Nelson Mesquita Fernandes DOdefendida

Universidade de São Paulo
Instituto de Fı́sica de São Carlos

Departamento de Fı́sica e Informática
Grupo de Fı́sica Teórica
Nelson Mesquita Fernandes
Acuidade visual e codificação neural da

mosca Chrysomya megacephala
São Carlos, SP
2010
Nelson Mesquita Fernandes
Acuidade visual e codificação neural da

mosca Chrysomya megacephala
Tese de Doutorado apresentada ao Programa de

Pós-Graduação em Fı́sica do Instituto de Fı́sica
de São Carlos da Universidade de São Paulo,
para obtenção do tı́tulo de Doutor em Ciências.
Área de Concentração: Fı́sica Básica.

Orientador: Prof. Dr. Roland Köberle
São Carlos, SP
2010
AUTORIZO A REPRODUÇÃO E DIVULGAÇÃO TOTAL OU PARCIAL DESTE
TRABALHO, POR QUALQUER MEIO CONVENCIONAL OU ELETRÔNICO, PARA
FINS DE ESTUDO E PESQUISA, DESDE QUE CITADA A FONTE.
Ficha catalográfica elaborada pelo Serviço de Biblioteca e Informação IFSC/USP
Fernandes, Nelson Mesquita

Acuidade visual e codificação neural da mosca Chrysomya
megacephala./Nelson Mesquita Fernandes; orientador Roland
Köberle - São Carlos, 2010.
102 p.
Tese (Doutorado – Programa de Pós-Graduação em Física -

Área de concentração: Física Básica) – Instituto de Física de São
Carlos da Universidade de São Paulo.
1. Neurobiofísica. 2. Sistema visual. 3. Neurônios H1. 4.

Reconstrução da segunda ordem de estímulo. 5. Redução
dimensional do estímulo. I. Título.
Aos meus pais,
pela intensa dedicação
aos filhos.
Agradecimentos
Agradeço ao meu orientador Roland Köberle pela oportunidade de realizar este trabalho.
À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo - FAPESP - pelo suporte

financeiro deste projeto (04/11730-0).
À secretária Maria Cristina Vieira Ligo da Silva pelo eficiente e essencial apoio adminis-
trativo.
Ao Prof. Tito José Bonagamba e ao Instituto de Fı́sica de São Carlos pelo excelente
programa de pós-graduação ao qual fiz parte.
Aos técnicos Lı́rio de Almeida e Ivanilda Zucolotto pelo apoio técnico e pela amizade.
A todos os colegas de pesquisa com quem tive oportunidade de compartilhar sala, idéias e
discussões: Deusdedit Spavieri, Damian Oliva, Bruna Dayana, Carlos Alessandro, Ingrid
Esteves, Mario Gazziro, Nataly Horner, Rafael Viegas e Paulo Matias, entre outros.
A todos meus colegas de graduação pelos longos anos de convı́vio e intensas discussões
cientı́ficas. Em especial aos amigos Caio (Flash), Angelo (Pinóquio) e Arthur pelos me-
moráveis momentos de descontração nestes últimos meses.
Ao meu tio Miro e a minha tia Dedê por acreditarem em mim e me apoiarem durante
tantos anos.
Aos meus pais, a quem também dedico esta tese, aos meus avós e a minha irmã pelo apoio
incondicional dado a mim.
Agradeço à Monique, minha noiva retada, pelo incentivo e paciência em todos os momen-
tos.
“To a good approximation, all the species are insects.”
Robert May, Baron May of Oxford
Resumo
FERNANDES, N. M. Acuidade visual e codificação neural da mosca Chrysomya

megacephala. 2010. 102p. Tese (Doutorado) – Instituto de Fı́sica de São Carlos –
Universidade de São Paulo, São Carlos, 2010.
Descrevemos os processos de captura, criação e micromanipulação cirúrgica das moscas

Chrysomya megacephala. Apresentamos os processos de geração de estı́mulo e registro
da atividade dos dois neurônios 𝐻1 localizados na placa lobular de seu cérebro. Um
primeiro resultado apresentado refere-se a acuidade de seu sistema visual. Desenvolvemos
um procedimento para comparar sua taxa de disparos espontâneos com as respostas do
neurônio 𝐻1 quando sujeito a estı́mulos de excitação e inibição. Mostramos que o sistema
visual da mosca não está apenas adaptado a detectar grandes fluxos ópticos mas também,
é capaz de detectar pequenas velocidades de aproximadamente 1, 5𝑜 .𝑠−1 e de apenas 0, 25𝑜
de amplitude. Estes valores mostram que a mosca é capaz de detectar deslocamentos
angulares muito menores do que sua abertura omatidial, Δ𝜙 = 1 − 2𝑜 . Outro resultado
apresentado é obtido ao estudarmos o processo de codificação-decodificação neural. Alguns
sistemas sensoriais agem como um conversor analógico-digital, recebendo um estı́mulo
𝑆(𝑡) e codificando-o em uma seqüencia de pulsos, spikes. O processo de decodificação
da resposta neural consiste em receber este conjunto pulsos e gerar uma estimativa 𝑆𝑒 (𝑡)
do estı́mulo. Este processo requer a computação e subseqüente inversão de funções de
correlação de alta ordem. A dimensão das matrizes que representam estas funções pode
se tornar proibitivamente grande. Apresentamos um eficiente método para reduzir estas
funções de correlação. Esta aproximação tem baixo custo computacional, evita a inversão
de grandes matrizes e nos dá um excelente resultado para a reconstrução do estı́mulo.
Testamos a qualidade de nossa reconstrução sobre estı́mulos de rotação e translação. A
contribuição dos núcleos de segunda ordem para a reconstrução do estı́mulo é de apenas
8% da contribuição dos núcleos de primeira ordem. Entretanto, em instantes especı́ficos,
a adição destes núcleos pode representar uma contribuição de até 100%. Finalmente,
investigamos quais atributos do estı́mulo são codificados pelos neurônios 𝐻1. Nosso espaço
de estı́mulos possui um conjunto da ordem de 2 × 1096 elementos. É impossı́vel imaginar
que o sistema formado pelos dois neurônios 𝐻1 seja capaz de codificar eficientemente esta
enorme quantidade de elementos. É razoável considerar que este sistema seja ao menos
capaz de codificar um atributo essencial do movimento, seu sentido - rotações horizontais
para direita ou para esquerda. Desta forma, apresentamos dois estı́mulos distintos para
a mosca, um no qual suas velocidades são retiradas de uma distribuição Gaussiana e
outro que contém apenas o sentido deste movimento. Obtemos uma correlação da ordem
de 80 − 90% entre as estimativas de ambos os estı́mulos, estimativas obtidas através do
processo de reconstrução linear. Obtemos aproximadamente 85% de eficiência na predição
do sentido deste movimento. Ao utilizarmos a Teoria da Informação, encontramos uma
diferença de apenas 10% entre as taxas de informação transmitida sobre os estı́mulos
Gaussiano e sua versão reduzida. Concluı́mos que a propriedade comum a estes dois
estı́mulos, o sentido do movimento, é o atributo relevante a ser codificado pelos neurônios
𝐻1.
Palavras-chave: Neurobiofı́sica. Sistema visual. Neurônios H1. Reconstrução

de segunda ordem do estı́mulo. Redução dimensional do estı́mulo.
Abstract
FERNANDES, N. M. Visual acuity and neural encoding of the fly Chrysomya

megacephala. 2010. 102p. Tese (Doutorado) – Instituto de Fı́sica de São Carlos –
Universidade de São Paulo, São Carlos, 2010.
We describe the practices of capturing, creation, and microsurgery of the flies Chrysomya
megacephala. We present the procedures of stimulus generation and recording of the ac-
tivity of the two H1 neurons in the lobula plate of its brain. One first result presented is
related to its visual system acuity. We developed a method to compare its spontaneous
firing rate with the 𝐻1′ 𝑠 responses to excitatory and inhibitory stimuli. We show that
the fly’s visual system is not only adapted to detect large optic flows but is also capable
to detect small velocities about 1, 5𝑜 .𝑠−1 with just 0, 25𝑜 of amplitude. These values show
that the fly is capable to detect angular displacements much smallers than its ommatidial
aperture, Δ𝜙 = 1 − 2𝑜 . Another relevant result is attained studying the processes of
neural encode-decode. Some sensorial systems act as an analog-to-digital conversor, these
systems encode the input stimulus 𝑆(𝑡) in a sequence of action potential, spikes. The
decoding process of the neural response consists of capturing this set of spikes and to
generate an estimate 𝑆𝑒 (𝑡) of the stimulus. This process requires the computation and
subsequent inversion of high order correlations functions. The dimension of the matrixes
that represent these functions can become prohibitively large. We present an efficient
method to reduce these correlation functions. This approximation has low computational
cost, avoids large matrixes inversion and give to us an excellent result to the stimulus
reconstruction. We tested the reconstruction quality of rotational and translational sti-
muli. The contribution of second order stimulus reconstruction kernels is just 8% of first
order kernels contribution. However, in specific times, the addition of these kernels may
represent a 100% contribution. Finally, we investigate which stimulus features are codi-
fied by the 𝐻1 neurons. The stimulus space has a set of about 2 × 1096 elements. It is
impossible to imagine that the system formed by the two 𝐻1 neurons could be able to
encode efficiently this amount of elements. It is reasonable to consider that this system is
at least able to encode an essencial characteristic of movement, its direction - horizontal
rotations to the right or to the left. Therefore, we presente two different stimuli to the fly,
one which have velocities taken from a Gaussian distribution and another which contains
just the direction of this movement. We obtain about 80 − 90% correlation between the
estimates of both stimuli, estimates obtained through linear reconstruction methods. We
obtain about 85% of efficiency in the prediction of stimulus direction. We find just a 10%
difference between the information rate transmitted about the Gaussian stimulus and its
reduced version using Information Theory. We conclude that the common attribute of
these stimuli, the direction of movement, is the relevant attribute to be codified by the
𝐻1 neurons.
Keywords: Neurobiophysics. Visual system. H1 neurons. Second order sti-
mulus reconstruction. Dimensional reduction of stimulus.
Lista de Figuras
Figura 2.1 – Ciclo de vida da Chrysomya megacephala . . . . . . . . . . . . . . 24
Figura 2.2 – Dinâmica de vôo da mosca . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 26
Figura 2.3 – Sistema visual da mosca . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 27
Figura 2.4 – Omatı́deo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 27
Figura 2.5 – Neurônio H1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 29
Figura 2.6 – Codificação neural . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 30
Figura 2.7 – Estı́mulo visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 31
Figura 2.8 – Imobilização e microcirurgia da mosca . . . . . . . . . . . . . . . . 34
Figura 2.9 – Montagem final do experimento . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34
Figura 2.10 – Etapas de aquisição do sinal neural . . . . . . . . . . . . . . . . . 37
Figura 3.1 – Olhos compostos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 39
Figura 3.2 – Variação da amplitude do estı́mulo . . . . . . . . . . . . . . . . . . 41
Figura 3.3 – Seqüencia de estı́mulos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 42
Figura 3.4 – Degradação da resposta neural . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 43
Figura 3.5 – Comparação entre taxas de disparo . . . . . . . . . . . . . . . . . 43
Figura 4.1 – Sensibilidade de movimento dos dois neurônios H1 . . . . . . . . . 46
Figura 4.2 – 𝑅11 , 𝑅22 e 𝑅12 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 56
Figura 4.3 – Núcleos de segunda ordem . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 56
Figura 4.4 – Parâmetros 𝐴1111 e 𝐵1111 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 57
Figura 4.5 – Função de 4-pontos e sua aproximação Gaussiana parametrizada . 57
Figura 4.6 – Reconstrução do estı́mulo rotacional . . . . . . . . . . . . . . . . . 59
Figura 4.7 – Contribuição de 𝐾11 e 𝐾22 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 61

Figura 4.8 – Reconstrução do estı́mulo de translação . . . . . . . . . . . . . . . 61
Figura 5.1 – Correlação do estı́mulo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 65
Figura 5.2 – Posição do estı́mulo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 65
Figura 5.3 – “Digitalização” do estı́mulo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 66
Figura 5.4 – Resposta ao estı́mulo “Digital ” . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 67
Figura 5.5 – Reconstrução do estı́mulo “Digital ” . . . . . . . . . . . . . . . . . . 69
Figura 5.6 – Diagrama de Venn . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 71
Figura 5.7 – Taxa de Entropia Total e do Ruı́do de 𝑆(𝑡) e 𝑆𝐷 (𝑡) . . . . . . . . . 73
Figura 5.8 – Taxa de Informação de 𝑆(𝑡) e 𝑆𝐷 (𝑡), 𝜏 = 12𝑏𝑖𝑛𝑠 . . . . . . . . . . 73
Figura B.1 – Raster-plot . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 94
Figura B.2 – Histograma de “palavras” . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 95
Figura B.3 – Entropia total e do ruı́do por unidade de tempo . . . . . . . . . . 96
Figura B.4 – Entropia total e do ruı́do . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 96
Figura B.5 – Eficiência do neurônio H1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 99
Figura B.6 – Ruı́do e Eficiência do H1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 100
Figura B.7 – Codificação por 2 H1s . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 100
Figura B.8 – Entropia total e do ruı́do, 𝐻1± . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 101
Figura B.9 – Eficiência de 𝐻1± . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 101
Figura B.10 – Atividade complementar de 𝐻1± . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 102
Figura B.11 – Eficiência do detector de rotação . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 102

Sumário
1 Introdução 19
2 Materiais e Métodos 23
2.1 Chrysomya megacephala . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 23
2.1.1 Captura, controle e criação . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 23
2.1.2 Sistema visual - Neurônio H1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 25
2.2 Geração de estı́mulos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 30
2.3 Aquisição de dados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 33
2.3.1 Micromanipulação da mosca . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 33
2.3.2 Tratamento do sinal neural . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 35
3 Acuidade do Sistema Visual da Mosca 39
4 Reconstrução do Estı́mulo a partir do Trem de Pulsos 45
4.1 Uma estimativa do estı́mulo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 46
4.2 Escolhendo um conjunto adequado de funções . . . . . . . . . . . . . . . . 51
4.3 Aproximação “Gaussiana” para um H1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 52
4.4 Aproximação “Gaussiana” para dois H1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 54
4.5 Reconstruindo o estı́mulo da mosca e medindo sua qualidade . . . . . . . . 58
5 Redução Dimensional no Espaço de Estı́mulos 63
5.1 Geração do estı́mulo “Digital ” . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 64
5.2 Resposta neural ao estı́mulo “Digital ” . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 67

5.2.1 Reconstrução linear de 𝑆(𝑡) e 𝑆𝐷 (𝑡) . . . . . . . . . . . . . . . . . . 68
5.2.2 Codificação de 𝑆(𝑡) e 𝑆𝐷 (𝑡) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 70
6 Conclusões 75
Referências 79
Apêndice A -- Processo de Ornstein-Uhlenbeck 87
Apêndice B -- Medida Direta da Informação 91
B.1 Um neurônio H1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 91
B.2 Sistema de 2 neurônios H1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 98

19
1 Introdução
Estudar o funcionamento do cérebro humano é uma das tarefas mais intrigantes da

ciência de nossos dias. Este órgão é uma densa e complexa rede de células constituı́da
por aproximadamente cem bilhões de neurônios classificados em pelo menos mil diferen-
tes tipos (1). Estes neurônios se interconectam e têm a capacidade de enviar e receber
sinais por meio de até 105 sinapses (2). Apesar de haver uma grande variedade de neurô-
nios, a maior parte deles possui a mesma estrutura morfológica, composta por uma rede
dendrı́tica, um corpo celular, um axônio, e terminais pré-sinápticos. O cérebro humano é
responsável pela percepção do mundo exterior, pelo controle de nossas ações, pelo processo
de aprendizagem, por nossa memória, nossa consciência, criatividade, emoções, linguagem
e muitas outras atividades que permitem nossa interação com o meio ambiente. Ou seja,
nosso cérebro consiste na mais poderosa e compacta rede de processamento de que temos
conhecimento.
Um dos caminhos possı́veis para entender o funcionamento cerebral é estudar como

seus neurônios representam e transmitem informações sensoriais, como por exemplo, no
sistema visual. Entretanto, estudar um sistema de tamanha complexidade como o sistema
visual humano pode ser uma tarefa bastante difı́cil. Uma alternativa seria estudar sistemas
sensoriais mais simples e acessı́veis, como o sistema visual de invertebrados, que possuem
certas semelhanças com o sistema sensorial humano e que poderiam ajudar a compreendê-
lo.
Desta forma, estudamos parte do duto óptico do sistema visual da mosca Chrysomya
megacephala. Medimos a atividade de seu neurônio sensı́vel a movimentos horizontais,
neurônio 𝐻1, como resposta a um estı́mulo dependente do tempo. A mosca é um animal
de fácil criação em laboratório e sua robustez e relativa facilidade de manuseio nos permite
a realização de horas de aquisições eletrofisiológicas in vivo. Além disso, a escolha deste
animal deve-se a certos estágios do sistema visual da mosca já serem bastante conhecidos
e alguns de seus neurônios serem identificados e exaustivamente estudados há décadas
(3–11). Apesar do extenso conhecimento de sua morfologia, a performance coletiva de
seus neurônios, capazes de processar informação sensorial e reagir em alguns milésimos
20 1 Introdução
de segundos, ainda é algo não completamente entendido (12–18). Quando um animal

necessita se locomover, desviar de obstáculos, localizar um predador ou uma presa, ele
utiliza - inter alia - a informação visual que chega na forma de padrões do fluxo óptico e
que permitem ao animal estimar seu próprio movimento e o movimento de outros objetos
em seu campo visual. A mosca utiliza esta informação visual e seus mecanismos de vôo
extremamente eficientes para ajustar sua velocidade e realizar impressionantes acrobacias
aéreas. Ou seja, o cérebro da mosca é capaz de codificar e utilizar uma grande quantidade
de informação visual em uma curta escala temporal mesmo sendo extremamente simples
comparado ao cérebro humano, possui aproximadamente apenas um milhão de neurônios.
Recentemente, foi anunciada a construção do computador mais poderoso do mundo

- Sequoia/IBM - que ocupará uma área de 320𝑚2 e será capaz de realizar da ordem de
2 × 1016 operações por segundo com uma potência de aproximadamente 6𝑀𝑊 . O cérebro
de uma mosca doméstica, apenas em repouso, já realiza da ordem de 1011 operações por
segundo a uma potência de aproximadamente 0, 1𝑚𝑊 (19). Tentamos entender quais são
suas limitações e quais propriedades trazem a este sistema tamanha eficiência, eficiência
trazida por milhões de anos de evolução e ainda não atingida por sistemas construı́dos
pelo homem até os dias de hoje (20–27). Desta forma, poderemos trazer imensos avanços
tecnológicos baseados em estratégias de processamento altamente eficientes, similares ao
que encontramos no cérebro.
Para estudar esse sistema biológico, devemos dispor de ferramentas de instrumenta-

