INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

DISSERTAÇÃO DE MESTRADO

ECOLOGIA DA POLINIZAÇÃO DE Passiflora suberosa LINNAEUS

(PASSIFLORACEAE)

Mônica Fagundes Acioli

Orientador: Prof. Dr. Gilson Rudinei Pires Moreira

Porto Alegre, julho de 2003

ECOLOGIA DA POLINIZAÇÃO DE Passiflora suberosa LINNAEUS
(PASSIFLORACEAE)

Mônica Fagundes Acioli

Dissertação apresentada ao
Programa de Pós-Graduação em
Ecologia, no Instituto de
Biociências da Universidade
Federal do Rio Grande do Sul
como parte dos requisitos para
obtenção do título de Mestre em
Ecologia.

Orientador: Prof. Dr. Gilson Rudinei Pires Moreira

Porto Alegre, julho de 2003.

 i

AGRADECIMENTOS

Agradeço primeiro e especialmente ao professor Gilson Rudinei Pires

Moreira pela dedicada e criteriosa orientação, pelo respeito e profissionalismo
e pelo aprendizado adquirido ao longo do tempo em que trabalhamos juntos.
Aos colegas do Laboratório de Morfologia e Comportamento de
Insetos pelo agradável convívio. Em especial à colega e amiga Daniela
Rodrigues pelo incentivo e auxílio profissional, à Elisete Gauer e Vidica
Bianchi pela solidariedade cotidiana.
À professora Danúncia Urban e Gabriel Augusto Rodrigues de Mello
da Universidade Federal do Paraná pela identificação dos insetos.
À Cristiano Feldens Schwertner pelas fotos. Ao amigo e colega Lucas
Augusto Kaminski pela edição das imagens.
Aos colegas do Laboratório de Ecologia de Insetos pelo apoio sempre
que necessário, em especial à Luiz Ernesto Costa Schmidt pela
disponibilidade e competente auxílio em diversas etapas desse trabalho.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia pela oportunidade
concedida e apoio durante o Curso de Mestrado.
Ao Conselho Nacional de Pesquisa e Desenvolvimento Tecnológico,
CNPq, pela bolsa de estudo concedida.
À Universidade Federal do Rio Grande do Sul entidade que me
proporcionou chegar até aqui.
 ii

RESUMO

Passiflora suberosa Linnaeus (Passifloraceae), uma espécie de maracujá

nativa no Rio Grande do Sul, é estudada em relação à biologia reprodutiva e
ao processo de polinização. As avaliações são realizadas em populações
cultivadas de P. suberosa presentes em áreas urbanas no Município de Porto
Alegre, RS. Aspectos concernentes à biologia floral foram avaliados em uma
população do Campus do Vale (UFRGS). A observação e coleta dos visitantes
florais foi realizada em um jardim residencial, no bairro Passo da Areia.
Avalia-se o sistema reprodutivo de P. suberosa em condições de campo
através de três tratamentos: xenogamia, autogamia espontânea e autogamia
manual. Um grupo de flores é marcado e deixado em condições naturais
(controle) para se observar a formação de frutos. O padrão de produção e o
volume de néctar produzido foram observados em flores isoladas e
amostradas a cada duas horas das 8 as 18 horas. O efeito provocado pela
remoção intermitente de néctar foi avaliado nas mesmas flores. A quantidade
diária de néctar produzida foi avaliada utilizando-se um novo conjunto de
flores à cada amostragem. Para verificar o padrão de disponibilização diária
de pólen, amostrou-se flores isoladas a cada 30 minutos, das 7 às 14 horas.
Similarmente, flores não isoladas foram avaliadas para determinar quanto
tempo o pólen permanece disponível na presença dos visitantes florais. A
receptividade do estigma foi testada in vivo, por meio de polinização manual
em flores emasculadas, das 8 até as 18 horas. Os visitantes florais foram
monitorados de dezembro de 2001 a novembro de 2002. Observações
seguidas de coleta foram realizadas a cada quinze dias, no período entre as 8 e
14 horas. Nessas ocasiões, as flores abertas foram contadas e registrava-se a
posição das tépalas, anteras e estigmas. Os visitantes florais foram observados
em relação a hora da visita, contato com anteras e/ou estigmas, parte do corpo
que contatava as estruturas reprodutivas, presença de pólen no corpo e taxa de
 iii

visita. Os grãos de pólen aderidos no dorso dos insetos foram montados em

lâminas microscópicas e analisados em laboratório. Os resultados indicam que
P. suberosa é autocompatível, entretanto a autofecundação espontânea não
parece ser freqüente devido a posição das anteras e estigmas na flor. O pólen
não é disponibilizado de forma gradual, devido ao fato das cinco anteras de
uma mesma flor tornarem-se deiscentes em tempos diferentes, desde a
abertura da flor até o final da manhã, período em que todo o pólen está
disponível. O número de flores com estigmas receptivos na população variou
durante o dia, sendo o período entre 10 e 15 horas aquele em que se observou
o maior número de flores receptivas. As flores de P. suberosa já abriram com
algum néctar disponível e continuaram produzindo. As 10 horas observou-se
o volume máximo de néctar produzido durante o dia. As flores foram
visitadas principalmente por Polybia ignobilis, Pachodynerus guadulpensis,
Polistes versicolor, Polistes cavapytiformis (Vespidae), por Augochloropsis
sp. e Augochlorella ephyra (Halictidae) e por Apis mellifera (Apidae). Ainda
que todos os visitantes florais amostrados possam polinizar as flores, Polybia
ignobilis, dado os seus atributos morfológicos, padrão comportamental de
forrageio e a grande quantidade de pólen amostrada sobre a região dorsal do
tórax, foi aquela que efetivamente contribuiu para a polinização da população
de P. suberosa estudada.

Palavras-chave: Passiflora suberosa, biologia floral, ecologia da polinização,

Hymenoptera.
 iv

ABSTRACT

This study is concerned with the pollination biology of Passiflora suberosa

Linnaeus (Passifloraceae), a passion vine native to Rio Grande Sul state.
Experiments were carried out with cultivated plants located in the urban area
of Porto Alegre county. Evaluations related to floral biology were performed
on a passion vine garden existing at the Zoology Department, Campus do
Vale, Federal University of Rio Grande do Sul. Insect pollinators were
evaluated on a private P. suberosa plantation sited in the residence area of
Passo D’Areia, a suburb of Porto Alegre city. The existence of two breeding
system types was evaluated: obligate xenogamy and obligate autogamy. An
extra group of plants were hand pollinated (control for obligate autogamy).
For general comparison, another group of marked plants, left free from any
treatment, was evaluated. Nectar production rates were quantified upon
bagged flowers at every two hours from eight a. m. to six p.m, using new
flowers each time. Nectar secretion periodicity was measured on additional
flowers at the same interval, using the same flowers all time. Pollen grain
number per flower was estimated on bagged plants every thirty minutes from
seven a.m. to two p.m. Timing of pollen removal by insects was quantified at
the same time interval on additional uncovered plants. By using cross-
pollination, stigma receptivity was determined in vivo at every hour from
eight a.m. to six p.m. Rate of flowering and pollinator activity on flowers was
evaluated every fifteen days from December 2001 to November 2002. Focal
observations were performed continuously from eight a.m. to two p.m.,
concomitantly to registration of flower structure movement rates (stigmas and
anthers) and identification of pollinator behaviors related to these structures.
Pollen removed by insects was identified and counted under a compound
microscope, by mounting their notal pollen loads on slides. The data
 v

demonstrated P. suberosa is self-compatible. They also suggested self-

fertilization is not frequent due to differences between movement rates of
stigmas and anthers. Since anthers of a given flower opened at different times,
pollen was available for pollinators gradually throughout the morning. Stigma
receptivity was greater from ten a.m. to three p.m. Nectar secretion started
before anthesis. It increased progressively, being greatest about 10 a.m.
Flowers were visited by Pachodynerus guadulpensis, Polistes versicolor,
Polistes cavaptiformis (Vespidae), Augochloropsis sp., Augochlorella ephyra
(Halictidae) and Apis mellifera (Apidae). Although all of them could pollinate
the flowers, P. ignobilis showed specific morphological attributes associated
with foraging behaviors and timing compatible to floral biology, as well
significantly greater pollen loads. Thus, it was considered as the effective P.
suberosa pollinator.

Key words: Passion vines, Passiflora suberosa, floral biology, pollination

ecology, Hymenoptera
 vi

SUMÁRIO

páginas
1. INTRODUÇÃO.............................................................................................. 01
1.1 Reprodução e polinização em plantas................................................... 01
1.2 Sistema de estudo................................................................................. 04
2. MATERIAL E MÉTODOS............................................................................ 11
2.2 Áreas de estudo..................................................................................... 11
2.3 Procedimentos experimentais............................................................... 13
2.2.1 Sistema reprodutivo................................................................... 13
2.2.2 Produção de néctar.................................................................... 14
2.2.3 Disponibilidade do pólen........................................................... 15
2.2.4 Receptividade do estigma.......................................................... 16
2.2.5 Visitantes florais........................................................................ 18
3. RESULTADOS.............................................................................................. 20
3.1 Sistema reprodutivo.............................................................................. 20
3.2 Néctar................................................................................................... 23
3.3 Disponibilidade do pólen...................................................................... 23
3.4 Receptividade do estigma..................................................................... 27
3.5 Visitantes florais................................................................................... 27
3.5.1 Variação temporal no ano.......................................................... 27
3.5.2 Variação temporal diária........................................................... 31
3.5.3 Quantidade de pólen.................................................................. 35
3.5.4 Comportamento dos visitantes florais....................................... 35
4. DISCUSSÃO.................................................................................................. 44
4.1 Sistema reprodutivo.............................................................................. 44
4.2 Disponibilização do pólen.................................................................... 48
4.3 Receptividade do estigma..................................................................... 51
 vii

4.4 Néctar................................................................................................... 52
4.5 Visitantes florais................................................................................... 55
5. CONCLUSÕES.............................................................................................. 60
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS........................................................... 62
 viii

LISTA DE FIGURAS

páginas
Figura 1. Ramo (A), flor (B) e frutos imaturos (C) de P. suberosa............. 08

Figura 2. Áreas de estudo............................................................................. 12

Figura 3. Grade milimetrada, disposta sobre lamínula, utilizada para

avaliação quantitativa dos grãos de pólen.................................................... 17

Figura 4. Semi-círculo adotado como referência para a determinação das

posições das peças florais de P. suberosa.................................................... 19

Figura 5. Variação temporal no volume (média + erro padrão) de néctar

nas flores de P. suberosa.............................................................................. 24

Figura 6. Variação no volume (média + erro padrão) de néctar presente

em flores de P. suberosa.............................................................................. 25

Figura 7. Variação no número (média + erro padrão) de grãos de pólen

amostrados em flores de P. suberosa........................................................... 26

Figura 8. Variação diária na produção de frutos em flores de P. suberosa

emasculadas e polinizadas manualmente..................................................... 28

Figura 9. Variação no número de flores de P. suberosa (círculos cheios)

e de visitantes florais (círculos vazios)......................................................... 29

Figura 10. Número de visitantes florais em função do número de flores de

P. suberosa................................................................................................... 30

Figura 11. Variação diária no número de visitantes florais das flores de

P. suberosa entre dezembro de 2001 e novembro de 2002.......................... 36

Figura 12. Número (média + erro padrão) de grãos de pólen amostrados

sobre o noto dos insetos amostrados visitando as flores de P. suberosa...... 37

Figura 13. Polybia ignobilis......................................................................... 38

Figura 14. Flor de P. suberosa sendo visitada por P. guadulpensis............. 40

 ix

Figura 15. Polistes cavapytiformis predando larva de Lepidoptera sobre

folha de P. suberosa..................................................................................... 41

