Ciência Rural, Santa Maria,

Agentes
v.38,bacterianos
n.6, p.1687-1693,
enteropatogênicos
set, 2008 em suínos de diferentes faixas etárias... 1687
ISSN 0103-8478

Agentes bacterianos enteropatogênicos em suínos de diferentes faixas etárias e perfil de

resistência a antimicrobianos de cepas de Escherichia coli e Salmonella spp

Enteropathogenic bacterial agents in pigs of different age groups and profile of resistance in
strains of Escherichia coli and Salmonella spp. to antimicrobial agents

Álvaro MeninI* Carolina ReckII Daiane de SouzaI Catia KleinIII Eliana Vaz I

RESUMO intracellularis. The E. coli virulence factors of higher prevalence

in preweaning piglets were F5 / (K99) 20%, F6 / (987P) 16.3%,
As enterites infecciosas bacterianas provocam F42 6.8% and F41 5.7%, whereas at the nursery and with
severas perdas para a indústria suína em todo o mundo. Os finishing pigs, the prevalent strain was the fimbria F4 (K88)
objetivos deste trabalho foram determinar os agentes 11.2% e 5.4%, respectively. E. coli and Salmonella spp were
bacterianos, associados com a ocorrência de diarréia em highly resistant to oxytetracycline (94%) and tetracycline
suínos, em diferentes faixas etárias, no Estado de Santa Catarina, (90%), with the former having a low resistance to neomycin
Brasil, e verificar o perfil de resistência das cepas de Escherichia (55%) and ceftiofur (57%), and the latter to gentamicin (3.5%)
coli e Salmonella spp, frente aos principais antimicrobianos and amoxicillin (4.8%).
utilizados em granjas de suínos. Os principais gêneros/espécies
bacterianos diagnosticados foram Escherichia coli, Clostridium Key words: swine, digestive system, resistance to
spp, Salmonella spp Brachyspira hyodysenteriae, Brachyspira antimicrobials, diarrhea, virulence factors.
pilosicoli e Lawsonia intracellularis. Os fatores de virulência
de E. coli mais prevalentes na fase de maternidade foram F5 /
(K99) 20%, F6 / (987P) 16,3%, F42 6,8% e F41 5,7%, já nas
fases de creche e terminação, predominaram cepas com INTRODUÇÃO
fimbrias F4 (K88) 11,2% e 5,4%, respectivamente. Para E.
coli os maiores índices de resistência foram encontrados para As infecções bacterianas entéricas em
oxitetraciclina (94%) e tetraciclina (89,5%) e os menores suínos têm importância crescente e são freqüentemente
índices de resistência para neomicina (55%), ceftiofur (57,4%).
Quanto às amostras de Salmonella spp, estas apresentaram observadas em diferentes faixas etárias, provocando
maior resistência à oxitetraciclina (77%), e à tetraciclina um grande impacto para indústria de suínos em todo o
(42,1%) e menor à gentamicina (3,5%) e amoxicilina (4,8%). mundo (JACOBSON et al., 2005). Estas infecções são
responsáveis por aproximadamente 30% das perdas
Palavras-chave: suínos, sistema digestório, resistência a
antimicrobianos, diarréia. econômicas na suinocultura moderna (BURCH, 2000).
Além disso, algumas etiologias podem ser
ABSTRACT potencialmente patogênicas para os humanos,
representando um risco para saúde pública.
Infectious bacterial enteritis causes severe losses
to the swine industry worldwide. The objective of this study was As infecções entéricas podem levar a altas
to determine the epidemiology of bacterial agents that are taxas de mortalidade e morbidade, entretanto, as
associated with the occurrence of diarrhea in pigs at different maiores perdas estão relacionadas a seqüelas no trato
age groups, and to verify the profile of resistance of strains of
Escherichia coli and Salmonella spp to the main antimicrobial
gastrintestinal (MCORIST & GEBHART, 1999). Estas
agents. The main bacterial species diagnosed were Escherichia lesões podem ser permanentes ou transitórias,
coli, Clostridium spp, Salmonella spp, Brachyspira resultando em expressivo atraso no crescimento, na
hyodysenteriae, Brachyspira pilosicoli and Lawsonia
I
Centro de Ciências Agroveterinárias (CAV), Universidade do Estado de Santa Catarina (UDESC). Av Luis de Camões, 2090,
88520-000, Lages, SC, Brasil. E-mail: [email protected]. *Autor para correspondência.
II
Instituto Catarinense de Sanidade Animal (ICASA), Concórdia, SC, Brasil.
III
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA – Suínos e Aves), Concórdia, SC, Brasil.

