UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARANÁ

MILA FERRAZ DE OLIVEIRA MARTINS

PADRÕES MORFOLÓGICOS EM FORMIGAS DE SOLO (HYMENOPTERA:

FORMICIDAE): UM ENFOQUE EM FORMIGAS HIPOGEICAS

CURITIBA
2021
 MILA FERRAZ DE OLIVEIRA MARTINS

PADRÕES MORFOLÓGICOS EM FORMIGAS DE SOLO (HYMENOPTERA:

FORMICIDAE): UM ENFOQUE EM FORMIGAS HIPOGEICAS

Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em

Entomologia (PGENTO), Setor de Ciências Biológicas,
Universidade Federal do Paraná, como requisito parcial à
obtenção do grau de Doutora em Ciências Biológicas – Ênfase
em Entomologia.

Orientador: Prof. Dr. Rodrigo M. Feitosa

CURITIBA
2021
Universidade Federal do Paraná. Sistema de Bibliotecas.
Biblioteca de Ciências Biológicas.
(Rosilei Vilas Boas – CRB/9-939).

Martins, Mila Ferraz de Oliveira.

Padrões morfológicos em formigas de solo (Hymenoptera: Formicidae):
um enfoque em formigas hipogeicas. / Mila Ferraz de Oliveira Martins. –
Curitiba, 2020.
79 f. : il.

Orientador: Rodrigo M. Feitosa.

Tese (Doutorado) – Universidade Federal do Paraná, Setor de

Ciências Biológicas. Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas
(Entomologia).

1. Formiga. 2. Morfologia (Animais). 3. Locomoção animal. 4. Fauna do

solo. I. Título. II. Feitosa, Rodrigo M. III. Universidade Federal do Paraná.
Setor de Ciências Biológicas. Programa de Pós-Graduação em Ciências
Biológicas (Entomologia).

CDD (20. ed.) 595.796

 MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO
SETOR DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARANÁ
PRÓ-REITORIA DE PESQUISA E PÓS-GRADUAÇÃO
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
(ENTOMOLOGIA) - 40001016005P5

TERMO DE APROVAÇÃO

Os membros da Banca Examinadora designada pelo Colegiado do Programa de Pós-Graduação em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
(ENTOMOLOGIA) da Universidade Federal do Paraná foram convocados para realizar a arguição da tese de Doutorado de MILA
FERRAZ DE OLIVEIRA MARTINS intitulada: Padrões morfológicos em formigas de solo (Hymenoptera: Formicidae): um
enfoque em formigas hipogeicas, sob orientação do Prof. Dr. RODRIGO DOS SANTOS MACHADO FEITOSA, que após terem
inquirido a aluna e realizada a avaliação do trabalho, são de parecer pela sua APROVAÇÃO no rito de defesa.
A outorga do título de doutor está sujeita à homologação pelo colegiado, ao atendimento de todas as indicações e correções
solicitadas pela banca e ao pleno atendimento das demandas regimentais do Programa de Pós-Graduação.

CURITIBA, 21 de Maio de 2021.

Assinatura Eletrônica
24/05/2021 14:00:46.0
RODRIGO DOS SANTOS MACHADO FEITOSA
Presidente da Banca Examinadora

Assinatura Eletrônica Assinatura Eletrônica

25/05/2021 01:29:29.0 28/05/2021 17:50:26.0
ALEXANDRE CASADEI FERREIRA ROGERIO ROSA DA SILVA
Avaliador Externo (OKINAWA INSTITUTE OF SCIENCE AND Avaliador Externo (MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI)
TECHNOLOGY GRADUATE UNIVERSITY)

Assinatura Eletrônica Assinatura Eletrônica

24/05/2021 14:25:00.0 25/05/2021 15:16:59.0
KAREN NEVES ANANZA MARA RABELLO
Avaliador Externo (UNIVERSIDADE FEDERAL DE UBERLÂNDIA) Avaliador Externo (UNIVERSIDADE FEDERAL DO SUL E SUDESTE
DO PARÁ)

Departamento de Zoologia - Centro Politécnico - CURITIBA - Paraná - Brasil

CEP 81531-980 - Tel: (41) 3361-1763 - E-mail: [email protected]
Documento assinado eletronicamente de acordo com o disposto na legislação federal Decreto 8539 de 08 de outubro de 2015.
Gerado e autenticado pelo SIGA-UFPR, com a seguinte identificação única: 93306
Para autenticar este documento/assinatura, acesse https://www.prppg.ufpr.br/siga/visitante/autenticacaoassinaturas.jsp
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À todas, todos e todes que desistiram da carreira acadêmica por não se sentirem pertencentes a
este espaço. Àqueles que acreditam na educação pública e de qualidade como direito
fundamental e que lutam para que as universidades e institutos de ensino superior sejam
democráticos e diversos, de fato. A vocês, dedico.
 AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente a mim. Pode parecer um tanto egoísta, mas só eu sei de todas as
barreiras (físicas, emocionais, estruturais, econômicas) enfrentadas ao longo de todo o processo de
titulação e me sinto grata por não ter desistido (pois motivos e incentivos para tal não faltaram).
Foram momentos intensos da alegria ao desespero, erros, aprendizados, mas consegui superar esses
obstáculos e chegar aqui hoje. Por maior o apoio que tenha recebido de outras pessoas, o meu
próprio foi fundamental.
A meus irmãos Marcel e Vitor, meu pai, meus avôs, avós, tios, tias, primos e primas. Uns
mais próximos, outros mais distantes e apesar do distanciamento e discordância em muitas esferas
de pensamento, foram fundamentais para formar a mulher que sou hoje. Falando em mulher,
gostaria de agradecer as que fazem parte ativamente da minha vida e sem as quais eu jamais teria
chegado até aqui: minha prima Mari e suas filhas Alice e Elena, que transformaram meu mundo
em uma explosão de amor. Se já amava a amiga/irmã que a vida me agraciou desde os dois meses
de idade, a chegada das meninas me fez amar ainda mais e melhor. Obrigada por estarem comigo
nos melhores e piores momentos.
Falando em piores momentos, meu maior agradecimento é para minha mãe. Dona Jane,
muito obrigada por ter sido um exemplo de resiliência, abdicação, dedicação e excelência em tudo
que faz. Obrigada por ser essa mãe incrível que renunciou à sua vida individual para cuidar da
família. Hoje, “mulher feita” sei o peso que essas escolhas podem trazer para nossas subjetividades,
o que me faz te admirar ainda mais. Muito obrigada por tanto. Inclusive foi você quem me salvou
do precipício. Foi por você que, em meio à pior crise depressiva que tive, não tive coragem de me
atirar em um caminho sem volta. Obrigada por cuidar de mim, por ter me acompanhado à primeira
sessão de terapia e ter me acolhido nos piores momentos. Se cheguei aonde estou, foi por você e
por todo o apoio que tem me dado ao longo da vida. Te amo infinitamente!
Agradeço aos amigos, família que escolhemos.
Às amigas de uma vida: Juliana e Mari, que foram meus portos seguros quando vim para
Curitiba há quinze anos. Que estiveram do meu lado em diversos momentos (bons e ruins) e que
apesar da distância a amizade permanece. Hoje, meu amor se multiplica quando vejo o de vocês
multiplicando. Beni, a tia te ama!
Agradeço imensamente cada um dos amigos que transformou esses quatro anos, que
inicialmente foram os mais pesados da minha vida, em algo mais leve. Obrigada Isaac Jorge, pela
parceria “do lixo ao luxo”, “da academia à militância”. Obrigada por ter sido meus braços e pernas
quando bambeei. Obrigada Alexandre, meu limão. Obrigada pelas conversas, por me ensinar a
montar formigas, por ser meu parceiro em tanta coisa. Falando em parceria, obrigada Thiago por
ter sido o melhor amigo possível, sempre que precisei. Obrigada por me ouvir, me acolher, aceitar
“minhas bolinhas” (momento piada interna entre “LabraMila” e “ThiNauzer”), obrigada por tudo!!
Obrigada Paloma, por ser minha irmã, sócia, parceira, confidente, e tantas outras coisas que nem
sei listar. Não consigo imaginar minha vida sem você. Ainda no rol de amigos acadêmicos,
agradeço à “turma da laje”: Thayrine, David, Brunno, Samara, Aluska, Ícaro, Ricardo, Vinícius,
Raquel, e tantos outros parceiros de festas, cafés e corredores do PPGENTO. Aos amigos de amigos
que viraram meus amigos também: Bruna, Dani, Gustavo, Aline e Rodrigo, Thaffany, Fernando,
muito obrigada pelas risadas e momentos leves, carnavais, shows e conversas profundas nas
sarjetas pós “rolê”. Esses momentos foram fundamentais para aguentar esta jornada.
Agradeço aos amigos que transformaram minha vida em cor, brilho, alegria, compasso,
pulsação e gingado através do Carnaval – essa “entidade mais que democrática”, que possibilita a
igualdade, alegria e o direito de gozo a qualquer um. Agradeço a todos os amigos dos blocos de
carnaval de Curitiba (cada um dos membros dos 29 blocos). Obrigada por me mostrarem a força
da coletividade. A força da ocupação dos espaços públicos e a resistência através da alegria. Nesse
sentido, o meu obrigada mais que especial ao Mestre Pedro Solak. Obrigada por ser tão apaixonado
pelo que faz e nos ensinar com tanto amor. Obrigada por nos transmitir toda sua admiração pela
arte e cultura brasileiras. Obrigada especialmente aos membros dos blocos SiriBloco e Garibaldis
& Sacis, que possamos sempre estar “de ladinho”, “levando nossa alegria por aí”!
Além da paixão por batuques, confetes, glitter e serpentina, o carnaval me trouxe amizades
que pretendo levar para além da vida (caso possível). Pessoas que entraram de forma tão intensa e
que foram tão fundamentais desde 2018, que não imagino minha vida sem elas, tampouco imagino
ter chegado aqui sem elas. Obrigada meus “Siridançantes”: Jéssica, Chay e Zé. Obrigada por me
trazerem alento em meio ao caos. Obrigada pelo acolhimento, pelas cataias, discussões, danças e
aventuras na Sociedade Treze de maio. Obrigada por segurarem minha mão nos momentos mais
difíceis. Obrigada por compreenderem meus momentos de mal humor ou de euforia e seguirem “a
mesma vibe”. Amo muito vocês! Obrigada minhas comentaristas de novela: Dayana Luiza,
Mabelle, Cons e Anne. O início de quarentena teria sido bem pior sem vocês. Em especial, deixo
meu muito obrigada a você “Mabs”, por ensinar e me introduzir nos pensamentos sociológicos.
Obrigada por me fazer enxergar para além da “caixinha STEM”!
Agradeço à coordenação pedagógica, colegas professores e alunos do Cursinho Popular
UBUNTU. Desde que fui admitida como voluntária, minha vontade de lecionar e atuar diante do
uso da metodologia freiriana só aumenta. Graças a vocês e a essa experiência ímpar, que consegui
quitar, e pretendo continuar, parte da minha “dívida social”. Como ingressante via sistema de cotas
raciais, sempre tive vontade de retribuir aos nossos, pessoas não brancas, aquilo que me foi cedido
em termos de oportunidade. Mesmo com as cotas, estamos longe de um sistema de ensino superior
democrático e inclusivo, de fato. Ações como a do cursinho, que propiciam a experiencia de aula
com bons professores e sem custo, são fundamentais. Me sinto honrada por fazer parte dessa
iniciativa. Também gostaria de agradecer às mulheres que compõem o Casa das Pretas e o Pretas
Acadêmicas. Graças a vocês e todas as interações, discussões, manifestações e mobilizações, pude
entender o quão urgente é tratarmos e defendermos as políticas raciais e étnicas em todas as esferas
de poder, incluindo a academia. Afinal, “eu sou, porque nós somos” e não adianta “subir” sozinha.
Nestes tempos pandêmicos, não posso esquecer de agradecer aos “amigos virtuais”.
Aqueles que conhecemos um dia, nem sempre tivemos contato, mas que interesses em comum nos
uniram fortemente nesse período: meu muito obrigada Renata e Kauê. Obrigada pelas discussões,
desabafos, risadas e músicas. Meu muito obrigada especial a você Kauê, pelo empenho em ler
Valeska Zanello via áudio de whatsapp e pelas explicações acerca da teoria junguiana, entre outros
aspectos da psicologia. Sem dúvidas, minhas madrugadas foram mais animadas contigo.
Meu agradecimento mais que especial às figuras fundamentais nesse processo de
doutoramento: Dra. Josiane, minha psiquiatra e Wilson, meu psicólogo/terapeuta. Apesar do tabu
entorno dos transtornos e doenças mentais, é fundamental que a academia passe a adotar práticas
de cuidado com seus membros. Discentes e docentes são seres humanos, passíveis de sofrimento
psíquico. As emoções não são inatas. Assim como o “lado racional”, elas são aprendidas e se não
as gerenciarmos, podem trazer danos a nós e aos que nos cercam. Além de dependerem fortemente
do contexto político-social no qual os indivíduos estão inseridos. Para o nosso bem, enquanto
cientistas e seres humanos: façamos terapia.
Agradeço ao Programa de Pós-Graduação em Entomologia e todos os docentes pela
formação propiciada e amizade. Aos membros da banca, por terem aceitado o convite e por
pacientemente corrigirem este trabalho. Também agradeço ao CNPq pela bolsa concedida.
Por último, mas não menos importante, gostaria de agradecer a todos os colegas
mirmecólogos da UFPR, especialmente os do Laboratório de Biologia e Sistemática de Formigas
e meu orientador. Foram seis anos de laboratório, que me renderam muitos aprendizados e
experiências. Muito obrigada a todas, todos e todes que fizeram meus dias mais animados.
Obrigada pelos churrascos, cafés, reuniões e fotos lendárias. Muito obrigada Rodrigo por ter
acreditado nas minhas propostas e por ter me dado a oportunidade de desenvolvimento não só
profissional. Obrigada pelo suporte estrutural (laboratório) e emocional. Obrigada por muitas vezes
acreditar mais em mim do que eu mesma. Minha gratidão eterna!!
 RESUMO