Figura 16. Augochloropsis sp. visitando flor de P. suberosa....................... 43

 x

LISTA DE TABELAS

páginas
Tabela 1. Relação das espécies de passifloráceas estudadas e
caracterizadas quanto ao sistema reprodutivo.............................................. 06

Tabela 2. Número de flores analisadas e frutos gerados de P. suberosa em

cada sistema de reprodução.......................................................................... 21

Tabela 3. Média do tamanho dos frutos, número de sementes geradas por

fruto e tamanho das sementes de P. suberosa.............................................. 22

Tabela 4. Himenópteros observados em flores de P. suberosa.................... 32

Tabela 5. Variação em relação ao número de indivíduos das espécies

observadas em flores de P. suberosa........................................................... 33

Tabela 6. Variação diária no número de indivíduos das espécies

observadas em flores de P. suberosa........................................................... 34
 1

1. INTRODUÇÃO

1.1 Reprodução e polinização em plantas

As plantas diferem dos animais devido principalmente à sua condição
sedentária, o que faz delas organismos incapazes de obter alimento, parceiros
sexuais ou escapar de predadores e condições ambientais adversas pelo
movimento. Assim, a forma como estabelecem relações com o ambiente
físico e com outros organismos reflete as adaptações associadas a essa
condição de mobilidade restrita (Janzen, 1972; Stiles, 1989; Freitas &
Oliveira, 1996; Oliveira & Pie, 1998; Medeiros, 2002). A necessidade de
intermediação de vetores bióticos ou abióticos na reprodução e as
características associadas às interações que se estabelecem entre plantas e
animais aumentando a possibilidade de um bem sucedido evento reprodutivo
é um exemplo disso (Janzen, 1975; Abrahmson, 1989; Proctor et al., 1996;
Ollerton, 1999).
Em angiospermas, o processo de reprodução pode ser dividido em três
fases: a polinização, que é a transferência dos grãos de pólen das anteras para
a superfície estigmática; a germinação do grão de pólen sobre o estigma, que
acarreta no crescimento do tubo polínico e por fim a fecundação, que pode
resultar no surgimento do embrião. Assim, um bem sucedido evento de
polinização não indica, necessariamente, sucesso na fecundação, embora as
adaptações associadas à reprodução primem por isso (Faegri & Pijl, 1971;
Raven et al., 1999).
A polinização é o processo responsável pelo fluxo gênico nas
populações de plantas (Waddington, 1983; Janzen, 1975), e muitas são as
variações à ela associadas. Nesse processo, os grãos de pólen podem ser
depositados sobre o estigma da própria flor ou de flores pertencentes a outro
indivíduo, da mesma espécie ou não, bem como sobre o estigma de uma flor
 2

presente na mesma planta. Aproximadamente 80% das angiospermas

apresentam flores hermafroditas, o que faz delas seres potencialmente capazes
de se reproduzir por auto-fecundação (Wyatt, 1983; Proctor et al., 1996).
Entretanto, em angiospermas é comum a presença de mecanismos que
restringem ou previnem a auto-fecundação e que aumentam a probabilidade
de fecundação cruzada que, do ponto de vista evolutivo, supostamente resulta
numa progênie com maior valor adaptativo devido ao exocruzamento que
gera variabilidade entre indivíduos (Darwin, 1877; Ingrouille, 1992; Ollerton,
1999).
A polinização biótica é um exemplo disso. Por ser dependente do
comportamento do animal vetor que é, marcadamente, influenciado pelos
atributos florais, tanto morfológicos quanto fisiológicos, a polinização
mediada por animais é um processo direcional que confere à planta uma
maior probabilidade de sucesso reprodutivo (Bertin, 1989). Muitos autores
(e.g., Stebbins, 1970; Crepet, 1983; Feinsinger, 1983; Taylor & Taylor, 1993)
atribuem o sucesso evolutivo das angiospermas, pelo menos em parte, à
polinização cruzada mediada por animais, principalmente insetos. Embora,
em alguns grupos, como por exemplo em gramíneas, a polinização pelo vento
predomine, a maior parte requer polinização biótica, não sendo incomum
plantas que são totalmente dependentes de animais para poderem se
reproduzir (Ives, 1998).
Dentre as características florais que acarretam na necessidade de
polinização cruzada está o tipo de sistema reprodutivo adotado pela planta,
que nas angiospermas é bastante variado, não sendo raro a presença de mais
de uma estratégia na mesma espécie de planta. Assim, estudos sobre
mecanismos de polinização só podem ser interpretados com base no
conhecimento do sistema reprodutivo da espécie estudada (Baker, 1983). Jain
(1976) definiu, de maneira geral, cinco formas de reprodução em
 3

angiospermas: cruzada (xenogamia) que é predominante; por auto-fecundação

(autogamia e geitonogamia), por apomixia (reprodução vegetativa) e por
apomixia facultativa (usualmente combinada com fecundação cruzada). Este
autor cita a variação que pode ocorrer dentro de famílias de plantas, desde
aquelas que adotam mais de uma forma para se reproduzir até algumas que
são predominantemente autogâmicas ou xenogâmicas e, nesse caso,
dependentes e adaptadas aos seus agentes polinizadores efetivos. Essa
dependência é o resultado das pressões seletivas que se estabeleceram entre as
plantas e seus polinizadores (Faegri & Pijl, 1971; Crepet, 1983; Barth, 1991;
Proctor et al., 1996).
Assim, sistemas de polinização podem servir como instrumento para
estudar processos de coevolução, onde o grau de adequação morfológica,
fisiológica e comportamental observada entre plantas e polinizadores pode ser
avaliado. Nesse contexto, aspectos concernentes à morfologia do visitante
floral e comportamento de forrageio, bem com aqueles relativos à fisiologia e
morfologia da flor, servem como parâmetros para mensurar o grau de relação
entre as espécies de plantas e seus visitantes florais indicando quais, dentre
eles, contribuem efetivamente para a reprodução da planta (Janzen, 1968;
Faegri & Pijl, 1971; Heinrich & Raven, 1972; Proctor et al., 1996; Corrêa et
al., 2001).
Estudos de biologia da polinização têm também contribuído
significativamente em pesquisas no nível de comunidades (Real, 1983).
Maués (2000) argumenta que o conhecimento da biologia reprodutiva de
espécies vegetais, principalmente florestais, e das interações inerentes à ela
pode oferecer suporte para programas de manejo ambiental, pois através disso
é possível avaliar a vulnerabilidade, sob determinadas condições, das espécies
envolvidas no processo. Além disso, sua aplicação na agricultura, tem servido
 4

como subsídio para aumentar a produção de frutos e sementes (Escobar, 1981,

1985; Real, 1983; Camillo, 1996; Silva et al., 1997).

1.2 Sistema de estudo

A família Passifloraceae é nativa dos trópicos e subtrópicos e é
composta por 12 gêneros, dos quais quatro ocorrem no Brasil: Dilkea,
Tetrastylis, Mitostemma e Passiflora. O gênero Passiflora é o maior deles,
com aproximadamente quatrocentas espécies (Sacco, 1980) sendo, também, o
mais estudado em relação a sistemas de polinização e biologia floral.
Entretanto, tais estudos referem-se a poucas espécies de interesse econômico.
Estudos de cunho ecológico são ainda restritos e recentes (e.g. García & Hoc,
2000; Varassin et al., 2001; Kay, 2001).
Passiflora edulis, conhecida como maracujá azedo ou de suco, é um
exemplo disso. Devido à sua importância econômica é uma das espécies mais
estudadas e conhecidas em relação à biologia reprodutiva. Os frutos dessa
espécie são amplamente cultivados para uso comercial. Além disso, P. edulis
é explorada comercialmente devido as suas propriedades medicinais, bem
difundidas no mercado farmacêutico (Semir & Brown, 1975; Chandra, 1976;
Cobert & Wilmer, 1980; Sazima & Sazima, 1989; Camillo, 1996; Silva et al.,
1997).
As flores das passifloráceas são bastante diversas em relação ao
tamanho, forma e padrão de coloração. Em termos estruturais, entretanto, não
apresentam a mesma variação. A maioria das espécies da família apresenta
flores hermafroditas, actinomorfas, geralmente com perianto completo.
Possuem uma ou mais séries de filamentos que se constituem em expansões
das pétalas, dispostas em círculo, formando a corona, uma estrutura típica das
flores da família. O androginóforo, também é típico, apresentando aspecto
colunar, como um prolongamento do eixo floral que sustenta e eleva as
 5

anteras e estigmas acima do nível do perianto (Semir & Brown, 1975; Sacco,
1980; Ferri et al., 1981).
Apesar de possuírem flores hermafroditas, as espécies de
passifloráceas estudadas são, em sua maioria, parcial ou totalmente auto-
incompatíveis (Tabela 1) e, por isso dependentes da polinização cruzada
mediada por animais, uma vez que os grãos de pólen são inaptos
morfologicamente à polinização abiótica (Taylor & Taylor, 1993; Raven et
al., 1999; García et al., 2002). Dentre as características florais que previnem
ou restringem a auto-polinização em flores hermafroditas, está a posição das
anteras em relação aos estigmas (Stephenson & Bertin, 1983). Na família
Passifloraceae, os estigmas, geralmente em número de três, estão
posicionados no ápice do androginóforo, posição superior às anteras,
localizadas logo abaixo deles. Além disso, as flores da família apresentam
movimento das estruturas florais, incluindo filetes e estiletes. Segundo Janzen
(1968), essa característica funciona como um mecanismo que promove a
fecundação cruzada, pois determina uma diferença temporal em relação à
coleta e deposição do pólen em uma dada flor.
As flores da família Passifloraceae são principalmente polinizadas por
insetos, especialmente abelhas (Tabela 1). A polinização de espécies de
interesse econômico, por exemplo P. edulis, por abelhas mamangavas do
gênero Xylocopa, é bem conhecida (Janzen, 1968; Cobert & Willmer, 1980;
Sazima & Sazima, 1989; Camillo,1996). Espécies polinizadas por beija-flores
constituem o segundo maior registro dentro do grupo (Janzen, 1968; Escobar,
1985; Koschnitzke & Sazima, 1997; Varassin et al., 2001). A polinização
mediada por morcegos ocorre em Passiflora mucronata, Passiflora galbana,
Passiflora penduliflora e em Tetrastylis ovalis (Sazima & Sazima, 1978,
1987; Buzato & Franco, 1992; Varassin et al., 2001; Kay, 2001). Os casos
estudados indicam que as flores em questão apresentam atributos
 6

Tabela 1. Relação das espécies de passifloráceas estudadas e caracterizadas

quanto ao sistema reprodutivo. AI, autoincompatível; AC, autocompatível; 1,
Buzato & Franco (1992); 2, Camillo (1996); 3, Chandra (1976); 4, Corbet &
Wilmer (1980); 5, Escobar (1981); 6, Escobar (1985); 7, García & Hoc (1997);
8, García & Hoc (1998a); 9, García & Hoc (1998b); 10, García & Hoc (1998c);
11, García & Hoc (1998d); 12, García & Hoc (1999); 13, García & Hoc (2000);
14, Janzen (1968); 15, Kay (2001); 16, Koschnitzke & Sazima (1997); 17, May
& Spears (1988); 18, Sazima & Sazima (1978); 19, Sazima & Sazima (1987);
20, Sazima & Sazima (1989); 21, Silva et al.(1997); 22, Varassin et al. (2001);
23, Varassin & Silva (1999). Asteriscos indicam que tal aspecto não foi avaliado
no estudo.