Recebido para publicação 29.05.07 Aprovado em 20.02.08 Ciência Rural, v.38, n.6, set, 2008.
1688 Menin et al.

redução da eficiência alimentar e no custo com MATERIAL E MÉTODOS

tratamentos e alimentação adicionais, respondendo por
60% dos gastos com antimicrobianos na suinocultura Seleção e amostragem do rebanho: neste
moderna (JACOBSON et al., 2005; PEARCE, 1999). estudo foram necropsiados 1.107 animais que
Geralmente, os estudos de ocorrência das apresentavam sinais clínicos de diarréia, sendo 391 da
doenças entéricas estão focados em um patógeno fase de maternidade, 330 da fase de creche e 386 da
específico e restrito a uma faixa etária, pois facilita o fase de terminação. Foram amostradas 183 granjas
estudo individualizado da etiologia. No entanto, este localizadas em 12 microrregiões geográficas do Estado
procedimento dificulta as estratégias de controle de Santa Catarina durante o período de dezembro de
direcionadas ao sistema produtivo como um todo, já 2005 a março de 2007. A obtenção do material para
que algumas etiologias ocorrem em estágios análise laboratorial foi feita a partir da eutanásia, da
consecutivos de produção. necropsia e da coleta de material entérico de leitões
As principais bactérias associadas à das fases de maternidade, creche e terminação.
patogênese das enterites são Escherichia coli Coleta de amostras e processamento
(BERTSCHINGER & FAIRBROTHER, 1999), laboratorial: as amostras foram obtidas de segmentos
Clostridium perfringens Tipo A, Tipo C e Clostridium intestinais, contemplando intestino delgado, grosso,
difficile (SONGER & UZAL, 2005), Salmonella spp linfonodos inguinais e mesentérios. O material coletado
(SCHWARTZ, 1999), Brachyspira hyodysenteriae, foi acondicionado sob refrigeração para exame
Brachyspira pilosicoli (HAMPSON & TROTT, 1999), bacteriológico. Por ocasião da necropsia, foi feito
Lawsonia intracellularis (MCORIST & GEBHART, registro do material, descrevendo histórico, e
1999), Yersinia spp e Campylobacter spp (LAWSON identificando o animal, sua procedência, seus sinais
& MCORIST, 1993). clínicos, suspeita clínica e lesões macroscópicas.
A patogenicidade da E. coli está Procedimentos laboratoriais para exame
relacionada à sua capacidade de colonizar o epitélio bacteriológico: o processamento bacteriológico foi
intestinal. A colonização é mediada por fatores
baseado na semeadura do material coletado em meios
denominados fímbrias, estruturas protéicas,
de cultura enriquecido Ágar Sangue (com 5% de sangue
consideradas antígenos de superfície e de grande
ovino desfibrinado) (AS) a, Ágar Sangue enriquecido
atividade antigênica, sendo um importante fator de
(com 5% de sangue ovino desfibrinado, extrato de
avaliação para diagnóstico e identificação de cepas
levedura, vitamina K e hemina (ASL) a e seletivos, Agar
patogênicas (NATARO & KAPER, 1998). Uma das
MacConkey (MC) a, Agar Verde Brilhante (VB) a, Agar
estratégias mais adotadas para ajudar a prevenir e
Xilose-Lisina-Descarboxilato (XLD) a , Caldo
controlar as diversas infecções, entre elas as enterites,
Tioglicolato (CT) a, (CARTER, 1994). Após a semeadura,
tem sido a terapia antimicrobiana. Entretanto, a falta
os meios de cultura foram incubados em estufa
de critérios para o uso adequado e seguro dos
bacteriológica sob condições de temperatura de 37oC e
antimicrobianos associa-se à presença de resíduos
85% umidade relativa do ar. O cultivo foi feito em
de antimicrobianos em produtos de origem animal, à
seleção de bactérias resistentes e a sérios riscos à atmosfera de aerobiose (AS, MC, VB e XLD) destinada
saúde pública (BACCARO et al., 2002). ao cultivo de bactérias aeróbicas e em atmosfera de
No Brasil, são escassos os dados de anaerobiose (AS, ASL e CT), para cultivo de bactérias
prevalência dos agentes bacterianos envolvidos nos anaeróbicas (QUINN et al., 1994). O crescimento
diferentes quadros clínicos de diarréia em animais de bacteriano era avaliado em 24 e 48 horas de cultivo. A
produção. Os dados epidemiológicos são essenciais identificação bacteriana foi baseada na análise de
para identificar e solucionar problemas sanitários, morfologia das colônias e/ou de crescimento bacteriano
sendo considerados uma ferramenta indispensável para nos respectivos meios de cultivo, presença, ausência
a implantação dos programas de biosseguridade nas e padrão de hemólise, características morfotintoriais e
modernas unidades de produção de suínos. caracterização fenotípica da bactéria por meio de testes
O objetivo deste trabalho foi determinar os bioquímicos, segundo CARTER (1994) e QUINN et al.,
agentes bacterianos associados com a ocorrência de (1994).
diarréia em suínos de diferentes faixas etárias no Os diagnósticos dos enteropatógenos
Estado de Santa Catarina-Brasil e verificar o perfil de Lawsonia intracellularis, Brachyspira
resistência das cepas de E. coli e Salmonella spp hyodysenteriae e Brachyspira pilosicoli foram
frente aos principais antimicrobianos utilizados na baseados na análise molecular, por meio da técnica de
suinocultura. Reação em Cadeia da Polimerase - (PCR) e de amostras