Formigas (Hymenoptera: Formicidae) são organismos amplamente disseminados no ambiente,

ocorrendo do dossel ao subsolo. São importantes bioturbadoras e fundamentais para a manutenção
da qualidade do solo. O solo é um importante agente direcionador de processos evolutivos, atuando
em diversos grupos (de invertebrados a vertebrados) na seleção de caracteres que favorecem a
ocorrência neste estrato. Dentre os caracteres sob maior pressão evolutiva, neste ambiente, estão
os associados à locomoção. Em formigas, caracteres associados aos apêndices locomotores são
pouco estudados. Com o advento de técnicas de amostragem hipogeicas e a confirmação de que
assembleias de formigas de solo apresentam estratificação vertical, houve um aumento na captura
de formigas subterrâneas, com incremento de sua representatividade em coleções científicas.
Consequentemente, as possibilidades para pesquisa envolvendo questões ecológicas associadas às
formigas subterrâneas foram consideravelmente ampliadas, assim como a demanda por
ferramentas que propiciem identificações precisas das assembleias de solo. Este trabalho tem o
objetivo de avaliar a existência de um padrão morfológico conspícuo que represente as formigas
hipogeicas (espécies que vivem exclusivamente no estrato subterrâneo), a partir de um proxy
baseado nos apêndices locomotores. Para tanto, utilizamos 61 caracteres, dentre os quais 30 foram
tomados das pernas e dez foram originados a partir do cálculo da área dos apêndices. Mensuramos
1071 espécimes de 224 espécies de formigas previamente classificadas como epigeicas,
intersticiais de solo e hipogeicas, via critério de exclusividade de ocorrência. Usamos Análise de
Componentes Principais e posteriormente Análise de Discriminantes Lineares para avaliar a
existência de um padrão. Como resultado, os caracteres associados aos apêndices locomotores se
mostraram relevantes às análises, de modo que obtivemos um conjunto de atributos que permite a
distinção de formigas subterrâneas (hipogeicas e intersticiais) e epigeicas. Finalmente, sugerimos
uma padronização na utilização dos termos associados às assembleias de formigas de solo afim de
melhorar a comunicação entre a comunidade científica. Sugerimos que o termo hipogeicas seja
restrito às espécies identificadas via critério de exclusividade (obtido a partir da associação
obrigatória de técnicas hipo e epigeicas de coleta). Também sugerimos a utilização do termo
subterrâneas como generalização para as espécies que foram capturadas por técnicas hipogeicas
(sem comparação com estrato epigeico) ou que tenham fêmures e escapos mais curtos, cabeça mais
estreita, mesossoma mais comprido que alto e maiores áreas de trocanter e coxa posterior. A
morfologia criptobiótica deve ser utilizada àquelas espécies que não forrageiam expostas,
permanecendo ocultas em qualquer ambiente, e não como ferramenta ou critério de identificação
de espécies subterrâneas.

Palavras-chave: Morfologia de formigas. Apêndices locomotores. Fauna de solo.

 ABSTRACT

Ants (Hymenoptera: Formicidae) are organisms widely disseminated in the environment, occurring
from the canopy to the underground. They are important bioturbators and fundamental for the
maintenance of soil quality. Soil is an important driving agent of evolutionary processes, acting in
several groups (from invertebrates to vertebrates) in the selection of characters that favor the
occurrence in this stratum. Among the traits under the greatest evolutionary pressure, in this
environment, are those associated with locomotion. In ants, characters associated with locomotive
appendages are poorly studied. Due the advent of hypogaeic sampling techniques and the
confirmation that assemblies of soil ants present vertical stratification, there was an increase in the
capture of subterranean ants, with an increase in their representativeness in scientific collections.
Consequently, the possibilities for research involving ecological issues associated with
subterranean ants have been considerably expanded, as has the demand for tools that provide
accurate identifications of soil assemblies. This work aims to evaluate the existence of a
conspicuous morphological pattern that represents hypogaeic ants (species that live exclusively in
the subterraneous estrata), using as a proxy locomotion appendage. For that, we used 61 traits,
among which 30 were taken from the legs and ten were originated from the calculation of the legs
segments area. We measured 1071 specimens, from 224 ant species previously classified as
epigaeic, interstitial and hypogaeic, using exclusivity criteria. We use Principal Component
Analysis and later Linear Discriminant Analysis to assess the existence of a pattern. As a result, the
characters associated with the locomotor appendages proved to be relevant to the analysis, so that
we obtained a set of attributes that allows the distinction of underground (hypogaeic and soil
interstitial) and epigaeic ants. Finally, we suggest a standardization in the use of terms associated
with assemblies of soil ants in order to improve communication between the scientific community.
We recommend that the term hypogaeic be restricted to species identified via exclusivity criteria
(obtained from the mandatory association of hypo and epigaeic sampling methods). We also
suggest the use of the term subterranean as a generalization for species that were captured by
hypogaeic techniques (without comparison with epigaeic strata) or which have shorter femurs and
scapes, narrower head, longer than elevated mesossoma and larger areas of trochanter and posterior
coxa. Cryptobiotic morphology should be used for those species that do not forage exposed and
remain hidden in any environment and not as a tool or criterium for identifying underground
species.

Keywords: Morphology of ants. Locomotion appendages. Soil fauna.

 SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO .......................................................................................................................... 12
1.1 JUSTIFICATIVA ................................................................................................................. 14
1.2 OBJETIVOS ........................................................................................................................ 15
2 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA ................................................................................................... 15
2.1 SOLO E SUA INFLUÊNCIA NA RESPOSTA FENOTÍPICA DE DISTINTOS GRUPOS
................................................................................................................................................... 16
2.1.1 Propriedades e caracterização dos solos ........................................................................ 16
2.1.2 Solo e padrões morfológicos ......................................................................................... 17
2.1.3 Delimitação e caracterização das assembleias de formigas de solo .............................. 20
2.2 MORFOLOGIA DE FORMIGAS E RESPOSTAS FENOTÍPICAS A DISTINTOS
AMBIENTES ............................................................................................................................ 21
2.2.1 Respostas fenotípicas vs. Ambiente: formigas de solo .................................................. 22
3 METODOLOGIA ....................................................................................................................... 24
3.1 MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................................. 24
3.1.1 Obtenção dos espécimes medidos ................................................................................. 24
3.1.2 Caracteres mensurados .................................................................................................. 27
3.1.3 Determinação de padrão morfológico ........................................................................... 31
4 RESULTADOS ........................................................................................................................... 32
5 DISCUSSÃO .............................................................................................................................. 44
5.1 RESPOSTAS FENOTÍPICAS EM FORMIGAS DE SOLO .............................................. 44
5.2 CONSIDERAÇÕES SOBRE AS TERMINOLOGIAS UTILIZADAS PARA FORMIGAS
DE SOLO .................................................................................................................................. 48
6 CONCLUSÃO ............................................................................................................................ 51
REFERÊNCIAS ............................................................................................................................ 52
APÊNDICE A ................................................................................................................................ 63
Esquemas das medidas tomadas. ............................................................................................... 63
APÊNDICE B ................................................................................................................................ 66
Lista de espécies mensuradas ........................................................................................................ 66
APÊNDICE C ................................................................................................................................ 72
Boxplots de todas as variáveis contínuas utilizadas .................................................................. 72
1 INTRODUÇÃO

O solo é um local de grande reserva da biodiversidade (MENTA, 2012). É um ambiente

“tamponado” e microclimaticamente estável, hipóxico e hiperbárico (NEVO, 1979). Essas
características podem contribuir de forma acentuada nas expressões fenotípicas dos organismos
restritos a este estrato, de invertebrados a vertebrados (NEVO 1979, 1995). Estudos que avaliam a
influência do solo na expressão de caracteres morfológicos são amplamente difundidos em
vertebrados, indicando alta relação entre a expressão fenotípica e este ambiente (NEVO, 1979;
ANDREWS et al., 1987; WU et al., 2015; MARCY et al., 2016).
Há uma grande quantidade de espécies de invertebrados restritas ao estrato subterrâneo,
distribuídas principalmente no filo Arthropoda (EISENBEIS et al., 1987; VILLANI et al., 1999).
Esses organismos podem ter se refugiado no solo, dado seu caráter estável, para se proteger de
intempéries e, dessa forma, diversificaram-se neste ou a partir deste ambiente (VILLANI et al.,
1999). Já os efeitos nas respostas fenotípicas de insetos de solo, apesar de menos estudadas que
vertebrados, podem ser importantes componentes no estudo da evolução e adaptação deste grupo,
tendo em vista a importância da concentração de oxigênio e da pressão atmosférica no tamanho
corporal destes organismos (SMITH; LYONS, 2013).
Formigas (Hymenoptera: Formicidae) ocupam distintos estratos dos ambientes (LUCKY
et al., 2013), com acentuada diferença na composição das espécies distribuídas entre eles
(JACQUEMIN et al., 2016). As espécies de solo são particularmente importantes por atuarem
como “engenheiras do ecossistema” (LOBRY DE BRUYN, 1999; WINK et al., 2005; EVANS et
al., 2011), contribuindo ativamente para a percolação e infiltração da água e aeração no solo
(BOTINELLI et al., 2015). Como as comunidades formadas em distintos estratos do solo são de
fato diferentes, em termos de composição e riqueza (WILKIE et al., 2007; JACQUEMIN et al.,
2012; MARTINS et al., 2020; TORRES et al., 2020), as respostas fenotípicas também podem ser
diferentes.
Formigas hipogeicas são sub-representadas nos inventários de fauna devido às limitações
de coleta (WILKIE et al., 2007; ANDERSEN; BRAULT, 2010). Essa dificuldade restringe a
obtenção de conhecimento com relação aos padrões ecológicos e morfológicos dessas formigas.
No entanto, com o advento de técnicas específicas para a coleta desta assembleia, como pitfalls
hipogeicos e extrações de monólitos (blocos de solo) (ver: DELABIE; FOWLER, 1995;
12
BERGHOFF et al., 2003; SILVA; SILVESTRE, 2004; WILKIE et al., 2007; ANDERSEN;
BRAULT, 2010; SCHMIDT; SOLAR, 2010; PACHECO; VASCONCELOS; MARTINS et al.,
2020) surgem novas e maiores oportunidades de estudo acerca da história dos táxons de solo.
Weiser e Kaspari (2006) explicitam que um dos axiomas da Biologia é a relação entre a
forma e função dos organismos e que estas refletem sua história de vida. Yates et al. (2014) também
sugerem essa correspondência e defendem que padrões morfológicos podem ser usados mesmo
quando a espécie ainda não está nomeada (morfoespécies), pois essa relação é universal. No
entanto, Silva e Feitosa (2018) mencionam a necessidade de uma avaliação parcimoniosa nesta
associação, forma e função, a fim de evitar erros por indução.
Uma forma de atribuir essa relação entre forma e função é através da delimitação de
guildas e/ou grupos funcionais (WILSON, 1999). A maioria dos trabalhos que envolvem a distinção
da comunidade de formigas em guildas (grupo de espécies que exploram recursos da mesma forma)
ou grupos funcionais (espécies que desempenham a mesma função ecossistêmica) adota como
critério principal as estratégias de forrageamento, sem maior ênfase ao estrato ocupado, tendo como
parâmetro padrões morfológicos de guildas em serapilheira (ver: FEENER et al., 1988; KASPARI,
1993; DELABIE; FOWLER, 1995; DELABIE et al., 2000; GIBB; PARR, 2010; SILVA;
BRANDÃO, 2010; GIBB; PARR, 2013; PARR et al., 2017), apesar de Emery (1875a,b) já ter
descrito a presença de espécies de morfologia distinta que ocupam exclusivamente o solo.
Lucky et al. (2013) elucidam que um dos principais direcionadores do processo de origem
e diversificação das espécies de formigas, pode ser o solo (e o hábito subterrâneo). Yates et al.
(2014) avaliaram respostas fenotípicas ao ambiente e encontraram que o comprimento de Weber
(utilizado comumente como proxy de tamanho de formigas) e do escapo, possuem sinal
filogenético. Como a investigação de caracteres morfológicos associados ao ambiente subterrâneo
são incipientes, estudar a relação entre a forma e em quais clados estes podem ocorrer, é
fundamental.
Mesmo que exista um padrão morfológico “geral” em Formicidae, há uma acentuada
variação na morfologia entre os táxons, especialmente entre as subfamílias. Todavia, estudos que
avaliem a diversidade morfológica das formigas, principalmente relacionadas ao habitat e
especialmente em grande escala, são escassos (ver: YATES et al., 2014; GUÉNARD et al., 2015).
Nesse sentido, este trabalho surge como uma proposta de investigação acurada acerca de caracteres
que distingam assembleias de formigas hipogeicas de epigeicas.
13
1.1 JUSTIFICATIVA