ção eletrônica capazes de realizar a captação de dados de forma confiável, precisa e pouco
invasiva. Além disso, devemos considerar as particularidades deste organismo e seu sis-
tema visual, e.g. sua resolução espacial e tempos caracterı́stico de vôo, para gerarmos
estı́mulos adequados para a tarefa para a qual este sistema foi criado (28–32). Temos a
nossa disposição diversas ferramentas desenvolvidas por nossa equipe de instrumentação
eletrônica (33) e as descrevemos no capı́tulo 2, juntamente com uma breve descrição sobre
o sistema visual da mosca, desde seus fotoreceptores até o neurônio 𝐻1. Nos capı́tulos
posteriores apresentamos importantes resultados a respeito do sistema visual da mosca e
sua codificação neural.
No capı́tulo 3 investigamos a precisão com que o sistema visual da mosca é capaz

de realizar a tarefa de detecção de movimento. Uma mosca pode efetuar de forma efi-
ciente movimentos numa velocidade de aproximadamente 3000𝑜.𝑠−1 durante um vôo de
perseguição (5, 27, 34–37). Mostramos que o sistema visual da mosca não só está adap-
tado a detectar grandes fluxos ópticos, mas também, é capaz de detectar movimentos
1 Introdução 21
de pequenas velocidades e amplitudes. Os valores encontrados mostram que a mosca é

capaz de detectar deslocamentos angulares muito menores do que sua abertura interoma-
tidial estimada, abertura muitas vezes considerada como sua mı́nima percepção visual.
Esta medida estabelece um limite, sob nossas condições experimentais, para a precisão do
sistema visual da espécie estudada.
Toda informação visual relevante aos neurônios 𝐻1 da mosca é codificada em sua

seqüência de potenciais de ação, trem de pulsos (38–45). No capı́tulo 4 construı́mos uma
estimativa do estı́mulo apresentado para a mosca a partir dos trens de pulsos registrados
simultaneamente de ambos neurônios 𝐻1, processo de decodificação neural. A constru-
ção desta estimativa requer a manipulação de funções de correlação de quatro pontos,
representadas por matrizes contendo um grande número de elementos. Apresentamos um
método que evita o cálculo e posterior inversão destas matrizes, tarefa computacional-
mente árdua. Com este procedimento, construı́mos com grande eficiência computacional
uma excelente estimativa do estı́mulo apresentado para a mosca.
Por fim, capı́tulo 5, analisamos quais atributos do estı́mulo são relevantes para o
sistema formado pelos dois neurônios 𝐻1, ou seja, quais caracterı́sticas do estı́mulo são
codificadas em sua resposta neural. Nosso espaço de estı́mulos possui um conjunto da
ordem de 2 × 1096 elementos. É impossı́vel imaginar que os dois neurônios 𝐻1 possam
codificar eficientemente esta quantidade astronômica de elementos. Efetuamos uma brusca
redução sobre o espaço de estı́mulos e verificamos por dois métodos distintos, Reconstrução
Linear do Estı́mulo (46) e Teoria da Informação (42, 47, 48), que o sentido de movimento
é o atributo realmente relevante a ser codificado pelos neurônios 𝐻1. Ou seja, apesar da
riqueza presente originalmente no espaço de estı́mulos, apenas sua propriedade mantida
durante a redução do espaço é codificada. Este resultado nos remete a um novo panorama
para confecção de modelos de codificação do estı́mulo.
22 1 Introdução
23
2 Materiais e Métodos
2.1 Chrysomya megacephala
Na próxima seção ilustraremos como é feita a captura, controle e criação das moscas
utilizadas em nossos experimentos. Em seguida fazemos uma descrição de seu sistema
visual, abrangendo desde seu primeiro estágio de processamento, os omatı́deos, até o
neurônio H1.
2.1.1 Captura, controle e criação
Para confrontarmos resultados obtidos em diferentes experimentos, temos que garantir

que as repetidas realizações deste estejam sob mesmas condições. Para tal, devemos
manter o controle do ambiente que o cerca afim de eliminarmos a interferência de variáveis
indesejadas em nossos resultados. Em sistemas biológicos, como a mosca, o isolamento
destas varáveis é extremamente complexo devido ao grande número de parâmetros a
ser controlado. Além das condições ambientais controladas durante um experimento,
como temperatura, umidade do ar e luminosidade, necessitamos controlar uma série de
parâmetros antes mesmo do nascimento das moscas.
Após atraı́das por matéria orgânica animal em decomposição e capturadas no meio

ambiente, as moscas são colocadas em um balde fechado e alimentadas com açúcar, água e
fı́gado bovino, sendo este último destinado para o fornecimento protéico necessário para o
desenvolvimento ovariano das fêmeas adultas (49). Não utilizamos estas moscas selvagens
para aquisição de dados por não termos informação sobre sua origem. Fazemos com
que estas moscas depositem ovos em um recipiente que contém uma ração∗ . Logo após a
∗
Ração à base de leite em pó, ágar, levedura de cerveja, nipagin e caseı́na, preparado de acordo com
(50, 51).
24 2 Materiais e Métodos
oviposição, retiramos as moscas adultas e esperamos até que estes ovos ecludam em larvas.
Neste estágio, fechamos o recipiente com um pano permitindo a entrada de ar e impedindo
a saı́da destas larvas. Com este procedimento, forçamos sua permanência junto à ração
por aproximadamente 5 dias, fazendo com que estas se alimentem e atinjam uma massa
corporal crı́tica. Após alcançarem esta massa, liberamos as larvas do recipiente fazendo
com que estas migrem para uma serragem seca e empupem. A fase de pupa dura cerca
de 7 dias até eclodirem e se tornarem adultas. Esta é a última fase da vida da mosca
(Figura 2.1).
Figura 2.1 – Ciclo de vida da Chrysomya megacephala. (a) Mosca adulta. A mosca adulta
e selvagem é capturada e mantida em um balde fechado. Esta mosca é alimentada
com açúcar e carne bovina. (b) Ovos. Por terem alimentação à base de proteı́na,
as moscas desenvolvem ovários, tornando possı́vel a deposição de ovos. (c) Larvas.
Após a eclosão dos ovos em larvas, mantém-se estas alimentando-se de ração cerca
de 5 dias. (d) Pupa. Após o desenvolvimento completo das larvas estas empupam
por cerca de 7 dias até eclodirem e chegarem à fase adulta.
Com base em estudos prévios (52) e a experiência em criação adquirida por nosso
grupo, estabeleceu-se que as condições ideais a serem mantidas ao longo da criação das
moscas são:
• Temperatura: 25 ± 5𝑜 𝐶;
2.1 Chrysomya megacephala 25
• Umidade Relativa: 60 ± 10%;
• Fotoperı́odo: 12 horas;
Estas condições interferem ao longo de todas as fases do desenvolvimento do animal.

Manter tais condições durante todo o ano e durante um experimento é de extrema impor-
tância para garantirmos que os resultados obtidos em experimentos distintos possam ser
posteriormente confrontados.
2.1.2 Sistema visual - Neurônio H1
Conhecer o sistema visual da mosca e a participação de determinados neurônios no

processo de codificação da informação visual é de fundamental importância para a com-
preensão do nosso trabalho (33, 53–56).
Animais utilizam informação visual para se locomover, desviar de obstáculos, localizar

um predador ou presa, ou seja, para todas as funções necessárias a sua sobrevivência no
meio-ambiente. Dentre os animais, os insetos formam o grupo com maior diversidade do
planeta: há cerca de 800 mil espécies descritas. Entre estas espécies, aproximadamente
120 mil são moscas, ordem “Diptera”. Elas surgiram há cerca de 300 milhões de anos e são
um dos animais mais bem sucedidos da Terra em termos evolutivos (4). Um dos motivos
deste sucesso são seus mecanismos de controle de vôo extremamente eficientes, tornando-
as capazes de realizar correções de curso em menos de 30𝑚𝑠 atingindo velocidades de
até 3000𝑜 .𝑠−1 (34–37), caracterı́stica importante tanto para sobrevivência quanto para
a perseguição de parceiras para acasalamento, garantindo a perpetuação de sua espécie
(Figura 2.2). Estas propriedades impressionantes de vôo fizeram com que as moscas
fossem estudadas exaustivamente nas últimas décadas, tanto em relação aos seus aspectos
aerodinâmicos (5, 27, 34–37) quanto neurofisiológicos (4, 8).
Este sistema visual altamente adaptado da mosca pode ser dividido em cinco estru-
turas principais: “Olho Composto”, “Lâmina’’, “Medula”, “Lóbula” e “Placa Lo-
bular”. Ilustramos na Figura 2.3 o caminho percorrido pela informação visual captada
nos olhos compostos que tem como destino, assim como as saı́das dos demais sistemas
sensoriais, o centro neuromotor da mosca. Este conjunto de informações induzirá uma
resposta motora adequada ao cenário sensorial detectado (57).
Figura 2.2 – Dinâmica de vôo da mosca. Registro uma mosca macho na tentativa de capturar
uma fêmea utilizando fotografia de alta velocidade. Devido à rápida ocorrência desse
movimento, toda a perseguição mostrada levou apenas um segundo, não é possı́vel
a observação do mesmo à olho nú. Os sı́mbolos (branco para a mosca macho e preto
para a fêmea) mostram a cabeça da mosca e o ângulo de seu corpo em intervalos
de 10 milissegundos. Imagem adaptada de (34)
O processamento da informação visual começa no “Olho Composto”. Nas moscas,

esta estrutura é formada por uma rede hexagonal de aproximadamente 5 mil omatı́deos.
Cada omatı́deo possui uma lente de aproximadamente 30𝜇𝑚 de diâmetro (62, 63) e oito
células fotoreceptoras (R1-R8) sensı́veis a comprimentos de onda na região do ultravioleta,
azul e verde (Figura 2.4) (8, 60). Os processos de transdução da luz em sinal elétrico
ocorre através da absorção de fótons por organelas pigmentadas presentes nas células
fotoreceptoras (30, 64–66). Os 6 fotoreceptores R1-R6 de omatı́deos vizinhos têm eixos
ópticos paralelos fazendo com que os sinais destes fotoreceptores sejam combinados na
lâmina. Os dois outros fotoreceptores, R7 e R8, não têm conexão com a lâmina e seus
sinais vão direto para o próximo nı́vel, a medula.
Na “Lâmina” o sinal dos fotoreceptores é pré-processado para que apenas a variação

da intensidade luminosa em relação a sua média seja codificada (67, 68). Este processo é
importante devido a tı́pica variação de 7 − 8 ordens de grandeza da intensidade luminosa
ao longo de um dia (Tabela 1). Na lâmina observamos um mapeamento retinotópico
do estı́mulo visual, sinais de entrada próximos são processados em regiões adjacentes do
cérebro. Os axônios dos neurônios da lâmina projetam-se juntamente com os axônios dos
fotorreceptores R7-R8 configurando o sinal de entrada da medula.
Figura 2.3 – Sistema visual da mosca. Corte horizontal da cabeça da mosca indicando os
vários estágios de processamento do sistema visual: Omatı́deo, Lâmina, Medula,
Placa Lobular e Lóbula. A informação do cenário sensorial percorre este caminho
até o centro neuromotor da mosca. Imagem adaptada de (58).
Figura 2.4 – Omatı́deo. (a) Representação do omatı́deo e suas partes. Linha vermelha representa
corte mostrado em (b). (c) Sensibilidade aos diferentes comprimentos de onda dos
receptores R1-R6, R7 e R8. Adaptado de (59–61)
Tabela 1 – Intensidades luminosas. Variação da intensidade luminosa ao longo de um dia.

1𝑙𝑢𝑥 = 4𝜋𝑐𝑑.𝑚−2 .
Exemplo Luminância (lux)

Luz de Sirius, estrela mais brilhante no céu noturno 1 × 10−5
Noite limpa sem lua 2 × 10−3
Exigência mı́nima para luzes de emergência 1 × 10−2
Lua cheia 1
Sala de estar 50
Recomendado para iluminação de escritórios 320
Luz do dia (10 − 25) × 103
Luz do sol direta (32 − 130) × 103
A “Medula” foi pouco estudada devido ao tamanho reduzido de suas células, o que
dificulta aquisições eletrofisiológicas. Entretanto, há evidências que sugerem que esta
esteja ligada à computação e extração de parâmetros visuais tais como velocidade, direção,
orientação e contraste do estı́mulo fornecido (39, 68–70). A saı́da da medula se bifurca
para a lóbula e para a placa lobular.
A “Lóbula” recebe informação de uma grande quantidade de células da medula e

pouco se sabe sobre sua função no sistema visual. Alguns neurônios da lóbula só estão
presentes em moscas machos (39, 69, 70) evidenciando que estes neurônios estejam as-
sociados à detecção de pequenos objetos no campo visual, já que esta caracterı́stica é
relacionada com comportamentos de fuga ou perseguição - função que os machos desem-
penham melhor do que as fêmeas (37).
Na “Placa Lobular” existem cerca de 60 neurônios gigantes (diâmetro do corpo

celular de aproximadamente 10𝜇𝑚) que estão relacionados à detecção de movimento em
campos receptivos amplos. Estes neurônios são conhecidos como Células Tangenciais da
Placa Lobular e são agrupados em classes de acordo com sua anatomia e caracterı́sticas
de suas respostas, como a direção e sentidos preferências de integração do estı́mulo, entre
outras caracterı́sticas envolvidas com a estabilização do vôo (8).
Entre dezenas de neurônios da placa lobular, nós estudamos o “Neurônio H1”. Este
neurônio é sensı́vel à movimentos horizontais de trás para frente em relação à cabeça da
mosca. Não há outro tipo de neurônio na placa lobular que possua esta mesma caracte-
rı́stica, tornando possı́vel identificá-lo de forma inequı́voca. O sistema visual da mosca
possui um neurônio H1 em cada hemisfério. Sua rede dendrı́tica cobre quase toda a placa
lobular, fazendo com que estes respondam a estı́mulos em praticamente todo campo vi-
sual, com maior intensidade na região fronto-equatorial (11). A projeção de seu axônio na
placa lobular do hemisfério contralateral excita as células HS e CH que possuem sinapses

inibitórias espalhadas em sua arborização, que por sua vez, inibem o H1 contralateral.
Estas conexões estão envolvidas com a diferenciação de movimentos de translação e ro-
tação. Portanto, o H1 faz parte de um mecanismo binocular de detecção de velocidades
para medir o “auto-movimento” da mosca (Figura 2.5) (3, 4).
Figura 2.5 – Neurônio H1. (a) Estı́mulo apresentado à mosca em ambos os sentidos, excita-
tório (preto) e inibitório (cinza). Ao excitarmos a mosca no sentido de trás para
frente observamos a atividade do neurônio H1 contralateral. O mesmo não acontece
quando invertemos o sentido do estı́mulo. (b) Esquema representando as conexões
entre alguns neurônios da placa lobular. Ao disparar, o neurônio H1 ipsilateral excita
os neurônios CH e HS contralaterais. Estes neurônios possuem conexões que inibem
a atividade do H1 contralateral. O mesmo acontece nos dois hemisférios do cérebro
da mosca. Adaptado de (3, 4)
A resposta do neurônio H1 se dá na forma de seqüencias de pulsos elétricos, ou poten-

ciais de ação (spikes), detectáveis extracelularmente. Os potenciais de ação transmitem
informação apenas através de seus tempos de ocorrência, ou seja, uma seqüencia de spi-
kes é caracterizada simplesmente por uma lista de tempos em que estes ocorreram. Esta
seqüencia é conhecida como trem de pulsos e toda informação que cada H1 transmite
sobre o estı́mulo - e portanto o mundo exterior - reside no trem de pulsos emitido pelo
neurônio (Figura 2.6) (71, 72).
Vemos que já em cérebros menos sofisticados como o da mosca (∼ 106 neurônios) é
possı́vel o estudo dos mecanismos de codificação neural também presentes em sistemas
biológicos mais complexos, como por exemplo, o cérebro humano.
Figura 2.6 – Codificação neural. Ao apresentarmos um estı́mulo em função do tempo 𝑆(𝑡) (azul)
e registrarmos a atividade 𝑅(𝑡) do neurônio H1 (preto), observamos uma seqüencia
de pulsos praticamente idênticos (spikes). Devido a esta semelhança entre os pulsos,
podemos caracterizar 𝑅(𝑡) apenas pelos tempos {𝑡𝑖 } de ocorrência dos disparos.
2.2 Geração de estı́mulos
Para investigar a codificação neural, devemos gerar estı́mulos apropriados às caracte-
rı́sticas já conhecidas do neurônio H1 e do sistema visual da mosca.
Para estimularmos seu sistema visual, apresentamos uma imagem que compreende
grande parte do campo visual, particularmente sua área fronto-equatorial de maior sensi-
bilidade. Esta imagem é mostrada por dois monitores do tipo XY TEKTRONIX dispostos
perpendicularmente† . A mosca é colocada a uma distância de aproximadamente 6𝑐𝑚 em
relação aos monitores (Figura 2.7a).
A imagem composta por 256 × 256𝑝𝑖𝑥𝑒𝑙𝑠, denominada “monet”, a ser mostrada em

ambos monitores é gerada por uma matriz de mesmo número de elementos contendo 8
bits de nı́veis de intensidade (0 à 255). Como estimularemos a mosca com movimentos
horizontais, estamos apenas interessados em gerar imagens com contraste nesta direção.
Desta forma, escolhemos compor esta imagem por barras verticais. A posição, largura e
intensidade destas barras são escolhidas de forma aleatória a fim de diminuir a dependência
dos resultados obtidos com propriedades particulares da imagem (Figura 2.7b).
O “monet” gerado se deslocará rigidamente no eixo horizontal em intervalos de 𝛿𝑡 =

2𝑚𝑠. Ou seja, a taxa de varredura vertical da imagem é de 500𝐻𝑧, muito superior às
taxas encontradas em monitores convencionais (60 − 85𝐻𝑧). Para o olho humano, taxas
†
Monitor TEKTRONIX 608 de deflexão eletrostática e fósforo verde 𝑃31 . Área útil de 9, 8 × 12, 2𝑐𝑚 e
chamada área de qualidade 9 × 11𝑐𝑚 contendo 256 × 256𝑝𝑖𝑥𝑒𝑙𝑠. Luminosidade máxima de 240𝑐𝑑.𝑚−2 e
tempo de decaimento 340𝜇𝑠 à 10% (73)
2.2 Geração de estı́mulos 31
Figura 2.7 – Estı́mulo visual. (a) Disposição dos dois monitores e da mosca. Os monitores
são dispostos formando um ângulo de 90𝑜 . A mosca é fixada em uma posição
e distância tal que sua área de maior sensibilidade seja estimulada. Intensidade
luminosa medida neste ponto é de 4𝑐𝑑.𝑚−2 (medida realizada com luxı́metro MLM
1333 Minipa). (b) Imagem gerada de forma aleatória. A imagem é formada por
256 × 256𝑝𝑖𝑥𝑒𝑙𝑠 com 256 nı́veis de intensidade. Há a necessidade de repetirmos os
pixels da primeira metade da imagem para implementarmos condições periódicas de
contorno ao movimento. Ao ultrapassar em “x” posições a metade do deslocamento
máximo permitido, a imagem é deslocada instantaneamente para a posição “x” em
relação a origem.
superiores a 15 − 30 quadros por segundo são suficientes para termos uma sensação de
movimento contı́nuo da imagem. Devido à processos evolutivos, o sistema visual da mosca
é capaz de detectar movimentos numa menor escala temporal do que o humano. Para
tal, foi desenvolvido um sistema de geração de estı́mulos com taxa atualização na escala
temporal do neurônio H1, seu perı́odo refratário de 2𝑚𝑠 (43).
Esse sistema de geração de estı́mulos é constituı́do por duas partes (33, 53):
1. Computador Hospedeiro: Responsável pela interface do hardware dedicado com

o usuário, fornecimento da posição do estı́mulo na taxa de 500𝐻𝑧 e armazenamento

dos dados coletados durante um experimento. Fornecemos a imagem a ser carregada
pelo “VSImG” e um arquivo contendo as sucessivas posições que esta ocupará no
monitor. Ao fim de um experimento, este computador possui armazenado os ins-
tantes “𝑡𝑖 ” dos spikes disparados, tanto para um ou para dois neurônios registrados
simultaneamente.
2. Gerador de Estı́mulos Visuais (VSImG): Consiste de dois monitores TEK-

TRONIX e um hardware dedicado. Este gerador atinge a freqüência necessária
para o experimento. A cada 2𝑚𝑠 inicia-se a varredura de um novo quadro. Neste
instante o VSImG envia um sinal solicitando a próxima posição para o computador
hospedeiro, registra este tempo no arquivo “TELA.dat” e fornece ao Conversor Digi-
tal Analógico (DAC) a próxima posição (com um quadro de antecedência). O DAC
toma a posição fornecida pelo computador hospedeiro (“POS.dat”) e a converte em
uma voltagem de 0 − 5𝑉 , que será fornecida ao VSImG (as posições contidas neste
arquivo possuem 15𝑏𝑖𝑡𝑠 de resolução, 32768 possı́veis posições). Esta voltagem será
somada à varredura horizontal do sistema, causando assim um deslocamento na
posição do monet.
O arquivo “POS.dat” é obtido através da integração de uma seqüencia de velocidades

geradas a partir de uma distribuição Gaussiana de média zero e correlação temporal
𝜏 , conhecida como distribuição de Ornstein-Uhlenbeck (74) (Apêndice A). Com este
procedimento, geramos um conjunto 𝒮 de centenas estı́mulos de 10𝑠 de duração, 𝒮 : {𝑆𝑖 },
que são combinados de diferentes formas para obtermos experimentos de aproximadamente
40 minutos. Uma forma de combinarmos estes estı́mulos é escolhermos um determinado
𝑆𝑖 do nosso conjunto 𝒮 e o repetirmos várias vezes intercalado por 𝑆𝑗∕=𝑖 . Desta forma
podemos analisar as diferenças entre as respostas geradas por um mesmo estı́mulo 𝑆𝑖 e
inibirmos a adaptação a este com 𝑆𝑗 (12).
Ao considerarmos as altas velocidades de rotação atingidas pela mosca (∼ 3000𝑜 𝑠−1 ),

necessitamos realizar longos deslocamentos na imagem, maiores do que a extensão do
monitor, tornando-os proibitivos. Para contornar esta dificuldade e conseguirmos simular
este tipo de movimento em nosso sistema de geração de estı́mulo, aplicamos a este condi-
ções periódicas de contorno. Estas condições implicam em utilizarmos monets periódicos
e apenas parte da área útil do monitor (Figura 2.7b).
Uma vez tendo as condições necessárias para gerarmos os estı́mulos condizentes com
o sistema visual da mosca e suas particularidades de vôo, resta-nos fazer a aquisição dos
2.3 Aquisição de dados 33
sinais neurais obtidos como resposta a estes estı́mulos.
2.3 Aquisição de dados
Para aquisição do sinal neural necessitamos seguir um procedimento de preparação

da mosca a fim de ter acesso ao neurônio H1. Em seguida, dispomos de um aparato
experimental para captura, amplificação, filtragem, discriminação e registro deste sinal.
Estes procedimentos são descritos a seguir (33, 53–56).
2.3.1 Micromanipulação da mosca
Para aquisição, selecionamos uma mosca da primeira geração criada em nosso labo-
ratório com 5 a 15 dias de vida. Após ser imobilizada, tendo suas asas e patas coladas
com cera de dentista, esta mosca é introduzida e fixada a um tubo plástico, de tal forma
a ficar com apenas sua cabeça e parte de seu corpo para fora deste tubo (Figura 2.8a).
Por tratarmos de estı́mulos visuais, uma posterior imobilização de sua cabeça, fixando a
direção de sua visão, é essencial. Este tubo plástico é fixado em um suporte e levado a
um microscópio óptico com capacidade de aumento de 6, 6 vezes onde será realizada uma
microcirurgia. Com a utilização de um pequeno bisturi, três incisões são feitas na parte
posterior de sua cabeça, retirando a cápsula de quitina que a envolve. Este procedimento
nos dá acesso a um hemisfério de seu cérebro. A fina camada de gordura presente na
região é retirada assim como o músculo próximo ao pescoço responsável por ruı́do devido
suas contrações periódicas. O mesmo procedimento é feito nos dois hemisfério de sua
cabeça.
Após a microcirurgia descrita e com acesso visual ao seu cérebro, levamos a mosca à
nossa mesa de aquisição em um suporte em frente ao monitor de video. Esta mesa contém
outro microscópio e um micromanipulador manufaturado pela equipe da oficina mecânica
do Instituto de Fı́sica de São Carlos. O micromanipulador tem três eixos de liberdade
Figura 2.8 – Imobilização e microcirurgia da mosca. (a) Mosca imobilizada com cera. Po-
demos ver o cano pelo qual a mosca alimenta-se ao longo dos experimentos e o fio
de prata de referência introduzido em sua cabeça. (b) Parte posterior da cabeça
da mosca após microcirurgia. Novamente podemos observar o fio de referência
no canto inferior direito da imagem. Quadrado pontilhado em maior detalhe em
(c). Observamos as traquéias que fornecem oxigenação ao cérebro e a localização
aproximada do neurônio H1. Adaptado de (53).
Figura 2.9 – Montagem final do experimento. (a) Mosca imobilizada e alimentada, com o
eletrodo e o fio de referência de prata inseridos em sua cabeça. (b) Visão posterior
da montagem experimental. Adaptado de (53).
fazendo com que possamos introduzir um micro-eletrodo‡ nas proximidades do neurônio