espécie sistema reprodutivo principal polinizador fonte

P. alata AI abelha 14, 22, 23
P. amethystina AI abelha 16
P. caerulea AC abelha 7
P. capsularis AC abelha e mariposa 10,16
P. chrysophylla AC abelha 11
P. edulis AI abelha 2, 3, 4, 20, 21
P. foetida AC abelha 8
P. galbana AI morcego 22
P. incarnata AI abelha 17
P. manicata AC beija-flor 6
P. miersii AI abelha 16
P. misera AI abelha 12
P. mooreana AC abelha 9
P. molissima AI abelha 5
P. mucronata AI morcego 18, 19, 22
P. penduliflora AI morcego 15
P. speciosa AI beija-flor 22
P. suberosa AC vespa 16
P. urnaefolia * abelha 13
T. ovalis * morcego 1
 7

morfológicos e funcionais adaptados aos vetores de pólen que efetivamente

contribuem para um bem sucedido evento de reprodução da planta, indicando
a presença de um sistema de co-adaptação.
Passiflora suberosa Linnaeus é uma das espécies de maracujá nativa
no Rio Grande do Sul. Pertence ao subgênero Plectostemma, é polimórfica e
encontra-se amplamente distribuída na região Neotropical (Killip, 1938;
Sacco, 1980). No Rio Grande do Sul ocorre na Serra do Sudeste, Depressão
Central e Planície Costeira, desenvolvendo-se principalmente em bordas de
matas e florestas alteradas (Sacco, 1980). Essa espécie tem sido estudada em
relação à interação inseto-planta, principalmente, com relação à herbívoria
(e.g. Mugrabi-Oliveira, 1996a; Mugrabi-Oliveira & Moreira, 1996b;
Rodrigues & Moreira, 1999; Kerpel & Moreira, submetido; Gauer et al.,
submetido; Guimarães, 2002; Rodrigues, 2002). Entretanto, estudos sobre as
relações entre P. suberosa e insetos, concernentes à polinização são
incipientes (Koschnitzke & Sazima, 1997; Acioli, 1999).
P. suberosa floresce praticamente o ano todo, sendo o mês de abril a
fase em que apresenta o maior número de flores, e julho, a menor quantidade
(Rodrigues, 1999). Apresenta flores perfeitas, axilares, solitárias ou aos pares,
desprovida de pétalas com três brácteas e cinco tépalas oval – lanceoladas
(Figura 1). A corona é constituída de duas séries de filamentos filiformes. O
androginóforo é formado por cinco estames com anteras de abertura rimosa.
O gineceu apresenta três estigmas e ovário subgloboso (Sacco, 1980).
Diferente das demais espécies de maracujá do RS, esta tem flores pequenas
(medem, aproximadamente, 2 cm de diâmetro), desprovidas de odor e com
coloração inconspícua, predominando um tom amarelo-esverdeado.
Acioli (1999) estudou de forma preliminar aspectos referentes à
biologia floral e polinização de P. suberosa, tais como identificação e
descrição da morfologia externa do grão de pólen e da semente, em
 8

A B

Figura 1. Ramo (A), flor (B) e frutos imaturos (C) de P. suberosa. Barras = 6, 3 e
7mm, respectivamente.
 9

microscopia eletrônica de varredura, variação em relação ao tamanho dos

frutos e conseqüências no sucesso reprodutivo, caracterização do sistema
reprodutivo em condições experimentais e do movimento de peças florais,
sendo dada ênfase aos dois últimos aspectos.
Nesse estudo constatou-se que a espécie tem antese diurna e que as
flores abrem entre 5:30 e 6 horas e em torno das 18 horas fecham. Durante
este período, as peças florais (tépalas, anteras e estigmas) movimentam-se em
direção à base da flor em tempos diferentes. No início da antese as flores
estão com filetes e estiletes distendidos, dispostos verticalmente em relação
ao androginóforo, fazendo com que anteras e estigmas estejam posicionados
no ápice da flor. À medida que as tépalas separam-se, por ocasião da abertura
floral, os filetes movimentam-se em direção à base da flor assumindo posição
perpendicular em relação ao androginóforo. Nessa posição, é possível os
insetos contatarem as anteras com o dorso enquanto visitam as flores para se
alimentar de néctar. Os estiletes e, conseqüentemente os estigmas, apresentam
igual movimento, porém alcançam a mesma posição somente mais tarde.
Filetes e estiletes, devido ao movimento de aproximadamente 180o no
decorrer do dia, alcançam a base do androginóforo. Entretanto, os filetes
chegam e permanecem nessa posição ao passo que os estiletes retornam à
posição inicial antes da flor fechar. Devido a isso, no final do dia os estigmas
retornam a posição inicial e as anteras estão em posição paralela, porém
invertidas, em relação ao androginóforo, contatando a base desse e cercadas
pela corona. O padrão de movimento das estruturas reprodutivas de P.
suberosa assemelha-se ao que García e Hoc (1998 a, b) descreveram para
Passiflora foetida e Passiflora mooreana e que, como anteriormente
mencionado, determinam um período de protandria em relação à coleta e
deposição do pólen, fato que predispõe à fecundação cruzada.
 10

Entretanto, P. suberosa é autocompatível (Koschnitzke & Sazima,

1997; Acioli, 1999) e, em condições experimentais, produz frutos com
sementes viáveis por autogamia, geitonogamia e xenogamia (Acioli, 1999).
Não se sabe se, em condições naturais, a espécie utiliza uma ou outra
estratégia reprodutiva.
Uma diversificada entomofauna visita as flores de P. suberosa, sendo
abelhas e vespas, não identificadas, os insetos mais comumente encontrados
(Acioli, 1999). Koschnitzke & Sazima (1997) descreveram vespas como
sendo os principais polinizadores da espécie. No entanto, citam que as visitas
desses insetos às flores, à procura de néctar, são rápidas e pouco freqüentes, o
que conferiria à espécie baixo sucesso reprodutivo. Entretanto, P. suberosa
frutifica o ano todo e, apesar de autocompatível, é esperado que, em
condições naturais, prevaleça a xenogamia, considerando-se os benefícios que
este tipo de reprodução confere à planta, o que determina a necessidade de
polinizadores externos.
Assim, o presente estudo tem como principal objetivo conhecer os
mecanismos envolvidos na interação inseto-planta que determinam a
efetividade da polinização cruzada em P. suberosa. Para tanto, aspectos da
biologia floral concernentes ao padrão de produção de néctar,
disponibilização do pólen e receptividade do estigma foram avaliados. Além
disso os dados já conhecidos, referentes ao sistema reprodutivo foram
complementados com avaliações em condições naturais. Os dados referentes à
biologia floral foram analisados em relação aos atributos morfológicos e
comportamentais dos insetos que visitam as flores, que foram identificados e
avaliados em relação ao seu potencial como polinizadores da espécie em
questão.
 11

2. MATERIAL E MÉTODOS

2.1. Áreas de Estudo

Todas as etapas do presente trabalho foram realizadas em populações
cultivadas de P. suberosa, presentes em áreas urbanas no Município de Porto
Alegre (30o05’S 51o10’W), Estado do Rio Grande do Sul. O estudo da
biologia floral foi realizado em local diferente daquele onde foi realizada a
observação e coleta dos visitantes florais, com o objetivo de evitar a
interferência de fatores que pudessem intervir no padrão comportamental de
visita dos insetos às flores presentes na população de plantas que foi utilizada
para observação.
Assim, os experimentos referentes à biologia floral, foram realizados
em uma população de P. suberosa presente ao redor das dependências do
Departamento de Zoologia no Campus do Vale da Universidade Federal do
Rio Grande do Sul (UFRGS), localizado no bairro Agronomia, região
periférica de Porto Alegre e com menor grau de urbanização (Figura 2A). O
Campus do Vale compreende uma área de 600 hectares, dos quais 120 são
destinados à urbanização. Característica relevante desta área, em termos
ambientais, é a proximidade com o Morro Santana, que faz parte da UFRGS e
representa uma importante área natural dos Município de Porto Alegre e
Viamão, devido ao fato de apresentar menor grau de alteração antrópica e a
presença de remanescentes de campos e florestas naturais e onde há
populações naturais de P. suberosa (Brack, 1985; Mohr, 1995).
A observação e coleta dos insetos visitantes às flores de P. suberosa
(procedimento amostral 2.2.5) foi realizada em um jardim residencial no
bairro Passo da Areia. Essa área mais central da região metropolitana e com
alto grau de urbanização (Figura 2B, C) foi escolhida para a realização dessa
etapa do trabalho devido ao fato de as plantas ali presentes constituírem uma
 12

A B

Figura 2. Áreas de estudo. A) Campus do Vale da UFRGS: parte da população

de P. suberosa estudada (seta cheia) e vista parcial do Morro Santana ao fundo
(seta vazia); B) residência no bairro Passo da Areia com seta indicando a
população de P. suberosa amostrada que cresce apoiada sobre muro; C) vista
lateral do muro correspondente.
 13

população já bem estabelecida e desenvolvida, acarretando em uma alta e

concentrada oferta de recurso para os insetos que visitam as flores em busca
de alimento. Observações preliminares indicaram a presença de uma variada
entomofauna visitando as flores no local. Esta população desenvolve-se
apoiada em um muro de dez metros de comprimento e um metro de altura.

2.2. Procedimentos Experimentais

Todas as etapas seguiram protocolos adaptados de Dafni (1992).

2.2.1. Sistema reprodutivo

Para avaliar o sistema reprodutivo de P. suberosa em condições de
campo, foram estabelecidos três tratamentos: xenogamia, autogamia
espontânea e autogamia manual. Para tanto, botões florais em pré-antese
foram isolados individualmente utilizando-se sacos de papel manteiga, para
impedir o contato das flores com os insetos visitantes. No dia seguinte, as
flores abertas foram distribuídas aleatoriamente nos três tratamentos acima
citados.
Para o tratamento de xenogamia as flores foram emasculadas (retirada
das anteras), marcadas com etiquetas e deixadas em condições naturais para
serem polinizadas. Para avaliar a reprodução por autogamia espontânea, as
flores previamente isoladas, foram mantidas cobertas sem haver manipulação.
Um tratamento adicional de autogamia manual, servindo como controle para
o tratamento de autogamia espontânea, foi realizado com flores emasculadas
que foram, posteriormente polinizadas manualmente com seu próprio pólen.
Um grupo de flores foi marcado com etiquetas de papel e monitorado para se
observar a formação de frutos em condições naturais (controle).
No experimento avaliou-se o número e tamanho dos frutos
produzidos, número de sementes por fruto e tamanho das sementes. Para
 14

tanto, todas as flores utilizadas foram mantidas cobertas até a coleta dos
frutos, afim de se evitar perdas destes. Assim, as flores utilizadas no controle
e tratamento de xenogamia, que precisaram ficar descobertas durante seu
período funcional, foram isoladas no dia posterior.
O experimento foi realizado no período entre 21 de fevereiro e 25 de
março de 2002. As flores isoladas foram monitoradas diariamente e
submetidas aos tratamentos, em dias consecutivos, conforme abriam. No total,
foram utilizadas 80 flores, sendo 20 para cada tratamento.