Os desafios em delimitar padrões morfológicos associados aos distintos habitats de solo

começam pela imprecisão terminológica. Devido a problemas semânticos e contexto-dependentes,
não há consenso em relação ao uso de termos associados à fauna que habita o estrato hipogeico,
sendo esta chamada de subterrânea ou hipogeica na Mirmecologia (WONG; GUÉNARD, 2017),
mas possuindo sinônimos em outras áreas do conhecimento (como a Pedobiologia e a Biologia
Subterrânea) (ver: TRAJANO; BICHUETTE, 2006; SKET, 2008; MENTA, 2012; TRAJANO,
2012), o que dificulta o agrupamento e comparação das informações dentre essas áreas do
conhecimento.
A morfologia de formigas, no âmbito da ecologia funcional, tem sido explorada no sentido
de desvendar as relações entre formas e obtenção de recursos (GIBB; PARR, 2010; GIBB; PARR,
2013), à diferença entre operárias e rainhas (KELLER et al., 2014) ou às diferenças entre os
reprodutores (DIVIESO et al., 2020), mas com enfoque especialmente nas comunidades de
superfície e/ou serrapilheira (ver: GIBB; PARR, 2010; SILVA; BRANDÃO, 2010). A partir deste
material (de superfície e/ou serrapilheira) é que houve a maior parte das classificações de espécies
e gêneros em hipogeicos. Porém, muitas das espécies consideradas pertencentes à assembleia
hipogeica na verdade possuem morfologia criptobiótica: olhos reduzidos, ausência ou pouca
pigmentação, apêndices reduzidos, ausência de espinhos e projeções (ANDERSEN; BRAULT,
2010; WONG; GUÉNARD, 2017), que não necessariamente corresponde à utilização do estrato
hipogeico.
Temos focado em caracterizar padrões corporais gerais, atribuindo uma função também
generalizada, enquanto nos faltam informações mais acuradas acerca dos hábitos associados aos
processos mais básicos, como a própria locomoção. A locomoção terrestre é altamente custosa
energicamente para os organismos, especialmente a que envolve escavação (ALEXANDER, 1982).
Zollikofer (1994a, b, c) postula que características morfológicas e mecânicas associadas
à locomoção de formigas diferem de acordo com o ambiente habitado. Esse mesmo autor cita que
na mecânica do movimento trípode (característico de insetos, principalmente formigas, em que os
movimentos são coordenados entre as pernas anterior e posterior de um lado e a média do outro)
de operárias de Lasius niger (Linnaeus, 1758), as pernas posteriores parecem não estar envolvidas
14
na propulsão do movimento, como nas espécies de Cataglyphis Foerster, 1850.
Mesmo com tais informações disponíveis, a maioria dos trabalhos que abordam o uso de
caracteres morfológicos assumem os caracteres associados à locomoção cursorial como algo
uniforme e relacionado exclusivamente ao comprimento das pernas posteriores (ver: KASPARI;
WEISER, 1999; PARR et al., 2003; SILVA; BRANDÃO, 2010; GIBB; PARR, 2010). Apenas
recentemente Khalife et al. (2018) notaram extrema importância na adaptação da forma geral das
pernas de Melissotarsus Emery, 1877 para um hábito de vida particular: este gênero vive em túneis
escavados no interior de troncos e possui as pernas médias e posteriores com coxas mais robustas
que as anteriores, além de possuírem alteração no mecanismo de articulação que mantém a perna
média voltada para cima e mais próxima ao eixo do corpo. Também possuem cabeça extremamente
larga na porção dorso-ventral.
O desenvolvimento do presente trabalho fez-se necessário tendo em vista a lacuna de
conhecimento associado à delimitação de padrões ou caracteres que definam, de fato, quais
espécies caracterizam as assembleias epigeicas e hipogeicas de formigas. Dessa forma, levantamos
as seguintes hipóteses:
H1: Há caracteres específicos que delimitam a resposta fenotípica associada ao hábito
hipogeico e/ou epigeico.
H2: Se há caracteres que distingam conspicuamente as espécies hipogeicas e epigeicas,
estes são majoritariamente associados à locomoção.

1.2 OBJETIVOS

O presente trabalho visa avaliar a existência de uma resposta fenotípica expressa por um
conjunto de caracteres conspícuos que distingam formigas de solo em epigeicas e hipogeicas.
Como objetivos específicos temos:
1- Explorar a morfologia de espécies que são pouco coletadas (caso das hipogeicas).
2- Associar características morfológicas conspícuas ao habitat utilizado para forrageio (epigeico,
intermediário e hipogeico).

2 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA

15
2.1 SOLO E SUA INFLUÊNCIA NA RESPOSTA FENOTÍPICA DE DISTINTOS GRUPOS
O solo é estrutura fundamental à vida terrestre. É a partir dele que uma série de ciclos
energéticos e biogeoquímicos acontecem. Dessa forma, a vida terrestre é estritamente relacionada
à qualidade e manutenção deste recurso (MENTA, 2012). É, comumente, considerado um ambiente
relativamente simples, pois não possui mudanças abruptas em seu microclima, o que lhe confere
alta especificidade e baixa produtividade (referentes aos processos de diversificação) (NEVO,
1979). Para compreender como os mecanismos atuam, precisamos compreender a estruturação
desse ambiente e seus mecanismos de ação sobre os organismos.

2.1.1 Propriedades e caracterização dos solos

Segundo o Sistema Brasileiro de Classificação de Solos (EMBRAPA, 2006), o solo

é uma coleção de corpos naturais, constituídos por partes sólidas, líquidas e gasosas,
tridimensionais, dinâmicos, formados por materiais minerais e orgânicos que ocupam a
maior parte do manto superficial das extensões continentais do nosso planeta, contém
matéria viva e podem ser vegetados na natureza onde ocorrem e, eventualmente, terem
sido modificados por interferências antrópicas. (EMBRAPA, 2006)

Na Pedologia a estrutura de estudo é denominada pedon (um metro quadrado com dois
metros de profundidade) (SINGER, 2015), sendo este composto pelas camadas desde a superfície
(em contato com a atmosfera) até a matriz rochosa (EMBRAPA, 2006). Esta unidade (pedon) é
constituída por distintas camadas chamadas horizontes, que variam (em quantidade e extensão) de
acordo com o solo em questão (CHAPIN et al., 2011). As camadas são delimitadas de acordo com
sua composição: horizonte O é a camada orgânica que se mantém sobre o solo e em contato com a
superfície; horizonte A é primeira camada com concentração mineral e que se mantém em contato
com o horizonte O, possuindo alta concentração de matéria orgânica; horizonte E é a camada que
se forma em ambientes de clima úmido e com alto índice pluviométrico, onde os minerais do
horizonte A são lixiviados; horizonte B é formado em alguns solos, de locais com climas árido ou
semiárido, quando há acúmulo de ferro, alumínio e argila provenientes das camadas A e E;
horizonte C é a camada que mantém a maior similaridade à matriz rochosa, além de acumular
material lixiviado das demais camadas (CHAPIN et al., 2011).
Sendo uma mistura composta por partículas sólidas, água e ar, os solos preservam
propriedades térmicas, mecânicas e hidrológicas ao longo de sua distribuição geográfica

16
(EISENBEIS et al., 1987; VERRUIJT, 2018). No entanto, alterações físico-químicas (em escala
de milhões de anos) são frequentes e as camadas (em termos gerais) são reestruturadas a cada 100-
200 mil anos (CHAPIN et al., 2011).
Mesmo com essas reestruturações periódicas, algumas propriedades são constantes no
tempo, mantendo o caráter hipóxico, hiperbárico e a capacidade de manutenção de temperatura
(CHAPIN et al., 2011; ZHAO et al., 2018). A manutenção do caráter hipóxico se dá em função das
reações de oxidação-redução que ocorrem, principalmente em presença de material orgânico
(CHAPIN et al., 2011), que durante a decomposição utilizam o oxigênio e elevam as concentrações
de gás carbônico (EISENBEIS et al., 1987). O caráter hiperbárico se dá em função das somas das
pressões atmosférica e das forças atuantes sob o próprio material particulado que compõe o solo
(VERRUIJT, 2018). Já a manutenção de temperatura pode ser explicada pela presença de
moléculas de água adsorvidas às partículas do solo, bem como aos processos químicos exógenos
que ocorrem durante as reações redox (AMENU; KUMAR, 20005; CHAPIN et al., 2011; ZHAO
et al., 2018).
Em geral, organismos heterotróficos habitam os solos onde há presença de partículas
orgânicas (horizontes O e A) e são mais frequentes entre zero e 30 centímetros, onde a concentração
de gás carbônico (CO2) é similar à superfície (EISENBEIS et al., 1987; VILLANI et al., 1999).
Também há maior concentração, especialmente de artrópodes, nos horizontes O e A devido ao
volume dos poros do solo (espaços entre os grãos), que diminuem de acordo com a profundidade
(no horizonte O) ou de acordo com os grãos que constituem o horizonte A (estes sendo dependentes
da matriz rochosa e dos processos pedológicos) (EISENBEIS et al., 1987).

2.1.2 Solo e padrões morfológicos

Dadas suas características peculiares, o ambiente subterrâneo é considerado um ecótopo
(sensu Whittaker et al., 1973) (NEVO, 1979; 1995), pois pode agir como uma pressão seletiva em
escala evolutiva para as espécies que o habitam (WHITTAKER et al., 1973). Suas características
são propícias à seleção de caracteres específicos para a utilização desse ambiente (NEVO, 1979;
1995; EISENBEIS et al., 1987; VILLANI et al., 1999; WU et al., 2015). Dentre os táxons com
adaptações ao estrato subterrâneo, os mais estudados certamente são os vertebrados,
principalmente os mamíferos (NEVO, 1995).