Ciência Rural, v.38, n.6, set, 2008.

 Agentes bacterianos enteropatogênicos em suínos de diferentes faixas etárias... 1689

de conteúdo intestinal de leitões com sinais clínicos RESULTADOS E DISCUSSÃO

de diarréia segundo JONES (1993) e LA et al. ( 2003).
Testes de microhemaglutinação e Diferentes agentes bacterianos foram
Soroaglutinação: para diagnóstico e identificação do diagnosticados a partir das amostras intestinais
fenótipo fimbrial de cepas de Escherichia coli, foram examinadas (Tabela 1). Entre os animais examinados
submetidas aos testes 349 amostras de E. coli, sendo 91,1% (1008/1.107) foram positivos para um ou mais
219 da fase de maternidade, 94 da fase de creche e 36 agentes e 8,9% (99/1.107) foram negativos, não sendo
da fase de terminação. Para a realização da técnica de detectado qualquer agente bacteriano relacionado a
microhemaglutinação, destinada à identificação de infecções entéricas.
fenótipos fimbriais manose-resistentes (F4/K88, F5/ A variação na prevalência dos
enteropatógenos nos rebanhos suínos provavelmente
K99, F6/987P, F41 e F42), foram utilizadas suspensões
está relacionada a aspectos gerais de manejo, à dinâmica
a 1% de eritrócitos de cobaio, galinha, ovino e eqüino
de infecciosidade dos agentes, à pressão de infecção,
em presença de D-manose 1% b (JONES & RUTTER,
à capacitação gastrointestinal, ao status imunitário do
1974). O teste de soroaglutinação, utilizado para
rebanho, a nutrição, a programas de vacinação, ao uso
diagnosticar o fenótipo fimbrial F6, não- de antimicrobianos e aos fatores estressantes.
hemaglutinante, foi realizado segundo SOJKA (1965). De acordo com os dados do estudo, a E.
Ambos os testes foram realizados no laboratório de coli destacou-se como o agente bacteriano mais
bacteriologia da EMBRAPA – Suínos e Aves de freqüentemente isolado de quadros clínicos de diarréia
Concórdia, SC. nas fases de maternidade, creche e terminação. Dados
Teste de resistência a antimicrobianos: 349 semelhantes foram obtidos em estudos desenvolvidos
cepas de E. coli, com o fenótipo fimbrial previamente na França e nos Estados Unidos (ROMERO et al., 2001).
estudado e 64 isolados de Salmonella spp, foram No entanto, mesmo em cultura pura, o isolamento
submetidas ao teste de sensibilidade in vitro a bacteriológico não indica a participação do agente na
antimicrobianos (antibiograma) usando o método de patogênese do quadro clinico de diarréia, visto que o
disco - difusão (NCCLS, 2003). agente faz parte da microbióta entérica dos leitões e
Detecção de atividade hemolítica: em 349 sua patogenicidade está relacionada à capacidade de
amostras de E. coli isoladas foi avaliada atividade expressar fatores de colonização intestinal como
hemolítica utilizando ágar sangue contendo 5% de fímbrias e toxinas.
sangue de ovino desfibrinado, seguida de incubação A partir da análise fenotípica das cepas
por 24 horas a 37°C e 24 horas para avaliação visual do isoladas de E. coli, observou-se que os sorotipos
halo de hemólise (LUDWIG, 1997). fimbriais mais prevalentes na fase de maternidade foram