2.2.2. Produção de néctar

O padrão de produção de néctar e o volume total produzido e
acumulado foram observados em flores procedentes de botões isolados no dia
anterior, conforme item 2.2.1. Para tanto, foram feitas coletas de néctar a cada
duas horas, das 8 às 18 horas (hora em que as flores fecham).
Para coletar o néctar utilizaram-se quadrados de papel Wattman no 1,
de 1,5 cm x 1,5 cm que foram dobrados duas vezes, formando um quadrado
de dimensão compatível com a flor de P. suberosa. Um dos vértices era,
então, com o auxílio de uma pinça, colocado em contato com a câmara
nectarífera da flor. O néctar foi retirado das flores por absorção e depositava-
se no papel na forma de um círculo, cujo diâmetro corresponde a uma
quantidade em µl conforme tabela contida em Dafni (1992).
Para observar o efeito provocado pela remoção intermitente de néctar,
o mesmo foi coletado de um conjunto de flores (n=15) que foi amostrado em
intervalos de duas horas. Após cada extração, as flores foram novamente
cobertas (isoladas), para evitar o contato das mesmas com os visitantes florais
que estivessem presentes na ocasião.
A quantidade de néctar produzida e acumulada ao longo do dia foi
avaliada utilizando-se o mesmo método, porém a cada amostragem foi
 15

utilizado um novo conjunto de flores (não manuseado anteriormente). Para

esse teste foram utilizadas 53 flores, sendo, em média, nove flores amostradas
a cada coleta.
Foi conduzido um estudo adicional, onde flores procedentes de botões
isolados no dia anterior foram amostradas a cada 15 minutos no intervalo
entre às 6 e 10 horas (intervalo não amostrado nos testes anteriores) com o
objetivo de observar se a produção de néctar acontece antes, simultaneamente
ou depois da antese. Para tanto, a cada situação de amostragem um conjunto
de flores novas (n=5), não manuseadas anteriormente, foi utilizado. No total
foram amostradas 75 flores. Para fins de análise, os dados foram agrupados a
cada meia hora.
Os experimentos foram realizado nos dias 22, 23 e 28 de novembro de
2002, respectivamente, sendo um a cada dia.

2.2.3. Disponibilidade do pólen

Para verificar a forma como as anteras disponibilizam os grãos de
pólen ao longo do dia, botões florais foram isolados individualmente. No dia
seguinte, o pólen das flores abertas foi retirado em intervalos de 30 minutos,
das 7 às 14 horas, com o auxílio de um pincel. Após, foi depositado em uma
gota de glicerina corada com fucsina sobre uma lâmina que era então coberta
com lamínula. Cada uma das flores foi amostrada apenas uma vez e para cada
uma delas foi utilizada uma lâmina, onde foi depositado o total de pólen
retirado das 5 anteras.
O experimento foi realizado no período de 11 a 15 de janeiro de 2003.
Foram utilizadas no total 150 flores (10 flores a cada meia hora), sendo 37,
27, 21, 34 e 31 flores usadas em dias consecutivos.
Um experimento adicional foi estabelecido para ver quanto tempo o
pólen fica disponível na presença dos visitantes florais. Para tanto, flores
 16

marcadas com etiquetas de papel foram amostradas a cada meia hora, das 7 às
14 horas, sendo cada flor amostrada apenas uma vez. Esse estudo foi
conduzido em 21 de janeiro de 2003 e, no total, foram tratadas 75 flores,
sendo em média, nove flores amostradas em intervalos de meia hora. Para fins
de análise os dados foram agrupados a cada hora.
A contagem dos grãos de pólen nos dois experimentos foi feita por
meio de uma amostragem do total de pólen presente sob a lamínula. Para
tanto, utilizou-se uma grade confeccionada através de uma fotocópia, em
papel manteiga, de uma folha de papel milímetrado. Daí, foi recortado um
quadrado de tamanho igual ao da lamínula (1,5 x 1,5 cm) sendo, parte da área
desse colorida com caneta nanquim (Figura 3). Essa grade era colocada sobre
a lamínula e todo o pólen presente na área não colorida (35%) foi contado
com o auxílio de uma lupa Euromex®, modelo SQFD (aumento de 25x) e de
um contador manual.

2.2.4. Receptividade do estigma

Para avaliar a receptividade do estigma, botões florais foram isolados
individualmente utilizando-se sacos de papel manteiga. No dia seguinte, as
flores recém abertas foram emasculadas e a cada uma hora, desde às 8 até as
18 horas, um conjunto de flores foi polinizado manualmente com pólen de
flores diferentes da mesma espécie (polinização cruzada).
O experimento foi realizado no período de 25 a 27 de setembro de
2002. No total foram utilizadas 96 flores, sendo, em média, nove flores
amostradas a cada hora. Foram usadas 30, 35 e 31 flores no primeiro, segundo
e terceiro dias, respectivamente.
O experimento foi avaliado em relação ao sucesso de frutificação
(número de frutos produzidos). Para tal, todas as flores tratadas foram
mantidas isoladas (cobertas) até a coleta dos frutos maduros (cor violácea).
 17

Figura 3. Grade milimetrada, disposta sobre lamínula, utilizada para

avaliação quantitativa dos grãos de pólen.
 18

2.2.5 Visitantes florais

Os insetos visitantes das flores de P. suberosa foram monitorados de
dezembro de 2001 a novembro de 2002. As observações seguidas de coleta
foram realizadas a cada quinze dias, no período entre as 8 e 14 horas, horário
de maior atividade dos visitantes florais.
Nessas ocasiões, as flores abertas foram contadas. Observou-se e
registrou-se parâmetros concernentes ao comportamento dos insetos que
visitaram as flores, além da posição de tépalas, anteras e estigmas na hora em
que a flor era visitada. Em relação ao comportamento dos visitantes florais,
foi observado a hora da visita, o contato ou não dos visitantes florais com
anteras e/ou estigmas, a parte do corpo que contatava as estruturas
reprodutivas, a presença ou não de pólen no corpo e se o inseto visitava mais
de uma flor. As diferentes posições de peças florais durante o período de
observação foram definidas segundo Acioli (1999) (Figura 4).
Foram coletados aqueles insetos que visitaram pelo menos três flores
consecutivamente. Os insetos foram coletados diretamente das flores, sempre
na terceira flor visitada. As coletas foram feitas utilizando-se frascos
mortíferos de 6 cm de diâmetro por 7 cm de altura contendo, ao fundo, uma
camada de gesso de 2 cm de altura onde era colocado acetato de etila sendo,
então, coberta com papel filtro. A cada situação de amostragem ou sempre
que necessário, o papel foi substituído com a finalidade de evitar a
contaminação dos insetos coletados pelo pólen residual que pudesse estar
presente nos frascos mortíferos.
Foram amostrados apenas os grãos de pólen aderidos na parte dorsal
do tórax dos insetos. Para tanto, todos os exemplares coletados tiveram o noto
encostado em uma gota de glicerina corada com fucsina, depositada sobre
lâmina e coberta posteriormente com lamínula. Em laboratório, efetuou-se a
análise polínica por meio dessas lâminas montadas em campo. A identificação
 19

Figura 4. Semi-círculo adotado como referência para a determinação das

posições das peças florais de P. suberosa, transcrito de Acioli (1999). 0, flor
fechada; 1 – 4, posições durante a movimentação. Ep, eixo principal.
 20

dos grãos de pólen de P. suberosa, para fins de contagem, baseou-se na

descrição morfológica conforme descrito em Acioli (1999) e análise efetuada
previamente em microscopia óptica (Neves et al., ULBRA/Canoas dados não
publicados). A análise quantitativa seguiu o mesmo método utilizado para
contagem de pólen descrita no item 2.2.3, sendo que aqui utilizou-se, ao invés
da lupa, um microscópio Spencer® com aumento de 30x.
Os insetos coletados foram montados em alfinetes e conservados a
seco em coleção depositada no Laboratório de Morfologia e Comportamento
de Insetos da UFRGS, para serem posteriormente identificados.

3. RESULTADOS

3.1 Sistema reprodutivo

Houve a formação de frutos em todos os tratamentos. A produção de
frutos observada no tratamento de autogamia manual não diferiu daquela
observada no controle e foi maior do que a observada nos tratamentos de
xenogamia e autogamia espontânea. Os dois últimos tratamentos não
diferiram entre si em relação à produção de frutos (Tabela 2)
Os três tratamentos, bem como o controle, não produziram frutos
significativamente diferentes em relação ao tamanho e número de sementes.
A diferença em relação ao tamanho das sementes geradas em cada um dos
tratamentos também não foi significativa (Tabela 3).

3.2 Néctar
O volume médio de néctar produzido por flor no experimento em que
se utilizou flores não manuseadas foi de 3,2µl + 0,18. O volume médio
máximo observado ao longo do dia foi de 6,77µl + 0,42 e a menor quantidade
 21

Tabela 2. Número de flores analisadas e frutos gerados (em valores

absolutos e relativos) de P. suberosa em cada sistema de
reprodução adotado como tratamento e no controle. Percentuais
seguidos de mesmas letras não diferem significativamente (teste
Qui-quadrado, α = 0,05).

tratamento flores frutos

(n) (n) (%)
autogamia
a
espontânea 20 2 10
b
manual 20 12 60
a
xenogamia 20 7 35
b
controle 20 15 75
 22

Tabela 3. Média (+ erro padrão) do tamanho dos frutos, número de sementes

geradas por fruto e tamanho das sementes de P. suberosa em relação a cada
sistema de reprodução adotado como tratamento e no controle (ANOVA, α=
0,05). Tratamento referente a autogamia espontânea não foi incluído nos
testes estatísticos devido ao baixo número de frutos obtidos.

tratamento frutos sementes

tamanho (mm) (n) tamanho (mm)
autogamia
espontânea 7,9 + 1,50 10,5 + 4,50 3,3 + 0,07
manual 8,6 + 0,35 17,2 + 1,13 3,2 + 0,06
xenogamia 8,4 + 0,66 16,8 + 2,89 3,4 + 0,03
controle 8,3 + 0,45 16,3 + 2,06 3,4 + 0,03
 23

foi de 0,9µl + 0,09. As flores produziram, em média, 1 µl de néctar a cada

duas horas
Observou-se que as flores de P. suberosa utilizadas apenas uma vez
produzem néctar de forma crescente em volume até próximo às 10 horas
(Figura 5). Posteriormente, com a subdivisão do tempo amostral comprovou-
se que as flores já abrem com algum néctar disponível e que o incremento
observado ocorre de forma progressiva entre as 6 horas e 30 minutos e
aproximadamente 10 horas (Figura 6)
A produção é contínua durante o dia, de forma que o néctar que foi
retirado a cada duas em flores amostradas repetidas vezes, voltou a ser
produzido. A quantidade de néctar diminuiu gradativamente até as 18 horas,
hora em que a flor fechou e que não havia mais néctar disponível (Figura 5 ).

3.3 Disponibilidade de pólen

As flores de P. suberosa liberam em média 698,18 + 46,27 grãos de
pólen.
Observou-se que as cinco anteras de uma mesma flor não
disponibilizaram o pólen de forma simultânea. Quando as flores de P.
suberosa abriram não havia pólen disponível. A medida em que as anteras
foram abrindo, observou-se um aumento na quantidade de grãos de pólen, das
7 até às 12 horas, culminando com a abertura total das anteras. No período
entre 12 e 14 horas ocorreu um decréscimo na quantidade de grãos de pólen
amostrados nas flores isoladas (Figura 7).
Na presença dos visitantes florais observou-se um aumento na
quantidade de grãos de pólen até as 9 horas, seguido por um brusco
decréscimo até as 10 horas, horário em que apenas parte das anteras na
população está com pólen disponível. Desse horário, ocorreu uma diminuição
 24

4.5

3.0
volume (µl)

1.5

0.0
8 10 12 14 16 18

tempo (hora)

Figura 5. Variação temporal no volume (média + erro padrão) de néctar nas

flores de P. suberosa amostradas apenas uma vez (círculos cheios) e
submetidas à extrações sucessivas (círculos vazios).
 25

6
volume (µl)

0
6:30 7:00 7:30 8:00 8:30 9:00 9:30 10:00

tempo (hora)

Figura 6. Variação no volume (média + erro padrão) de néctar presente em

flores de P. suberosa.
 26

1500

1250
grãos de pólen (n)

1000

750

500

250

0
7 8 9 10 11 12 13 14

tempo (hora)

Figura 7. Variação no número (média + erro padrão) de grãos de pólen

amostrados em flores de P. suberosa isoladas (círculos cheios) e em flores
expostas à visitação (círculos vazios).
 27

gradativa até as 14 horas, quando a quantidade de pólen amostrada foi

desprezível (Figura 7).