H1. Esta localização é facilitada ao visualizarmos as traquéias que cobrem a placa lobular
responsáveis pela oxigenação do cérebro (Figura 2.8b,c). Para manter a mosca viva por
um longo perı́odo de tempo, neste suporte é introduzido um tubo plástico ao alcance
de sua boca que conduzirá uma mistura de água e açúcar para alimentá-la durante os
‡
Micro-eletrodo de Tungstênio FHC ♯UEWMHGSEKP1M, 2 − 5𝑀 Ω, isolamento em verniz de epoxi.
experimentos (Figura 2.9a).
A aquisição eletrofisiológica é feita extracelularmente. Medimos um sinal de ∼ 20 −

100𝜇𝑉 . A identificação do neurônio é feita pelas caracterı́sticas de sua resposta, como
direção e sentido preferenciais de estimulação. A vantagem do registro extracelular é a
possibilidade de medirmos a atividade elétrica sem danificar o tecido nervoso e compro-
meter a dinâmica interna da célula. Este tipo de aquisição é muito freqüente in vivo por
ser menos invasivo. Em contrapartida, este processo é mais suscetı́vel a ruı́dos eletromag-
néticos e à atividade de neurônios vizinhos. A complexa tarefa de tratamento deste sinal
é descrita a seguir.
2.3.2 Tratamento do sinal neural
A aquisição e tratamento do sinal neural pode ser dividida nas cinco etapas apresen-
tadas a seguir (Figura 2.10).
1. Captação: No meio fisiológico (hemolinfa), a intensidade dos disparos do neurônio

H1 caem de dezenas de milivolts para a ordem de 20 − 100𝜇𝑉 . Dado o grande
número de neurônios presentes na placa lobular, é de extrema importância ter um
alto grau de seletividade do sinal. Para tal, a captação deste sinal é feita por meio
de um micro-eletrodo de alta impedância, entre 2 − 5𝑀Ω. Um micro-eletrodo capaz
de captar um sinal de tão baixa amplitude acaba inevitavelmente captando ruı́dos
intrı́nsecos do sistema biológico (neurônios vizinhos, outras estruturas tais como
músculos, traquéias, movimentação do animal, ruı́do térmico) bem como ruı́dos
eletromagnéticos externos ao sistema devido a equipamentos eletrônicos, lâmpadas
fluorescentes, fiação da rede elétrica, entre outros. Assim, uma vez captado, esse
sinal passa pelas etapas seguintes de tratamento.
2. Amplificação:
(a) Amplificador Diferencial: Foram utilizados o pré-amplificador “INA111 -

BurrBrow ” e o amplificador operacional “OPA604 - BurrBrown” localizados no
primeiro estágio de tratamento do sinal, o headstage (Figura 2.9b), imediata-
mente após o micro-eletrodo. Isto é feito para reduzir capacitâncias parasitas e
a interferência de ruı́dos externos ao longo da transmissão do sinal sem amplifi-

cação. As duas entradas desse amplificador são: o micro-eletrodo, posicionado
em uma região próxima ao neurônio H1, e um fio de referência de prata, posi-
cionado na hemolinfa dentro da cabeça da mosca. Esta configuração permite a
eliminação de ruı́dos comuns a essas duas entradas. Este amplificador também
atua como um filtro passa alta, para freqüências acima de 300𝐻𝑧. A saı́da
deste módulo terá um ganho de voltagem 100 vezes.
(b) Amplificador Inversor: Nessa etapa, foi utilizado o amplificador operacional

“OPA604 - BurrBrown” de baixo ruı́do. O sinal de saı́da do estágio anterior é
amplificado novamente 100 vezes.
Ao fim da etapa de amplificação, o sinal pré-filtrado terá sido amplificado 10.000

vezes, atingindo valores da ordem de 1𝑉 .
3. Filtragem: Foram usados filtros do tipo Bessel de terceira ordem, com freqüência
de corte em 300𝐻𝑧 e 7𝐾𝐻𝑧.
4. Discriminação: Antes da discriminação do sinal, este passa por um monitor de

audio e por um osciloscópio a fim de facilitar a preparação do experimento, durante
a localização do H1.
Utiliza-se um discriminador de janela de amplitude ajustável manualmente, com um

limiar inferior (LI) e superior (LS) (Figura 2.10). Se a amplitude do sinal estiver
compreendida nesta janela um pulso digital padrão TTL de largura fixa de 10𝜇𝑠 é
gerado (75). Temos assim a digitalização por discriminação do sinal captado.
5. Registro dos tempos de ocorrência: Nesta etapa atribuı́mos para cada spike seu
respectivo instante de ocorrência “𝑡𝑖 ” com o auxı́lio do Hardware Digital Dedicado.
Temos a nossa disposição dois sistemas de aquisição cujos relógios registram os
tempos com 32𝑏𝑖𝑡𝑠 ou 64𝑏𝑖𝑡𝑠 com resolução da ordem de 1𝜇𝑠. O instante de cada
disparo é registrado em um arquivo de dados no Computador Hospedeiro.
Com os procedimentos para o tratamento do sinal neural registrado e a geração do

estı́mulo adequado, realizamos uma série de experimentos a fim de caracterizar o processo
de codificação realizado pelo neurônio H1. Ilustramos estes experimentos nos próximos
capı́tulos.
Figura 2.10 – Etapas de aquisição do sinal neural. (1) Captação. (2) Amplificação. (3)
Filtragem. (4) Discriminação. (5) Registro. Adaptado de (33, 53).
39
3 Acuidade do Sistema Visual da

Mosca
Um dos mecanismos utilizado pela mosca para controlar seu vôo é computar seu
deslocamento a partir da variação do fluxo óptico recebido por seus olhos compostos. Com
que precisão o sistema visual da mosca é capaz de detectar estes movimentos? Ou seja,
qual a mı́nima variação do fluxo percebida por seu sistema visual? Devemos esclarecer
esta questão para melhor entendermos esse organismo altamente adaptado, possuidor de
caracterı́sticas responsáveis por sua sobrevivência e evolução por milhões de anos (4).
Figura 3.1 – Olhos compostos. (a) Cabeça da mosca, aumento de aproximadamente 20×.
(b) Superfı́cie do olho composto da mosca mostrando cada omatı́deo, aumento de
aproximadamente 375×. “Copyright - University of Bath UK ”, imagens reproduzidas
com autorização.
Estudamos particularmente a resposta neural do sistema formado pelos dois neurônios

𝐻1 localizados na placa lobular do cérebro da mosca. Este sistema é responsável pela
detecção de movimentos horizontais no sentido de trás para frente de sua cabeça. A
atividade destes neurônios é decorrência dos vários estágios de processamento ilustrados
no capı́tulo anterior. A eficiência de cada um destes estágios está sujeita às condições
do ambiente, como as variações de temperatura (14, 30, 76, 77) e intensidade luminosa
(76, 78, 79), assim como o tempo de vida do organismo analisado (76). O primeiro destes
estágios é o olho composto da mosca e seus omatı́deos (Figura 3.1).
40 3 Acuidade do Sistema Visual da Mosca
Cada omatı́deo de abertura Δ𝜙 aponta em uma certa direção de seu campo visual e é
responsável pela captação de luz proveniente deste ângulo. Quanto menor a abertura Δ𝜙
do omatı́deo, maior sua seletividade espacial à luz e, conseqüentemente, maior sua precisão
visual. Em contrapartida, quanto menor sua abertura, menos luz pode ser captada e menor
será sua sensibilidade à luz (80). O balanço entre seletividade-sensibilidade atinge o limite
fı́sico da difração da luz captada (44, 45, 81–83). Isto fez com que este organismo evoluı́sse,
desenvolvendo circuitos elétricos responsáveis por multiplicar os sinais provenientes de
omatı́deos vizinhos, aumentando sua sensibilidade sem a perda de seletividade à luz (68,
70).
Utilizamos nosso sistema de geração de estı́mulos para apresentar para a mosca um

padrão descorrelacionado de barras verticais. A posição desta imagem varia de acordo com
uma função senoidal de freqüência fixa 1𝐻𝑧. Com a escolha desta freqüência teremos um
perı́odo de meio segundo contendo estı́mulos positivos e meio segundo de estı́mulos negati-
vos, perı́odo suficiente para caracterizar a resposta neural a ambos os estı́mulos. Também
com esta escolha, como veremos posteriormente, somos capaz de atingir velocidades su-
ficientes para caracterizar o limite inferior de percepção da mosca. Os deslocamentos
desta imagem são feitos de forma rı́gida, ou seja, o padrão de barras apresentado não
varia, apenas sua posição é alterada. Ao diminuirmos sistematicamente a amplitude do
sinal senoidal e monitorarmos a taxa de disparo do neurônio 𝐻1, mediremos a amplitude
mı́nima de movimento percebida pela mosca. Apresentamos alguns dos valores utilizados
de amplitude na tabela a seguir.
Tabela 2 – Amplitudes do estı́mulo. Diferentes amplitudes do estı́mulo apresentado. Cada

uma dessas amplitudes foi apresentada quinze vezes e logo em seguida diminuı́da pela
metade.
Amplitudes
♯ Δ𝜽(𝒐 ) ♯ Δ𝜽(𝒐 )
01 61, 0000 07 0, 9531
02 30, 5000 08 0, 4766
03 15, 2500 09 0, 2383
04 7, 6250 10 0, 1191
05 3, 8125 11 0, 0596
06 1, 9063 12 0, 0298
O sinal senoidal (posição do estı́mulo) é apresentado por sete segundos seguido por
três segundos no qual a imagem fica estática (posição constante, velocidade nula). Esta
seqüencia é repetida por quinze vezes para cada amplitude apresentada na Tabela 2 (Fi-
gura 3.2). Ao diminuirmos a amplitude do sinal senoidal, diminuı́mos sua velocidade
máxima. Variamos esta amplitude até atingirmos deslocamentos de apenas uma uni-
dade dos 15𝑏𝑖𝑡𝑠 possı́veis. Nesta configuração teremos amplitude Δ𝜃𝑚𝑖𝑛 ≃ 0, 002𝑜 e
𝜔𝑚𝑖𝑛 = Δ𝜃𝑚𝑖𝑛 /(1𝑏𝑖𝑛) ≃ 1𝑜 .𝑠−1 . Estas são a amplitude e velocidade mı́nimas atingidas por
nosso gerador de estı́mulos∗ .
70
0.12
60
0.1
50 0.08
Amplitude (o)
0.06
40
0.04
30 0.02
0
20 150 165 180 195 210 225 240 255 270
10
0
0 15 30 45 60 75 90
Repetição
Figura 3.2 – Variação da amplitude do estı́mulo. A amplitude do sinal senoidal é diminuı́da

pela metade a cada 15 repetições do estı́mulo. Vemos em detalhe que este processo
é repetido até amplitudes praticamente nulas.
Com a escolha deste sinal senoidal, definimos três regiões caracterı́sticas do estı́mulo:
(a) região de velocidades negativas na qual o neurônio 𝐻1 é inibido; (b) região em
que o neurônio 𝐻1 é estimulado, velocidades positivas; (c) região de velocidade nula,
presenciamos apenas disparos espontâneos do neurônio H1† . Vemos em detalhe exemplos
destas três regiões na Figura 3.3. Na Figura 3.4 observamos a atividade do neurônio
𝐻1 como resposta a este estı́mulo. Percebemos que as respostas contidas nas regiões
de estı́mulo positivo e negativo aproximam-se àquela de disparos espontâneos, velocidade
nula, ao diminuirmos a amplitude do sinal senoidal. Determinaremos a precisão do sistema
visual pelo ponto em que não somos capaz de distinguir a resposta do neurônio proveniente
destes três estı́mulos distintos. Neste ponto a mosca já não é capaz de inferir a direção
de movimento do estı́mulo.
Medimos a atividade neural pela sua taxa de disparo. Calculamos o valor médio e
Δ𝑃 =1
∗
Δ𝜃𝑚𝑖𝑛 = Δ𝑃 𝑚𝑎𝑥
× Δ𝑋 180 𝑜
𝑅 × 𝜋 [ ]. Onde Δ𝑋 = 64𝑚𝑚 é a excursão máxima do estı́mulo na tela do monitor,
𝑅 = 60𝑚𝑚 a distância da mosca ao monitor e Δ𝑃𝑚𝑎𝑥 = 215 .
†
Velocidades positivas têm sentido de trás para frente da cabeça da mosca e negativas o sentido contrário.
Figura 3.3 – Seqüencia de estı́mulos. A cada 10 segundos (5000𝑏𝑖𝑛𝑠) iniciamos uma seqüencia
do estı́mulo. Cada seqüencia é composta por um sinal senoidal de 7 segundos de
duração com freqüência de 1𝐻𝑧, seguido por 3 segundos de velocidade nula. (a)
Região delimitada pelas barras pretas contendo velocidades negativas (inibição do
neurônio). (b) Região de ativação do neurônio, delimitada por barras vermelhas.
(c) Região de velocidade nula delimitada pelas barras azuis, apenas registramos
disparos espontâneos do neurônio H1. Variamos a amplitude do sinal a cada 15
repetições.
seu desvio quadrático médio a partir das quinze repetições do estı́mulo de mesma ampli-
tude. Efetuamos este cálculo para as regiões (a), (b) e (c) do estı́mulo. Repetimos este
procedimento para os diferentes valores de amplitude utilizados. Os resultados podem ser
observados na Figura 3.5.
Observamos que os valores das taxas de disparo, ao considerarmos seus respectivos

erros, igualam-se aproximadamente para a nona amplitude utilizada. Ao consultarmos a
Tabela 2, identificamos esta amplitude como sendo Δ̃𝜃 ≃ 0, 25𝑜 . O sinal senoidal com esta
˜ ×(1𝐻𝑧) ≃ 1, 5𝑜 .𝑠−1 . Como
amplitude apresenta velocidade de pico de apenas 𝜔 = 2𝜋× Δ𝜃
esperado, também observamos na Figura 3.5 a taxa espontânea de disparo possuindo
sempre valores entre as taxas de ativação e inibição do neurônio.
É evidente que o valor encontrado para o limite Δ̃𝜃 depende de nossas condições ex-
perimentais - temperatura, contraste, intensidade luminosa, tempo de vida do organismo,
etc. Por exemplo, ao apresentarmos uma imagem de contraste horizontal zero para a
mosca, esta não detectará movimentos e apenas mediremos disparos espontâneos prove-
nientes de seu neurônio 𝐻1, independentemente da velocidade e amplitude do estı́mulo.
250
a b c
200
Repetição N :
o
150
100
50
0
0 500 1000 1500 2000 2500 3000 3500 4000 4500 5000
tempo (bins)
Figura 3.4 – Degradação da resposta neural. Delimitamos as regiões de inibição (a), ativação
(b) e de disparo espontâneo (c) do neurônio H1. Notamos que não há distinção
entre estas regiões após diminuirmos a amplitude do sinal senoidal até certo limiar.
Valor aproximado do limiar marcado pela linha cinza tracejada.
70
Inibição
60 Ativação
Espontâneo
50
Taxa de Disparo
~ 0,25
∆θ~
o
(spikes.s )
−1
40
30
20
10
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Amplitude Utilizada
Figura 3.5 – Comparação entre taxas de disparo. Comparamos a taxa de disparo dos diferentes
estı́mulos apresentados para a mosca. Os valores utilizados para as amplitudes
encontram-se na Tabela 2. Em preto a taxa referente à inibição, em vermelho à
ativação e em azul ao disparo espontâneo do neurônio H1. Calculamos as barras de
erro através das diferenças presentes entre as repetições do estı́mulo. Vemos que as
taxas igualam-se aproximadamente para amplitude Δ̃𝜃 ≃ 0, 25𝑜 .
Desta forma, apresentamos um método, dadas as condições experimentais, para determi-

narmos quais os limites de detecção do organismo estudado e adequarmos nosso estı́mulo
a suas limitações.
Estimamos de forma geométrica a abertura média dos omatı́deos que compõem os

olhos compostos da espécie estudada‡ , resultado em acordo com (84). Se considerar-
mos cada olho sendo composto por aproximadamente 5000 omatı́deos e que estes estão
dispostos numa rede regular de aproximadamente 70 × 70, cada um terá abertura de
120𝑜 /70 ≃ 1, 7𝑜 - consideramos a superfı́cie de cada olho ocupando 120𝑜 em cada direção
e em cada hemisfério do campo visual (57). Desta forma sua abertura omatidial estimada
é da ordem Δ𝜙 = 1 − 2𝑜 e muitas vezes considerada a precisão de seu sistema visual. Po-
demos afirmar que, sob nossas condições experimentais - temperatura, 23𝑜 𝐶; luminância,
4𝑐𝑑.𝑚−2 ; tempo de vida, 5 dias; imagem, 2.7(b) - há atividade do neurônio 𝐻1 mesmo
para deslocamentos de amplitude da ordem de quatro a oito vezes menores do que a aber-
tura média Δ𝜙. Ou seja, ao projetarmos nossos experimentos, devemos considerar este
alcance como sendo a efetiva precisão do sistema visual da mosca.
A atividade do neurônio 𝐻1 como resposta a estes pequenos deslocamentos deve-se a

um efeito coletivo da rede de omatı́deos. Ao efetuarmos deslocamentos menores do que a
abertura Δ𝜙 sobre uma imagem presente em grande parte do campo visual da mosca, e.g.
nosso padrão de barras, ocorrerá variação de fluxo óptico em um número de omatı́deos
suficiente para causar atividade do neurônio 𝐻1.
A velocidade mı́nima do estı́mulo, detectada pelo sistema visual da mosca sob nossas
condições experimentais, é surpreendente. Uma mosca pode atingir velocidades, durante
vôos de perseguição, até três ordens de magnitude maiores do que o valor “𝜔” encontrado,
velocidades de até 3000𝑜 .𝑠−1 (31, 35–37). Este resultado revela que seu sistema visual está
pelo menos adaptado a atuar em uma faixa de velocidades de [1, 5 − 3000]𝑜 .𝑠−1 . O valor
encontrado para o limite inferior deve variar com as condições experimentais apresentadas.
Esta faixa de atuação é uma caracterı́stica importante deste sistema que também deve ser
considerada no processo de geração de estı́mulos.
Ambas caracterı́sticas apontadas neste capı́tulo sobre o processo de detecção de movi-

mento revelam uma grande precisão do sistema visual da mosca Chrysomya megacephala.
Estas propriedades esclarecem algumas questões sobre os limites sensoriais deste orga-
nismo e mostram que nosso sistema de geração de estı́mulos satisfaz seus requisitos.
‡
Uma tabela com o valor encontrado para diversas espécies de insetos pode ser encontrado em (80).
45
4 Reconstrução do Estı́mulo a
partir do Trem de Pulsos
Organismos vivos constroem uma representação do mundo exterior a partir das res-
postas de seu sistemas sensoriais afim de reagir às rápidas variações do ambiente. Em
muitos casos a resposta do sistema sensorial é codificada em uma seqüencia de potenciais
de ação, trem de pulsos. Se representarmos o mundo exterior por uma função dependente
do tempo 𝑠(𝑡), estes sistemas sensoriais agem como um conversor analógico-digital. O
processo inverso, decodificação da resposta neural, consiste em receber um conjunto de
trens de pulsos e gerar uma estimativa 𝑠𝑒 (𝑡) do estı́mulo. Neste capı́tulo estudamos este
processo utilizando-se das respostas dos dois neurônios H1 da mosca.
A reconstrução do estı́mulo a partir da resposta neural requer a computação e sub-

seqüente inversão de funções de correlação spike-spike. A dimensão das matrizes que repre-
sentam estas funções podem se tornar proibitivamente grandes ao registrarmos múltiplos
neurônios simultaneamente. Nas próximas seções apresentamos um eficiente método para
reduzir estas funções de correlação. Esta aproximação tem baixo custo computacional,
evita a inversão de grandes matrizes e nos dá um excelente resultado para a reconstrução
do estı́mulo. Testamos a qualidade de nossa reconstrução sobre estı́mulos de rotação e
translação.
Cada neurônio H1 é sensı́vel a movimentos horizontais de trás para frente da cabeça