17
 As principais características morfológicas associadas à utilização do estrato subterrâneo,
em mamíferos, são: corpo cilíndrico, reduções anatômicas (apêndices e olhos), hipertrofia dos
órgãos de escavação (dentes e membros anteriores), além do hiperdesenvolvimento de órgãos
associados ao olfato, tato e audição (NEVO, 1979; 1995). Já em répteis, as modificações
morfológicas são associadas ao alongamento das escamas (JACKSON; RENO, 1975),
encurtamento da cabeça e ângulo rostral (ANDREWS et al., 1987; BARROS et al., 2011), além de
espessamento dos ossos craniais (LEE, 1998), alongamento do corpo e redução geral do tamanho
(WIENS; SLINGLUFF, 2001; NAVAS et al., 2004) e redução de membros (anteriores, posteriores
e cauda) (SHINE; WALL, 2008). Wu et al., (2015) ainda constataram que répteis estritamente
fossoriais possuem redução no comprimento das coxas anteriores, alongamento das coxas
posteriores, corpos mais estreitos e cabeças menores.
Em relação aos invertebrados, Menta (2012) cita quatro categorias de tamanho nas quais
são classificados os invertebrados de solo: micro (20 µm a 200 µm), meso (200 µm a 2mm), macro
(2mm a 20mm) e megafauna (20mm>). Além destas categorias de tamanho, a autora define os
organismos que habitam o solo como: geófilos temporariamente inativos (organismos que usam o
solo por apenas um estágio do ciclo de vida – larva ou pupa - e não possuem adaptações
morfológicas específicas à utilização deste estrato); geófilos temporariamente ativos (aqueles que
desenvolvem a maior parte do ciclo de vida no solo, deixando-o apenas após emergirem); geófilos
periódicos (organismos que passam parte da vida no solo, geramente como larvas, mas retornam
ao longo da vida para nidificar, caçar ou se esconder); e geobiontes (organismos que vivem no solo,
possuindo modificações morfológicas que propiciam a existência dos mesmos neste ambiente).
Também em relação aos invertebrados, Eisenbeis et al., (1987), cita quatro grupos de
artrópodes passíveis de ocorrer no solo: Crustacea, Arachnida, Myriapoda e Insecta. Estes mesmos
autores citam três tipos de biologias associadas ao solo: organismos euedáficos, hemiedáficos e
epiedáficos. A essas biologias são atribuídas características convergentes dentre os grupos
supracitados. Aos euedáficos (organismos que vivem confinados aos poros do solo) são atribuídas
as seguintes características: corpo pequeno, vermiforme ou arredondado, extremidades reduzidas,
ausência de pigmentação e olhos (ou olhos reduzidos). Epiedáficos são aqueles que vivem na
superfície, especialmente na serrapilheira, apresentam formas de corpo variadas, bem como alto
grau de pigmentação e aparato sensorial (principalmente os olhos) bem desenvolvidos.
Hemiedáficos seriam os organismos que possuem parte do ciclo de vida (fase larval ou pupa) com
18
desenvolvimento no solo, mas o adulto é epiedáfico ou atmobiótico (seres que vivem no estrato
arbóreo, herbáceo ou na vegetação rasteira).
Eisenbeis et al., (1987) e Menta (2012) abordam, ainda, a necessidade de desenvolvimento
de órgãos sensoriais (referentes à audição e olfato) mais acurados em artrópodes subterrâneos, dada
a ausência ou redução do aparato fotorreceptor. Ainda sobre artrópodes, Villani et al., (1999) citam
o fato de que a maioria destes animais não possui uma alteração morfológica extremamente
evidente para escavação, e consequente deslocamento no subsolo. Porém, enunciam que os
artrópodes euedáficos possuem características morfológicas facilmente distinguíveis como corpos
alongados, achatados ou cilíndricos, antenas e pernas (particularmente os tarsos) curtas, reduzidas
ou ausentes.
Na literatura especificamente mirmecológica, Emery (1875a, 1875b) cita que as espécies
subterrâneas (referidas nestes trabalhos tanto por “ipogeé” (italiano) e por “hypogꬱische”
(alemão), possuem olhos diminutos, tamanho reduzido e deslocamento lento, mas que nem toda
formiga subterrânea terá olhos reduzidos ou ausentes, assim como nem toda espécie sem olhos
pode ser considerada subterrânea. Em Wheeler (1910), há o reforço das características elencadas
por Emery (1875a, 1875b), e a adição da descrição relativa à coloração pálida, porém há uma
observação de que todas as variações de cor são possíveis, tanto nas espécies hipogeicas quanto
nas epigeicas.
Apesar da identificação de uma série de gêneros e espécies como de hábitos subterrâneos,
especialmente as pertencentes à subfamília Dorylinae (SCHNEIRLA, 1957; GOTWALD, 1978;
BERGHOFF, 2002), não houve adições às descrições morfológicas de Emery e Wheeler.
Considerações entorno das espécies de formigas subterrâneas passaram a ser mais comuns com o
advento da ecologia funcional e a identificação de grupos funcionais e/ou guildas (para as várias
definições de guildas e compreensão dos contextos, veja: WILSON, 1999). Estas muito mais
direcionadas à delimitação do tipo de recurso alimentar utilizado (FOWLER et al., 1991;
FOWLER; DELABIE 1995), estratégias de forrageamento como características associadas à
dominância (GREENSLADE, 1976; ANDERSEN, 1991; ANDERSEN, 1997), ou ambos (BIHN
et al. 2010; SILVA; BRANDÃO, 2010; GIBB; PARR, 2013).
Trabalhos que atestaram a estratificação vertical das comunidades de solo (WILKIE et al.,
2007; ANDERSEN; BRAULT, 2010; JACQUEMIN et al., 2012; MARTINS et al., 2020;
TORRES et al., 2020), trouxeram luz sobre a necessidade de uma melhor delimitação das
19
especificidades morfológicas necessárias à utilização efetiva dos estratos de forrageamento. A
caracterização das espécies hipogeicas tornou-se mais evidente e necessária a partir do enfoque nas
amostragens dessa comunidade. Com o advento de técnicas de coleta específicas para o estrato
subterrâneo (ver: DELABIE; FOWLER, 1995; FOWLER; DELABIE, 1995; FOWLER et al.,
2000; SILVA; SILVESTRE, 2004; WILKIE et al., 2007; SCHMIDT; DIEHL, 2008; SCHMIDT;
SOLAR, 2010; PACHECO; VASCONCELOS, 2012; JACQUEMIN et al., 2016; MARTINS et
al., 2020), há a crescente necessidade de se delimitar as características específicas dos grupos que
ocupam distintos estratos do solo.
Wong e Guénard (2017) realizaram uma revisão acerca das espécies e técnicas de coleta
específicas para as formigas subterrâneas. No intuito de organizar a utilização dos termos utilizados
na literatura, estes autores sugeriram a utilização de hipogeicas para formigas que possuem hábito
de nidificação e forrageio exclusivo ao estrato subterrâneo e/ou que possuam morfologia
criptobiótica. E o uso do termo subterrâneo seria exclusivo para a delimitação do ambiente
(estrato) de ocorrência. No entanto, o padrão morfológico associado às formigas criptobióticas,
nesse caso, nada mais é do que o descrito por Emery (1875), para subterrâneas. A morfologia
criptobiótica é uma síndrome que atinge não só formigas ou artrópodes de solo. Ela também é
comum em organismos cavernícolas que, além de possuírem as características citadas por Emery,
também possuem ausência de cor e se diferenciam das espécies de solo por terem apêndices
alongados (BICHUETTE et al., 2014; TRAJANO; CARVALHO, 2017).

2.1.3 Delimitação e caracterização das assembleias de formigas de solo

Emery (1875) foi o primeiro a relatar a ocorrência de formigas subterrâneas e descrevê-
las, enfatizando a importância do estudo dessas espécies. Além de trabalhos taxonômicos, como o
de Emery, outros também destacaram os aspectos associados ao hábito hipogeico, principalmente
quando associado à biologia de um táxon específico, como as dorilíneas (SCHNEIRLA, 1957;
GOTWALD, 1978; BERGHOFF, 2002), às variações ambientais e dominância de espécies
(ANDERSEN, 1991, 1992, 1995, 1997; FOWLER et al., 1991; FOWLER; DELABIE, 1995;
DELABIE et al., 2000; BIHN et al.2008; JACQUEMIN et al., 2012; SCHMIDT et al. 2013;
JACQUEMIN et al., 2016; YEO et al., 2016) e no intuito de compreender fatores ecológicos
(distribuição, riqueza e composição) das espécies de solo (FOWLER et al. 2000; BERGHOFF et

20
al., 2003; SILVA; SILVESTRE, 2004; SCHMIDT; DIEHL, 2008; BERMAN; ANDERSEN, 2012;
YEO et al., 2016; MARTINS et al., 2020; TORRE et al. 2020; ).
Após Wilkie et al. (2007) constatarem a estratificação vertical na distribuição das espécies
de solo, corroborada posteriormente por Andersen e Brault (2010), Jacquemin et al., (2016),
Martins et al., (2020) e Torres et al., (2020), houve um aumento nas amostragens e abordagens
científicas sobre as assembleias hipogeicas. No entanto, a delimitação dessas assembleias se
manteve com base nas espécies coletadas via métodos hipogeicos (para métodos hipogeicos de
coleta ver: DELABIE et al., 2000; WEISSFLOG et al., 2000; BERGHOFF et al., 2003; SILVA;
SILVESTRE, 2004; WILKIE et al., 2007; ANDERSEN; BRAULT, 2010; SCHMIDT; SOLAR,
2010; PACHECO; VASCONCELOS, 2012; MARTINS et al., 2020; MUNYAI et al., 2021).
Diferindo de Wong e Guenárd (2017), Martins et al. (2020) e Houadria e Menzel (2021)
sugerem o critério de exclusividade para a delimitação das assembleias hipogeicas. Sendo
consideradas hipogeicas as espécies que ocorrem apenas no subsolo, em áreas onde realiza-se
amostragem múltipla (associação de método epigeico e hipogeico) e posterior comparação entre as
espécies que ocorrem na superfície e abaixo desta. Considera-se estas espécies restritas ao subsolo
(nidificando e forrageando neste local, apenas).

2.2 MORFOLOGIA DE FORMIGAS E RESPOSTAS FENOTÍPICAS A DISTINTOS

AMBIENTES
Como todo inseto, o corpo das formigas é composto por três tagmata: cabeça, tórax e
abdômen (BOLTON, 1990). Porém, neste táxon estes tagmata são facilmente distinguíveis e
altamente especializados (WHEELER, 1910). O plano corporal da família Formicidae, assim como
outros himenópteros da subordem Apocrita, é marcado pela presença de uma região denominada
propódeo, fusão do primeiro segmento abdominal e o terceiro torácico seguido por uma “cintura”
(BOLTON, 1990). Por este motivo, diferenciamos o plano corporal em cabeça, mesosoma (tórax
mais primeiro seguimento abdominal fundido) e metassoma (pecíolo e pós pecíolo e os demais
seguimentos abdominais) (FERNÁNDEZ; PALÁCIOS, 2006).
O que diferencia as espécies da família Formicidae dos demais himenópteros é a presença
de antena geniculada (WHEELER, 1910), glândula metapleural (perdida secundariamente em
alguns grupos) (FERNÁNDEZ; PALÁCIOS, 2006) e o primeiro e eventualmente o segundo
segmento abdominal são isolados dos demais por constrições que conferem maior flexibilidade ao
21
metassoma. Já os segmentos posteriores formam o gáster que comporta parte do sistema digestivo
e o sistema reprodutor das formigas, incluindo o aparelho de ferrão quando presente (WHEELER,
1910).
Formigas podem apresentar elevado polimorfismo (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990).
Porém, as diferenças mais notáveis em relação à morfologia se dão entre as distintas castas:
reprodutores e operárias (KELLER et al., 2014). Isto porque, de forma geral, os reprodutores
possuem um mesossoma bem desenvolvido e asas, necessárias ao voo nupcial, enquanto as
operárias possuem um mesossoma simples e são ápteras (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990;
MIYAZAKI et al., 2005). O desenvolvimento acentuado do mesossoma das rainhas se dá em
função do aumento do meso e metanoto, que alojam a musculatura associada ao voo, enquanto o
desenvolvimento do pronoto nas operárias pode ser uma resposta à otimização da articulação
occipital, permitindo maior suporte aos movimentos da cabeça e mandíbulas (KELLER et al.,
2014).
Já os machos, apesar de pouco estudados (BOUDINOT, 2013), apresentam distintas
especializações em relação às rainhas, ocorrendo um aumento no dimorfismo sexual de acordo com
o aumento do tamanho corporal (DIVIESO et al., 2020). Machos possuem antenas e olhos mais
desenvolvidos que os das fêmeas, cabeças menores e aparelho bucal reduzido (WHEELER, 1910).
Para além das diferenças entre reprodutores e operárias, o polimorfismo em formigas se
torna evidente em espécies que apresentam especializações quanto à divisão de tarefas
(soldadas/operárias maiores) (WHEELER, 1910). Essa especialização pode ser vista especialmente
em Cephalotes Latreille, 1802, que possui soldadas (operárias especializadas na defesa da colônia)
com um alto grau de desenvolvimento e especialização das cabeças (PLANQUÉ et al., 2016;
POWELL et al., 2020). Nas operárias maiores de Pheidole Westwood 1839 (HOLLEY et al. 2016),
e em formigas cortadeiras como as do gênero Atta Fabricius, 1804 (TOLEDO et al., 2016) também
ocorrem modificações morfológicas acentuadas referentes à especialização em relação às tarefas
executadas na colônia.