3.4 Receptividade do estigma

Houve produção de frutos nas flores polinizadas das 8 às 18 horas,
indicando que nesse período há flores com estigmas receptivos. A quantidade
de frutos produzidos variou durante o dia. Houve um aumento gradativo no
número de frutos produzidos das 8 até as 10 horas. No período entre 10 e 15
horas observou-se uma variação na quantidade de frutos produzidos, sendo
que nesse intervalo obteve-se 53% dos frutos produzidos, valor maior que
aquele observado entre as 8 e 10h (22,2%) e também no período entre 15-18h,
onde se obteve 23,8% dos frutos produzidos e quando se observou uma
tendência de decréscimo em relação a esse parâmetro (Figura 8).

3.5 Visitantes florais

O número de flores variou durante o ano, havendo a ocorrência de três
picos florais: dezembro/janeiro, abril/maio e setembro/outubro (Figura 9)..
Observou-se uma correlação positiva significativa entre a quantidade de flores
de P. suberosa e o número de visitantes florais presentes em cada ocasião de
amostragem (Figura 10).
As flores de P. suberosa foram visitadas por uma reduzida
entomofauna pertencente à ordem Hymenoptera. Foram observados e
coletados 250 exemplares em um ano, sendo esse grupo composto por sete
espécies das quais quatro são vespas e três são abelhas (Tabela 4).

3.5.1 Variação temporal no ano

Os visitantes florais estavam presentes em todas as situações de
amostragem durante o ano, exceto em julho, quando não se observou insetos
 28

105

90
frutos prduzidos (%)

75

60

45

30

15

0
8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

tempo (hora)

Figura 8. Variação diária na produção de frutos em flores de P. suberosa

emasculadas e polinizadas manualmente.
 29

300
flores e visitantes florais (n)

250

200

150

100

50

0
jan fev mar abr mai jun jul ago set out nov dez

tempo (mês)

Figura 9. Variação no número de flores de P. suberosa (círculos cheios) e de

visitantes florais (círculos vazios) observados mensalmente entre dezembro de
2001 e novembro de 2002.
 30

80
y=0,1843x+0,8378

r2=0,8728
visitante floral (n)

60 p<0 0001

40

20

0
0 50 100 150 200 250 300

flores (n)

Figura 10. Número de visitantes florais em função do número de flores de P.

suberosa, sendo n=1302, 250 para flores e insetos, respectivamente.
 31

Tabela 4. Himenópteros observados em flores de P. suberosa durante os meses de

dezembro de 2001 e novembro de 2002 em uma área urbana de Porto Alegre, RS.

família espécie
Polybia ignobilis (Haliday, 1836)
Pachodynerus guadulpensis (Saussure, 1853)
Vespidae
Polistes versicolor (Oliver, 1791)
Polistes cavapytiformis Richards, 1978
Augochloropsis sp.
Halictidae
Augochlorella ephyra (Schrottky, 1910)
Apidae Apis mellifera Linnaeus, 1758
 32

visitando as flores. Houve variação na quantidade e freqüência dos visitantes

florais durante o ano (Tabela 5).
Polybia ignobilis foi a espécie mais bem representada durante o ano,
constituindo mais de 60% do total de visitantes florais amostrados e estando
presente em onze dos doze meses de observação (Tabela 5). Augochloropsis
sp. foi a segunda espécie mais abundante e freqüente, seguida por Apis
mellifera, Augochlorella ephyra e Pachodynerus guadulpensis,
respectivamente. Polistes versicolor e Polistes cavapytiformis foram
observadas visitando as flores de P. suberosa somente nos meses de
dezembro e janeiro e, em menor quantidade, tendo sido amostrados oito e três
indivíduos de cada uma dessas espécies, respectivamente.

3.5.2 Variação temporal diária

Os insetos visitaram as flores de P. suberosa das 8 as 14 horas. Houve
variação na distribuição e quantidade de cada uma das espécies nesse período,
durante o ano (Tabela 6).
Em relação à distribuição temporal diária, P. ignobilis foi, junto com
A. mellifera, a espécie mais uniformemente distribuída, havendo registro de
indivíduos dessas duas espécies durante todo o período amostrado. P.
cavapytiformis, foi a espécie que apresentou distribuição mais restrita
havendo registro da mesma apenas no período entre 11 e 13 horas.
Augochloropsis sp., A. ephyra, P. guadulpensis e P. versicolor, apresentaram
variação intermediária entre P. ignobilis e P. cavapytiformis em relação a esse
parâmetro. Os indivíduos de P. versicolor, semelhante ao observado para P.
cavapytiformis, visitaram as flores sempre no período entre o final da manhã e
início da tarde, sendo 10 horas 30 minutos o primeiro horário de registro de
visitação para indivíduos dessa espécie (Tabela 6).
 33

Tabela 5. Variação em relação ao número de indivíduos das espécies

observadas em flores de P. suberosa no período de dezembro de 2001 a
novembro de 2002. V1, Polybia ignobilis; V2, Polistes versicolor; V3, Pachodynerus
guadulpensis; V4, Polistes cavapytiformis; A1, Apis mellifera; A2, Augochloropsis sp.; A3,
Augochlorella ephyra.

mês V1 V2 V3 V4 A1 A2 A3 total
jan 20 6 0 1 10 3 2 42
fev 2 0 1 0 0 6 10 19
mar 1 0 0 0 0 2 2 5
abr 34 0 0 0 2 0 1 37
mai 47 0 9 0 6 4 0 66
jun 1 0 1 0 2 0 0 4
jul 0 0 0 0 0 0 0 0
ago 4 0 0 0 0 5 0 9
set 17 0 0 0 0 3 0 20
out 14 0 0 0 0 1 0 15
nov 1 0 0 0 1 1 0 3
dez 19 2 2 2 0 4 1 30
total (%) 160 (64) 8 (3,2) 13 (5,2) 3 (1,2) 21 (8,4) 29 (11,6) 16 (6,4) 250
 34

Tabela 6. Variação diária no número de indivíduos das espécies observadas em flores de

P. suberosa de dezembro de 2001 a novembro de 2002.

hora
espécie
8-9 9 - 10 10 - 11 11 - 12 12 - 13 13 - 14
Polybia ignobilis 25 52 30 18 20 15
Polistes versicolor 0 0 3 3 1 1
Pachodynerus guadulpensis 0 1 4 6 2 0
Polistes cavapytiformis 0 0 0 2 1 0
Apis mellifera 4 8 5 2 1 1
Augochloropsis sp. 0 6 4 11 7 1
Augochlorella ephyra 1 5 7 2 1 0
 35

Observou-se um acréscimo no número de insetos visitando as flores

das 8 horas até o período entre 9 e 10 horas, quando registrou-se o maior
número de indivíduos visitando as flores na população. Desse período, até as
14 horas, o número de visitantes florais diminuiu gradativamente (Figura 11).

3.5.3 Quantidade de pólen

Em função da grande variação no número de indivíduos amostrados
em relação a cada uma das espécie, sendo esse valor pequeno principalmente
para P. cavapytiformis, os dados referentes à quantidade de grãos de pólen
amostrados sobre a região dorsal do tórax dos insetos não foram avaliados
estatisticamente. A quantidade de grãos de pólen de P. suberosa amostrados
sobre a região dorsal do tórax de P. ignobilis foi, em média, quase o dobro
daquela observada nas demais espécies, as quais aproximam-se entre si, em
relação a esse parâmetro (Figura 12).

3.5.4 Comportamento dos visitantes florais

Os indivíduos de P. ignobilis (Figura 13) visitaram as flores de P.
suberosa principalmente à procura de néctar. Nessas ocasiões sobrevoavam o
conjunto de plantas e aproximavam-se, em vôo, de algumas flores antes de
pousar na flor escolhida. Aterrizavam, então, sobre uma das tépalas,
caminhavam em direção ao centro da flor inserindo o aparelho bucal na
câmara nectarífera. Alimentavam-se circulando o androginóforo e durante
esse procedimento contatavam anteras e estigmas quando esses estavam em
posição três. Visitavam várias flores de forma seqüencial e afastavam-se do
conjunto de plantas, retornando posteriormente. Era possível distinguir os
animais que estavam chegando pela primeira vez ao conjunto de plantas
daqueles que já haviam feito alguma visita, porque esses apresentavam pólen
 36

80

60
visitante floral (n)

40

20

0
8 9 10 11 12 13 14

tempo (hora)

Figura 11. Variação diária no número de visitantes florais das flores de P.

suberosa entre dezembro de 2001 e novembro de 2002.
 37

450

400

350
grãos de pólen (n)

300

250

200

150

100
50

0
V1 V2 V3 V4 A1 A2 A3

visitante floral (espécie)

Figura 12. Número (média + erro padrão) de grãos de pólen de P. suberosa

(barras vazias) e de outras espécies (barras cheias) amostrados sobre o noto
dos insetos visitando as flores. V1, Polybia ignobilis; V2, Polistes versicolor; V3,
Pachodynerus guadulpensis; V4, Polistes cavapytiformis; A1, Apis mellifera; A2,
Augochloropsis sp.; A3, Augochlorella ephyra.
 38

A B

*
C

Figura 13. Polybia ignobilis, A) com pólen aderido ao corpo, visitando flor de P.
suberosa; B) detalhe do contato com anteras (seta cheia), enquanto se alimenta de
néctar na câmara nectarífera (asterisco) e, C) com anteras e estigmas (seta vazia).
Barras = 3mm.
 39

sobre o dorso. Em 10/09/2002 um indivíduo dessa espécie (P. ignobilis) foi

observado predando uma larva de lepidóptero.
P. guadulpensis (Figura 14) visitou as flores de P. suberosa
principalmente à procura de néctar, apresentando padrão comportamental, ao
se alimentar, parecido com P. ignobilis. No entanto, ficava menos tempo em
cada flor visitada e nem sempre pousava nas tépalas, sendo, com freqüência,
observados indivíduos que caminhavam pela flor contatando diretamente
anteras e estigmas. Como conseqüência, apresentavam grãos de pólen
aderidos tanto à parte dorsal como ventral do corpo. Apesar do contato direto
com anteras, não houve registro de indivíduos dessa espécie alimentando-se
de pólen.
Os indivíduos de P. versicolor e P. cavapytiformis visitaram as flores
de P. suberosa à procura de néctar. Nessas ocasiões, além de chegarem no
final da manhã, visitaram poucas flores, permanecendo pouco tempo em cada
flor visitada. Devido ao grande tamanho dos indivíduos dessas duas espécies,
tanto em relação à flor de P. suberosa quanto em relação às demais espécies
amostradas, as flores por eles visitadas que na ocasião ainda tinham pólen,
ficavam com as anteras praticamente vazias. Apesar de serem observados
como visitantes florais apenas nos meses de dezembro e janeiro, indivíduos
dessas duas espécies foram observados em diversas ocasiões ao longo do ano
utilizando a parte vegetativa de P. suberosa. Nessas ocasiões voaram
aproximando-se, principalmente, da região apical das plantas, à procura de
presas que capturavam (Figura 15) e, segurando-as com as mandíbulas
carregavam-nas, afastando-se das plantas.
Os indivíduos de Augochloropsis sp. e A. ephyra, ao visitarem a
população de plantas observada apresentaram vôo rápido, visitando várias
flores e permanecendo pouco tempo em cada uma. Antes de parar em uma
dada flor, faziam vôo inspecionando outras flores (vôo de reconhecimento).
 40