da mosca, como mostrado na Figura 4.1. Em movimentos de translação o fluxo óptico
recebido pelos olhos da mosca estimulam igualmente os dois neurônios H1 e devido sua
interação ser inibitória, cada neurônio reduz efetivamente a atividade do outro. Em
contraste, no movimento de rotação um neurônio é inibido enquanto o outro é excitado,
fazendo com que o sistema formado pelos dois neurônios H1 atuem como um eficiente
detector de rotação (9–11). O comportamento destes neurônios a ambos os estı́mulos pode
ser visto no raster-plot da Figura 4.1. Mesmo ao registrarmos apenas um neurônio H1
podemos simular a resposta do H1 contralateral, já que a inversão do sentido do estı́mulo
induz uma resposta no H1 ipsilateral tı́pica de um H1 contralateral (72). Comparando as
Figuras 4.1(b) e 4.1(c) vemos que este fato ocorre em uma boa aproximação.
46 4 Reconstrução do Estı́mulo a partir do Trem de Pulsos
Figura 4.1 – Sensibilidade de movimento dos dois neurônios H1. Cada olho vê um monitor
mostrando um padrão de barras que se move rigidamente. Os estı́mulos nos mo-
nitores M1 e M2 correspondem a um movimento de translação no qual ambos os
neurônios estão sendo excitados. Invertendo o estı́mulo gerado pelo monitor M1,
geramos um estı́mulo rotacional que inibe a resposta do neurônio esquerdo. Ve-
mos também um “raster-plot” da atividade dos dois neurônios H1 sob a ação dos
estı́mulos rotacional e de translação, cada ponto representa um spike. O mesmo
estı́mulo dependente do tempo 𝑠(𝑡) é mostrado repetidamente para a mosca. O
eixo horizontal indica tempos de zero até 5000𝑏𝑖𝑛𝑠 = 10𝑠𝑒𝑔𝑢𝑛𝑑𝑜𝑠. O eixo vertical
representa o número da repetição do estı́mulo 𝑠(𝑡). (a) H1 direito sujeito ao estı́-
mulo 𝑠𝑑 (𝑡) = 𝑠(𝑡). (b) H1 esquerdo sujeito ao estı́mulo rotacional, i.e. o estı́mulo
do monitor esquerdo 𝑠𝑒 (𝑡) = 𝑠(𝑡). (c) H1 direito sujeito ao sinal rotacional invertido
𝑠𝑑 (𝑡) = −𝑠(𝑡) para simular a resposta vista em (b). (d) H1 esquerdo sujeito ao
estı́mulo de translação 𝑠𝑒 (𝑡) = −𝑠(𝑡).
4.1 Uma estimativa do estı́mulo
Primeiramente ilustramos o procedimento de reconstrução do estı́mulo 𝑠(𝑡) a partir

da resposta de um único neurônio H1. Representamos sua resposta como um trem de
∑ 𝑠
pulsos 𝜌(𝑡) = 𝑁𝑖=1 𝛿(𝑡 − 𝑡𝑖 ). Onde 𝑁𝑠 é o número total de spikes gerados pelo neurônio
ao longo do experimento. A forma mais simples de reconstrução do estı́mulo é via uma

transformação linear (72),
4.1 Uma estimativa do estı́mulo 47
∫ ∞
𝑠𝑒 (𝑡) = 𝑘1 (𝜏 )𝜌(𝑡 − 𝜏 )𝑑𝜏, (4.1)
−∞
com o núcleo 𝑘1 (𝜏 ) a ser determinado. Por simplicidade usamos uma reconstrução acausal,
i.e. integramos 𝜌(𝑡 − 𝜏 ) em ±∞. Essencialmente os mesmos resultados são obtidos na
reconstrução causal ∗ .
A equação 4.1 representa o primeiro termo da série Volterra (46):
∫ ∞ ∫ ∞
𝑠𝑒 (𝑡) = 𝑘1 (𝜏 )𝜌(𝑡 − 𝜏 )𝑑𝜏 + 𝑘2 (𝜏1 , 𝜏2 )𝜌(𝑡 − 𝜏1 )𝜌(𝑡 − 𝜏2 )𝑑𝜏1 𝑑𝜏2 + . . . (4.2)
−∞ −∞
Não há prova de convergência para esta expansão. Entretanto, heuristicamente po-
demos afirmar que esta é válida se o número médio de spikes que ocorrem durante um
perı́odo igual ao tempo de correlação do estı́mulo é pequeno (72). Esta grandeza é medida
por,
𝜂 = ⟨𝑟⟩𝜏𝑐 , (4.3)
onde ⟨𝑟⟩ e 𝜏𝑐 são a taxa média de disparos do neurônio e o tempo de correlação do

estı́mulo, respectivamente. Para valores pequenos de 𝜂 cada spike carrega individualmente
informação sobre o estı́mulo. Em nossos experimentos obtemos 𝜂 ∼ 0, 6 − 0, 8. Para estes
valores esperamos que efeitos de correlação spike-spike de mais alta ordem, introduzidos
por 𝑘2 , tornem-se relevantes.
Para obtermos o núcleo 𝑘1 e posteriormente 𝑘2 † , escolhemos minimizar o seguinte

funcional 𝜒2 ,
〈∫ 〉
2 2
〈 〉
𝜒 (𝑘1 , 𝑘2) = 𝑑𝑡[𝑠(𝑡) − 𝑠𝑒 (𝑡)] ≡ [𝑠(𝑡) − 𝑠𝑒 (𝑡)]2 𝑡 . (4.4)
𝑆
Onde ⟨∙⟩𝑆 representa a média sobre a distribuição de estı́mulos. Esta média é omitida
ao considerarmos o sistema ergódico. Numericamente a integral no tempo é substituı́da
pela soma sobre 𝑁𝑤 ∼ 105 janelas temporais de tamanho 𝑇𝑤 . Tipicamente 𝑇𝑤 ∼ 100
milissegundos.
∗
∫∞
Neste caso a equação 4.1 torna-se: 𝑠𝑒 (𝑡) = −𝑡0 𝑘1 (𝜏 )𝜌(𝑡 − 𝜏 )𝑑𝜏 .
†
Podemos incluir o termo de segunda ordem 𝑘2 como uma correção ao termo de primeira ordem, 𝑠1 (𝑡) =
𝑘1 ★ 𝜌(𝑡), ou resolver o sistema acoplado 4.5. O sı́mbolo ★ representa uma convolução como na equação
4.1
Uma vez que o funcional da equação 4.4 é quadrático, as equações que o minimizam
são lineares:
𝛿𝜒/𝛿𝑘𝑗 = 0; 𝑗 = 1, 2. (4.5)
Ao manter apenas 𝑘1 , obtemos:
𝜒2 = ⟨[𝑠(𝑡) − 𝑠𝑒 (𝑡)]2 ⟩𝑡
〈 〉
𝛿𝜒2 𝛿𝑠𝑒 (𝑡)
= 2[𝑠(𝑡) − 𝑠𝑒 (𝑡)] =0
𝛿𝑘1 (𝜏 ) 𝛿𝑘1 (𝜏 ′ ) 𝑡 (4.6)
〈 〉 〈 〉
𝛿𝑠𝑒 (𝑡) 𝛿𝑠𝑒 (𝑡)
𝑠(𝑡) = 𝑠𝑒 (𝑡) .
𝛿𝑘1 (𝜏 ′ ) 𝑡 𝛿𝑘1 (𝜏 ′ ) 𝑡
Para determinar ambos os lados desta igualdade calculamos,
∫∞
𝛿𝑠𝑒 (𝑡) 𝛿( −∞ 𝑘1 (𝜏 )𝜌(𝑡 − 𝜏 )𝑑𝜏 )
=
𝛿𝑘1 (𝜏 ′ ) 𝛿𝑘1 (𝜏 ′ )
∫ ∞ 𝛿𝑘1 (𝜏 )
= −∞ 𝜌(𝑡 − 𝜏 )𝑑𝜏
𝛿𝑘1 (𝜏 ′ ) (4.7)
∫∞
= −∞ 𝛿(𝜏 − 𝜏 ′ )𝜌(𝑡 − 𝜏 )𝑑𝜏
𝛿𝑠𝑒 (𝑡)
= 𝜌(𝑡 − 𝜏 ′ ).
𝛿𝑘1 (𝜏 ′ )
Substituindo este resultado em 4.6 obtemos:
∫ ∞
′
⟨𝑠(𝑡)𝜌(𝑡 − 𝜏 )⟩𝑡 = 𝑑𝜏 𝑘1 (𝜏 ) ⟨𝜌(𝑡 − 𝜏 )𝜌(𝑡 − 𝜏 ′ )⟩𝑡 . (4.8)
−∞
Podemos resolver a equação anterior de duas maneiras:
1. Utilizando o teorema da convolução. A transformada de Fourier de duas funções

convoluı́das no domı́nio do tempo é igual ao produto das transformadas das duas
funções no domı́nio da freqüência.
𝐹 [⟨𝑠(𝑡)𝜌(𝑡 − 𝜏 ′ )⟩𝑡 ] × 𝑇𝑤 = 𝑠˜(𝜔)˜

𝜌∗ (𝜔)
𝐹 [⟨𝜌(𝑡 − 𝜏 )𝜌(𝑡 − 𝜏 ′ )⟩𝑡 ] × 𝑇𝑤 = 𝜌˜(𝜔)˜

𝜌∗ (𝜔)
𝜌∗ (𝜔)
𝑠˜(𝜔)˜ (4.9)
𝑘˜1 (𝜔) =
𝜌∗ (𝜔)
𝜌˜(𝜔)˜
𝑘1 (𝑡) = 𝐹 −1 [𝑘˜1 (𝑤)],
4.1 Uma estimativa do estı́mulo 49
∫
onde a transformada de Fourier é definida como 𝑔˜(𝜔) = 𝑑𝑡𝑔(𝑡)𝑒𝚤𝜔𝑡 e sua inversa
∫
𝑔(𝑡) = (𝑑𝜔/2𝜋)˜ 𝑔(𝜔)𝑒−𝚤𝜔𝑡 .
2. Ou podemos resolver 4.8 de forma matricial. Definindo,
𝑆𝑅𝜏 ≡ ⟨𝑠(𝑡)𝜌(𝑡 − 𝜏 ′ )⟩𝑡

(4.10)
𝑅𝜏 𝜏 ′ ≡ ⟨𝜌(𝑡 − 𝜏 )𝜌(𝑡 − 𝜏 ′ )⟩𝑡 ,
obtemos:
𝑘1 (𝜏 ) = 𝑅𝜏−1
𝜏 ′ ⋅ 𝑆𝑅𝜏 . (4.11)
Através de ambos os métodos podemos determinar o núcleo de primeira ordem 𝑘1 e,

a partir da equação 4.1, obter uma estimativa 𝑠𝑒 (𝑡) do estı́mulo 𝑠(𝑡).
Vejamos o que acontece caso registremos simultaneamente ambos H1. Primeiramente

obtemos dois trens de pulsos, 𝜌1 (𝑡) e 𝜌2 (𝑡). A equação expandida 4.2 generaliza-se para:
𝑠𝑒 (𝑡) = 𝐾1 ★𝜌1 (𝑡)+𝐾2 ★𝜌2 (𝑡)+𝐾11 ★𝜌1 ★𝜌1 (𝑡)+𝐾12 ★𝜌1 ★𝜌2 (𝑡)+𝐾22 ★𝜌2 ★𝜌2 (𝑡)+. . . . (4.12)
Nesta equação incluı́mos o núcleo 𝐾12 , o qual deve ser importante para codificar efeitos
correlacionando 𝜌1 e 𝜌2 ‡ .
Em primeira ordem, mantendo apenas 𝐾1 e 𝐾2 na expansão 4.12, teremos:
2
∑
𝑠𝑒 (𝑡) = 𝐾1 ★ 𝜌1 (𝑡) + 𝐾2 ★ 𝜌2 (𝑡) = 𝐾𝑎 ★ 𝜌𝑎 (𝑡). (4.13)
𝑎=1
Equivalentemente à equação 4.8 obtemos as seguintes equações:
2 ∫
∑ ∞
𝑆𝑅𝑏 (𝑡2 ) = 𝑑𝑡1 𝐾𝑎 (𝑡1 )𝑅𝑎𝑏 (𝑡1 , 𝑡2 ); 𝑏 = 1, 2. (4.14)
𝑎=1 ∞
Onde,
𝑆𝑅𝑏 (𝑡2 ) = ⟨𝑠(𝑡1 )𝜌𝑏 (𝑡1 − 𝑡2 )⟩𝑡1 ; 𝑏 = 1, 2 (4.15)

𝑅𝑎𝑏 (𝑡1 , 𝑡2 ) = ⟨𝜌𝑎 (𝑡 − 𝑡1 )𝜌𝑏 (𝑡 − 𝑡2 )⟩𝑡 ; 𝑎, 𝑏 = 1, 2. (4.16)
‡
Note que não ortogonalizamos nossa expansão da equação 4.2. Podem haver termos de 𝐾11 (𝑡) incluı́dos
em 𝐾1 (𝑡).
Devido a invariância translacional no tempo, 𝑅𝑎𝑏 (𝑡1 , 𝑡2 ) é apenas uma função da dife-
rença: 𝑅𝑎𝑏 (𝑡1 , 𝑡2 ) = 𝑅𝑎𝑏 (𝑡1 − 𝑡2 ). Esta propriedade está presente em todas as funções de
correlação envolvendo 𝜌(𝑡). Pelo método do teorema da convolução, obtemos as seguintes
equações:
𝑠˜(𝜔)𝜌˜1 ∗ (𝜔) = 𝐾˜1 (𝜔)[𝜌˜1 (𝜔)𝜌˜1 ∗ (𝜔)] + 𝐾˜2 (𝜔)[𝜌˜1 (𝜔)𝜌˜2 ∗ (𝜔)]
(4.17)
𝑠˜(𝜔)𝜌˜2 ∗ (𝜔) = 𝐾˜1 (𝜔)[𝜌˜2 (𝜔)𝜌˜1 ∗ (𝜔)] + 𝐾˜2 (𝜔)[𝜌˜2 (𝜔)𝜌˜2 ∗ (𝜔)].
Cuja solução é dada por,
𝑠(𝜔)𝜌˜1 ∗ (𝜔)]∣∣𝜌˜2∗ (𝜔)∣∣2 − [˜

[˜ 𝑠(𝜔)𝜌˜2 ∗ (𝜔)][𝜌˜1 (𝜔)𝜌˜2 ∗ (𝜔)]
𝐾˜1 (𝜔) =
∣∣𝜌˜1 (𝜔)∣∣2∣∣𝜌˜2 (𝜔)∣∣2 − ∣∣𝜌˜1 (𝜔)𝜌˜2 ∗ (𝜔)∣∣2
(4.18)
˜ 𝑠(𝜔)𝜌˜2∗ (𝜔)]∣∣𝜌˜1∗ (𝜔)∣∣2 − [˜
[˜ 𝑠(𝜔)𝜌˜1∗ (𝜔)][𝜌˜2 (𝜔)𝜌˜1 ∗ (𝜔)]
𝐾2 (𝜔) = .
∣∣𝜌˜1 (𝜔)∣∣2∣∣𝜌˜2 (𝜔)∣∣2 − ∣∣𝜌˜1 (𝜔)𝜌˜2 ∗ (𝜔)∣∣2
Alternativamente poderı́amos resolver 4.14 através de sua solução matricial.
Uma vez que a contribuição de segunda ordem é pequena, podemos finalmente incluir
os termos 𝐾11 , 𝐾12 e 𝐾22 da equação 4.12 pertubativamente e reconstruirmos 𝑠2 (𝑡) =
𝑠(𝑡) − 𝑠1 (𝑡), 𝑠1 (𝑡) = 𝑘1 ★ 𝜌(𝑡). Equivalentemente à 4.8 e 4.14, resolvemos as seguintes
equações:
∫ 2
∑
(2) (4)
𝑆𝑅𝑎𝑏 (𝑡1 , 𝑡2 ) = 𝑑𝑡3 𝑑𝑡4 𝐾𝑐𝑑 (𝑡1 , 𝑡2 )𝑅𝑎𝑏𝑐𝑑 (𝑡1 , 𝑡2 , 𝑡3 , 𝑡4 ); 𝑎, 𝑏 = 1, 2. (4.19)
𝑐,𝑑=1
Onde,
∫
(2)
𝑆𝑅𝑎𝑏 (𝑡1 , 𝑡2 ) = 𝑑𝑡⟨𝑠2 (𝑡)𝜌𝑎 (𝑡 − 𝑡1 )𝜌𝑏 (𝑡 − 𝑡2 )⟩; 𝑎, 𝑏 = 1, 2 (4.20)
∫
(4)
𝑅𝑎𝑏𝑐𝑑 (𝑡1 , 𝑡2 , 𝑡3 , 𝑡4 ) = 𝑑𝑡⟨𝜌𝑎 (𝑡 − 𝑡1 )𝜌𝑏 (𝑡 − 𝑡2 )𝜌𝑐 (𝑡 − 𝑡3 )𝜌𝑑 (𝑡 − 𝑡4 )⟩; (4.21)
𝑎, 𝑏, 𝑐, 𝑑 = 1, 2.
Resolvemos o sistema 4.19 pelo método matricial. Apesar deste sistema ser linear,
encontramos dificuldade em resolvê-lo devido ao grande número de elementos contidos
nas matrizes a serem invertidas. Teremos que inverter as seguintes matrizes:
(4)
ℳ𝐼𝐽 ≡ 𝑅𝑎𝑏𝑐𝑑 (𝑡1 , 𝑡2 , 𝑡3 , 𝑡4 ), (4.22)
4.2 Escolhendo um conjunto adequado de funções 51
onde 𝐼 = [𝑎, 𝑏, 𝑡1 , 𝑡2 ] e 𝐽 = [𝑐, 𝑑, 𝑡3 , 𝑡4 ] são ı́ndices compostos que rotulam ambos neurônios
e os ı́ndices de tempo. Ao computarmos a função de correlação usando uma janela tem-
poral de 𝑇𝑤 = 128 bins, teremos 1284 × 24 ∼ 5 × 109 elementos contidos na matriz ℳ𝐼𝐽 .
Estas matrizes podem se tornar proibitivamente grandes, especialmente se registrarmos
mais do que dois neurônios.
(4)
Apresentamos a seguir uma aproximação para 𝑅𝑎𝑏𝑐𝑑 (𝑡1 , 𝑡2 , 𝑡3 , 𝑡4 ) de baixo custo com-
putacional, que evita a inversão de grandes matrizes e nos dá um excelente resultado para
a reconstrução do estı́mulo.
4.2 Escolhendo um conjunto adequado de funções
Expandimos os núcleos e as funções de correlação em um conjunto completo de funções

𝑓𝜇 (𝑡), 𝜇 = 1, 2, .., 𝑛𝑓 :
𝑛𝑓
∑
𝑎𝑏
𝐾𝑎𝑏 (𝑡1 , 𝑡2 ) = 𝑓𝜇 (𝑡1 )𝑓𝜈 (𝑡2 )𝒟𝜇𝜈 (4.23)
𝜇.𝜈
𝑛𝑓
(2)
∑
𝑎𝑏
𝑆𝑅𝑎𝑏 (𝑡1 , 𝑡2 ) = 𝑓𝜇 (𝑡1 )𝑓𝜈 (𝑡2 )𝒮𝜇𝜈 (4.24)
𝜇.𝜈
𝑛𝑓
(4)
∑
𝑅𝑎𝑏𝑐𝑑 (𝑡1 , 𝑡2 , 𝑡3 , 𝑡4 ) = 𝑓𝛼 (𝑡1 )𝑓𝛽 (𝑡2 )𝑓𝜇 (𝑡3 )𝑓𝜈 (𝑡4 )ℛ𝑎𝑏𝑐𝑑
𝛼𝛽𝜇𝜈 . (4.25)
𝛼𝛽𝜇.𝜈
Substituindo as expansões acima na equação 4.19, obtemos um conjunto linear de

𝑎𝑏
equações a ser resolvido para determinarmos 𝒟𝜇𝜈 :
∑
𝑎𝑏
𝒮𝜇𝜈 = ℛ𝑎𝑏𝑐𝑑 𝑐𝑑
𝛼𝛽𝜇𝜈 𝒟𝛼𝛽 (4.26)
𝑐𝑑,𝛼𝛽
Usualmente a expansão de Fourier é escolhida, i.e. 𝑓𝜔 = 𝑒𝚤𝜔𝑡 . Entretanto, aprovei-

tamos nossa liberdade de escolha de uma maneira mais vantajosa. Uma vez que nossa
função de dois pontos 𝑅(𝑡1 , 𝑡2 ) é real, positiva§ e simétrica em [𝑡1 , 𝑡2 ], esta contém um
conjunto completo de auto-funções ℎ𝜇 (𝑡):
§
Se não for verdadeiro, apenas adicionamos uma constante à nossa conveniência.
∫
𝑑𝑡2 𝑅(𝑡1 , 𝑡2 )ℎ𝜇 (𝑡2 ) = 𝑟𝜇 ℎ𝜇 (𝑡1 ) (4.27)
√
com auto-valores 𝑟𝜇 . Desta forma, escolhemos nossas funções como 𝑓𝜇 (𝑡) = ℎ𝜇 (𝑡)/ 𝑟𝜇 ,
que satisfaçam:
∫
𝑑𝑡1 𝑑𝑡2 𝑓𝜇 (𝑡1 )𝑅(𝑡1 , 𝑡2 )𝑓𝜈 (𝑡2 ) = 𝛿𝜇𝜈 . (4.28)
Esta escolha evita a necessidade de inversão das matrizes 𝑅(4) (𝑡1 , 𝑡2 , 𝑡3 , 𝑡4 ) se estas puderem
ser escritas a partir de 𝑅(𝑡1 , 𝑡2 ).
Apresentamos em detalhe nas próximas seções como esta aproximação é feita tanto
para o caso de apenas um neurônio quanto para o caso em que registramos o sinal neural
de ambos neurônios H1.
4.3 Aproximação “Gaussiana” para um H1
Nesta seção apresentamos uma aproximação que evita o cálculo exato da matriz
(4)
𝑅(4) (𝑡1 , 𝑡2 , 𝑡3 , 𝑡4 ) ≡ 𝑅1111 (𝑡1 , 𝑡2 , 𝑡3 , 𝑡4 ). Como registramos a resposta de apenas um neurô-
nio H1, omitimos os ı́ndices 𝑎, 𝑏, . . ., pois todos são igual a 1.
Para que a escolha das funções 𝑓𝜇 feita na seção anterior, torne-se útil, temos que
expressar nossa função de quatro pontos 𝑅(4) em termos de 𝑅(𝑡) ≡ 𝑅11 (𝑡1 , 𝑡2 ). Se nosso
processo de geração de spikes fosse Gaussiano, terı́amos¶ :
𝑅(4) (1, 2, 3, 4) = 𝑅(1, 2)𝑅(3, 4) + 𝑅(1, 3)𝑅(2, 4) + 𝑅(1, 4)𝑅(2, 3) − 2⟨𝜌(𝑡)⟩4 , (4.29)
onde ⟨𝜌(𝑡)⟩ é apenas uma constante, devido sua invariância translacional no tempo.
Isto sugere a seguinte aproximação para 𝑅(4) :
𝑅(4) (1, 2, 3, 4) = 𝐴 [𝑅(1, 2)𝑅(3, 4) + 𝑅(1, 3)𝑅(2, 4) + 𝑅(1, 4)𝑅(2, 3)] − 𝐵, (4.30)
¶
Escrevemos (1, 2, ...) ao invés de (𝑡1 , 𝑡2 , ...)
4.3 Aproximação “ Gaussiana” para um H1 53
onde 𝐴 e 𝐵 são parâmetros a serem ajustados‖ .
Realizamos o procedimento de minimização de 𝜒2 (eq. 4.6) agora em função de 𝒟𝜇𝜈 ≡