2.2.1 Respostas fenotípicas vs. Ambiente: formigas de solo

Apesar da similaridade do plano corporal geral das formigas, diferenças morfológicas
estão presentes e são utilizadas tanto na taxonomia e sistemática dos táxons (ver: KELLER, 2011;
BACCARO et al., 2015; BOROWIEC, 2016; BOLTON, 2020), quanto na definição de grupos
22
funcionais ou guildas (GREENSLADE; GREENSLADE, 1989; ANDERSEN, 1997; SILVA;
BRANDÃO, 2010), em diferentes adaptações ecológicas entre operárias (POWELL, 2008) e na
compreensão de adaptações às condições adversas de sobrevivência, como locais desérticos
(PFEFFER et al., 2019), ou nidificação em micro-habitats como túneis em galhos de árvores
(KHALIFE et al., 2018).
Dentre as respostas fenotípicas associadas ao ambiente, as mais intensamente exploradas
são as que relacionam obtenção de recursos e estratégias correlatas (ver: GREENSLADE;
GREENSLADE, 1989; ANDERSEN 1995; ANDERSEN 1996; WEISER; KASPARI 2006;
GIBB; PARR, 2010; SILVA; BRANDÃO, 2010; GIBB; PARR, 2013). Greenslade (1978),
Greenslade e Greenslade (1989) e Andersen (1991, 1992, 1995, 1997) usam características
qualitativas de cunho relativamente subjetivo associadas à dominância de espécies de formigas em
ambientes australianos. Caracteres como “corpo pequeno” e “cor pálida” (ANDERSEN, 1991), são
associados ao comportamento de dominância de recursos, potencial de recrutamento e proximidade
filogenética para definir categorias funcionais (ANDERSEN, 1995), dentre as quais encontram-se
as espécies crípticas. Espécies crípticas, no contexto dos autores supracitados, são a maioria das
pequenas poneríneas e mirmicíneas de coloração pálida.
Os trabalhos de Kaspari (1993) e Kaspari e Weiser (1999) utilizam caracteres
quantitativos associados ao tamanho das formigas (expresso como uma relação direta da largura
da cabeça), e suas relações com distintos níveis de complexidade do ambiente. Formigas menores
(neste caso, as que possuem as cabeças mais estreitas) são associadas a ambientes mais úmidos e
possuem menor tolerância térmica (KASPARI, 1993).
Também há relação entre medidas de comprimento e massa, com a tendência de formigas
maiores serem mais esguias e possuírem pernas mais longas, mas havendo divergência na relação
entre cabeça, mesossoma e pernas (em Myrmicinae, por exemplo, as larguras da cabeça e do
pronoto diminuem com o aumento das pernas e da massa) (KASPARI; WEISER, 1999). Além
disso, quanto menor o tamanho do corpo, maior a possibilidade de ocorrência em ambientes de
maior complexidade, aqui considerados os ambientes intersticiais de serrapilheira (KASPARI;
WEISER, 1999; FARJI-BRENER et al., 2004; GIBB; PARR, 2010).
Silva e Brandão (2010) delimitam nove guildas de formigas de serrapilheira a partir de
um maior número de caracteres quantitativos morfológicos, apesar de usarem dados da literatura
para classificar os estratos de ocorrência. Até então, trabalhos abordavam basicamente medidas
23
que refletiam o tamanho do corpo, não necessariamente a relação dos atributos e suas funções com
os habitats ocupados (ver: KASPARI, 1993; KASPARI; WEISER 1999; YANOVIACK;
KASPARI, 2000; FARJI-BRENER et al., 2004). Estes autores utilizam principalmente dados de
obtenção de recursos (com base nas mandíbulas, clípeo, olhos e pecíolo) e encontram evidências
de que predadoras generalistas hipogeicas possuem mandíbulas largas e maiores pecíolos. Também
observam uma sobreposição entre algumas guildas epigeicas e hipogeicas, como a composta por
predadoras hipogeicas de tamanho médio, e uma proximidade taxonômica entre grupos de
morfologias similares.
Apesar de amplamente utilizada como caráter classificatório da ocorrência das espécies,
ainda há pouca informação acerca da morfologia (e possíveis padrões morfológicos) associada à
presença das espécies no solo. Há uma maior quantidade de trabalhos sobre aspectos morfológicos
associados a condições ambientais extremas. Esse é o caso de espécies de Cataglyphis Foester
1850, por exemplo, que dadas as características de seu habitat (áreas desérticas), tiveram sua
morfologia e mecanismo de locomoção explorados amplamente (ver: ZOLLIKOFER, 1994 a,b,c;
SOMMER; WEHNER, 2012). Há, ainda, a presença de modificações morfológicas extremas a
hábitos específicos, como é o caso de Melissotarsus, que possui adaptações nas pernas médias e
posteriores, redução de olhos e perda de ferrão para viver em túneis escavados em troncos de
árvores (KHALIFE et al., 2018).
Sosiak e Barden (2020) sugerem a existência de ecomorfos (uma forma geral
especializada a um dado nicho) em formigas e comprovam que há uma série de caracteres
morfológicos que sustentam a ecologia de determinados gêneros. Porém, estes autores, como é
costume na mirmecologia dada a ausência de caracteres conspícuos, utilizam dados de literatura
para classificar as espécies em relação à ocorrência no solo.

3 METODOLOGIA
O presente trabalho se caracteriza por ser uma pesquisa quali-quantitativa, de natureza
básica. Desta forma, também se estabelece a necessidade de desenvolvimento de uma metodologia
experimental.

3.1 MATERIAL E MÉTODOS

3.1.1 Obtenção dos espécimes medidos
24
 As espécies estudadas são oriundas de doze municípios de Santa Catarina: Chapecó, São
Miguel do Oeste, Xanxerê, Otacílio Costa, Santa Terezinha do Salto, Campo Belo do Sul, Joinville,
Blumenau, Timbó, Lauro Muller, Orleans e Siderópolis (Fig. 1). Parte do material foi utilizado
previamente em Martins (2017), onde foram avaliadas a eficácia do método Tropical Soil Biology
and Fertitility (TSBF) na obtenção de espécies hipogeicas e o impacto de distintos sistemas de uso
do solo sob as comunidades de formigas de solo nas regiões Oeste (Chapecó, Xanxerê e São Miguel
do Oeste) e Planalto (Campo Belo do Sul, Lages/Santa Terezinha do Salto e Otacílio Costa).

FIGURA 1 – MAPA DAS LOCALIDADES DE ORIGEM DAS AMOSTRAS

Fonte: A autora, 2021

Durante a obtenção destas espécies, houve associação de métodos de coleta epigeicos

(pitfall) e hipogeicos (extração de monólito via TSBF), visando a otimização no processo de
identificação e estratificação da mirmecofauna de solo. O pitfall epigeico consistiu num recipiente
de 200 ml de capacidade, preenchido até a metade com água e detergente, inserido ao nível do solo

25
e mantido em campo por 72 horas, enquanto o TSBF é uma amostragem de monólito de solo
(ANDERSON; INGRAM, 1993), amplamente utilizada e consiste na retirada de blocos de solo
com dimensões de 25 x 25 x 30 (comprimento x largura x profundidade). Para todo monólito
retirado, houve a instalação de um pitfall a um metro do TSBF (para maiores detalhes sobre os
métodos de coleta e desenho amostral, ver: Martins et al., 2020).
Classificamos as espécies a priori de acordo com o critério de exclusividade proposto por
Martins et al (2020) e Houadria; Menzel (2021). Consiste na identificação do estrato de forrageio
das espécies a partir da ocorrência em apenas um método de coleta. Espécies coletadas apenas via
pitfall são epigeicas, já as coletadas apenas no TSBF são hipogeicas e as registradas em ambos os
métodos chamamos de intermediárias. Para espécies frequentes, com mais de 25 registros de
ocorrência para um dos métodos, caso tenha sido registrada uma ocorrência no método
complementar, consideramos essa única coleta como acidental e o critério de exclusividade foi
mantido.
A identificação a nível genérico se deu a partir do uso do Guia para os Gêneros de
Formigas do Brasil (BACCARO et al., 2015) e seguimos suas sugestões de chaves de identificação
de espécies. Especialistas foram consultados para a confirmação das espécies (Alexandre C.
Ferreira, Gabriela P. Camacho, John E. Latke, Mayron Escárraga, Rodrigo M. Feitosa e Thiago S.
R. da Silva) e sempre que necessário realizamos comparações com o material depositado na
Coleção Entomológica Padre Jesus Santiago Moure (DZUP), da Universidade Federal do Paraná
(UFPR), onde as espécies estão depositadas. As espécies foram nomeadas sempre que possível e
as que não, permaneceram como morfoespécies.
As espécies medidas foram escolhidas, inicialmente, de acordo com a correspondência
aos seguintes quesitos: (1) número de espécies medidas por gênero deve ser proporcional à riqueza
registrada do mesmo para as localidades amostradas (um maior número de espécies de Pheidole,
Hypoponera Santschi, 1938 e Solenopsis Westwood, 1840, gêneros altamente diversos, foi medida
em comparação à Simopelta Mann, 1922, por exemplo, por sua vez pouco representado); (2) quanto
maior a frequência de ocorrência, maior o número de espécimes medidos por espécie; (3)
montagem adequada, possibilitando mobilidade dos apêndices; (4) quando possível, ao menos três
espécimes foram medidos. Para espécies polimórficas, apenas as operárias menores foram medidas,
como orientado pelo GlobalAnts database (PARR et al., 2017) e a terminologia morfológica
utilizada seguiu o proposto por Bolton (1994, 2000) e Keller (2011).
26
 Os espécimes receberam um código de identificação por cor de acordo com o critério de
exclusividade, após mensurados: (1) etiquetas verdes para epigeicas; (2) pretas para intermediárias
e (3) marrons para hipogeicas. Quando havia mais de um espécime por alfinete, a mensuração era
feita no de melhor montagem (apêndices móveis) ou, se ambos estavam adequados, no primeiro de
cima para baixo (para facilitar a mobilidade).