Tabela 1 - Gêneros e espécies de bactérias identificadas em amostras de material entérico obtidas por meio de necropsia de 1.107 suínos com
sinais clínicos de diarréia nas fases de maternidade, creche e terminação, SC, 2007.

--------------------Número de diagnósticos e freqüência (%)--------------------

Agente diagnosticado
Maternidade (1 – 25 dias) Creche (26 – 65 dias) Terminação (66 – 160 dias)
Escherichia coli 297 (76) 177 (53,6) 104 (26,9)
Salmonella spp. --- 24 (7,3) 42 (10,9)
Clostridium spp. 17 (4,3) 5 (1,5) 11 (2,8)
Brachyspira hyodysenteriae --- 11 (3,3) 23 (6)
Brachyspira pilosicoli --- 29 (8,8) 34 (8,8)
Lawsonia intracelularis --- 2 (0,6) 29 (7,5)
Enterobacter spp. 26 (6,6) 20 (6,1) 16 (4,1)
Pseudomonas spp. 10 (2,6) 13 (3,9) ---
B. pilosicoli + L. intracelularis + E. coli --- --- 26 (6,7)
B. pilosicoli + E. coli --- 23 (7) 43 (11,1)
Clostridium spp. + E. coli 6 (1,5) 3 (0,9) ---
DIa 35 (9) 23 (7) 41 (10,6)
TotalL 391 (100) 330 (100) 386 (100)

a
DI - Diagnóstico inconclusivo.

Ciência Rural, v.38, n.6, set, 2008.