11
𝒟𝜇𝜈 , definido na equação 4.23,
∫ ( 𝑛𝑓
)
∑
𝑠𝑒 (𝑡) = 𝑑𝑡1 𝑑𝑡2 𝑓𝜇 (𝑡1 )𝑓𝜈 (𝑡2 )𝒟𝜇𝜈 (𝑡1 , 𝑡2 ) 𝜌(𝑡 − 𝑡1 )𝜌(𝑡 − 𝑡2 ) (4.31)
𝜇.𝜈
∫
𝛿𝑠𝑒 (𝑡)
= 𝑑𝑡3 𝑑𝑡4 𝑓𝛼 (𝑡3 )𝑓𝛽 (𝑡4 )𝜌(𝑡 − 𝑡3 )𝜌(𝑡 − 𝑡4 ). (4.32)
𝛿𝒟𝛼𝛽 (𝑡3 , 𝑡4 )
𝛿𝑠𝑒 (𝑡)
Substituindo as equações anteriores em ℛ𝜇𝜈𝛼𝛽 = ⟨𝑠𝑒 (𝑡) 𝛿𝒟𝛼𝛽 ⟩ e utilizando 4.28 e
(𝑡3 ,𝑡4 ) 𝑡
4.30, obtemos,
ℛ𝜇𝜈𝛼𝛽 = 𝐴(𝛿𝜇𝜈 𝛿𝛼𝛽 + 2𝛿𝜇𝛼 𝛿𝜈𝛽 ) − 2𝐵 𝑛𝛼 𝑛𝛽 𝑛𝜇 𝑛𝜈 , (4.33)

∫
onde 𝑛𝜇 = 𝑑𝑡𝑓𝜇 (𝑡)⟨𝜌(𝑡)⟩.
11
Substituindo esta expressão em 4.26 e usando a abreviação 𝒮𝜇𝜈 ≡ 𝒮𝜇𝜈 , efetuamos sua
soma e obtemos a seguinte equação para determinarmos os coeficientes 𝒟𝜇𝜈 ,
𝒮𝜇𝜈 = 𝐴[𝑡𝑟(𝒟)𝛿𝜇𝜈 + 2𝒟𝜇𝜈 ] − 2𝐵𝐷𝑛𝑛 𝑛𝜈 𝑛𝜇 , (4.34)

∑ ∑
onde 𝑡𝑟(𝒟) ≡ 𝜇 𝒟𝜇𝜇 e 𝐷𝑛𝑛 ≡ 𝛼𝛽 𝑛𝛼 𝒟𝛼𝛽 𝑛𝛽 . Não podemos determinar 𝒟𝜇𝜈 diretamente
desta equação sem conhecermos os valores de 𝑡𝑟(𝒟) e 𝐷𝑛𝑛 . Para resolver este sistema
procedemos da seguinte forma:
1. Calculamos o traço de 𝒮𝜇𝜈 para obter 𝑡𝑟(𝒟) e
2. Multiplicamos a equação 4.34 por [𝑛𝜇 ,𝑛𝜈 ] e somamos ambos os ı́ndices para obter
𝐷𝑛𝑛 .
Desta forma obtemos,
𝒟𝜇𝜈 = [𝒮𝜇𝜈 /𝐴 − 𝑡𝑟(𝒟) 𝛿𝜇𝜈 + 2𝐵𝑛𝜇 𝑛𝜈 𝐷𝑛𝑛 ]/2, (4.35)
com
‖
Qualquer estrutura construı́da apenas por 𝑅(𝑡1 , 𝑡2 ) pode ser usada em nosso método.
𝑡𝑟(𝒟) = [2(1 − 𝑛4 )𝑡𝑟(𝒮) + 2𝑛2 𝑛𝜇 𝒮𝜇𝜈 𝑛𝜈 ]/Δ,

𝐷𝑛𝑛 = [(𝑛 + 2)𝑛𝜇 𝒮𝜇𝜈 𝑛𝜈 − 𝑡𝑟(𝒮)𝑛2 ]/Δ,
Δ = 2(𝑇𝑤 + 2)(1 − 𝑛4 ) + 2𝑛2
∑ ∑
𝑛2 ≡ 𝑛𝜇 𝑛𝜇 ; 𝑛4 ≡ (𝑛2 )2 ; 𝑡𝑟(𝒮) ≡ 𝒮𝜇𝜇
𝜇 𝜇
A qualidade da aproximação realizada na equação 4.30 é inesperadamente boa mesmo

a geração de spikes não sendo Gaussiana. Analisamos esta qualidade em mais detalhes
nas próximas seções.
4.4 Aproximação “Gaussiana” para dois H1
Ao registrarmos a resposta dos dois neurônios H1 simultaneamente introduzimos uma

série de fatores que envolvem termos cruzados de 𝜌1 (𝑡) e 𝜌2 (𝑡). Estes termos aumentam
consideravelmente a complexidade do sistema de equações a ser resolvido (eq. 4.19). A
solução deste sistema na sua forma matricial pode ser escrita da seguinte forma∗∗ :
(2)
𝑆𝑅𝐼 = ℳ𝐼𝐽 ⋅ 𝐾𝐽 (4.36)
(2)
𝐾𝐽 = ℳ−1
𝐼𝐽 ⋅ 𝑆𝑅𝐼 . (4.37)
(2)
O vetor 𝑆𝑅𝐼 e a matriz ℳ𝐼𝐽 podem ser expressos como:
(2)
𝑆𝑅𝐼 ≡ ⟨𝑆𝐶𝐷⟩34 ≡ ⟨𝑠(𝑡)𝜌𝐶 (𝑡 − 𝑡3 )𝜌𝐷 (𝑡 − 𝑡4 )⟩ (4.38)
ℳ𝐼𝐽 ≡ ⟨𝐴𝐵𝐶𝐷⟩1234 ≡ ⟨𝜌𝐴 (𝑡 − 𝑡1 )𝜌𝐵 (𝑡 − 𝑡2 )𝜌𝐶 (𝑡 − 𝑡3 )𝜌𝐷 (𝑡 − 𝑡4 )⟩ . (4.39)
Podemos reescrever a equação 4.36,

∗∗
Usamos a mesma notação de ı́ndice composto como na equação 4.22.
4.4 Aproximação “ Gaussiana” para dois H1 55
⟨𝑆11⟩34 = 𝐾11 [⟨1111⟩1234 + ⟨1112⟩1234 + ⟨1122⟩1234] (4.40)

⟨𝑆12⟩34 = 𝐾12 [⟨1211⟩1234 + ⟨1212⟩1234 + ⟨1222⟩1234] (4.41)
⟨𝑆22⟩34 = 𝐾22 [⟨2211⟩1234 + ⟨2212⟩1234 + ⟨2222⟩1234] , (4.42)
onde cada termo ⟨𝐴𝐵𝐶𝐷⟩1234 é posteriormente expandido conforme 4.30†† .
No caso particular dos dois neurônios H1, podemos simplificar o sistema de equações
obtido ao negligenciar os termos 𝑅12 = ⟨12⟩𝑎𝑏 . Seu efeito é certamente muito pequeno
quando comparado com 𝑅11 ou 𝑅22 . Mesmo para estı́mulos de translação, onde ambos
neurônios disparam em sincronia, o pico dominante visto em 𝑅11 e 𝑅22 não é obtido na
função 𝑅12 , Figura 4.2. Isto ocorre devido esta sincronia não ser exata e a ausência deste
pico faz com que sua contribuição seja mı́nima.
Vemos o efeito de 𝑅12 em 𝐾12 . A matriz 𝐾12 é da ordem de cinco vezes menor do
que 𝐾11 ou 𝐾22 , como ilustrado na Figura 4.3. Desta forma, podemos desacoplar nossas
equações e obter seus núcleos de forma independente para cada neurônio:
˜ 11 {𝐴1111 [⟨11⟩12 ⟨11⟩34 + ⟨11⟩13⟨11⟩24 + ⟨11⟩14 ⟨11⟩23 ] − 𝐵1111 }

⟨𝑆11⟩34 = 𝐾 (4.43)
˜ 22 {𝐴2222 [⟨22⟩12 ⟨22⟩34 + ⟨22⟩13⟨22⟩24 + ⟨22⟩14 ⟨22⟩23 ] − 𝐵2222 }
⟨𝑆22⟩34 = 𝐾 (4.44)
A qualidade de nossa representação Gaussiana depende do ajuste de nossa aproxima-

ção à função experimental e conseqüentemente, do conhecimento das constantes 𝐴1111 ,
𝐵1111 , 𝐴2222 e 𝐵2222 . Esta aproximação não faria sentido caso fosse necessário o cálculo
exato da função de quatro pontos - exatamente o que gostarı́amos de evitar, especialmente
para tamanhos de janela 𝑇𝑊 grandes. Sendo assim, ajustamos as constantes 𝐴𝑎𝑏𝑐𝑑 e 𝐵𝑎𝑏𝑐𝑑
(4)
utilizando apenas a primeira linha da matriz 𝑅𝑎𝑏𝑐𝑑 . Como pode ser visto na Figura 4.4,
pelo menos no caso do neurônio H1, a dependência destas constantes com a largura 𝑇𝑊 é
de aproximadamente 0, 05%, sendo completamente negligenciável. Esta pequena variação
torna possı́vel calcularmos facilmente estes parâmetros em janelas menores e utilizá-los
em maiores 𝑇𝑊 . Na Figura 4.5 mostramos o ajuste feito sobre a primeira linha da ma-
(4)
triz 𝑅1111 . Como citado anteriormente, obtemos um perfeito ajuste ao transformamos a
função de quatro pontos puramente Gaussiana na função experimental, utilizando-se dos
parâmetros 𝐴1111 e 𝐵1111 .
††
⟨𝐴𝐵⟩12 ≡ ⟨𝜌𝐴 (𝑡 − 𝑡1 )𝜌𝐵 (𝑡 − 𝑡2 )⟩
0.12
r
11
0.1 r22
r
0.08 12
0.06
〈ρ(t )ρ(t −t)〉
1
0.04
0.02
1
−0.02
−0.04
−0.06
−64 −48 −32 −16 0 16 32 48 64
t (bins)
∫
Figura 4.2 – 𝑹11 , 𝑹22 e 𝑹12 . Comparação entre as funções de correlação 𝑅𝑎𝑏 (𝑡) = 𝑑𝑡1 ⟨𝜌𝑎 (𝑡1 −
𝑡)𝜌𝑏 (𝑡1 )⟩.
64 5
(A) 5xK12 (B) K
22
4
3
48
2
t (bins)
32 0
2
−1
−2
16
−3
−4
4
−5
16 32 48 64 16 32 48 64
t (bins)
1
Figura 4.3 – Núcleos de segunda ordem. Núcleos de segunda ordem 𝐾22 e uma versão re-
escalada de 𝐾12 para 𝑇𝑤 = 64. (a) 5 × 𝐾12 , (b) 𝐾22 . Note que 𝐾22 /𝐾12 ∼ 5.
4.4 Aproximação “ Gaussiana” para dois H1 57
−3
x 10
B1111
A1111
1.9262
3.4565
A1111
1111
B
1.926
3.456
1.9258 3.4555
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110 120 130 140

T (bins)
w
Figura 4.4 – Parâmetros 𝑨1111 e 𝑩1111 . Dependência dos parâmetros 𝐴1111 e 𝐵1111 com a
largura da janela 𝑇𝑤 . Um comportamento similar é obtido para os parâmetros 𝐴2222
e 𝐵2222 . Note que a variação é da ordem de apenas 0, 05%.
0.2
0.18 Função Experimental

Gaussiana
0.16 Parametrizada
〈ρ (t)ρ (1)ρ (1)ρ (1)〉
0.14
1
0.12
1
0.1
0.08
1
0.06
1
0.04
0.02
0
0 8 16 24 32 40 48 56 64
t (bins)
Figura 4.5 – Função de 4-pontos e sua aproximação Gaussiana parametrizada. Apresen-

(4)
tamos a primeira linha da matriz 𝑅1111 para a largura de janela 𝑇𝑤 = 64𝑏𝑖𝑛𝑠. A
linha contı́nua representa a função de 4-pontos experimental, a linha tracejada é sua
aproximação Gaussiana (sem parametrização - usando a equação 4.29) e os cı́rculos
representam sua aproximação Gaussiana parametrizada (equação 4.30).
4.5 Reconstruindo o estı́mulo da mosca e medindo

sua qualidade
Utilizamos aquisições com 𝜂 ∼ 0, 8 - 𝜏 ∼ 10𝑚𝑠 e ⟨𝑟⟩ ∼ 80𝑠𝑝𝑖𝑘𝑒𝑠.𝑠−1 - para testar a

qualidade de nossa reconstrução.
Selecionamos uma amostra significativa do experimento, um segundo de duração,

para visualizarmos sua reconstrução. Na Figura 4.6 mostramos a reconstrução de primeira
ordem do estı́mulo 𝑠(𝑡) usando apenas 𝐾1 e 𝐾2 e sua reconstrução de segunda ordem, onde
o efeito de 𝐾11 e 𝐾22 é adicionado, com e sem a aproximação Gaussiana parametrizada.
Concluı́mos:
• A reconstrução a partir da função de quatro pontos experimental é muito similar a

reconstrução utilizando sua representação Gaussiana;
• O processo de reconstrução é incapaz de reproduzir as rápidas variações do estı́mulo

na escala de 2 milissegundos. Mesmo os termos de mais alta ordem não eliminam
esta deficiência.
• Os núcleos de segunda ordem ocasionam uma melhora na reconstrução, vemos que

a linha preta na Figura 4.6 é uma melhor aproximação do estı́mulo do que a azul;
Apesar de atestarmos visualmente a qualidade das reconstruções, necessitamos medi-

∫
la de forma numérica. Naturalmente, utilizamos 𝜒(2) = ⟨ 𝑑𝑡[𝑠𝑒 (𝑡) − 𝑠(𝑡)]2 ⟩ da equação 4.4
como medida de qualidade, já que utilizamos sua minimização na determinação dos nú-
cleos 𝐾𝑎 e 𝐾𝑎𝑏 . A melhora da reconstrução devido aos núcleos de segunda ordem pode
ser expressa por:
(2) (2)
(2) 𝜒1 − 𝜒12
𝛿𝜒 ≡ (2)
, (4.45)
𝜒1
(2) (2) ∫
onde 𝜒1 contém apenas termos de primeira ordem - 𝜒1 = ⟨ 𝑑𝑡[𝑠1 (𝑡) − 𝑠(𝑡)]2 ⟩ - e os
(2) ∫
termos de segunda ordem são adicionados em 𝜒12 = ⟨ 𝑑𝑡[𝑠1 (𝑡) + 𝑠2 (𝑡) − 𝑠(𝑡)]2 ⟩. A partir
desta razão determinamos a contribuição dos termos de segunda ordem como sendo de
aproximadamente 8%. A diferença entre 𝛿𝜒(2) utilizando as funções de correlação exata
ou Gaussiana é de apenas ∼ 0.5%.
4.5 Reconstruindo o estı́mulo da mosca e medindo sua qualidade 59
S(t)
20 S1(t)
S (t)+S (t)
Estímulo Rotacional (u.a.)
15 1 2
S1(t)+S2(t): G
10
−5
−10
−15
−20
1750 1800 1850 1900 1950 2000 2050 2100 2150 2200 2250
tempo (bins)
Figura 4.6 – Reconstrução do estı́mulo rotacional. Reconstrução do estı́mulo rotacional com

os núcleos 𝐾1 , 𝐾2 e 𝐾11 , 𝐾22 , usando a função de quatro pontos experimental e sua
aproximação Gaussiana parametrizada. Linha pontilhada em preto: 𝑆(𝑡), estı́mulo
de entrada a ser reconstruı́do. Linha azul: 𝑆1 (𝑡), reconstrução usando apenas 𝐾1
e 𝐾2 . Linha preta: 𝑆1 (𝑡) + 𝑆2 (𝑡), reconstrução usando núcleo de segunda ordem
experimental. Linha vermelha: 𝑆1 (𝑡) + 𝑆2 (𝑡) : 𝐺, reconstrução de segunda ordem
usando núcleos Gaussianos parametrizados. Os sı́mbolos × e ∙ representam os
disparos do neurônio direito e esquerdo, respectivamente.
Percebemos que a adição dos termos 𝐾11 e 𝐾22 em nossa reconstrução do estı́mulo é
mais significativa em certos instantes de tempo. Desta forma, medimos:
𝜒21 (𝑡, Δ𝑇 ) ≡ ⟨[𝑠1 (𝑡) − 𝑠(𝑡)]2 ⟩𝑡→𝑡+Δ𝑇 (4.46)

𝜒212 (𝑡, Δ𝑇 ) ≡ ⟨[𝑠1 (𝑡) + 𝑠2 (𝑡) − 𝑠(𝑡)]2 ⟩𝑡→𝑡+Δ𝑇 . (4.47)
Ou seja, testaremos localmente a contribuição dos núcleos de segunda ordem. Fizemos

um histograma dos possı́veis valores da razão 𝜒21 /𝜒212 , Figura 4.7. Vemos que a fração de
instantes decresce ao aumentarmos a contribuição dos termos de segunda ordem, 𝜒212 < 𝜒21 .
Apenas em aproximadamente 6% do estı́mulo temos a razão 𝜒21 /𝜒212 = 1, instantes em
que a contribuição de segunda ordem é nula. Para os demais valores da razão 𝜒21 /𝜒212
apresentados, a contribuição de 𝐾11 e 𝐾22 é sempre favorável à reconstrução do estı́mulo.
A qualidade da reconstrução do estı́mulo é bem visı́vel para estı́mulos rotacionais,

entretanto, é muito menor para os estı́mulos de translação (Figura 4.8). Para estı́mulos
positivos, correspondendo ao movimento não realı́stico de vôo para trás da mosca, ambos
neurônios disparam vigorosamente. Em contrapartida, para estı́mulos negativos, ambos
neurônios são inibidos e não disparam. O perfil destes trens de pulsos faz com que o
estı́mulo seja apenas reconstruı́do de forma efetiva nos instantes de atividade, explicando
a baixa qualidade de sua reconstrução.
Os núcleos 𝐾𝑎 e 𝐾𝑎𝑏 de translação são similares aos de rotação. No estı́mulo de rotação

𝐾1 ∼ −𝐾2 e 𝐾11 ∼ −𝐾22 , para o caso de translação temos,
𝐾1 (𝑡𝑟𝑎𝑛𝑠) ∼ 𝐾2 (𝑡𝑟𝑎𝑛𝑠) ∼ 𝐾1 (𝑟𝑜𝑡) ,