A B

*
C

Figura 14. Flor de P. suberosa sendo visitada por Pachodynerus guadulpensis; A)

vespa com pólen aderido ao corpo, pousada sobre tépala enquanto se alimenta de
néctar; B) detalhe da vespa se alimentando de néctar na câmara nectarífera
(asterisco) em flor com estigmas (seta vazia) em posição um; C) visita à flor com
anteras (seta cheia) em posição três e estigmas (seta vazia) em posição dois. Barras
= 3mm.
 41

Figura 15. Polistes cavapytiformis predando larva de Lepidoptera sobre folha de

P. suberosa. Barra = 6mm
 42

Os indivíduos de Augochloropsis sp. (Figura 16) foram observados

visitando as flores tanto à procura de pólen como de néctar e, por isso, o
contato com anteras e estigmas se deu tanto de forma direta, com a parte
ventral do corpo, quando coletaram pólen, como indireta, enquanto se
alimentaram de néctar. Nesta última situação, as anteras e estigmas estando
em posição três encostavam no dorso do animal. Com freqüência, ao se
deslocarem de uma flor para outra paravam em folhas e “limpavam-se” do
pólen aderido na cabeça e tórax com o auxilio do primeiro par de pernas. Foi
observada uma quantidade considerável de pólen nas escopas dos exemplares
amostrados (Figura 16).
Os indivíduos de A. ephyra, embora tenham sido observados
alimentando-se de néctar, visitaram as flores principalmente à procura de
pólen pousando, geralmente, direto nas anteras (contato direto). Devido a isso,
além do pólen presente na parte dorsal do tórax (pólen amostrado), havia
pólen aderido na parte ventral do corpo do animal. Ao se movimentarem de
uma antera para outra, numa mesma flor, eventualmente contatavam os
estigmas. Ao se deslocarem entre as flores, paravam nas folhas onde, com o
auxílio do primeiro par de pernas, recolhiam o pólen aderido ao corpo e o
transferiam para as escopas (pólen não amostrado). Devido à pequena
dimensão desses insetos, mesmo quando anteras e estigmas estavam em
posição três ou quatro, o contato indireto com as estruturas reprodutivas foi
pouco freqüente.
Os indivíduos de A. mellifera chegavam ao conjunto de plantas,
faziam um vôo de reconhecimento e visitavam as flores à procura de néctar
e/ou pólen. Devido a isso, o contato com anteras e estigmas ocorreu de forma
direta e indireta. Ao se alimentarem de néctar, os indivíduos escolhiam uma
flor, pousavam sobre uma das tépalas e caminhavam em direção ao centro da
flor inserindo o aparelho bucal na câmara nectarífera. Enquanto se
 43

A B

*
C

Figura 16. A ) Augochloropsis sp. visitando flor de P. suberosa; B) se alimentando

de néctar na câmara nectarífera (asterisco) em flor com anteras (seta cheia) em
posição três e estigmas (seta vazia) em posição um; C) detalhe do contato com
antera (seta cheia) da flor. Barras = 3mm.
 44

alimentavam, movimentaram-se circulando o androginóforo e assim,

contatavam anteras e estigmas quando estes estavam, pelo menos, em posição
três. O pólen ficava aderido sobre o dorso e cabeça. Quando visitaram as
flores para coletar pólen, pousavam diretamente sobre o ápice do
androginóforo, contatando estigmas e anteras diretamente. Deslocavam-se,
então, para uma das anteras de onde coletavam o pólen, ficando parte dos
grãos aderidos à região ventral. Nem sempre passavam por todas as anteras
de uma mesma flor. As visitas à procura de pólen foram mais breves do que
aquelas em busca de néctar. Embora os indivíduos dessa espécie tenham sido
observados principalmente se alimentando de néctar, não era incomum o
grupo de A. mellifera presente nas ocasiões de amostragem apresentar as duas
atividades de forrageio. Assim, além do pólen aderido na parte dorsal do
corpo (pólen amostrado), havia pólen presente na região ventral e corbículas
dos indivíduos amostrados.

4. DISCUSSÃO

4.1 Sistema reprodutivo

P. suberosa é autocompativel, como já referido por Koschnitzke &
Sazima (1997) e Acioli (1999), sendo capaz de produzir frutos com sementes
por autofecundação em condições naturais, conforme observado no teste de
autogamia espontânea. Entre os fatores que levaram à evolução da
autofecundação em algumas espécies de angiospermas, está o fato de que essa
estratégia reprodutiva permite à planta reproduzir-se sem depender de um
agente externo. Dessa forma, a planta assegura a produção de sementes, ainda
que em menor quantidade, mesmo na ausência do polinizador. Esse fato
confere vantagem adaptativa em situações adversas, principalmente àquelas
espécies entomófilas, uma vez que as populações de insetos costumam variar
 45

numericamente de um ano para outro (Jain, 1976; Barth, 1991; Proctor et al.,
1996).
Em P. suberosa, entretanto, a autofecundação espontânea não parece
ser freqüente na natureza, uma vez que o número de frutos produzidos por
autofecundação sem a intervenção de polinização manual foi baixo. Esse fato
pode ser atribuído à posição das estruturas reprodutivas na flor, que torna
menos provável o contato das anteras com a superfície estigmática. A
separação espacial dos órgãos reprodutivos (hercogamia) junto com a
dicogamia (separação temporal desses) são duas estratégias comumente
adotadas por espécies vegetais, mesmo as autogâmicas, no sentido de
promover uma otimização nas taxas de reprodução cruzada (Wyatt, 1983;
Barth, 1991; Harder & Barrett, 1996; Snow et al., 1996). A restrição imposta
por barreira física à autogamia, devido a posição de anteras e estigmas ocorre
em outras espécies de passifloráceaes (Escobar, 1981; García & Hoc, 1998a).
Dutra & Machado (2001) registraram para uma espécie de Bignoniaceae um
fato semelhante ao observado em P. suberosa, onde a espécie apesar de ser
autocompatível, não apresenta em condições naturais frutos produzidos por
autogamia espontânea. Tal fato deve-se à separação espacial dentro da flor de
anteras e estigmas, restringindo a autopolinização e conseqüentemente a
autofecundação.
Considerando-se o fato de que em condições experimentais P.
suberosa apresentou igual sucesso de frutificação e sementes viáveis tanto por
autogamia como por xenogamia (Acioli, 1999), a diferença observada entre os
resultados (número de frutos produzidos) nos tratamentos de autopolinização
manual e xenogamia em condições naturais pode ser atribuída em parte à
variação na quantidade de grãos de pólen. Nas polinizações manuais o
número de grãos de pólen depositado sobre os estigmas, além de ser mais
 46

uniforme entre as flores, é provavelmente maior do que a quantidade

depositada pelos insetos visitantes no caso da xenogamia.
Stephenson (1981) argumenta que amostras florais polinizadas
manualmente geralmente desenvolvem frutos, estando esse fato relacionado
ao número de grãos de pólen depositado sobre o estigma. Isso porque o
número de grãos de pólen que germina sobre o estigma determina a variação
no número de sementes e há um limiar em relação ao número de sementes,
abaixo do qual não é vantajoso para a planta investir no desenvolvimento do
fruto. Em P. edulis há diferença em relação à produção de frutos observada
nos tratamentos de polinização manual e em condições naturais. Os maiores
valores, referentes aos tratamentos de polinização manual, devem-se ao
número mínimo de grãos de pólen que precisa ser depositado sobre o estigma
para desencadear o desenvolvimento do fruto, que nessa espécie corresponde
a 190 grãos (Akamine & Girolami, 1959 apud Chandra, 1976).
A diferença observada entre o tratamento de xenogamia e o controle
não era esperada uma vez que as flores estavam expostas às mesmas
condições. A retirada das anteras (emasculação) pode interferir em algum
processo fisiológico da flor e no reconhecimento e escolha da mesma pelo
visitante floral, o que necessita ser investigado em estudos posteriores.
O fato de não haver diferença significativa em relação ao tamanho de
frutos e sementes, e em relação ao número de sementes por frutos entre os três
tratamentos e entre eles e o controle, indica que, exceto pela barreira física, P.
suberosa é capaz de produzir frutos por autofecundação de forma equivalente
a fecundação cruzada, também em condições naturais, ainda que a espécie
priorize a xenogamia. Tendo em vista a capacidade de autofecundação e
fatores tais como a quantidade e proximidade das plantas no local, além do
padrão comportamental dos insetos visitantes, a geitonogamia (fecundação
entre flores de um mesmo indivíduo) deve responder por uma taxa talvez alta
 47

dos frutos produzidos, embora esse aspecto não tenha sido mensurado no
presente estudo.
A geitonogamia permite uma quantidade variável de autofecundação
em espécies autocompatíveis que, preferencialmente, se reproduzem por
fecundação cruzada (Escobar, 1985), estando relacionada ao incremento no
número de flores que pode ser observado quando uma espécie de planta
encontra-se em altas densidades (Hessing, 1988; Stepenson, 1981).
Klinkhamer et al. (1993) consideram que a geitonogamia ocorre em quase
todas as espécies polinizadas por animais, havendo registro de 37% para
populações de Asclepiadaceae e de 47% para populações de Polemoniaceae, e
que está associada às características que determinam o aumento da
atratividade em relação aos visitantes florais.
A atratividade da planta está relacionada à quantidade e qualidade das
“recompensas” oferecidas aos visitantes florais (Faegri & Pijl, 1971). Uma
das formas de ser mais atraente é produzindo um grande número de flores de
forma simultânea. Segundo Stephenson (1981), o número de flores e a forma
como estão agrupadas no tempo e no espaço influencia a atração de
polinizadores e o fluxo de pólen na população. Diversos estudos têm
demonstrado que insetos visitam mais flores, de forma sucessiva, se o número
de flores aumenta (Klinkhamer et al., 1993; Harder & Barrett, 1996; Snow et
al., 1996; Utelli & Roy, 2000).
P. suberosa, quanto à periodicidade de floração, pode ser classificada,
segundo Newstrom et al (1994), como tendo padrão de floração contínuo.
Essa espécie pode apresentar flores durante todo o ano com pelo menos três
épocas de picos florais. Conforme observado, o número de flores está
correlacionado com o número de visitantes florais. Logo, a ocorrência de
picos florais deve incrementar as taxas de autofecundação por geitonogamia
uma vez que os insetos observados visitam várias flores de forma seqüencial.
 48

P. suberosa pode ser considerada, portanto, uma espécie autogâmica

facultativa que se reproduz preferencialmente por reprodução cruzada
(xenogamia). Uma vez que a morfologia floral oferece restrições à ocorrência
de autopolinização, a presença de vetores de pólen se faz necessária para que
ocorra a produção de frutos por xenogamia, além de otimizar as taxas de
autofecundação na espécie.