3.1.2 Caracteres mensurados

Utilizamos como proxy para o hábito de forrageio no estrato subterrâneo, caracteres da
morfologia externa diretamente relacionados à locomoção. Adotamos majoritariamente esses
caracteres por entender que o deslocamento em ambiente terrestre é energeticamente custoso para
os insetos (ALEXANDER, 1982), especialmente para os exclusivamente ambulatoriais e
escavadores (VILLANI et al., 1999), como as formigas. Além disso, a maioria dos trabalhos que
abordam padrões morfológicos associados ao hábito subterrâneo, levam em consideração medidas
ou caracteres qualitativos de estruturas utilizadas no processo de escavação, como pernas e cabeça
(HOPKINS; DAVIS, 2009) e não características diretamente associadas à obtenção de recursos
(como comumente adotado) (ver: SILVA; BRANDÃO, 2010; GIBB; PARR, 2013;). Como nosso
foco são as formigas de solo, avaliar parâmetros associados às possíveis estratégias de
deslocamento subterrâneo se mostra de extrema importância para detectarmos a diversidade
morfológica nesse estrato.
Os caracteres morfológicos foram observados diretamente nos espécimes, com utilização
de estereomicroscópio óptico (Leica, modelo S8AP0, ocular com aumento 16x e objetiva 1.0x), no
maior aumento possível, munido de régua reticular micrométrica (escala de 0,01 mm), devidamente
acoplada à ocular. Utilizamos alguns caracteres sugeridos pelo Global Ants Database (PARR et al.,
2017), além de novos caracteres de acordo com a relevância na determinação das assembleias
hipogeicas e epigeicas, definidos a priori. Os novos caracteres foram levantados após a observação
de cerca de 9.000 espécimes durante a montagem e identificação do material utilizado por Martins
(2017) e Martins et al. (2020), mais uma mesma quantidade de material adicional referente às
coletas nas regiões Sul (Lauro Muller, Siderópolis e Orleans) e Leste (Joinville, Blumenau e
Timbó) de Santa Catarina.
Ao todo foram listados 61 caracteres (Tabela 1), com ênfase nas pernas e mesossoma (por
serem partes anatômicas diretamente relacionadas ao proxy supracitado) (Apêndice A). Destes, 44
27
são contínuos (comprimento e largura medidos em milímetros), sete são categóricos (sendo a
medida do hábito e subfamília os oitavo e nono caracteres na matriz) e 10 são baseados em
mensuração aproximada de área.
Além dos caracteres contínuos, foram elencados inicialmente sete caracteres categóricos
(ordinais e nominais) : (1) número de segmentos antenais (NSA) – contagem dos artículos antenais
desde o escapo; (2) junção promesonotal (PMST) – nível de fusão entre pronoto e mesonoto
definido por Keller (2011, fig. 21), definido na planilha como móvel (articulado), impressa
(suturado) ou ausente; (3) Coloração dominante (SCOL), categorizada a partir do sugerido por Parr
et al. (2017, Fig.S15b) – equivalentes às cores 15, 16 17 foram notadas como “AMARELO”, 18 e
19 como “CAST_AMARELO”, 20 E 21 como “CAST_VERM”, 22 e 8 como
“MARROM_VERM”, 23 e 24 como “MARROM” e 8 como “PRETO”; (4) formato do espiráculo
propodeal (SPS), notado como oval ou circular; (5) pilosidade mesossomal (MEP), notada como
densa, semidensa, esparsa, semiesparsa e ausente (do maior para o menor grau de concentração de
pelos longos e eretos – acima de 15, entre 10 e 15, entre 5 e 10, até 5 e nenhum, respectivamente);
(6) esculturação (SCULP), adaptada de Parr et al. (2017, Table S1), aqui notada como nominal de
acordo com o aspecto geral do corpo (especialmente o mesossoma), 1 = “AUSENTE”, 2 =
“INTERMEDIARIA” e 3 = “ESCULPIDA”; e (7) pilosidade nos tarsômeros (TPIL), notada com
as mesmas categorias de MEP.

Para o cálculo das áreas, escapos, coxas e trocanteres foram geometrizados como trapézios
(pois, em sua grande maioria, largura proximal e distal não eram iguais) (Apêndice A). A fórmula
para o cálculo da área do trapézio (1) é:
𝐵+𝑏
𝐴𝑡 =
2
∗ ℎ (1)

Sendo B a largura proximal, b a largura distal e h o comprimento.

Já a fórmula das áreas dos fêmures (anterior, médio e posterior) (2) foram deduzidas a
partir da área do trapézio. A partir das medidas lineares tomadas, podemos considerar um fêmur
como a soma de dois trapézios (Apêndice A). Dessa forma,
𝐵𝑝 + 𝑏𝑚 𝐵𝑑 + 𝑏𝑚 𝐶
𝐴𝑓 = ( ∗ 𝐻) + ( ∗ 𝐻) , 𝑝𝑎𝑟𝑎 𝐻 =
2 2 2
𝐵𝑝 + 𝑏𝑚 𝐵𝑑 + 𝑏𝑚
𝐴𝑓 = 𝐻 ( + )
2 2

28
 2𝑏𝑚 + 𝐵𝑝 + 𝐵𝑑
𝐴𝑓 = 𝐻 ( )
2
𝐴𝑓 = 𝐻(𝑏𝑚 + 𝐵𝑝 + 𝐵𝑑) (2)

Onde: Bp é a largura proximal, bm é a largura da região mediana do fêmur, Bd é a largura

distal e H é a altura do trapézio, equivalente à metade do comprimento do fêmur (C).
Uma consideração importante é registrar a limitação na utilização de formigas já montadas
para a completa observação das pernas. Nesse caso, uma montagem correta e cuidadosa é
fundamental. Um dos nossos critérios para a escolha dos espécimes utilizados passava pela
separação de espécimes bem montados. O que incluía, preferencialmente, espécimes colados
cuidadosamente no triângulo a partir da lateral do mesossoma (lado esquerdo) e não na porção
ventral da formiga (entre os segundo e terceiro par de pernas, de acordo com Lattke, 2000).
Para fins de organização, cada espécie recebeu um código (SP1 a SP224), identificando a
ordem das mensurações.

TABELA 1 – Lista de caracteres avaliados. Caracteres sem indicação são contínuos (mensurados em mm);
(**) caracteres categóricos. Abreviações feitas a partir das descrções dos caracteres em inglês. Caracteres
mensurados primariamente neste trabalho, estão indicados como DZUP.
CARÁTER ABREVIAÇÃO REFERÊNCIAS
CABEÇA
1 Comprimento da cabeça HL Kaspari; Weiser, 1999; Yanoviak; Kaspari,
2000; Parr et al., 2003; Sarty et al., 2006;
Bihn et al., 2010; Silva; Brandão, 2010;
Yates et al., 2014; Schofield et al., 2016;
Parr et al., 2017; Peeters et al., 2017
2 Máxima largura da cabeça HMW Kaspari, 1992; Kaspari, 1993; Kaspari,
1996; Kaspari; Weiser, 1999; Parr et al.,
2003; Silva; Brandão, 2010; Yates et al.,
2014; Schofield et al., 2016; Parr et al., 2017
3 Comprimento do escapo SL Weiser; Kaspari, 2006; Silva; Brandão,
2010; Yates et al., 2014; Gibb et al., 2015;
Parr et al., 2017; Sosiak; Barden 2020
4 Largura proximal do escapo SWP DZUP
5 Largura distal do escapo SWD DZUP
6 Distância interocular IOW Silva; Brandão; Gibb; Parr, 2013; Schofield
et al., 2016; Parr et al., 2017
7 Número de segmentos antenais ** NSA DZUP

8 Área do escapo SA DZUP

MESOSSOMA
9 Largura do pronoto em vista dorsal PWDV Kaspari; Weiser, 1999; Sarty et al. 2006;
Silva; Brandão, 2010; Schofield et al., 2016;
Parr et al., 2017

29
10 Comprimento do pronoto em vista PLDV DZUP
dorsal
11 Altura da face dorsal do pronoto à HPr DZUP
inserção da perna anterior
12 Altura da face dorsal do mesonoto HMe DZUP
+ mesepisterno à inserção da perna
média
13 Altura da face dorsal do propódeo à HPrp DZUP
inserção da perna posterior
14 Diferença de altura entre porção HPP DZUP
mais alta do mesossoma e o
propódeo
15 Junção promesonotal ** PMST Keller, 2011
16 Comprimento de Weber WeL Silva; Brandão, 2010; Gibb; Parr, 2013;
Gibb et al., 2015;
17 Coloração do espécime ** SCOL Parr et al., 2016; Schofield et al., 2016; Parr
et al., 2017
18 Formato do espiráculo propodeal SPS DZUP
**
19 Máximo comprimento do PSWmax DZUP
espiráculo propodeal
20 Pilosidade mesossomal ** MEP DZUP
21 Esculturação do espécime** SCULP Parr et al., 2017
PERNAS
22 Largura proximal do trocânter WTr1 DZUP
anterior
23 Largura distal do trocânter anterior WTr1.2 DZUP
24 Comprimento do trocânter anterior LTr1 DZUP
25 Largura proximal do trocânter WTr2 DZUP
médio
26 Largura distal do trocânter médio WTr2.2 DZUP
27 Comprimento do trocânter médio LTr2 DZUP
28 Largura proximal do trocânter WTr3 DZUP
posterior
29 Largura distal do trocânter WTr3.2 DZUP
posterior
30 Comprimento do trocânter LTr3 DZUP
posterior
31 Largura proximal da coxa anterior WC1 DZUP
em vista lateral
32 Largura distal da coxa anterior em WC1.2 DZUP
vista lateral
33 Comprimento da coxa anterior LC1 Sosiak; Barden, 2020

34 Largura proximal da coxa média WC2 DZUP

em vista lateral
35 Largura distal da coxa anterior em WC2.2 DZUP
vista lateral
36 Comprimento da coxa média LC2 DZUP

37 Largura proximal da coxa posterior WPHC DZUP

em vista lateral
38 Largura distal da coxa posterior em WDHC DZUP
vista lateral
39 Comprimento da coxa posterior LHC DZUP

30
 40 Largura proximal do fêmur anterior PFWF DZUP

41 Largura da região mediana do MFWF DZUP

fêmur anterior
42 Largura distal do fêmur anterior DFWF DZUP

43 Comprimento do fêmur anterior FFL DZUP

44 Largura proximal do fêmur médio PFWMe DZUP

45 Largura da região mediana do MFWMe DZUP

fêmur médio
46 Largura distal do fêmur médio DFWMe DZUP

47 Comprimento do fêmur médio MeFL Yates et al., 2014

48 Largura proximal do fêmur PFWH DZUP

posterior
49 Largura da região mediana do MFWH DZUP
fêmur posterior
50 Largura distal do fêmur posterior DFWH DZUP
51 Comprimento do fêmur posterior MFL Feener et al., 1988; Kaspari; Weiser, 1999;
Parr et al., 2003; Gibb; Parr, 2010; Silva;
Brandão, 2010; Gibb; Parr, 2013; Yates et
al., 2014; Gibb et al., 2015; Schofield et al.,
2016; Sosiak; Barden, 2020
52 Área do trocânter anterior ATr1 DZUP
53 Área do trocânter médio ATr2 DZUP
54 Área do trocânter posterior ATr3 DZUP
55 Área da coxa anterior FCA DZUP
56 Área da coxa média MCA DZUP
57 Área da coxa posterior HCA DZUP
58 Área do fêmur anterior FFA DZUP
59 Área do fêmur médio MeFA DZUP
60 Área do fêmur posterior MFA DZUP
61 Pilosidade nos tarsômeros ** TPIL DZUP
Fonte: A autora, 2021.