(4.48)
𝐾11 (𝑡𝑟𝑎𝑛𝑠) ∼ 𝐾22 (𝑡𝑟𝑎𝑛𝑠) ∼ 𝐾11 (𝑟𝑜𝑡) .
A representação Gaussiana funciona igualmente bem para este caso.
Em suma, nossa representação Gaussiana da função de quatro pontos, em termos de

funções de dois pontos, evita os problemas computacionais encontrados no cálculo e pos-
terior inversão das funções de correlação spike-spike, dando-nos uma excelente estimativa
do estı́mulo apresentado para a mosca. Correlações entre as respostas dos dois neurônios
H1 da mosca podem ser desconsideradas, já que contribuem em apenas ∼ 1%. Ambas
reconstruções, usando a função de quatro pontos experimental e sua representação Gaus-
siana, são muito similares e seus 𝜒2 diferem em apenas 0, 5%. Apesar da média de 𝜒2
sobre todo o experimento ter uma melhora de apenas 8%, podemos afirmar que os ter-
mos de segunda ordem sempre aumentam a qualidade da reconstrução. Observamos que
estes termos podem representar uma melhora na reconstrução de até 100% em instantes
especiais do estı́mulo, resultado medido através do 𝜒2 dependente do tempo.
4.5 Reconstruindo o estı́mulo da mosca e medindo sua qualidade 61
6
Aproximação Gaussiana
Experimental
5
4
N2/NT (%)
0
1 1.25 1.5 1.75 2 2.25 2.5
χ2/χ2
1 12
Figura 4.7 – Contribuição de 𝑲11 e 𝑲22 . Para o movimento de rotação, medimos 𝜒2 em

janelas de largura Δ𝑇 = 128𝑚𝑠. Contabilizamos a fração de instantes - 𝑁2 /𝑁𝑇 -
que assumem diferentes valores de 𝜒21 /𝜒212 (𝑁𝑇 : duração do experimento em 𝑏𝑖𝑛𝑠).
Vemos que em apenas 6% do tempo a contribuição de 𝐾11 e 𝐾22 não é relevante.
S(t)
20 S1(t)
Estímulo Translacional (u.a.)
S1(t)+S2(t)
15
S1(t)+S2(t): G
10
−5
−10
−15
−20
1750 1800 1850 1900 1950 2000 2050 2100 2150 2200 2250
tempo (bins)
Figura 4.8 – Reconstrução do estı́mulo de translação. Reconstrução do estı́mulo de translação

com os núcleos 𝐾1 , 𝐾2 e 𝐾11 , 𝐾22 , usando a função de quatro pontos experimental
e sua aproximação Gaussiana parametrizada. Linha pontilhada em preto: 𝑆(𝑡),
estı́mulo de entrada a ser reconstruı́do. Linha azul: 𝑆1 (𝑡), reconstrução usando
apenas 𝐾1 e 𝐾2 . Linha preta: 𝑆1 (𝑡)+𝑆2 (𝑡), reconstrução usando núcleo de segunda
ordem experimental. Linha vermelha: 𝑆1 (𝑡) + 𝑆2 (𝑡) : 𝐺, reconstrução de segunda
ordem usando núcleos Gaussianos parametrizados. Os sı́mbolos × e ∙ representam
os disparos do neurônio direito e esquerdo, respectivamente.
63
5 Redução Dimensional no
Espaço de Estı́mulos
Ao analisar qualquer sistema biológico deparamos-nos com uma dificuldade crucial:

a dimensão do espaço de estı́mulos é enorme e qualquer análise necessita reduzi-la. Esta
redução não deve perder propriedades importantes do estı́mulo, mas sim, preservar aqueles
atributos que sejam cruciais para executar adequadamente a tarefa para a qual o particular
sistema biológico foi criado. Acontece que em geral não sabemos quais são estes atributos.
Supondo que o neurônio H1 tenha uma memória da ordem de 40 milissegundos, 20𝑏𝑖𝑛𝑠,

sabendo que temos 16𝑏𝑖𝑡𝑠 de possı́veis velocidades no monitor e que deslocamos a imagem
a cada dois milissegundos, segue-se que o nosso espaço de estı́mulos possui um conjunto da
ordem de (216 )20 elementos. É absolutamente necessário reduzir este número astronômico,
pois é difı́cil imaginar que o sistema formado pelos dois neurônios 𝐻1 seja capaz de
codificar eficientemente todos estes elementos. A redução realizada neste espaço consiste
em agrupar estı́mulos, a princı́pio distintos, que apresentem caracterı́sticas semelhantes.
Os dois neurônios 𝐻1 trabalham de maneira complementar, formando um eficiente

detector de movimentos de rotação. Desta forma, é razoável esperar que este sistema seja
ao menos capaz de codificar um atributo essencial deste movimento, seu sentido - rotações
horizontais para direita ou para esquerda. Para avaliar tal capacidade, efetuamos uma
brusca redução no espaço de estı́mulos e apresentamos para a mosca um estı́mulo visual
de 1𝑏𝑖𝑡. Este novo estı́mulo possui apenas esta caracterı́stica essencial, velocidade positiva
(rotações para direita) ou negativa (rotações para esquerda) a cada instante de tempo.
Estudamos como esta redução afeta as propriedades cruciais do estı́mulo ao obser-

vamos a resposta dos neurônios 𝐻1 a estes diferentes estı́mulos, 1 − 16𝑏𝑖𝑡𝑠. Qual a
quantidade de informação presente nestes trens pulsos? Qual a capacidade de reconstru-
ção do estı́mulo a partir destas respostas? Com que eficiência este sistema é capaz de
estimar o sentido do movimento? Estas são algumas questões que tentamos responder
neste capı́tulo.
64 5 Redução Dimensional no Espaço de Estı́mulos
5.1 Geração do estı́mulo “Digital ”
Geramos uma série de estı́mulos a partir do processo de Ornstein-Uhlenbeck (Apên-

dice A). Estes estı́mulos possuem tempo de correlação “𝜏 ” iguais a 12, 25, 40 e 100 bins,
conforme Figura 5.1. Geramos um conjunto de cem estı́mulos de dez segundos de duração
para cada valor de “𝜏 ”. Escolhemos um estı́mulo que repete-se intercalado por outro deste
mesmo conjunto, conforme descrito em seções anteriores, Figura 5.2.
O processo de Ornstein-Uhlenbeck nos fornece uma seqüencia de velocidades corre-

lacionadas 𝑆(𝑡). A posição da imagem a cada instante de tempo é então obtida atra-
vés da integração desta seqüencia. Nosso gerador de estı́mulos possui 15𝑏𝑖𝑡𝑠 de resolu-
ção, ou seja, temos 𝑁𝑃 = 215 = 32768 possı́veis valores de posição e conseqüentemente
𝑁𝑉 = (2 × 𝑁𝑃 − 1) ∼ 16𝑏𝑖𝑡𝑠 de possı́veis velocidades∗ . A mosca deve codificar cada uma
dessas velocidades em uma seqüencia de pulsos elétricos que são enviados ao seu sistema
motor para reagir apropriadamente ao estı́mulo 𝑆(𝑡). Ao registrar a resposta dos neurônios
𝐻1± teremos a cada instante de tempo apenas quatro possibilidades de resposta: disparo
apenas de 𝐻1+ , apenas de 𝐻1− , a ausência de disparos e disparos de ambos neurônios
(Apêndice B.2). Desta forma, fica difı́cil acreditar que o sistema formado por estes dois
neurônios seja capaz de codificar os 16𝑏𝑖𝑡𝑠 de velocidades do estı́mulo.
O aspecto da codificação é ainda mais crı́tico ao considerarmos o tempo 𝑇 ≃ 20𝑏𝑖𝑛𝑠

de integração do estı́mulo (8). Neste caso teremos (𝑁𝑉 )𝑇 ∼ 2 × 1096 possı́veis seqüencias
de velocidades que devem ser codificadas em apenas 4𝑇 ∼ 1012 possı́veis seqüencias de
pulsos. Este fato sugere que a codificação realizada por estes neurônios é baseada apenas
em um certo subconjunto de propriedades mais relevantes do estı́mulo.
Reduzimos drasticamente o espaço dimensional de estı́mulos para investigar o efeito

que a riqueza de propriedades deste espaço tem sobre a resposta neural. Modificamos
os estı́mulos Gaussianos gerados para conter apenas dois valores de velocidade, 𝑣 ± . Nos
instantes em que o estı́mulo Gaussiano 𝑆(𝑡) é negativo substituı́mos seu valor por 𝑣 − .
Nos instantes de velocidade positiva, substituı́mos 𝑆(𝑡) por 𝑣 + = ∣𝑣 − ∣, Figura 5.3(a).
Denominamos este novo estı́mulo por “Digital ”, 𝑆𝐷 (𝑡). A escolha de 𝑣 ± é feita tal que
a excursão de ambos os estı́mulos, Gaussiano e “Digital ”, seja praticamente a mesma,
Figura 5.3(b).
Esta redução no espaço de estı́mulos tem como objetivo avaliar a capacidade com que
∗
Todas as combinações das 𝑁𝑃 posições de forma positiva e negativa, mais velocidade nula.
5.1 Geração do estı́mulo “ Digital” 65
1
τ = 12 bins
0.9
τ = 25 bins
0.8 τ = 40 bins
τ = 100 bins
0.7
〈S(t)S(t+∆t)〉
0.6
0.5
0.4
0.3
0.2
0.1
0
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
∆t (bins)
Figura 5.1 – Correlação do estı́mulo. Apresentamos para a mosca quatro estı́mulos gerados
a partir de um processo de Ornstein-Uhlenbeck. A velocidade do estı́mulo a cada
instante é obtida a partir de uma distribuição Gaussiana com 12, 25, 40 ou 100 bins
de correlação temporal.
4
x 10
10
τ = 12 bins
8
τ = 25 bins
Posição do Estímulo (u.a.)
τ = 40 bins
6
τ = 100 bins
4
−2
−4
−6
−8
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
tempo (s)
Figura 5.2 – Posição do estı́mulo. Posição dos diferentes estı́mulos apresentados para a mosca.
Geramos uma série de cem estı́mulos para cada tempo de correlação“𝜏 ”. Os primeiros
dez segundos de cada estı́mulo repete-se. Seus próximos dez segundos é gerado de
forma aleatória com mesmo tempo de correlação.
Figura 5.3 – “Digitalização” do estı́mulo. Comparação entre os estı́mulos apresentados à

mosca. (a) Trecho de dois segundos (1000𝑏𝑖𝑛𝑠) do estı́mulo Gaussiano gerado e
sua versão “Digital ”. Nos instantes de tempo em que a velocidade do estı́mulo é
negativa substituı́mos seu valor por 𝑣 − e para velocidades positivas, substituı́mos
por 𝑣 + = ∣𝑣 − ∣. (b) A escolha de 𝑣 = 𝑣 ± é feita tal que a excursão total de ambos
estı́mulos ao longo do experimento seja próxima.
os neurônios 𝐻1 codificam o sentido do movimento de auto-rotação da mosca, rotações

positivas e negativas. Esta análise é feita na próxima seção utilizando diferentes métodos
para comparar os trens de pulsos obtidos como resposta a essas duas versões de estı́mulo,
𝑆(𝑡) e 𝑆𝐷(𝑡).
5.2 Resposta neural ao estı́mulo “ Digital” 67
5.2 Resposta neural ao estı́mulo “Digital ”
Efetuamos uma significativa redução no espaço dimensional de estı́mulos ao “digitalizá-

lo”. Evidenciamos as conseqüências que esta redução traz à atividade dos neurônios
𝐻1± ao compararmos as respostas geradas a ambos os estı́mulos - 𝑅: resposta devido a
𝑆(𝑡); 𝑅𝐷 : resposta devido a 𝑆𝐷 (𝑡) - Figura 5.4. Após esta redução, com que qualidade
podemos reconstruir o estı́mulo responsável pela geração destas respostas? Com que
eficiência podemos estimar o sentido de movimento? As respostas 𝑅 e 𝑅𝐷 trazem a mesma
quantidade de informação sobre os estı́mulos? Para responder estas questões utilizamos a
reconstrução linear do estı́mulo, apresentada no capı́tulo anterior, e a teoria da informação
(42, 47, 48), descrita em detalhes no Apêndice B.
100
75
50
Repetição Nº:
25
Gaussiano [R]
0 Digital [RD]
25
50
75
100
0 500 1000 1500 2000 2500 3000 3500 4000 4500 5000
tempo (bins)
Figura 5.4 – Resposta ao estı́mulo “Digital”. Comparação entre a resposta do neurônio 𝐻1+
aos estı́mulos Gaussiano e“Digital ”(tempo de correlação 𝜏 = 12𝑏𝑖𝑛𝑠). Vemos atra-
vés do raster plot a semelhança entre as respostas geradas a ambos os estı́mulos.
Verificamos em mais detalhes as diferenças entre estas respostas nas próximas se-
ções. A mesma semelhança é encontrada para 𝐻1− e para os diferentes tempos de
correlação “𝜏 ”.
5.2.1 Reconstrução linear de 𝑺(𝒕) e 𝑺𝑫 (𝒕)
O processo de reconstrução linear é capaz de extrair as propriedades do estı́mulo que

originam a atividade neural. Necessitamos conhecer tais propriedades para utilizá-las na
geração de uma estimativa do estı́mulo a partir de trens de pulsos. Caso apresentemos um
estı́mulo com propriedades não codificadas pelos neurônios 𝐻1, por exemplo uma com-
ponente vertical de movimento, veremos que estas propriedades serão eliminadas de sua
estimativa, por não estarem presentes na função de correlação estı́mulo-resposta. Ou seja,
caso as reconstruções de estı́mulos distintos forem próximas, podemos afirmar que suas
diferenças não pertencem às propriedades codificadas pelos neurônios 𝐻1. Verificamos
se a redução realizada no espaço de estı́mulos mantém as propriedades cruciais de seus
elementos ao comparar as estimativas referentes aos estı́mulos Gaussiano e sua versão
“Digital ”.
Para cada tempo de correlação “𝜏 ” efetuamos dois experimentos: um no qual apresen-

tamos o estı́mulo Gaussiano, 𝑆(𝑡), e outro em que apresentamos o estı́mulo denominado
“Digital ”, 𝑆𝐷 (𝑡). Como resposta ao estı́mulo Gaussiano, obtemos dos neurônios 𝐻1± os
trens de pulsos 𝜌1 (𝑡) e 𝜌2 (𝑡). Denotamos por 𝜌1𝐷 (𝑡) e 𝜌2𝐷 (𝑡) as respostas dos neurônios
ao estı́mulo 𝑆𝐷 (𝑡). Construı́mos uma estimativa destes estı́mulos através das seguintes
reconstruções lineares,
∫ ∞ ∫ ∞
′ ′ ′
𝑆𝑒 (𝑡) = 𝐾1(𝑡 )𝜌1 (𝑡 − 𝑡 )𝑑𝑡 + 𝐾2(𝑡′ )𝜌2 (𝑡 − 𝑡′ )𝑑𝑡′ (5.1)
∫−∞
∞
−∞
∫ ∞
𝑆𝑒𝐷 (𝑡) = ˜ ′ )𝜌1𝐷 (𝑡 − 𝑡′ )𝑑𝑡′ +
𝐾1(𝑡 ˜ ′ )𝜌2𝐷 (𝑡 − 𝑡′ )𝑑𝑡′ .
𝐾2(𝑡 (5.2)
−∞ −∞
˜ são obtidos através da equação 4.18.

Os núcleos 𝐾 ′ 𝑠 e 𝐾’s
Na Figura 5.5 ilustramos algumas das funções de correlação envolvidas na solução da

equação 4.18 e a subseqüente reconstrução linear dos estı́mulos Gaussiano e “Digital ”, com
tempo de correlação 𝜏 = 12𝑏𝑖𝑛𝑠. Os resultados obtidos para as estimativas 𝑆𝑒 (𝑡) e 𝑆𝑒𝐷 (𝑡)
são extremamente próximos. A mesma semelhança entre as reconstruções é obtida para
os diferentes tempos de correlação “𝜏 ”. Numericamente representamos a semelhança entre
as reconstruções 𝑆𝑒 (𝑡) e 𝑆𝑒𝐷 (𝑡) a partir de um coeficiente de correlação† , apresentado na
† 𝐶(𝑥1 ,𝑥2 )
Correlação entre 𝑥1 e 𝑥2 : 𝑅(𝑥1 , 𝑥2 ) = √ , com 𝐶(𝑥1 , 𝑥2 ) = 𝐸[(𝑥1 − ⟨𝑥1 ⟩)(𝑥2 − ⟨𝑥2 ⟩)].
𝐶(𝑥1 ,𝑥1 )𝐶(𝑥2 ,𝑥2 )
“E[X]” representa o valor esperado da variável “𝑋”.
Tabela 3 para os diferentes valores de “𝜏 ”.
Tabela 3 – Correlação entre 𝑺𝒆 (𝒕) e 𝑺𝒆𝑫 (𝒕). Correlação entre as reconstruções lineares do
estı́mulo Gaussiano e “Digital ” para os diferentes tempos de correlação “𝜏 ”.
𝝉 (bins) Correlação (%)

12 79
25 80
40 89
100 86
Figura 5.5 – Reconstrução do estı́mulo “Digital”. Em (a) e (b) vemos respectivamente as fun-
ções de correlação estı́mulo-resposta e resposta-resposta para ambos os estı́mulos,
Gaussiano e “Digital ”. Utilizamos estas funções para o cálculo do núcleo de recons-
trução linear do estı́mulo visto em (c). (d) Comparação entre as reconstruções
lineares do estı́mulo (𝜏 = 12𝑏𝑖𝑛𝑠).
As estimativas 𝑆𝑒 (𝑡) e 𝑆𝑒𝐷 (𝑡) estão correlacionadas da ordem de 80 − 90%. Estes

números indicam que grande parte das propriedade essenciais do estı́mulo Gaussiano, co-
dificadas pela atividade dos neurônios 𝐻1, continuam presentes no estı́mulo “Digital ” e em
sua resposta, pelo menos aquelas propriedades que podem ser reconstruı́das linearmente
através das equações 5.1 e 5.2. Ou seja, apesar da complexidade do estı́mulo Gaussiano
apresentado, os neurônios 𝐻1 essencialmente codificam o sentido de movimento deste
estı́mulo, caracterı́stica comum aos estı́mulos 𝑆(𝑡) e 𝑆𝐷 (𝑡).
Analisamos a eficiência da codificação realizada pelos neurônios 𝐻1 através da quan-

tidade de instantes nos quais a reconstrução linear do estı́mulo, 𝑆𝑒𝐷 (𝑡), descreve cor-
retamente o sentido do movimento de rotação, 𝑆𝐷 (𝑡). Obtemos até 85% de estimativas
corretas do sentido de movimento. Isto demonstra que o sistema formado pelos dois neurô-
nios 𝐻1 é extremamente eficiente nesta tarefa, indicando mais uma vez que esta seja sua
principal função. A percentagem de coincidências entre os sentidos destes estı́mulos para
os diferentes valores de “𝜏 ” são apresentados a seguir na Tabela 4.
Tabela 4 – Coincidências entre o sentido de 𝑺𝑫 (𝒕) e 𝑺𝒆𝑫 (𝒕). Medimos a percentagem

de coincidências entre os sentidos do movimento de rotação 𝑆𝐷 (𝑡) e 𝑆𝑒𝐷 (𝑡) para os
diferentes tempos de correlação “𝜏 ”. Estimamos corretamente até 85% do sentido de
movimento.
𝝉 (bins) Coincidências (%)

12 82
25 85
40 85
100 77
Mostramos que a principal tarefa do sistema formado pelos dois neurônios 𝐻1 é codifi-
car o sentido de movimento de rotação. Mostramos também que estes neurônios realizam
esta tarefa com extrema eficiência, 85%. Na próxima seção evidenciamos novamente este
fato ao calcular e comparar a quantidade de informação referente aos estı́mulos 𝑆(𝑡) e
𝑆𝐷 (𝑡) contida nas respostas destes neurônios.
5.2.2 Codificação de 𝑺(𝒕) e 𝑺𝑫 (𝒕)
Toda informação relevante aos neurônios 𝐻1 a respeito dos estı́mulos 𝑆(𝑡) e 𝑆𝐷 (𝑡)
é codificada respectivamente nos trens de pulsos 𝑅 e 𝑅𝐷 . Caso a redução efetuada no
espaço de estı́mulos preserve os atributos cruciais de seus elementos, atributos necessários
para executar adequadamente a tarefa para a qual os neurônios 𝐻1 foram designados, a

mesma quantidade de informação sobre estes estı́mulos deve ser codificada em ambas as
respostas, Figura 5.6.
Figura 5.6 – Diagrama de Venn. Em azul representamos os conjuntos dos estı́mulos 𝑆 e 𝑆𝐷 .

Em vermelho representamos os conjuntos de respostas 𝑅 e 𝑅𝐷 . Ao efetuarmos a
“digitalização” do estı́mulo 𝑆(𝑡), reduzimos de forma brusca a dimensão do espaço
de estı́mulos. Esta redução não ocorre no espaço de respostas, 𝑅 ≡ 𝑅𝐷 . A diferença
entre o espaço de todas as possı́veis respostas {𝐻(𝑅)} e o espaço de respostas a um
dado estı́mulo {𝐻(𝑅∣𝑆)} nos dá a quantidade de informação codificada na resposta
sobre o estı́mulo. O mesmo procedimento pode ser feito com o espaço de estı́mulos.
Informação sobre o estı́mulo é codificada na resposta neural pelo tempo de ocorrência

de seus pulsos. Vemos de forma qualitativa na Figura 5.4 que o neurônio 𝐻1 responde
similarmente aos estı́mulos 𝑆(𝑡) e 𝑆𝐷 (𝑡), ou seja, a estrutura temporal e conseqüentemente
a quantidade de informação contida em suas respostas, são semelhantes.
Ao calcular a informação contida nos trens de pulsos 𝑅 e 𝑅𝐷 , confirmamos a simi-

laridade entre estes trens de pulsos de forma quantitativa. Este procedimento consiste
em calcularmos a variabilidade com que os neurônios respondem a diferentes estı́mulos,
“Entropia Total ” - 𝐻(𝑅), e em seguida a compararmos com a variabilidade com que estes
neurônios respondem a um determinado estı́mulo, “Entropia do Ruı́do” - 𝐻(𝑅∣𝑆). O valor
da Entropia do Ruı́do é menor ou igual ao valor da Entropia Total. A diferença entre estes
valores representa a “Informação” codificada na resposta sobre o estı́mulo, equações 5.3,
5.4 e 5.5. O procedimento para o cálculo destas grandezas pode ser visto em detalhes no
Apêndice B e apresentamos seus resultados nas Figuras 5.7 e 5.8.
∑
𝐻(𝑟) = − 𝑝(𝑟) log2 𝑝(𝑟) (5.3)
𝑟
∑ ∑
𝐻(𝑟∣𝑠) = − 𝑝(𝑠) 𝑝(𝑟∣𝑠) log2 𝑝(𝑟∣𝑠) (5.4)
𝑠 𝑟
𝐼(𝑟; 𝑠) = 𝐻(𝑟) − 𝐻(𝑟∣𝑠) (5.5)
𝑟 : {𝑅, 𝑅𝐷 }; 𝑠 : {𝑆, 𝑆𝐷 }
Em suma, obtemos para os diferentes tempos de correlação “𝜏 ” os resultados apresen-

tados na Tabela 5.
Tabela 5 – Informação transmitida sobre 𝑺(𝒕) e 𝑺𝑫 (𝒕). “𝐼𝑔 ”e“𝐼𝐷 ”referem-se respectivamente
às taxas de informação transmitidas quando o estı́mulo Gaussiano e “Digital ” são
apresentados. “∣Δ𝐼∣/𝐼𝑔 ” mostra a diferença entre os valores obtidos para as taxas de
informação, ∣Δ𝐼∣/𝐼𝑔 ∼ 10%.
𝝉 (bins) 𝑰𝒈 (𝒃𝒊𝒕𝒔.𝒔−1 ) 𝑰𝑫 (𝒃𝒊𝒕𝒔.𝒔−1 ) ∣Δ𝑰∣/𝑰𝒈 (%)