4.2 Disponibilização do pólen

O processo de polinização começa com a exposição e liberação do
pólen que carrega o gameta masculino (Dafni, 1992). P. suberosa libera o
pólen, de forma gradual, através de aberturas longitudinais das anteras. Isto
deve-se ao fato de que as cinco anteras de uma mesma flor tornam-se
deiscente em tempos diferentes, desde a abertura da flor até o final da manhã.
Neste horário a maioria das flores já está com todo o pólen disponível para os
polinizadores.
A disponibilização gradual resulta numa acumulação de grãos se a flor
não for visitada, daí o aumento da quantidade deste observado durante o
período de amostragem em flores isoladas, onde cada conjunto de flores que
era amostrado tinha mais pólen disponível que o anterior. O decréscimo
observado no final do período de amostragem (início da tarde) pode ser
atribuído à perda de grãos ao manusear as flores. Logo que a antera abre, os
grãos de pólen encontram-se aglomerados. Porém, as últimas flores
amostradas permaneceram com o conteúdo polínico exposto por tempo
suficiente para que os grãos ficassem mais soltos, desprendendo-se das
anteras com bastante facilidade.
A disponibilização do conteúdo polínico de forma gradual combinado
ao movimento das estruturas reprodutivas, responde pelo aumento em número
de grãos de pólen amostrado no intervalo entre às 7 e 9 horas, em flores
 49

expostas à presença dos visitantes florais. Nesse intervalo, a taxa de remoção

do pólen, que estava sendo gradativamente liberado pela flor, foi baixa. Isso
porque, antes das 9 horas, além do número de insetos visitando as flores ser
menor, menos flores (0-40%) na população estão com as anteras em posição
três, primeira posição que permite contato com o corpo do visitante floral e
remoção do pólen por ocasião da visita à flor (Acioli, 1999).
O maior número de flores (75-100%) observado na população com
anteras na posição três ocorre no intervalo entre 9 e 15 horas (Acioli, 1999).
Tal fato, combinado ao período de maior atividade dos visitantes florais, entre
9 e 10 horas, explica o brusco decréscimo observado nesse período. A
diminuição de forma gradual observada até as 14 horas deve-se à remoção do
pólen que estava sendo disponibilizado pelas anteras, então em posição três,
na presença de insetos visitantes.
O padrão de liberação gradual não parece ser incomum. Carmo &
Franceschinelli (2002) descrevem a apresentação gradual do pólen que ocorre
em uma espécie dióica de Clusiaceae durante os três dias em que a flor
masculina fica aberta. Thomson & Thomson (1992) observaram o ritmo da
antese e o progresso da deiscência das anteras em uma especie de Liliaceae e
constataram a disponibilização do pólen de forma não simultânea nas seis
anteras dispostas em dois verticilos dentro da flor. Em flores de kiwi a
disponibilização gradual é determinada pelo grau de hidratação das anteras.
Nessa espécie, polinizada por mamangavas, os grãos de pólen não podem
estar agrupados para serem descartados, uma vez que o processo de liberação
ocorre por meio de um sistema de “pulverização” gerado pela vibração das
asas das abelhas enquanto elas visitam as flores. Assim, cada antera libera
uma pequena quantidade de pólen diariamente durante vários dias por meio
de um sistema de camadas onde apenas o pólen presente na camada
superficial seca da antera pode ser “pulverizado” (Corbet, 1990).
 50

O padrão de disponibilização de pólen afeta diretamente o sucesso

reprodutivo da planta (Thomson & Thomson, 1992; Harder & Barrett, 1996) e
a disponibilização de forma gradual pode otimizar o número de grãos de
pólen que são depositados sobre os estigmas, o que confere valor adaptativo à
planta.
A liberação de pólen estratificada no tempo minimiza os efeitos
negativos no caso de a flor ser visitada por um inseto com baixo potencial
como polinizador, como é o caso de P. versicolor e P. cavapytiformis em
relação às flores de P. suberosa. Isso porque o pólen que é removido por um
visitante não está mais disponível para ser coletado pelo visitante
subseqüente. Assim, se apenas parte do conteúdo polínico da flor está
disponível, mesmo que esses insetos removam todo o pólen presente num
único evento de visitação, quando outro inseto, com maior potencial como
polinizador, chega na flor, pode ainda ficar com pólen aderido ao corpo
porque outra antera ficou deiscente.
Não é incomum pequenas abelhas e outros insetos de pequeno porte
coletarem pólen diretamente das anteras de uma flor contatando os estigmas
apenas casualmente e algumas vezes visitando apenas uma flor (Inouye,
1980). Isso foi observado nas flores de P. suberosa em relação a alguns
insetos que não foram amostrados e no caso de A. ephyra que visitou as flores
principalmente à procura de pólen. Por isso, ainda que possam eventualmente
transferir pólen para os estigmas, têm baixo potencial como polinizadores
pois reduzem a quantidade de pólen disponível para a fecundação. Inouye
(1980) argumenta que uma diferença importante entre a perda de néctar e a de
pólen, é que o pólen não é usualmente reposto como se observa mais
comumente acontecer com o néctar e que essa diferença pode ser minimizada
se a deiscência das anteras está dispersa ao longo de um determinado tempo.
 51

Além disso, segundo Thomson & Thomson (1992), o padrão de

deiscência das anteras está relacionado à viabilidade dos grãos de pólen.
Stephenson & Bertin (1983) consideram que em casos onde a viabilidade do
pólen declina com o tempo, a seleção pode favorecer a liberação freqüente de
pequenas quantidades de pólen. Logo, o conhecimento do padrão de abertura
das anteras dentro da flor, bem como questões concernentes à viabilidade
polínica de P. suberosa, são temas relevantes e que devem ser abordados
futuramente.
Assim, em P. suberosa a disponibilização gradual do pólen
combinada ao padrão de movimento das estruturas reprodutivas otimiza o
processo de polinização aumentando a probabilidade do pólen que é removido
das anteras ser depositado sobre os estigmas.

4.3 Receptividade do estigma

A variação observada em relação ao número de frutos produzidos
indica que as flores com estigmas receptivos não estão distribuídas de
maneira uniforme no decorrer do dia. Assim, observou-se um período (10-15
horas) em que houve maior número de frutos produzidos e menor variação em
relação a este parâmetro. Esse período foi antecedido por um em que se
observou uma maior variação e um incremento no número de frutos. Por
outro lado, foi seguido por outro que também variou mas no qual houve um
decréscimo em relação ao número de frutos. Tal distribuição, ainda que não
tenha sido avaliada a causa nesse estudo, pode ser atribuída à diferença na
receptividade dos estigmas dentro de uma mesma flor.
O aumento observado em relação ao número de flores com estigmas
receptivos na população ao início da manhã coincide com o observado em
relação à produção de néctar e a quantidade de visitantes florais. Além disso,
a variação em relação ao número de flores com estigmas receptivos na
 52

população apresentou o mesmo padrão de variação observado por Acioli

(1999) em relação ao número de flores com estiletes, e conseqüentemente,
com estigmas em posição três (primeira que permite contato com o visitante
floral). Segundo Acioli (1999), os estigmas apresentam o mesmo padrão de
movimento das anteras; atingem, entretanto, mais tarde a posição três, sendo o
intervalo entre 11 e 13 horas aquele em que se observa o maior número de
flores com estigmas nessa posição.
Assim, os resultados sugerem que a variação temporal na distribuição
de flores com estigmas receptivos durante o dia, observada em P. suberosa
funciona como uma estratégia que otimiza a produção de frutos.

4.4 Néctar
Apesar de alguns insetos visitarem as flores de P. suberosa à procura
de pólen, o néctar foi o principal recurso procurado, assim como ocorre em
outras espécies de passifloráceas (e.g. Chandra, 1976; Semir & Brown, 1975;
Koschnitzke & Sazima, 1997; Varassin & Silva, 1999; Varassim et al., 2001).
O néctar é considerado o mais importante mediador nas interações
entre plantas e polinizadores, e o padrão de secreção pela flor é um dos
fatores que determina a composição, abundância e freqüência do grupo de
visitantes nas flores (Heinrich & Raven, 1972; Cruden et al., 1983; Dafni,
1992)
As flores de P. suberosa já abrem com um pequeno volume de néctar
disponível, indicando que a produção tem início antes da antese. Logo que a
flor abre, a presença de visitantes florais não resulta em polinização devido à
posição de anteras e estigmas e ao fato de pouco pólen estar disponível.
Entretanto, já ter algum néctar disponível garante a presença de visitantes
florais, ainda que representados por poucos indivíduos. Assim, as primeiras
flores na população com anteras em posição três já estão recebendo visitas. A
 53

secreção contínua e crescente até as 10 horas é acompanhada pelo acréscimo

no número de visitantes. A produção de forma contínua garante a reposição,
ainda que em quantidades menores, do néctar que foi consumido pelo último
visitante, garantindo a atratividade da flor. Assim, todo o período que permite
a remoção e deposição do pólen é contemplado com visitas às flores.
Segundo Heinrich & Raven (1972), o padrão de produção contínua
durante o tempo em que a flor está aberta, observado em P. suberosa, confere
vantagem adaptativa à planta, aumentando a probabilidade de ocorrência de
polinização.
Os resultados indicam que a quantidade e ritmo de produção do néctar
determinam a abundância e freqüência de visitas às flores, uma vez que o pico
de produção de néctar coincide com o período em que se observou o maior
número de insetos visitando as flores. Tal resultado está de acordo com
aqueles observados para outras espécies de passifloráceas, onde verificou-se
um ajuste entre o padrão de produção, volume e composição do néctar e os
polinizadores (Chandra, 1976; Koschnitzke & Sazima, 1997; Varassim et al.,
2001).
Além do ritmo de produção, a quantidade e composição do néctar
floral, diferente entre as espécies, são parâmetros relevantes nas avaliações de
interação animal-planta pois, geralmente, adequam-se de forma satisfatória à
demanda nutricional e período de atividade daqueles visitantes que garantem
a efetividade da polinização. Por isso, podem servir como indicativo do grau
de adaptação entre a planta e os visitantes florais (Heinrich & Raven, 1972;
Opler, 1983; Cruden et al., 1983; Harborne, 1993; Gardener & Gillman,
2002). Varassim et al.(2001) observaram para quatro espécies de
passifloráceas, polinizadas por diferentes animais, que o volume e a
composição do néctar floral estão intimamente relacionados à demanda
nutricional de seus polinizadores efetivos.
 54

A quantidade média de néctar produzida pelas flores de P.suberosa é

maior do que a descrita por Opler (1983) para flores polinizadas por vespas e
pequenas abelhas. Entretanto, segundo esse autor, o volume de néctar está
correlacionado com o tamanho das flores, e as flores de P. suberosa são,
também, maiores do que aquelas por ele descritas, como sendo polinizadas
por esses grupos de insetos.
Apesar de a composição do néctar de P. suberosa não ter sido
avaliada no presente estudo, Koschnitzke & Sazima (1997) observaram que P.
suberosa apresenta néctar com concentração compatível a flores polinizadas
por vespas, que foi o grupo melhor representado entre os visitantes florais
observados nesse estudo.
A morfologia da câmara nectarífera é outro fator que interfere na
relação entre planta e polinizador, podendo restringir o acesso do néctar à
determinados grupos de visitante. Nas passifloráceas, as limitações
morfológicas em relação ao uso do néctar são impostas principalmente pelo
opérculo e o límen, que protegem o néctar, além dos filamentos da corona que
em algumas espécies também atuam nesse sentido (Corbet & Wilmer, 1980;
Koschnitzke & Sazima,1997; Varassin & Silva, 1999). Segundo Koschnitzke
& Sazima (1997), a câmara nectarífera de P. suberosa é rasa e de fácil acesso,
não oferecendo restrições a visitantes com aparelho bucal curto, como vespas,
em acessar o néctar.
Além disso, a forma como o néctar está protegido dentro da câmara
nectarífera pode interferir no grau de evaporação do néctar, fator esse que
altera a concentração de açúcares podendo acarretar em alterações nas taxas
de visitas às flores (Baker & Baker, 1983). O fato de ser uma câmara rasa e
menos protegida propicia a evaporação do néctar produzido e acumulado, no
caso da flor não ter sido visitada. Tal fato pode explicar o decréscimo
 55

observado no período entre 10 e 18 horas no teste em que se avaliou o volume

total de néctar produzido em flores isoladas de P. suberosa.