3.1.3 Determinação de padrão morfológico

Todas as variáveis contínuas (a partir dos dados brutos) foram submetidas previamente à
análise gráfica via boxplot (Apêndice C) para verificar a normalidade de distribuição dos dados,
além de realizarmos Shapiro test. A partir do Shapiro, todos os caracteres apresentaram não
normalidade e foram submetidos ao Teste Kruskal-Wallis para avaliação da relação entre variáveis
resposta (medidas lineares e áreas) e preditora (hábito ou subfamília).
Para a redução de dimensões e verificação de correlação entre as variáveis, utilizamos a
Análise de Componentes Principais (PCA), a partir da matriz dos dados padronizados via z score,

31
usando o comando PCA() pacote FactorMineR (HUSSON et al., 2020). Essa mesma análise foi
utilizada para avaliar quais caracteres são, de fato, componentes dos morfoespaços hipogeico,
intermediário e epigeico e os mais importantes para esta delimitação. Após análise, a seleção dos
caracteres de maior poder explicativo se deu pela avaliação dos loadings e via inspeção gráfica.
Gráficos de contribuição das variáveis foram gerados a partir do comando fviz_contrib(), pacote
factoextra (KASSAMBARA; MUNDT, 2020), indicando o quanto cada variável preditora
contribuiu na construção dos componentes principais (PCs). Estes gráficos geram uma linha
tracejada que indica a contribuição média caso todas as variáveis tivessem o mesmo peso na
constituição do componente (PC). Variáveis que estejam na ou acima da linha são as mais indicadas
para explicar a maior variabilidade dos dados.
Para avaliar se o conjunto de características é relacionado ao hábito, utilizamos os scores
dos (PCs), com maiores eingenvalues, em regressão linear e submetemos os modelos à Análise de
Variância (ANOVA) e posterior Teste de Tukey. Consideramos o hábito (epigeico, intersticial e
hipogeico) e a subfamília como variáveis preditoras dos modelos submetidos às análises e estes
foram ajustados a partir do critério Akaike (AIC).
Para avaliar se as características elencadas (a partir da PCA) são eficientes na identificação
de espécies que tenham os distintos hábitos (hábito como resposta à combinação das variáveis),
realizamos uma Análise Discriminante Linear (LDA), combinando esses dados às variáveis
categóricas. Escolhemos a LDA por esta análise maximizar a separação entre categorias conhecidas
(avalia a variação entre grupos e não os dados totais). Assim como em Sosiak e Barden (2020),
usamos um dataset para testar a separação dos grupos, dividindo de forma aleatória os dados totais
(medições das variáveis previamente indicadas pela PCA, das 224 espécies) em “training” (70%)
e “test” (30%). As análises e gráficos foram elaborados com auxílio dos seguintes pacotes R (versão
4.0.3, com auxílio da interface RStudio 1.0.3): vegan (OKSANEN et al., 2013), MASS (RIPLEY
et al., 2019), ggplot2 (WICKHAM et al. 2021).

4 RESULTADOS
Foram mensurados 1071 espécimes, pertencentes a 224 espécies, 49 gêneros e 10
subfamílias. Deste modo, ao todo, foram geradas 65.331 medidas de atributos morfológicos
associados a formigas de solo. A partir do critério de exclusividade, adotado previamente, 81
espécies foram classificadas como epigeicas, 43 como hipogeicas e 91 como intermediárias
32
(Apêndice B). Após a análise de cada variável, via Kruskal-Wallis, obtivemos 8 caracteres que,
isoladamente, estão relacionados apenas ao hábito: HMW, SL, FFL, MeFL, MFL, SA, MeFA e
MFA.
Após realização da PCA com os dados lineares e áreas (Tabela 2), houve a redução de 54
caracteres contínuos para 19 (Fig, 2A), com o eixo formado pelas áreas (PC1) explicando 53.5% e
o eixo formado pelas medidas lineares (tamanho) (PC2), 41.75% (Fig. 2B). Como os dois primeiros
componentes explicam 95.25% da variação dos dados, consideramos apenas os scores destes como
variáveis resposta aos modelos submetidos ao ANOVA (PCs ~Hábito*Subfamília). Também foi
possível visualizar uma grande sobreposição dos morfoespaços entre as três categorias: hipogeicas,
intersticiais e epigeicas (Fig. 3).

TABELA 2– Loadings, Eingenvalues e Porcentagem (%) de variância para os

componentes 1 (53.5%) e 2 (41.75%), gerados a partir da Análise de Componentes
Principais (PCA) dos dados totais (lineares e áreas). Valores em negrito: 19 caracteres
mais relevantes na constituição dos dois componentes associados. (*) p < 0.05,
calculados a partir de Kruskal-Wallis para as variáveis Hábito e Subfamília.
Caracteres PC1 PC2 Loadings % Hábito Subfamília
Variância p value p value
MeFL 0.00128 0.98799 6.25E-05 0.000356 1.45E-05* 0.9182
WeL 0.001705 0.987293 0.012309 0.0701 0.002592* 1.54E-05*
MFL 0.000883 0.986179 3.37E-05 0.000192 5.06E-06* 0.9038
FFL 0.0013 0.983881 0.000107 0.000611 9.78E-05* 0.537
LHC 0.003436 0.982993 0.000216 0.001228 0.005427* 9.54E-06*
WC1.2 0.002787 0.977401 0.000794 0.004521 0.04686* 8.44E-07*
WC1 0.002536 0.975944 0.000942 0.005366 0.01146* 2.73E-05*
WC2 0.003039 0.975361 0.000578 0.003292 0.01259* 6.8E-06*
WPHC 0.002992 0.974831 0.000312 0.001776 0.01344* 2.97E-05*
LC1 0.000451 0.973503 0.000752 0.004285 0.002552* 4.48E-05*
LTr2 0.002764 0.973353 0.004229 0.024087 0.002739* 0.002649*
WC2.2 0.002717 0.971333 0.00048 0.002731 0.05568 4.07E-05*
LC2 0.004047 0.971304 0.000359 0.002044 0.007663* 5.99E-05*
WDHC 0.001825 0.969819 0.000263 0.001499 0.06094* 8.9E-06*
HMW 0.002205 0.968797 7.331591 41.75414 0.001095* 0.1824
WTr1 0.003377 0.968462 0.007645 0.043537 0.03152* 7.37E-07*
WTr1.2 0.003506 0.965698 0.005624 0.032029 0.02755* 3.24E-07*
LTr1 0.001662 0.962101 0.008233 0.046888 6.15E-05* 0.01551*
WTr2.2 0.003842 0.960995 0.002734 0.01557 0.04313* 4.24E-07*
PFWM 0.003086 0.958594 9.02E-05 0.000514 0.04089* 6.84E-07*
MFWM 0.001266 0.95815 7.44E-05 0.000424 0.001627* 0.01266*
LTr3 0.002291 0.957783 0.001647 0.009378 0.000673* 0.01698*

33
 HPr 0.004602 0.957752 0.024418 0.139066 0.004807* 0.000198*
WTr3.2 0.003887 0.952748 0.001217 0.006932 0.03894* 2.44E-07*
WTr3 0.003352 0.952245 0.001484 0.008452 0.3174 8.28E-09*
PLDV 0.00931 0.951962 0.03366 0.1917 0.005215* 0.007063*
DFWM 0.002791 0.951607 8.78E-05 0.0005 0.005895* 2.88E-05*
PFWH 0.001368 0.951319 5.13E-05 0.000292 0.05358 5.01E-08*
DFWF 0.003514 0.944653 0.00012 0.000686 0.02225* 7.17E-07*
DFWH 0.002882 0.943208 3.96E-05 0.000226 0.005366* 3.17E-05*
WTr2 0.002576 0.942666 0.003674 0.020922 0.8054 8.28E-11*
SL 0.000179 0.937176 0.316658 1.803399 3.96E-06* 0.2353
PWDV 0.008073 0.926337 0.050439 0.287257 0.01227* 0.00018*
IOW 0.005492 0.916828 0.068397 0.389529 0.006691* 3.63E-05*
HL 0.000653 0.915802 9.393432 53.49653 0.0152* 6.83E-08*
HMe 0.00089 0.908853 0.022456 0.12789 0.05032 1.68E-07*
MFWH 0.000174 0.901444 3.74E-05 0.000213 0.002556* 0.02373*
HPrp 0.002 0.876093 0.020393 0.11614 0.06403 3.38E-13*
MFWF 0.00186 0.87254 0.000158 0.0009 0.04356* 2.14E-06*
SWP 0.002379 0.844704 0.126895 0.72268 0.1781 1.97E-09*
PFWF 0.00318 0.832667 0.000173 0.000986 0.08565 1.03E-09*
SWD 0.00137 0.805427 0.089707 0.510893 0.005619 1.71E-08*
PSWmax 0.009266 0.728344 0.010353 0.058963 0.3659 0.000376*
HPP 0.005524 0.13884 0.015849 0.09026 0.002012* 3.42E-13*
SA 0.744597 0.015243 2.91E-05 0.000165 0.02654* 8.04E-05
MCA 0.949252 0.003575 1.66E-05 9.43E-05 0.02509* 1.35E-05*
ATr1 0.942084 0.002769 2.66E-05 0.000152 0.005* 0.000235*
FFA 0.978799 0.002315 1.03E-05 5.84E-05 0.006685* 0.001562*
HCA 0.970826 0.001473 1.33E-05 7.58E-05 0.009786* 5.78E-06*
FCA 0.972215 0.000606 1.84E-05 0.000105 0.01675* 8.82E-06*
ATr2 0.962895 0.000347 2.55E-05 0.000145 0.01898* 5.02E-06*
ATr3 0.951067 0.000258 2.19E-05 0.000125 0.01082* 1.76E-05*
MeFA 0.975508 3.32E-05 8.46E-06 4.82E-05 0.000346* 0.1438
MFA 0.965647 3.17E-05 7.69E-06 4.38E-05 0.000151* 0.2049
Fonte: A autora, 2021.

Após realizar a ANOVA, observa-se que PC2 apresenta relação com o hábito (F= 6.16; p=
0.002519) (Tabela 3), sendo o modelo mais adequado o que considera este componente como
variável resposta (PC2 ~ Hábito) (AIC= 441.2149; p= 0.004321). A partir do teste Tukey, nota-se
que os caracteres permitem a distinção do grupo epigeico em relação aos grupos intersticiais e
hipogeicos (subterrâneos), mas não entre estes últimos (Fig. 4).

34
 Os gráficos de correlação das espécies com os PC1 e PC2 mostram quais espécies
possuem as maiores variações (e consequentemente maior correspondência com os caracteres
constituintes dos PCs) (Fig 5 e 6). Observa-se uma maior correlação entre as medidas de área e as
espécies de Pheidole (espécies 1 a 72), Hypoponera (73 a 97) e Solenopsis (98 a 118). Já as espécies
que apresentam maior variância em relação ao PC2 estão entre as cultivadoras de fungos (120 a
129), além de Camponotus melanoticus Emery, 1894, Crematogaster nigropilosa Mayr, 1870,
Ectatomma edentatum Roger, 1863, Neoponera bucki (Borgmeier, 1927), Odontomachus chelifer
(Latreille, 1802) e O. hastatus (Fabricius, 1804), Pachycondyla striata Smith, 1858 e P. harpax
(Fabricius, 1804).

FIGURA 2 – Gráficos resultantes da Análise de Componentes Principais (PCA) sobre dados lineares e
quadráticos (áreas), expressos para os 25 caracteres que mais contribuem na formação das PCs 1 e 2. A)
Contribuição das variáveis para a formação dos componentes principais 1 e 2. B) Qualidade de
representação das variáveis.

Fonte: A autora, 2021.

35
 FIGURA 3 – Gráfico de polígonos para demonstrar a distribuição dos caracteres
associados ao hábito em formigas de solo a partir medidas lineares e quadráticas (áreas).
Epi = Epigeicas; hipo= hipogeicas e inter= inintermediárias.

TABELA 2- Resultados da análise de variância (ANOVA) e ajuste de modelo aos dois principais
componentes derivados da PCA (% de variância: PC1 - 53.5% e PC2 - 41.45%) realizada com
todos os dados (lineares e áreas). (*) p< o.o5; Valor em negrito: melhor ajuste de modelo segundo
critério Akaike (AIC).
Df SumSq Mean Sq F value Pr(>F) AIC
PC1 HABT 2 28.64 14.3212 1.5249 0.2199 504.6923
Residuals 221 2075.49 9.3913
PC2 HABT 2 78.95 39.476 5.5806 0.004321* 441.2149
Residuals 221 1563.32 7.074
PC1+PC2 HABT 2 202.7 101.35 6.3206 0.002141* 624.5272
Residuals 221 3543.7 16.035
Fonte: A autora, 2021.

36
 FIGURA 4– Gráfico de relação entre categorias geradas pelo Teste Tukey para o modelo
PC2~Hábito, utilizado na ANOVA. Separação entre epi (epigeicas), inter (intermediárias) e
hipo (hipogeicas).

Fonte: A autora, 2021.

37
FIGURA 5– Gráfico de correlação entre espécies e as PCs (Dim 1 = PC1; Dim 2 = PC2), após
Análise de Componentes Principais (PCA). Quanto maior e mais escuro o círculo, mais
relacionado com os eixos área (PC1) e tamanho (PC2). Números de 1 a 120 correspondem às
espécies mensuradas.