1690 Menin et al.

F5 / (K99) 20%, F6 / (987P) 16,3%, F42 6,8% e F41 5,7%, hyodysenteriae e Lawsonia intracelullaris podem
já nas fases de creche e terminação, houve uma maior ocorrer de forma isolada ou associada e são as principais
ocorrência de cepas F4 / (K88) 11,2% e 5,4%, causas de infecção entérica em suínos na fase de
respectivamente. Dados semelhantes foram terminação. Estes dados estão de acordo com os
observados em outros estudos de prevalência de demonstrados por outros estudos de levantamento
fatores de virulência desta bactéria (FRANCIS, 2002). realizados no Brasil e na Europa, que referenciam estes
Levando em consideração a fase de criação, enteropatógenos como causa mais comum de enterites
foram identificados 19 (5,4%) patotipos fimbriais de E. entre 65 e 150 dias de idade (BACCARO et al., 2003;
coli F4 / (K88), possivelmente associados a enterites ROMERO, 2001).
em animais de terminação (Tabela 2). Estes dados Neste estudo, em 17,8% (69/386) dos casos
descrevem um intervalo além do relatado por outros de diarréia diagnosticados na fase de terminação,
autores que julgam os animais suscetíveis somente até observou-se a infecção concomitante com duas ou mais
a fase de creche (até os 60-65 dias de idade) (MCORIST bactérias. Levando em conta a patogênese das diarréias,
& GEBHART, 1999; POST, 2000). as infecções entéricas mistas devem ser consideradas
Possivelmente, este aumento no período de um complexo enteropatogênico, exigindo cada vez mais
suscetibilidade e a própria ocorrência do agente E. coli ações de controle, tratamento e profilaxia inter-
se deve à interação com outros fatores relacionadas.
imunodepressores, sejam estes não-infecciosos Nesse panorama, se destacaram diferentes
(superlotação, manejos inadequados) ou infecciosos. associações entre os agentes B. pilosicoli,
Nesse cenário, vem ganhando projeção no atual modelo L. intracellularis e as cepas de E. coli. Dados
de criação de suínos, o circovírus suíno Tipo 2 (PCV- semelhantes foram demonstrados em estudos
2). A SMDS (Síndrome multissistêmica do definhamento conduzidos na Suécia, que investigam infecções
suíno) que pode ser observada em suínos entre oito e entéricas em animais na fase de crescimento e na
12 semanas de idade, desenvolve em sua patogênese terminação (JACOBSON et al., 2005).
um quadro de imunodeficiência que predispõe às Foi possível isolar Salmonella spp em 24
infecções entéricas secundárias por E. coli, (7,3%) e 42 (10,9%) leitões da fase de creche e
Salmonella spp e L. intracellularis (COCHRAN, 2006). terminação, respectivamente. Dados semelhantes foram
Quanto à expressão de hemolisinas, das 349 descritos em trabalhos de prevalência realizados na
amostras de E. coli estudadas 104 (29,7%) eram Europa e no EUA, que constataram a associação do
positivas para produção de hemólise. Outros autores agente Salmonella spp. com 9,2% e 5,3%,
associam a produção de hemolisinas com maior respectivamente, dos casos de diarréia na fase de
freqüência aos patotipos fimbrias, freqüentes após a creche e terminação (ROMERO et al., 2001). Apesar de
terceira semana de vida, e não aos patotipos fimbrias o diagnóstico deste estudo ter levado em consideração
que ocorrem mais na fase lactente do leitão, pois estas os resultados de exames bacteriológicos, clínico-
podem ser ou não hemolíticas (FRANCIS, 2002). patológicos e histórico de granja, não foi realizado
Os resultados obtidos (Tabela 1) indicam sorotipificação das cepas isoladas, no entanto, em
que os agentes Brachyspira pilosicoli, Brachyspira suínos o sorovar Choleraesuis é o mais freqüentemente

Tabela 2 - Fenótipos fimbriais de 349 amostras de Escherichia coli isoladas de leitões com diarréias nas fases de maternidade, creche e
terminação, identificados pelo teste de microhemoaglutinaçao e soroaglutinação, SC, 2007.

Número de fenótipos fimbriais por faixa etária e freqüência (%)

Antígeno fímbrial Freqüência (%) dos fenótipos fimbriais
Maternidade Creche Terminação
F5 (K99) 72 (20,6) 70 (20) 2 (0,6) 0
F4 (K88) 67 (19,2) 9 (2,6) 39 (11,2) 19 (5,4)
F6 (987P) 57 (16,3) 57 (16,3) 0 0
F42 27 (7,7) 24 (6,8) 3 (0,9) 0
F41 24 (6,9) 20 (5,7) 4 (1,2) 0
SAFD1 102 (29,2) 39 (11,1) 46 (13,2) 17 (4,9)
Total 349 219 94 36

1
Sem antígeno fimbrial definido.

Ciência Rural, v.38, n.6, set, 2008.

 Agentes bacterianos enteropatogênicos em suínos de diferentes faixas etárias... 1691