12 93 98 5
25 75 82 9
40 87 92 6
100 94 83 12
As taxas com que os neurônios 𝐻1 transmitem informação sobre os estı́mulos 𝑆(𝑡)

e 𝑆𝐷 (𝑡) são muito próximas, diferença de aproximadamente 10%, uma diferença contida
nos erros deste procedimento. Desta forma podemos afirmar que, apesar da brusca redu-
ção realizada sobre o estı́mulo, a quantidade de informação codificada sobre o estı́mulo
“Digital ” em seu trem de pulsos é a mesma quantidade codificada pelos neurônios quando
o estı́mulo Gaussiano é apresentado. Mais uma vez podemos afirmar que o sistema for-
mado pelos dois neurônios 𝐻1 é em maior parte responsável pela codificação do sentido
de movimento de auto-rotação, devido esta ser a propriedade comum entre 𝑆(𝑡) e 𝑆𝐷 (𝑡),
700
600
500
Taxa de Entropia (btis.s−1)

400
300
τ = 12bins τ = 25 bins
200
100
600
500
400 HL(RD|SD)/L
300 HL(R|S)/L
200 τ = 40 bins τ = 100 bins H (R )/L
L D
100 H (R)/L
L
0
0 100 200 300 400 0 100 200 300 400 500
1/L (s−1)
Figura 5.7 – Taxa de Entropia Total e do Ruı́do de 𝑺(𝒕) e 𝑺𝑫 (𝒕). Calculamos a taxa de
Entropia Total e do Ruı́do para os estı́mulos Gaussiano e “Digital ” de diferentes
tempos de correlação “𝜏 ”. A cor azul representa a Entropia Total e vermelho a
Entropia do Ruı́do. Os sı́mbolos“∘”representam estas taxas para 𝑆(𝑡) enquanto que
os sı́mbolos “□” representam 𝑆𝐷 (𝑡). Obtemos praticamente os mesmos resultados
para os diferentes estı́mulos.
Figura 5.8 – Taxa de Informação de 𝑺(𝒕) e 𝑺𝑫 (𝒕), 𝝉 = 12𝒃𝒊𝒏𝒔. Extrapolação linear

realizada para obter diretamente do coeficiente angular suas taxas de entropia. As
taxas de informação são obtidas pela subtração 𝑖(𝑟; 𝑠) = ℎ(𝑟) − ℎ(𝑟∣𝑠). Obtemos
aproximadamente o mesmo valor para a informação transmitida para ambos os
estı́mulos apresentados. Os mesmo resultados são obtidos para os diferentes tempos
de correlação “𝜏 ”.
75
6 Conclusões
No presente trabalho apresentamos resultados que compreendem: os limites com que

a detecção de movimento horizontal é realizada pelo sistema visual da mosca Chrysomya
megacephala, resultado que afeta diretamente os processos de geração de estı́mulo; técnicas
para análise e redução de dados neurais, resultado essencial para viabilizar o cálculo de
funções de correlação spike-spike de mais altas ordens; e finalmente, resultados sobre o
processo de codificação do estı́mulo em trens de pulsos, resultado que nos possibilita uma
imensa redução dimensional no espaço de estı́mulos. Para estudar esse sistema biológico
dispomos de ferramentas de instrumentação eletrônica capazes de realizar a captação de
dados de forma confiável, precisa e pouco invasiva. Estas foram desenvolvidas por nossa
equipe de instrumentação eletrônica (33) e as descrevemos no capı́tulo 2, juntamente com
uma breve descrição sobre o sistema visual da mosca, desde seus fotoreceptores até o
neurônio 𝐻1.
No capı́tulo 3 investigamos a acuidade do sistema visual da mosca. Desenvolvemos um

método para observar a atividade do neurônio 𝐻1 em diferentes estados de excitação. Ao
compararmos as taxas de disparos referentes aos estados de atividade, inibição e repouso,
vemos que estas taxas igualam-se ao apresentarmos um estı́mulo senoidal de amplitude
Δ̃𝜃 ∼ 0, 25𝑜 e de velocidade 𝜔 ∼ 1, 5𝑜 .𝑠−1 . O valor encontrado para Δ̃𝜃 é surpreendente,
uma vez que a abertura angular dos omatı́deos que formam o olho composto da mosca é
da ordem de 1 − 2𝑜 (84). Desta forma, podemos afirmar que o sistema visual da mosca é
capaz de detectar movimento mesmo para estı́mulos de amplitude da ordem de quatro a
oito vezes menor do que sua abertura interomatidial. A velocidade com que a mosca foi
capaz de detectar movimentos também é admirável, uma vez que a mosca pode atingir
velocidades até três ordens de magnitude maiores do que este valor durante seu vôo.
Isto mostra que seu sistema visual está extremamente adaptado a uma grande faixa de
atuação de velocidades, ∼ 1, 5 − 3000𝑜.𝑠−1 . Estas medidas esclarecem algumas questões
sobre os limites sensoriais deste organismo sob nossas condições experimentais e mostram
que nosso sistema de geração de estı́mulos satisfaz seus requisitos.
Toda informação visual relevante aos neurônios 𝐻1 da mosca é codificada em seu

76 6 Conclusões
trem de pulsos. No capı́tulo 4 construı́mos uma estimativa do estı́mulo apresentado

para a mosca a partir dos trens de pulsos registrados simultaneamente de ambos neurô-
nios 𝐻1, processo de decodificação neural. Utilizamos para construir esta estimativa a
expansão de Volterra até segunda ordem, onde faz-se necessário o cálculo dos termos
⟨𝜌𝑎 (𝑡1 )𝜌𝑏 (𝑡2 )𝜌𝑐 (𝑡3 )𝜌𝑑 (𝑡4 )⟩. Apresentamos um método que evita o cálculo e posterior inver-
são destas matrizes, tarefa computacionalmente árdua. Este método consiste em expandir
nossas variáveis em termos das auto-funções das matrizes de correlação spikes-spike. Des-
consideramos os termos que correlacionam as respostas de diferentes H1, estes termos
representam apenas 1% da reconstrução do estı́mulo. A qualidade de nossa representação
Gaussiana é evidenciada ao compararmos seu resultado com o obtido sem aproximações,
suas reconstruções diferem em apenas 0, 5%. Podemos concluir que apesar de contribuir
em apenas 8%, os termos de segunda ordem sempre trazem uma melhora à reconstrução
do estı́mulo.
No capı́tulo 5 analisamos quais propriedades do estı́mulo são realmente relevantes aos

dois neurônios 𝐻1, ou seja, quais atributos do estı́mulo são codificados em sua resposta
neural. Primeiramente geramos uma série de estı́mulos Gaussianos. Em seguida, abdica-
mos de nossa liberdade de 16𝑏𝑖𝑡𝑠, fornecida por nosso gerador de estı́mulos, para gerar um
estı́mulo com velocidades 𝑣 = 𝑣 ± , estı́mulo “Digital ” de apenas 1𝑏𝑖𝑡. Este estı́mulo redu-
zido contém apenas o sentido de movimento do estı́mulo Gaussiano em cada instante de
tempo. Constatamos que o papel principal dos neurônios 𝐻1 é a detecção e codificação do
sentido de movimento ao verificarmos a semelhança entre os trens de pulsos gerados como
resposta a estes dois distintos estı́mulos. A alta correlação entre as reconstruções lineares
de ambos os estı́mulos, valor da ordem de 80−90%, indica que as propriedades codificadas
do estı́mulo Gaussiano continuam presentes no estı́mulo “Digital ”. Este fato é reforçado ao
encontramos a mesma quantidade de informação sobre estes estı́mulos contida em ambos
os trens de pulsos, uma diferença contida nos erros envolvidos desta medida - 10%. Ou
seja, confirmamos por dois métodos distintos, Reconstrução Linear do Estı́mulo e Teoria
da Informação, que apesar da riqueza presente inicialmente nos estı́mulos, a propriedade
comum aos estı́mulos Gaussiano e “Digital ” - seu sentido de movimento - é o atributo
realmente relevante a ser codificado pelos neurônios 𝐻1. Ao considerarmos esta sendo a
tarefa realizada pelos 𝐻1, determinamos que estes a realizam com 85% de eficiência.
Os resultados apresentados abrem um leque de trabalhos futuros. Por exemplo, de-

vemos desenvolver um modelo capaz de esclarecer o valor encontrado para a acuidade do
sistema visual da mosca. Devemos explicar este resultado através do fluxo óptico recebido
pelos omatı́deos distribuı́dos geometricamente em seus olhos compostos, considerando a
6 Conclusões 77
imagem mostrada nos monitores. A tremenda redução realizada sobre o espaço de es-
tı́mulos faz com ambos os espaços, estı́mulos-respostas, tenham um número próximo de
elementos. Este resultado torna factı́vel a confecção de modelos de codificação do estı́mulo
na resposta dos neurônios 𝐻1. Estes modelos já estão sendo investigados e serão tópicos
de futuras publicações.
78 6 Conclusões
79
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87
APÊNDICE A -- Processo de
Ornstein-Uhlenbeck
A posição ocupada pela imagem a cada 2𝑚𝑠 é determinada por um arquivo de posição
gerado no computador. Este conjunto de posições é obtido ao integrarmos uma série
de velocidades gerada por um processo estatı́stico denominado processo de Ornstein-
Uhlenbeck (47). Esta série temporal de velocidades 𝑉𝑡 é obtida da seguinte maneira,
𝑉𝑡+Δ = 𝑐 + 𝛼 × 𝑉𝑡 + Φ𝑡 , ∣𝛼∣ < 1. (A.1)
Onde os valores “Φ𝑡 ” são obtidos de uma distribuição Gaussiana de média zero e desvio
“𝜎Φ2 ”. O termo “𝛼” representa quanto o próximo valor 𝑉𝑡+Δ está correlacionado com o
valor anterior 𝑉𝑡 . Veremos como a escolha de 𝛼 determina a escala temporal de correlação
entre os valores de 𝑉𝑡 . O termo “𝑐” representa uma velocidade constante.
Para determinarmos o valor médio desta série temporal, efetuamos a média sobre
ensembles da equação A.1,
⟨𝑉𝑡+Δ ⟩ = 𝑐 + 𝛼 × ⟨𝑉𝑡 ⟩ + ⟨Φ𝑡 ⟩. (A.2)
Como temos ⟨Φ𝑡 ⟩ = 0,
⟨𝑉 ⟩ = 𝑐 + 𝛼 × ⟨𝑉 ⟩ (A.3)
𝑐
⟨𝑉 ⟩ = . (A.4)
1−𝛼
Em geral teremos, 𝑐 = 0, ou seja, ⟨𝑉 ⟩ = 0.
Para obtermos o desvio da distribuição 𝑉𝑡 de média zero, precisamos obter a média

de seus valores ao quadrado.
88 Apêndice A -- Processo de Ornstein-Uhlenbeck
2
𝑉𝑡+Δ = [𝛼 × 𝑉𝑡 + Φ𝑡 ]2 (A.5)
⟨𝑉 2 ⟩ = 𝛼2 ⟨𝑉 2 ⟩ + ⟨Φ2 ⟩ + 2𝛼⟨𝑉 × Φ⟩. (A.6)
O produto de duas distribuições independentes e simétricas resulta em uma distribuição

simétrica de média zero. Ou seja,
⟨𝑉 × Φ⟩ = 0. (A.7)
Reescrevendo, ⟨Φ2 ⟩ ≡ 𝜎Φ2 temos,
𝜎Φ2
𝜎𝑉2 = ⟨𝑉 2 ⟩ − ⟨𝑉 ⟩2 = . (A.8)
1 − 𝛼2
Vemos que para 𝛼 → 0, reobtemos a distribuição Gaussiana inicial, 𝑉 → Φ.
Podemos calcular a influência da correlação introduzida por 𝛼 na determinação dos

próximos valores desta série temporal. Escreveremos 𝑉𝑡+𝑁 ≡ 𝑉𝑁 , ou seja, 𝑉𝑡 ≡ 𝑉0 . Desta
forma, iterativamente,
𝑉1 = 𝛼𝑉0 + Φ0 (A.9)
𝑉2 = 𝛼𝑉1 + Φ1 = 𝛼(𝛼𝑉0 + Φ0 ) + Φ1 = 𝛼2 𝑉0 + 𝛼Φ0 + Φ1 (A.10)
𝑉3 = 𝛼𝑉2 + Φ2 = 𝛼(𝛼2𝑉0 + 𝛼Φ0 + Φ1 ) + Φ2 = 𝛼3 𝑉0 + 𝛼2 Φ0 + 𝛼Φ1 + Φ2 . (A.11)
Consequentemente,
𝑁
∑ −1
𝑁
𝑉𝑁 = 𝛼 𝑉0 + 𝛼𝑖 Φ𝑁 −1−𝑖 . (A.12)
𝑖=0
Ao multiplicarmos a expressão acima por 𝑉0 e efetuarmos novamente a média sobre en-

sembles, obteremos a correlação entre a velocidade no tempo 𝑡 e 𝑡 + Δ.
𝑁
∑ −1
𝑁
⟨𝑉𝑁 𝑉0 ⟩ = 𝛼 ⟨𝑉02 ⟩ + ⟨𝑉0 𝛼𝑖 Φ𝑁 −1−𝑖 ⟩. (A.13)
𝑖=0
Mais uma vez ultilizando o fato da multiplicação de duas distribuições independentes

de média zero ter média zero,
Apêndice A -- Processo de Ornstein-Uhlenbeck 89
𝑁
∑ −1
𝛼𝑖 ⟨𝑉0 Φ𝑁 −1−𝑖 ⟩ = 0, (A.14)
𝑖=0
e utilizando a equação A.8,
𝜎Φ2
⟨𝑉𝑁 𝑉0 ⟩ = 𝛼𝑁 𝜎𝑉2 = 𝛼𝑁 (A.15)
1 − 𝛼2
Podemos reescrever esta expressão a fim de obtermos a relação entre 𝛼 e o tempo de

correlação do estı́mulo 𝜏 ,
𝜎Φ2
⟨𝑉𝑡+𝑁 𝑉𝑡 ⟩ = 2
× 𝑒−𝑁/𝜏 (A.16)
1−𝛼
1
𝜏 = − (A.17)
ln ∣𝛼∣
Ou seja, apartir do processo de Ornstein-Uhlenbeck (equação A.1, 𝑐 = 0) geramos

uma série temporal Gaussiana de média zero (equação A.4), desvio 𝜎𝑉 (equação A.8) e
correlação temporal 𝜏 (equação A.17).
90 Apêndice A -- Processo de Ornstein-Uhlenbeck
91
APÊNDICE B -- Medida Direta da

Informação
B.1 Um neurônio H1
Como descrito anteriormente, apresentamos um estı́mulo para a mosca que consiste

de um conjunto 𝒮 : {𝑆(𝑡), 𝑆𝑖 (𝑡)}, 𝑖 = 1 . . . 𝑀 estı́mulos. 𝑆(𝑡) repete-se 𝑀 vezes ao longo
do experimento intercalado por um estı́mulo distinto 𝑆𝑖 (𝑡), 𝑖 = 1..𝑀 com 10 segundos de
duração. Como resposta a estes estı́mulos, obtemos um conjunto ℛ : {𝑅𝑖 (𝑡)}, 𝑖 = 1 . . . 𝑀
trens de pulsos. Estes trens de pulsos resultam da discretização do eixo temporal em
unidades Δ𝜏 = 2𝑚𝑠 = 1𝑏𝑖𝑛. Escrevemos esta resposta como um vetor rotulando com o
sı́mbolo 1 os tempos em que ocorreram pulsos e com 0’s os que não ocorreram. A resposta
neuronal torna-se,
𝑁𝑠
∑
𝜌(𝑡) = 𝛿(𝑡 − 𝑡𝑖 ), (B.1)
𝑖
onde 𝑁𝑠 é o número total de disparos do neurônio no experimento e 𝑡𝑖 os instantes em

que estes ocorreram (“t” representa os ı́ndices do vetor “𝝆”). Toda informação relevante
para a mosca sobre o estı́mulo é então codificada pelo neurônio H1 nos tempos 𝑡𝑖 .
Separamos do conjunto 𝒮 apenas as respostas devido ao estı́mulo repetido 𝑆(𝑡) para

compará-las. Caso não houvessem fontes de ruı́do, todas estas respostas deveriam ser
idênticas∗ . Medimos a capacidade de codificação do neurônio H1 através das diferenças
presentes entre estas respostas. Quanto maior for a diversidade de respostas geradas ao
estı́mulo 𝑆(𝑡), menor será a eficiência com que o neurônio o codifica. Esta diversidade
de respostas é medida por sua entropia, equação B.2 - 𝑝𝑖 : probabilidade de ocorrência da
resposta “𝑖”. No caso ideal só temos uma possı́vel resposta e sua entropia é nula. No outro
extremo, qualquer resposta é igualmente gerada e sua entropia é máxima, equações B.3.
∗
Isto ocorreria já que inibimos o efeito de adaptação introduzindo 𝑆𝑖 (𝑡) entre duas repetições de 𝑆(𝑡).
92 Apêndice B -- Medida Direta da Informação
𝑁
∑ 𝑁
∑
𝐻=− 𝑝𝑖 log2 (𝑝𝑖 ) [𝑏𝑖𝑡𝑠]; 𝑝𝑖 = 1 (B.2)
𝑖=1 𝑖=1
𝑁 = 1 : 𝑝𝑖 = 1 −→ 𝐻𝑚𝑖𝑛 = 0
(B.3)
𝑝𝑖 = 1/𝑁 −→ 𝐻𝑚𝑎𝑥 = log2 (𝑁)
Denotamos por 𝐻(𝑅∣𝑆) a entropia das respostas “𝑅” geradas por um dado estı́mulo
“𝑆”. De forma geral, esta pode ser calculada da seguinte forma:
1. Contabilizamos todos os possı́veis estı́mulos “𝑠𝑖 ”;
2. Calculamos a probabilidade “𝑝(𝑠𝑖 )” com que cada estı́mulo “𝑠𝑖 ” ocorre;
3. Fixamos determinado “𝑠𝑖 ”;
4. Contabilizamos todas as possı́veis respostas “𝑟𝑗 ” geradas por “𝑠𝑖 ”;
5. Calculamos a probabilidade “𝑝(𝑟𝑗 )” com que cada resposta “𝑟𝑗 ” ocorre;
6. Calculamos a equação B.2 sobre o conjunto de probabilidades “𝑝(𝑟𝑗 )”, obtendo

“𝐻(𝑅∣𝑠𝑖 )′′ ;
7. Repetimos os ı́tens de 3 − 6 para todo “𝑠𝑖 ”;

∑
8. Efetuamos a soma 𝐻(𝑅∣𝑆) = 𝑖 𝑝(𝑠𝑖 )𝐻(𝑅∣𝑠𝑖 );
Sabemos que 𝐻(𝑅∣𝑆) = 0 representa a codificação perfeita, um estı́mulo gera sempre

a mesma resposta. Entretanto, qual a qualidade da codificação feita pelo H1 ao obtermos
𝐻(𝑅∣𝑆) ∕= 0?
Medimos a qualidade da codificação ao compararmos 𝐻(𝑅∣𝑆) com 𝐻(𝑅), ou seja,

comparamos a variabilidade de todas as respostas obtidas independente do estı́mulo apre-
sentado com as respostas geradas ao fixarmos certo estı́mulo. 𝐻(𝑅) é calculado dire-
tamente pela equação B.2 utilizando a probabilidade de todas as possı́veis respostas “𝑟”.
Denominamos 𝐻(𝑅) por “Entropia Total da Resposta” e 𝐻(𝑆∣𝑅) por “Entropia do Ruı́do”.
Caso 𝐻(𝑅) = 𝐻(𝑅∣𝑆), temos que o neurônio responde a um dado estı́mulo com a mesma
variabilidade com que responde a diferentes estı́mulos. Ou seja, não há informação sobre
o estı́mulo contida nas respostas. Sendo assim, definimos,
𝐼(𝑅; 𝑆) = 𝐻(𝑅) − 𝐻(𝑅∣𝑆). (B.4)

B.1 Um neurônio H1 93
Da mesma forma descrita anteriormente, podemos implementar um algoritmo para

calcular 𝐻(𝑆) (“Entropia Total do Estı́mulo”) e 𝐻(𝑆∣𝑅) (“Entropia do Estı́mulo dado a
Resposta”). Neste caso medimos quanto diminui a incerteza sobre o estı́mulo ao sabermos
as respostas geradas por este. Em suma,
∑ ∑
𝐻(𝑅∣𝑆) = − 𝑝(𝑆) 𝑝(𝑅∣𝑆) log2 𝑝(𝑅∣𝑆) (B.5)
𝑆 𝑅
∑ ∑
𝐻(𝑆∣𝑅) = − 𝑝(𝑅) 𝑝(𝑆∣𝑅) log2 𝑝(𝑆∣𝑅) (B.6)
𝑅 𝑆
𝐼(𝑅; 𝑆) = 𝐼(𝑆; 𝑅) = 𝐻(𝑅) − 𝐻(𝑅∣𝑆) = 𝐻(𝑆) − 𝐻(𝑆∣𝑅). (B.7)
A eficiência com que estes processos são realizados é definida da seguinte forma.
𝐻(𝑅) − 𝐻(𝑅∣𝑆) 𝐻(𝑅∣𝑆)

𝜖𝑅 = =1− . (B.8)
𝐻(𝑅) 𝐻(𝑅)
𝐻(𝑆) − 𝐻(𝑆∣𝑅) 𝐻(𝑆∣𝑅)