4.5 Visitantes florais

Os resultados sugerem que todos os visitantes florais amostrados
podem polinizar as flores de P. suberosa, sendo a contribuição de cada um
deles para a reprodução dessa espécie diferente, devido em parte à variação
no padrão comportamental de forrageio enquanto visitam as flores e seus
atributos morfológicos.
Devido à morfologia da flor e à disposição de anteras e estigmas,
visitas às flores de P. suberosa à procura de néctar podem acarretar no contato
das estruturas reprodutivas da flor com a região dorsal do tórax dos insetos
(contato indireto), dependendo do tamanho do visitante floral e da posição das
peças florais na ocasião da visita. Nesse caso, ainda que com alguma perda
durante o transporte, todo o pólen que é removido das anteras fica disponível
para a reprodução, uma vez que não é usado como recurso alimentar. Além
disso, a deposição sobre o dorso aumenta a chance do pólen que é removido
das anteras ser depositado na superfície do estigma no caso do inseto
permanecer visitando as flores na população.
Ao procurarem as flores em busca de pólen, ao contrário, os visitantes
florais pousam diretamente nas anteras. O contato direto, faz com que o
visitante ao se deslocar entre as anteras da flor fique com o pólen depositado
de forma difusa sobre o corpo. Nesse caso, se contatam os estigmas podem
polinizar a flor. Entretanto tal contato é ocasional, podendo ou não ocorrer.
Por isso, o contato indireto com anteras e estigmas, conseqüência do
movimento do visitante enquanto se alimenta de néctar na flor, propicia um
evento de polinização mais organizado e seguro do que aquele observado no
 56

caso dos visitantes florais que procuram as flores de P. suberosa em busca de

pólen, pousando diretamente nas anteras.
P. ignobilis visitou as flores de P. suberosa sempre à procura de
néctar e nessas ocasiões contatava as anteras e estigmas da flor. Foi, dentre as
espécies amostradas, a mais abundante e freqüente durante o ano. Indivíduos
dessa espécie estiveram presente em praticamente todas as situações de
amostragem, ainda que a variação em relação ao número de indivíduos
observados tenha sido grande. O fato de visitarem as flores desde o início da
manhã, geralmente predominando em número em relação as outras espécies
presentes, além dos seus atributos morfológicos e comportamentais, pode
explicar a grande quantidade de pólen amostrada sobre a noto desses insetos.
P. guadulpensis apresentou comportamento de forrageio semelhante
ao de P. ignobilis, visitando as flores quase sempre à procura de néctar.
Nessas ocasiões, dado o seu tamanho corporal e período de atividade,
contatavam anteras e estigmas, apresentando pólen aderido ao dorso. Ainda
que tenham sido, com freqüência, observados em situação de contato direto
com anteras e estigmas não parecem utilizar o pólen como recurso alimentar.
Devido a estas características, os indivíduos de P. guadulpensis ao coletarem
néctar podem polinizar as flores de P. suberosa. Entretanto, a contribuição
dessa espécie para a polinização da população estudada parece ser pequena,
pois estiveram presentes em poucas situações durante o ano.
Os indivíduos de A. mellifera quando visitam as flores de P. suberosa
para se alimentar de néctar podem efetuar a polinização, pois contatam
anteras e estigmas ficando com pólen aderido ao corpo. Visitam várias flores
na população e apresentam período de atividade durante toda a manhã.
Entretanto, costumam retirar o pólen que fica depositado sobre o dorso e
transferir para as corbículas, tornando-o indisponível para a polinização. Tal
aspecto pode explicar a baixa quantidade de pólen amostrada sobre o noto
 57

desses animais. O número de indivíduos amostrados durante o ano foi baixo e

a distribuição irregular, sugerindo que utilizam o néctar de P. suberosa como
um recurso secundário. Além disso, com freqüência visitaram as flores à
procura de pólen contatando diretamente as anteras. Nessas ocasiões, o
contato com os estigmas, quando ocorreu, foi ocasional. Tais aspectos
conciliados ao baixo número de indivíduos amostrados durante o ano indicam
que a contribuição dessa espécie para a polinização de P. suberosa é pequena
e ocasional.
Augochloropsis sp., quando visita as flores para coletar néctar, dado o
seu padrão comportamental de forrageio, pode contatar anteras e estigmas de
flores diferentes, efetuando a polinização. Entretanto, assim como os
indivíduos de A. mellifera que transferem o pólen depositado sobre o dorso
nas corbículas, costumam transferir o pólen para as escopas, reduzindo a
carga polínica disponível para a reprodução. Ainda que tenham sido
observados indivíduos dessa espécie visitando as flores à procura de pólen,
estas visitas foram menos freqüentes. Foi dentre as espécies de abelhas a que
apresentou distribuição mais ampla durante o ano, estando presente em várias
ocasiões de amostragem, ainda que representada por baixo número de
indivíduos. Apesar de efetivarem a polinização quando visitam as flores, a
contribuição para a reprodução da população de P. suberosa estudada parece
ser pequena.
A. ephyra parece não contribuir significativamente para a reprodução
de P. suberosa. Essa espécie foi representada por um baixo número de
indivíduos durante o ano, com distribuição irregular. Mesmo nas visitas,
ocasionais, à procura de néctar, devido ao seu tamanho, raramente contataram
anteras e estigmas. A carga polínica amostrada sobre o corpo dos exemplares
dessa espécie é decorrente das rápidas visitas que fazem a diversas flores na
 58

população, contatando diretamente as anteras e ficando com o pólen aderido

em várias partes do corpo.
O baixo número de indivíduos de P. versicolor e P. cavapytiformis
amostrados como visitantes florais, em apenas dois meses do ano, sugere que
essas espécies pouco contribuem para a reprodução de P. suberosa. Ao
visitarem as flores à procura de néctar podem efetuar a polinização, dado o
seu tamanho e o contato com as estruturas reprodutivas. Entretanto, visitaram
um número restrito de flores na população, sempre no final da manhã quando
as flores, já visitadas por outros insetos, estão com pouco ou nenhum pólen
disponível e a quantidade de néctar é menor. Tal aspecto combinado ao fato
dessas vespas serem comumente observadas predando larvas de lepidópteros,
sugere que essas espécies utilizam néctar como recurso alimentar
complementar. Assim, podem ser classificadas como polinizadoras ocasionais
de P.suberosa.
Hemípteros foram observados algumas vezes visitando as flores.
Nessas ocasiões, contataram anteras e estigmas e tinham pólen aderido ao
dorso. Entretanto, passavam quase todo o período de observação na mesma
flor. Assim, ainda que a polinização ocasionada pela visitação desses insetos
possa resultar na formação de fruto dado o fato de P. suberosa ser
autocompatível, a contribuição deles para a reprodução da planta é pouco
expressiva.
Alguns insetos pequenos não identificados foram observados
visitando as flores no final da manhã. Pousam direto nas anteras e coletam
pólen. Não polinizam as flores pois não contatam os estigmas, nem
ocasionalmente. Podem interferir no processo de polinização diminuindo a
quantidade de pólen disponível para a reprodução pois, apesar de não
visitarem muitas flores, retiram uma quantidade, aparentemente significativa
de pólen à cada visita. Outros visitantes florais, não amostrados e também não
 59

identificados no presente estudo, foram observados nas flores de P. suberosa.

Esses insetos visitaram as flores à procura de néctar. Devido ao seu tamanho,
pequeno em relação as flores de P. suberosa, o contato com a flor é restrito à
câmara nectarífera, sem nunca contatarem anteras e estigmas. Apesar de se
alimentarem de néctar não parecem interferir na disponibilização desse
recurso àqueles visitantes florais que efetivamente realizam a polinização.
Chegam à população de plantas, principalmente, no período da tarde,
posterior ao que se observa o maior número de polinizadores visitando as
flores.
Dessa forma, os resultados sugerem que P. ignobilis é, dentre os
visitantes florais na população de P. suberosa estudada, aquela que
efetivamente (sensu Dafni, 1992) contribui para a polinização dessa espécie
dada a sua freqüência, morfologia e ajuste em relação ao padrão
comportamental de forrageio e os aspectos referentes à biologia floral de P.
suberosa, principalmente aqueles referentes a produção de néctar e padrão de
movimento das peças florais.
Esse resultado vai ao encontro do observado por Koschnitzke &
Sazima (1997), onde registraram que a polinização das flores de P. suberosa é
efetuada por vespas. Entretanto, as espécies de vespas descritas por esses
autores, como polinizadoras para uma população de P. suberosa em uma mata
semidecídua diferem das que são descritas no presente estudo. Além disso,
um estudo preliminar da polinização de P. suberosa em uma população
presente no Parque Estadual de Itapuã, Viamão, RS (Acioli, dados não
publicados) indicam que nesse local a polinização é principalmente efetuada
pela vespa Polybia sericea (Olivier, 1791). Tais dados reforçam o fato de a
polinização de P. suberosa ser efetivamente realizada por vespas, entretanto,
sugerem a não especificidade correspondente. Tal variação pode ser atribuída
a distribuição espacial destas bem como a fatores abióticos que diferem de um
 60

local para outro e interferem significativamente em sistemas de polinização,

tanto em relação aos aspectos referentes à biologia floral como aqueles
concernentes ao comportamento dos visitantes florais, principalmente se estes
forem insetos (Corbet, 1990; Utelli & Roy, 2000). Há referências na literatura
sobre a interferência de tais aspectos no processo de polinização de algumas
espécies de passifloráceas (Chandra, 1976; Corbet & Wilmer, 1980; Escobar,
1981; García & Hoc, 1997).
No presente trabalho, observou-se que variações na temperatura e
umidade relativa interferem no processo de polinização, o que precisa ser
melhor avaliado em estudos futuros. Em dias chuvosos ou muito úmidos a
abertura floral, bem como o padrão de movimento de filetes e estiletes sofrem
alteração. Além disso, o processo de deiscência das anteras ocorre de forma
mais lenta. Aparentemente menos flores abrem em dias de chuva. Tais fatores
podem responder pela variação em relação ao número de flores observadas
durante o ano, fator que interfere na variação em número de visitantes florais.
O fato de apresentar flores o ano todo, de ser uma espécie autogâmica
e não estar rigidamente associada à uma única espécie de polinizador, ainda
que sejam vespas os insetos que principalmente contribuem para a sua
polinização, faz de P. suberosa uma espécie menos suscetível a situações
adversas. Ainda assim, informações sobre a biologia dessas vespas que atuam
como polinizadoras de P. suberosa se fazem necessárias no sentido de
quantificar a contribuição de cada uma delas para a reprodução dessa espécie.
Isso pode auxiliar no conhecimento sobre o grau de ajuste entre elas, aspecto
de fundamental importância na preservação desse sistemas de polinização.
 61

5. CONCLUSÕES
Apesar de ser autocompatível, P. suberosa preferencialmente se
reproduz por xenogamia, dado a barreira física imposta pela posição de
anteras e estimas dentro da flor. A transferência de pólen mediada por insetos
além de responder pela formação de frutos por xenogamia, parece acarretar no
desenvolvimento de frutos produzidos por autofecundação.
Na população de P. suberosa o número de frutos resultantes de
autofecundação por geitonogamia, ainda que não tenha sido mensurado, deve
ser alto devido a proximidade entre as plantas e o padrão comportamental dos
insetos que visitam varias flores seqüencialmente.
O processo de polinização está fortemente associado ao movimento
das estruturas reprodutivas e o período funcional da flor de P. suberosa está
correlacionado com o período de atividade dos polinizadores, assim como
observado para outras espécies de passifloráceaes.
O período da manhã parece ser aquele em que a maior parte do
processo de polinização ocorre, dada a biologia floral de P. suberosa
combinada ao padrão comportamental dos insetos que visitam as flores.
O néctar é o principal mediador no processo de transferência de pólen
e os insetos com tamanho compatível para contatar anteras e estigmas, que
procuram as flores em busca desse recurso, determinam um processo de
polinização mais efetivo do que aqueles que visitam as flores em busca de
pólen.
Apesar de ser visitada por uma variada entomofauna, sendo parte dela
potencialmente capaz de polinizar as flores, na população de P. suberosa
estudada a vespa P. ignobilis é, dentre os visitantes florais, aquela que
efetivamente poliniza as flores.
 62

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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