associado à doença clínica nos animais (SCHWARTZ, gêneros bacterianos na causa de infecções entéricas,
1999). Apesar de o gênero Salmonella spp. fazer parte precisa ser melhor esclarecida (JACOBSON et al., 2005).
da microbiota entérica dos suínos, sorovares com Além disso, o diagnóstico definitivo das doenças
potencial patogênico são considerados os organismos entéricas em suínos, à medida do possível, deve
mais freqüentemente envolvidos em toxinfecções contemplar o estudo histórico da granja, os sinais
alimentares em humanos, representando um sério risco clínicos, o estudo anatomopatológico, o fenotípico, o
para saúde pública (CHIU et al., 2004). genotípico e a avaliação do potencial patogênico do
Quanto ao isolamento do Clostridium spp. agente (BERTSCHINGER, 1999). A diversidade da
nas diferentes fases de produção, foi observada maior microbiota do sistema digestório e a utilização de um
prevalência do agente nos primeiros dias de vida dos único parâmetro para diagnóstico pode confundir a
leitões (4,3%). O Clostridium spp. faz parte da caracterização do agente etiológico primário nos
microbiota entérica (QUINN et al., 1994), entretanto, quadros de enterite em suínos (FRANCIS, 2002)
neste estudo não foram consideradas espécies. As cepas de E. coli fimbriadas e os isolados
Contudo, estudos epidemiológicos realizados em de Salmonella spp., submetidos ao teste de
granjas de suínos dos EUA e da Suécia descrevem antibiograma, apresentaram alta taxa de resistência a
uma prevalência do C. perfringens tipo A, tipo C e C. todos os princípios ativos antimicrobianos testados
difficile de 7,4%, 7,6% e 20%, respectivamente, como (Tabela 3).
causa de diarréias nos primeiros dias de vida dos leitões. Para as amostras de E. coli isoladas de
Contudo, esta etiologia vem adquirindo importância leitões com diarréia, as menores freqüências de
crescente em suínos de crescimento e terminação resistência, apesar do uso intenso na suinocultura, foi
(SONGER & UZAL, 2005). encontrado para neomicina (55%), ceftiofur (57,4%) e
Diagnóstico de infecção entérica causada gentamicina (62,7%) e maiores taxas de resistência para
por representantes dos gêneros bacterianos oxitetraciclina (94%), tetraciclina (89,5%) e norfloxacina
Enterobacter spp., Pseudomonas spp., deve ser (83,3 %), quando comparados com os demais princípios
interpretados com cautela, pois possivelmente estas antimicrobianos testados. Resultados semelhantes de
bactérias são constituintes da microbiota entérica sensibilidade foram descritos por outros autores
normal dos suínos e nos casos em que são isolados de estudando amostras de E. coli isoladas de leitões com
animais com diarréia a etiologia deve ser revista e melhor diarréia na região Sul do Brasil (COSTA et al., 2006).
elucidada, levando em conta a possibilidade de Quanto às amostras de Salmonella spp.,
interação de vários agentes na causa das diarréias. isoladas de casos clínicos de diarréia, elas apresentaram
Além disso, não foram encontrados dados, na literatura baixa freqüência de resistência à gentamicina (3,5%)
consultada, relacionando estes agentes com a amoxicilina (4,8%) e neomicina (6,2%) e maior resistência
patogênese das enterites em suínos (GYLES, 2004). à oxitetraciclina (77%), tetraciclina (42,1%) e norfloxacina
Qualquer afirmação de envolvimento de algum destes (39,3%). Resultados de sensibilidade semelhantes
Tabela 3 – Freqüências de resistência in vitro a antimicrobianos de 349 cepas de Escherichia coli e 64 cepas de Salmonella spp. isoladas de
material entérico oriundo de suínos das fases de maternidade, creche e recria / terminação, com sinais clínicos de diarréia,
utilizando o método de disco-difusão, SC, 2007.

--------------------------------Etiologia bacteriana--------------------------------

Princípio ativo testado Escherichia coli Salmonella spp.

Freqüência de resistência (%) Freqüência de resistência (%)

Lincomicina 76,1 27,7
Amoxicilina 81 4,8
Doxicilina 77,6 23
Norfloxacina 83,3 39,3
Oxitetraciclina 94 77
Ceftiofur 57,4 22,1
Enrofloxacina 68,2 6,9
Gentamicina 62,7 3,5
Tetraciclina 89,5 42,1
Neomicina 55 6,2
Colistina 69,3 11,6

Ciência Rural, v.38, n.6, set, 2008.

1692 Menin et al.

foram descritos para os antimicrobianos amoxicilina

(3%), gentamicina (2%) e neomicina (4%), em estudo BURCH, D.G.S. Controlling diarrhoea in growing pigs - the
grey scour syndrome. Pig Journal, Inglaterra, v.45, p.131-
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amostras de E. coli testadas apresentaram menores COSTA, M.M. et al. Caracterização epidemiológica, molecular
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