𝜖𝑆 = =1− . (B.9)
𝐻(𝑆) 𝐻(𝑆)
Nesta seção nos restringimos ao cálculo de 𝜖 ≡ 𝜖𝑅 . Vemos a importância da definição
de “𝜖” no caso em que obtemos valores elevados tanto para 𝐻(𝑅) quanto 𝐻(𝑅∣𝑆). Desta
forma, sua diferença 𝐼(𝑅; 𝑆) é alta e ainda assim não representa uma boa codificação
realizada pela resposta neural, baixa eficiência.
Podemos eliminar os passos 1 − 3 do procedimento descrito anteriormente ao alinhar-

mos os 𝑀 diferentes trens de pulsos obtidos como resposta ao conjunto “𝒮” e compará-los
diretamente (Figura B.1). Todas as respostas contidas numa mesma coluna do raster-plot
foram geradas por um mesmo estı́mulo. Com este procedimento, a soma presente no passo
oito é substituı́da pela média sobre as diferentes colunas do raster, média temporal. A
substituição da soma sobre a distribuição de estı́mulos pela média temporal é válida se
o experimento for suficientemente longo e a história do estı́mulo for suficientemente rica
(40).
Definimos uma janela de comprimento 𝐿 sı́mbolos para calcular a probabilidade com

que cada resposta é gerada. Devido a resposta do neurônio ser binária† , teremos nesta
janela de comprimento 𝐿 um número 𝑁 = 2𝐿 possı́veis respostas do neurônio (Figura B.2).
Sendo assim, tanto a Entropia Total quanto a Entropia do Ruı́do devem ser rotuladas com
o parâmetro 𝐿, 𝐻𝐿 (𝑅) e 𝐻𝐿 (𝑅∣𝑆). Evidentemente, ao aumentarmos o parâmetro 𝐿, o
†
0: se não há disparo; 1: se há disparo de H1.
440
420
t...t+L
Repetição Nº:
400
380
360
340
320
300
1550 1600 1650 1700 1750 1800 1850 1900
tempo (bins)
Figura B.1 – Raster-plot. Ao compararmos as 𝑀 respostas geradas pelo neurônio em forma de

um raster-plot, percebemos a variabilidade com que este gera pulsos a um mesmo
estı́mulo. Em vermelho, mostramos um exemplo de um subconjunto de trens de
pulsos de comprimento 𝐿 = 12𝑏𝑖𝑛𝑠 gerados por um mesmo estı́mulo. A média
sobre os valores da entropia de cada coluna do raster é denominada entropia do
ruı́do, 𝐻(𝑅∣𝑆).
valor de ambas entropias crescem. A taxa com que este aumento ocorre é definida da
seguinte forma (47, 48),
𝐻𝐿 (𝑅)
ℎ(𝑅) = lim [𝑏𝑖𝑡𝑠.𝑠−1 ] (B.10)
𝐿→∞ 𝐿
𝐻𝐿 (𝑅∣𝑆)
ℎ(𝑅∣𝑆) = lim [𝑏𝑖𝑡𝑠.𝑠−1 ]. (B.11)
𝐿→∞ 𝐿
A unidade das equações acima é obtida ao medirmos o valor de “𝐿” em segundos.
Para determinar estas taxas calculamos a razão 𝐻𝐿 (𝑅)/𝐿 e 𝐻𝐿 (𝑅∣𝑆)/𝐿 para diferentes
valores de 𝐿. A extrapolação 𝐿 → ∞ é realizada seguindo o procedimento descrito em
(42). Representamos este processo no gráfico visto na Figura B.3, no qual temos 1/𝐿 em
seu eixo “x ”. Desta forma 𝐿 → ∞ equivale a 𝑥 → 0. Realizamos uma extrapolação linear
obtendo seus coeficientes. O ajuste linear realizado na Figura B.3 implica na seguinte
expressão para 𝐻𝐿 (𝑅),
Figura B.2 – Histograma de “palavras”. (a) Transformamos a resposta binária do neurônio

de comprimento 𝐿 = 5 em um número decimal. Temos 𝑁 = 25 = 32 possı́veis
respostas, mas, nem todas ocorrem. Para cada instante de tempo “𝑡𝑖 ” temos uma
resposta “𝑟𝑖 ”. Em (b) vemos a distribuição destas respostas. Marcamos em verme-
lho e verde as respostas transformadas em (a). Em preto marcamos a resposta de
maior ocorrência “00000”.
𝑓 (𝐿) ≡ 𝐻𝐿 (𝑅)/𝐿 = ℎ(𝑅) + 𝒞/𝐿 (B.12)

𝐻𝐿 (𝑅) = ℎ(𝑅) × 𝐿 + 𝒞. (B.13)
Da mesma forma para 𝐻𝐿 (𝑅∣𝑆),
𝑔(𝐿) ≡ 𝐻𝐿 (𝑅∣𝑆)/𝐿 = ℎ(𝑅∣𝑆) + 𝒞 ′ /𝐿 (B.14)

𝐻𝐿 (𝑅∣𝑆) = ℎ(𝑅∣𝑆) × 𝐿 + 𝒞 ′ . (B.15)
Ao efetuarmos lim sobre 𝑓 (𝐿) e 𝑔(𝐿), obtemos os parâmetros ℎ(𝑅) e ℎ(𝑅∣𝑆) através
1/𝐿→0
de seus coeficientes lineares. Utilizamos nesta extrapolação apenas os menores valores
de 𝐿 uma vez que valores maiores apresentam problemas de sub-amostragem. Em um
experimento de 40 minutos temos 40 × 60 × 500 = 1, 2 × 106 aquisições de respostas do
neurônio. Este número não é suficiente para obtermos boa ocupação (número de aquisições
maior do que número de possı́veis respostas) já para 𝐿 = 20, 𝑁 = 2𝐿 = 220 ∼ 106 possı́veis
respostas. Para cada unidade do valor de 𝐿 que desejamos adicionar, devemos dobrar o
tempo de aquisição da resposta do H1.
Taxa da Entropia (bits.s ) 200

−1
Entropia Total, HL(R)
160 Entropia do Ruído, HL(R|S)
120
80
40
0
0 20 40 60 80 100
−1
1/L (s )
Figura B.3 – Entropia total e do ruı́do por unidade de tempo. Extrapolamos o tamanho 𝐿 da
palavra para infinito (tracejado em cinza). Em azul a Entropia Total e em vermelho
a Entropia do Ruı́do. Vemos o efeito de sub-amostragem para (1/𝐿) ∼ 15𝑠−1 .
12
10 Entropia Ruído, HL(R|S)
Entropia (bits)
0
0 0.01 0.02 0.03 0.04 0.05 0.06 0.07
L (s)
Figura B.4 – Entropia total e do ruı́do. Determinamos a taxa de informação transmitida

pelo neurônio H1 através dos coeficientes angulares das curvas de 𝐻𝐿 (𝑅) (azul)
e 𝐻𝐿 (𝑅∣𝑆) (vermelho). Para o ajuste linear, consideramos apenas os valores de
𝐿 = 1 . . . 8𝑏𝑖𝑛𝑠 devido aos efeitos de sub-amostragem.
De forma mais intuitiva, podemos obter as taxas de entropia ℎ(𝑅) e ℎ(𝑅∣𝑆) direta-
mente do coeficiente angular das expressões B.13 e B.15 (Figura B.4). Com ambos os
procedimentos obtemos,
Tabela 6 – Taxa de informação transmitida pelo neurônio H1. Taxas de Entropia Total,
ℎ(𝑅), e do Ruı́do, ℎ(𝑅∣𝑆), a partir do coeficiente “Linear” de 𝑓 (𝐿) e 𝑔(𝐿) e através
do coeficiente“Angular”de 𝐻𝐿 (𝑅) e 𝐻𝐿 (𝑅∣𝑆). Obtemos praticamente o mesmo valor
para a taxa de informação transmitida em ambos os métodos.
“Linear” (𝒃𝒊𝒕𝒔.𝒔−1 ) “Angular” (𝒃𝒊𝒕𝒔.𝒔−1 )

𝒉(𝑹) 188 195
𝒉(𝑹∣𝑺) 100 106
𝒊(𝑹; 𝑺) = 𝒉(𝑹) − 𝒉(𝑹∣𝑺) 88 89
Em nosso caso teste, os resultados obtidos utilizando-se de ambos os procedimentos

para calcular as taxas de entropia foram próximos. A eficiência de codificação “𝜖” em
ambos os casos é de aproximadamente 45%.
Como já descrito, o valor de 𝐻𝐿 (𝑅∣𝑆) é o resultado da média sobre diferentes colunas
do raster, média temporal. Antes de efetuar esta média, obtemos a entropia do ruı́do como
função do tempo, 𝐻𝐿 (𝑅∣𝑆(𝑡𝑖 )). Ao analisarmos a eficiência “𝜖(𝑡𝑖 ) = 𝐻𝐿 (𝑅∣𝑆(𝑡𝑖 ))/𝐻𝐿 (𝑅)”
com que o neurônio H1 codifica o estı́mulo em função do tempo, deparamo-nos com
uma grande variação desta quantidade. Percebemos que para regiões de baixa atividade
do neurônio, estı́mulos negativos, a eficiência chega a 100% enquanto que para regiões
positivas do estı́mulo, alta atividade do neurônio, sua eficiência de codificação cai a zero,
Figura B.5. Devido à média do estı́mulo apresentado ser zero, metade dos instantes
𝜖 ∼ 100% e metade 𝜖 ∼ 0%, obtemos uma eficiência em torono de 50%, Figura B.5(a).
Ao apresentarmos para a mosca um estı́mulo de velocidade média diferente de zero, no
qual temos mais regiões de atividade do neurônio, obtemos uma eficiência média muito
menor, 𝜖 ∼ 10%, Figura B.5(b).
Observamos a variação da eficiência de codificação de acordo com a taxa de disparo do

neurônio H1 na Figura B.6. Vemos que a Entropia do Ruı́do aumenta com o aumento da
taxa de disparo e conseqüentemente, a eficiência deste processo decai. Percebemos uma sa-
turação destes valores para uma taxa de disparo aproximadamente igual a 80 [𝑠𝑝𝑖𝑘𝑒𝑠.𝑠−1 ].
Valores de eficiência próximos a 100% só são atingidos quando não há registro de atividade
do neurônio H1. Sabemos que nestes instantes de tempo devemos observar uma máxima
atividade do neurônio H1 contralateral, neurônio H1 do outro hemisfério do cérebro da
mosca. Vejamos o que acontece quando preenchemos estes instantes com sua atividade.
B.2 Sistema de 2 neurônios H1
Ao considerarmos os disparos gerados pelos dois neurônios H1, ipsilateral (𝐻1+ ) e

contralateral (𝐻1− ), vemos que não é suficiente rotularmos cada bin do nosso experimento
apenas com zeros e uns. Rotulamos a atividade dos neurônios com zero (0) caso não haja
disparo de ambos os neurônios, um (1) se tivermos um disparo proveniente de 𝐻1+ , com
dois (2) para disparos de 𝐻1− e três (3) caso tivermos disparos provenientes de ambos
neurônios. Desta forma, escrevemos nosso trem de pulsos como “palavras” de comprimento
𝐿 contendo este alfabeto de quatro “letras” , {0, 1, 2, 3} (Figura B.7).
Realizamos os procedimentos descritos na seção anterior utilizando a codificação da

resposta neural conforme a ilustração acima e obtemos a Entropia Total e a Entropia do
Ruı́do como função de 𝐿, Figura B.8. A partir da extrapolação linear obtemos ℎ(𝑅) ≃
488 [𝑏𝑖𝑡𝑠.𝑠−1 ] e ℎ(𝑅) ≃ 325 [𝑏𝑖𝑡𝑠.𝑠−1 ]. Estes valores resultam em uma taxa de informação
𝑖(𝑅; 𝑆) ≃ 163 [𝑏𝑖𝑡𝑠.𝑠−1 ], aproximadamente duas vezes maior do que a informação fornecida
por cada H1 separadamente.
Ao analisarmos 𝐻𝐿 (𝑅∣𝑆(𝑡𝑖 )) como função do tempo, vemos que o ruı́do deste sistema
contém uma variação pequena em torno de sua média ao longo do experimento. Isto deve-
se ao caráter complementar da atividade dos dois neurônios, Figura B.9. Este sistema
contém um conjunto de 𝑁 = 4𝐿 possı́veis palavras de comprimento 𝐿 resultando em
valores para a Entropia Total da ordem de duas vezes as calculadas para um 𝐻1. Nas
regiões em que não há atividade de 𝐻1− registramos intensa atividade de 𝐻1+ . Como
não há atividade de 𝐻1− nestes instantes, entrada zero no vetor de resposta, a Entropia
do Ruı́do de 𝐻1± será igual a entropia calculada de 𝐻1+ . O mesmo acontece para as
regiões de atividade de 𝐻1− , Figura B.10. Vemos claramente a eficiência deste sistema
como detector de movimento rotacional ao compararmos os resultados apresentados na
Figura B.11 com a Figura B.6.
B.2 Sistema de 2 neurônios H1 99
Figura B.5 – Eficiência do neurônio H1. (a) Vemos que a eficiência (curva em vermelho)
com que o neurônio H1 codifica a informação em forma de pulsos varia com o
estı́mulo apresentado. Para estı́mulos positivos, região de atividade do neurônio,
esta eficiência cai para 0. Já em regiões de baixa atividade, estı́mulos negativos,
esta eficiência chega a 100%. Isto compromete a relevância do valor médio 𝜖 ∼ 45%
obtido. (b) Apresentamos um estı́mulo com velocidade média diferente de zero.
Geramos mais estı́mulos positivos do que negativos diminuindo a eficiência média
com que o neurônio H1 transmite informação (𝜖 ∼ 10%). Observamos muito mais
regiões em que a eficiência 𝜖 tende a zero do que no caso anterior devido à grande
atividade do neurônio a este estı́mulo.
300 100
250 80
do Ruído (bits.s )
−1
200 60
Taxa de Entropia
Eficiência (%)
Eficiência (%)
150
Taxa de Entropia 40
100 20
50 0
0
0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200
−1
Taxa de Disparo (spikes.s )
Figura B.6 – Ruı́do e eficiência do H1. Medimos a taxa de disparo do neurônio H1 em função do
tempo em janelas de 𝐿 = 12𝑏𝑖𝑛𝑠. Em cada uma dessas janelas medimos a Entropia
do Ruı́do 𝐻𝐿=12 (𝑅∣𝑆(𝑡𝑖 )) (∘ azuis). Com o valor da entropia total 𝐻𝐿=12 (𝑅),
calculamos a eficiência em função da taxa de disparos (× verdes). Vemos uma
saturação destas grandezas para taxa de disparo em torno de 80 [𝑠𝑝𝑖𝑘𝑒𝑠.𝑠−1 ].
Figura B.7 – Codificação por 2 H1s. Rotulamos os tempos em que não ocorreram pulsos com
“0”. Rotulamos com “1” os tempos em que ocorreram apenas pulsos do neurônio
𝐻1+ e com“2”os tempos em que ocorreram apenas disparos de 𝐻1− . Nos tempos
em que ocorreram pulsos de ambos neurônios, rotulamos com “3”. Teremos 4𝐿
possı́veis palavras contendo 𝐿 sı́mbolos.
B.2 Sistema de 2 neurônios H1 101
600
Taxa da Entropia (bits.s )

−1
500
400
300
200 Extrapolação Linear
Entropia do Ruído, HL(R|S)
100
0
0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200
−1
1/ L (s )
Figura B.8 – Entropia total e do ruı́do, 𝑯1± . Utilizando-se do mesmo procedimento descrito
para um neurônio 𝐻1 e a codificação da resposta de dois neurônios, obtemos
a partir da extrapolação linear os seguintes resultados: ℎ(𝑅) = 488 [𝑏𝑖𝑡𝑠.𝑠−1 ],
ℎ(𝑅∣𝑆) = 325 [𝑏𝑖𝑡𝑠.𝑠−1 ] e 𝑖(𝑅; 𝑆) = 163 [𝑏𝑖𝑡𝑠.𝑠−1 ].
H1+ H1− Efeciência: H1+ Efeciência: H1±

100
75
50
Eficiência (%)
Repetição Nº
25
25
50
75
100
0 1000 2000 3000 4000 5000
tempo (bins)
Figura B.9 – Eficiência de 𝑯1± . Ilustramos a resposta de ambos os neurônios a um estı́mulo de

rotação. Vemos o caráter complementar destas respostas. Calculamos a eficiência
de codificação “𝜖”como função do tempo, 𝐿 = 12𝑏𝑖𝑛𝑠. Em vermelho consideramos
apenas a resposta de 𝐻1+ e em azul de 𝐻1± . Vemos que ao utilizarmos os dois
neurônios a variação da eficiência é muito menor e seu valor médio é 𝜖 ∼ 42%.
500
±
450 H(R|S): H1
H(R|S): H1+
400
H(R|S): H1−
Entropia (bits.s )
H(R): H1+
−1
350
±
H(R): H1
Taxa de
300 −
H(R): H1
250
200
150
100
50
0
0 500 1000 1500 2000 2500 3000 3500 4000 4500 5000
tempo (bins)
Figura B.10 – Atividade complementar de 𝑯1± . Entropia Total e do Ruı́do para o sistema de
dois e de um neurônio 𝐻1. Tanto a Entropia Total quanto a do Ruı́do somam-se.
A Entropia Total torna-se duas vezes maior do que a do Ruı́do devido ao caráter
complementar de sua atividade.
100
90 Eficiência (%)
〈ε〉=42%
80 ∆ε=7%
70
Eficiência (%)
60
50
40
30
20
10
0
30 40 50 60 70 80 90 100 110 120 130
Taxa de Disparo (spikes.s−1)
Figura B.11 – Eficiência do detector de rotação. Medimos a taxa de disparo do neurônio

𝐻1+ e calculamos a eficiência de codificação do sistema formado pelos neurônios
𝐻1± em função do tempo em janelas de 𝐿 = 12𝑏𝑖𝑛𝑠 (× verdes). Vemos que o
valor da eficiência“𝜖”é praticamente constante para qualquer valor da taxa, o que
não acontece na codificação realizada por apenas um neurônio.

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Universidade de São Paulo

Instituto de Fı́sica de São Carlos

Nelson Mesquita Fernandes

Acuidade visual e codiﬁcação neural da

Acuidade visual e codiﬁcação neural da

Tese de Doutorado apresentada ao Programa de

Área de Concentração: Fı́sica Básica.

Ficha catalográfica elaborada pelo Serviço de Biblioteca e Informação IFSC/USP

Fernandes, Nelson Mesquita

Tese (Doutorado – Programa de Pós-Graduação em Física -

1. Neurobiofísica. 2. Sistema visual. 3. Neurônios H1. 4.

À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo - FAPESP - pelo suporte

FERNANDES, N. M. Acuidade visual e codiﬁcação neural da mosca Chrysomya

Descrevemos os processos de captura, criação e micromanipulação cirúrgica das moscas

Palavras-chave: Neurobiofı́sica. Sistema visual. Neurônios H1. Reconstrução

FERNANDES, N. M. Visual acuity and neural encoding of the ﬂy Chrysomya

Figura 2.1 – Ciclo de vida da Chrysomya megacephala . . . . . . . . . . . . . . 24

Figura 2.2 – Dinâmica de vôo da mosca . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 26

Figura 2.3 – Sistema visual da mosca . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 27

Figura 2.4 – Omatı́deo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 27

Figura 2.5 – Neurônio H1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 29

Figura 2.6 – Codiﬁcação neural . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 30

Figura 2.7 – Estı́mulo visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 31

Figura 2.8 – Imobilização e microcirurgia da mosca . . . . . . . . . . . . . . . . 34

Figura 2.9 – Montagem ﬁnal do experimento . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34

Figura 2.10 – Etapas de aquisição do sinal neural . . . . . . . . . . . . . . . . . 37

Figura 3.1 – Olhos compostos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 39

Figura 3.2 – Variação da amplitude do estı́mulo . . . . . . . . . . . . . . . . . . 41

Figura 3.3 – Seqüencia de estı́mulos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 42

Figura 3.4 – Degradação da resposta neural . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 43

Figura 3.5 – Comparação entre taxas de disparo . . . . . . . . . . . . . . . . . 43

Figura 4.1 – Sensibilidade de movimento dos dois neurônios H1 . . . . . . . . . 46

Figura 4.2 – 𝑅11 , 𝑅22 e 𝑅12 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 56

Figura 4.3 – Núcleos de segunda ordem . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 56

Figura 4.4 – Parâmetros 𝐴1111 e 𝐵1111 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 57

Figura 4.5 – Função de 4-pontos e sua aproximação Gaussiana parametrizada . 57

Figura 4.6 – Reconstrução do estı́mulo rotacional . . . . . . . . . . . . . . . . . 59

Figura 4.7 – Contribuição de 𝐾11 e 𝐾22 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 61

Figura 5.1 – Correlação do estı́mulo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 65

Figura 5.2 – Posição do estı́mulo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 65

Figura 5.3 – “Digitalização” do estı́mulo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 66

Figura 5.4 – Resposta ao estı́mulo “Digital ” . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 67

Figura 5.5 – Reconstrução do estı́mulo “Digital ” . . . . . . . . . . . . . . . . . . 69

Figura 5.6 – Diagrama de Venn . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 71

Figura 5.7 – Taxa de Entropia Total e do Ruı́do de 𝑆(𝑡) e 𝑆𝐷 (𝑡) . . . . . . . . . 73

Figura 5.8 – Taxa de Informação de 𝑆(𝑡) e 𝑆𝐷 (𝑡), 𝜏 = 12𝑏𝑖𝑛𝑠 . . . . . . . . . . 73

Figura B.1 – Raster-plot . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 94

Figura B.2 – Histograma de “palavras” . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 95

Figura B.3 – Entropia total e do ruı́do por unidade de tempo . . . . . . . . . . 96

Figura B.4 – Entropia total e do ruı́do . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 96

Figura B.5 – Eﬁciência do neurônio H1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 99

Figura B.6 – Ruı́do e Eﬁciência do H1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 100

Figura B.7 – Codiﬁcação por 2 H1s . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 100

Figura B.8 – Entropia total e do ruı́do, 𝐻1± . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 101

Figura B.9 – Eﬁciência de 𝐻1± . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 101

Figura B.10 – Atividade complementar de 𝐻1± . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 102

Figura B.11 – Eﬁciência do detector de rotação . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 102

2.1 Chrysomya megacephala . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 23

2.1.1 Captura, controle e criação . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 23