Fonte: A autora, 2021.

38
FIGURA 6– Gráfico de correlação entre espécies e as PCs (Dim 1 = PC1; Dim 2 = PC2), após
Análise de Componentes Principais (PCA). Quanto maior e mais escuro o círculo, mais
relacionado com os eixos área (PC1) e tamanho (PC2). Números de 121 a 224 correspondem
às espécies mensuradas.

Fonte: A autora, 2021.

39
 Em relação à LDA, realizada a partir dos 19 caracteres resultantes da PCA, o modelo
utilizado é capaz de prever com 51.5% de acurácia o pertencimento de uma espécie a um dos três
hábitos, a partir da comparação com nossos dados. Já a probabilidade posterior, associada a cada
grupo, corresponde a 31.9%, 47.5% e 20.6% para epigeicas, intermediárias e hipogeicas,
respectivamente. O LD1 corresponde à 61.89% dos dados e o LD2 ao restante (38.11%). A partir
dos dados para treinamento, o número de espécies que são classificadas como hipogeicas é 19.73%,
intermediárias 40.78% e epigeicas 39.47% (Fig. 7 e 8).
Apesar da grande sobreposição de características, os gráficos e sinais dos coeficientes
gerados nesta análise (Tabela 4), indicam que as espécies hipogeicas tendem a possuir menores
comprimento de escapo (SL), largura máxima da cabeça (HMW), altura do mesonoto +
mesepisterno (HMe), fêmur anterior (FFL), área do trocânter posterior (ATr3) e área da coxa
anterior (FCA) e maiores larguras do pronoto (PWDV), comprimento de Weber (WeL) e área da
coxa posterior (HCA). As epigeicas tendem a ter cabeças mais largas, escapo e fêmures mais longos
(anteriores e médios), maior área do trocanter posterior e da coxa anterior e HMe maior, além de
terem maior tendencia à coloração preta que as demais. As espécies intermediárias podem ter
cabeça mais larga (polígono variando mais no eixo LD2), fêmur posterior mais longo e área da
coxa média maior em relação às hipogeicas.
Embora os caracteres categóricos não tenham sido testados quanto à sua relação com o
hábito, na LDA foi possível avaliar que espécies epigeicas tendem a possuir pilosidade tarsal de
esparsa a densa, espiráculo oval (embora esse formato seja um artefato da visualização, ver detalhes
no Apêndice A), junção promesonotal móvel e formigas com coloração escura (preta). Referente
às cores, as diferentes gradações e tons encontram-se difusos no morfoespaço (ver Fig. 7D).

40
 FIGURA 7 – Representação gráfica da Análise Discriminante Linear (LDA) em relação aos hábitos
epigeico, intersticial e hipogeico (LD1 = 61.89%, LD2 = 38.11%). A) Pontos indicam MEP (Pilosidade
mesossomal); B) NSA (Número de artículos antenais); C) PMST (Sutura Promesonotal); D) SCOL
(Coloração nominada após identificação de acordo com a gradação apresentada no GlobalAnts
Database).

Fonte: A autora, 2021.

41
 FIGURA 8– Representação gráfica da Análise Discriminante Linear (LDA) em relação aos hábitos
epigeico, intersticial e hipogeico (LD1 = 61.89%, LD2 = 38.11%). Pontos indicam A) SCULP (Esculturação
de acordo com o sugerido no GlobalAnts Database); B) SPS (Formato do espiráculo propodeal); C) TPIL
(Pilosidade tarsal).

Fonte: A autora, 2021.

42
 TABELA 4- Coeficientes dos discriminantes lineares, gerados a partir da Análise de
Discriminantes Lineares (LDA).
HM SL PWDV PLDV HMe WeL FFL MeFL MFL
W

-0.075 -0.724 2.104 0.948 -1.03 1.595 -4.62 15.87 -12.4

SA ATr1 ATr2 ATr3 FCA MCA HCA FFA MeFA

-0.64 0.347 -0.487 -1.018 -0.600 -2.136 3.119 1.0465 0.863

MFA PTdensa TPIL_ TPIL_ CAST_ CAST_V MAR MAR_V PRET

ERM ROM ERM O
LD1 esparsa AMAR
semid
ensa

-0.377 -0.370 -0.114 -0.214 -0.534 -0.651 -0.916 -0.0829 -1.569

MEP MEP_ MEP_ MEP_ PMST_ PMST_ ESCU INTER SPS_ NSA
_ MOVEL LPID MEDIA
esparsa semidensa semies IMPR A RIA oval
densa parsa

0.1003 0.283 -0.347 0.984 0.264 -0.254 -0.569 -1.037 0.331 0.273

HMW SL PWDV PLDV HMe WeL FFL MeFL MFL

1.379 0.247 -0.202 0.182 1.401 -5.75 1.320 5.556 -1.523

SA ATr1 ATr2 ATr3 FCA MCA HCA FFA MeFA

-0.701 0.587 -1.10 1.192 0.068 -0.557 -1.365 1.883 1.999

MFA TPIL_ TPIL_ TPIL_ CAST_ CAST_V MAR MAR_V PRET

ERM ROM ERM O
densa esparsa semide AMAR
LD2
nsa

-2.165 0.406 0.111 0.150 -1.076 -0.826 -0.729 -1.690 1.273

MEP MEP_ MEP_ MEP_ PMST_ PMST_ ESCU INTER SPS_ NSA
_ MOVEL LPID MEDIA
esparsa semidensa semies IMPR A RIA oval
densa parsa

-0.881 -0.219 -1.416 3.009 -0.787 1.332 -0.401 -0.653 1.004 -

0.055

Fonte: A autora, 2021.

43
5 DISCUSSÃO
5.1 RESPOSTAS FENOTÍPICAS EM FORMIGAS DE SOLO
Este é o primeiro trabalho que avalia conjuntos de caracteres morfológicos com foco em
formigas de solo. Os dados aqui obtidos e analisados não permitiram a delimitação de um padrão
morfológico conspícuo e específico para formigas hipogeicas. Ainda assim, esta delimitação foi
possível quando consideramos as formigas subterrâneas (intermediárias e hipogeicas) em relação
às epigeicas. Nossos resultados corroboram os de Kaspari; Weiser (1999), Gibb e Parr (2010),
Silva; Brandão e Sosiak; Barden (2020): as espécies epigeicas tendem a ter fêmures anteriores mais
longos e cabeças mais largas, enquanto as subterrâneas tendem a ter cabeças mais estreitas e
fêmures mais curtos.
Essa configuração corporal em formigas subterrâneas permite a locomoção nos interstícios,
de maneira similar às formigas epigeicas de serrapilheira que levaram à formulação da “size-grain
hypothesis” (KASPARI; WEISER, 1999). Esta hipótese foi desenvolvida a partir das espécies de
serrapilheira e elucida que as menores tendem a explorar os interstícios deste ambiente, enquanto
as espécies maiores predominam na superfície (WEISER; KASPARI, 1999). Já foi confirmada em
trabalhos sob condições naturais ou artificiais para formigas de serrapilheira (SARTY et al., 2006;
GIBB; PARR, 2010; SOSIAK; BARDEN, 2020). Porém, sua aplicação não foi confirmada em
ambientes de dossel (considerados menos complexos pelos autores), de modo que espécies
arbóreas não apresentaram tamanho maior que as de serrapilheira (YANOVIAK; KASPARI, 2000).
Como o solo é um ambiente complexo, podemos considerar que a “size-grain hypothesis”
se aplicaria também a este habitat. Uma vez que a complexidade da superfície é medida pela
heterogeneidade e cobertura do solo (que geram interstícios) (KASPARI; WEISER, 1999), o solo
também apresenta elementos que vão aumentar ou diminuir a quantidade de interstícios (elementos
que integrarão a heterogeneidade). De acordo com Verruijt (2006), os seguintes elementos podem
definir a heterogeneidade do solo: rigidez dependente do nível de estresse (relacionado à
quantidade de pressão externa sob o solo), deformação (que depende da granulometria do solo,
solos arenosos deformam mais, por exemplo), dilatância (propriedade de mudar de estado em
função da pressão e composição mineral), quantidade de água adsorvida e a variabilidade química
(em termos de composição macroestrutural – compostos dominantes). Esses fatores podem ser
considerados como componentes da complexidade do solo alterando a quantidade e disponibilidade

44
de interstícios. Porém, essa proposição precisa ser melhor testada, uma vez que não avaliamos esses
fatores.
Segundo Wu et al., (2015), corpos mais alongados favorecem a escavação de túneis mais
estreitos. Esse pode ser um fator a ser testado futuramente, uma vez que nossos resultados
mostraram que o comprimento de Weber, a largura do pronoto e a altura do mesonoto mais
mesopleura são maiores nas espécies subterrâneas e menores nas epigeicas. Ou seja, formigas
subterrâneas tendem a ter o pronoto mais largo e corpo alongado, enquanto as epigeicas tem
pronoto estreito e corpos mais curtos. Formigas são excelentes escavadoras, sendo um dos
principais organismos responsáveis pelos processos de bioturbação do solo (BOTINELLI et al.,
2015). Apesar disso, pouco sabemos sobre os processos e mecanismos envolvidos na escavação
feita por formigas.
Segundo Yates et al., (2014) o comprimento de Weber e do escapo são medidas que
possuem sinal filogenético, sendo difícil separar os efeitos filogenéticos dos ambientais. Como a
origem e diversificação das formigas pode ter ocorrido primariamente no subsolo a partir de um
ancestral subterrâneo (LUCKY et al., 2013), a prevalência desses caracteres em formigas
subterrâneas seria esperada especialmente nas pertencentes às subfamílias constituintes do clado
Poneroide (BRANSTETTER et al., 2017). As espécies aqui classificadas como subterrâneas (e com
51.5% de chance de assim serem classificadas, dada a acurácia do modelo da LDA), pertencem a
todas as dez subfamílias mensuradas, não apenas às mais basais (clado Poneroide). Os caracteres
corpo alongado e escapos mais curtos (presentes nas subterrâneas), aparentemente estão presentes
tanto nos gêneros poneroides (como Hypononera), como em gêneros que não são comumente
considerados subterrâneos, Pheidole por exemplo, indicando uma possível conservação de
caracteres associados ao solo.
Sosiak e Barden (2020) identificaram várias origens para as convergências morfológicas
em formigas e sugerem que há formação de ecomorfos (integração de caracteres que definem
grupos de morfologia similar, não relacionados filogeneticamente, para a ocupação de um mesmo
nicho). Apesar de ser um sistema de baixa produção de diversidade (NEVO, 1979), não sabemos
como o solo pode atuar junto às formigas tanto na escala micro quanto macroadaptativa, embora
haja evidências de que este estrato atua ativamente como filtro nos processos de seleção em outros
grupos (ver: NEVO, 1979; NEVO, 1995; VILLANI et al., 1999; WU et al., 2015).

45
 As variáveis associadas às pernas foram promissoras na distinção de hábitos subterrâneos
e epigeicos, assim como as áreas dos fêmures, trocanteres e coxas. Das 20 variáveis de maiores
loadings (na PCA), 16 são relacionadas às pernas (ver Tabelas 1 e 2, Apêndice A). Esse resultado
reforça a necessidade de olharmos para os apêndices locomotores a partir de uma outra perspectiva,
explorando características que ainda não foram utilizadas e/ou que possam ter sido pouco
exploradas, como as medidas de área dos segmentos das pernas.
Alexander (1982, 1984) cita a importância do movimento para todos os animais e indica o
movimento cursorial (andar e correr) e de escavar como os mais custosos energeticamente. Em
mamíferos e répteis fossoriais, as pernas mais curtas e fortes favorecem o deslocamento no solo
por otimizar a força utilizada no processo de escavação e assim diminuir o gasto de energia (WU
et al., 2015). Pouco sabemos sobre os processos de locomoção, metabólicos e mecânica do
movimento associados às formigas.
Zollikofer (1994a, b, c) realizou uma série de experimentos em que avaliou o tamanho do
passo (distância entre as pernas anterior e posterior de um mesmo lado), alteração na angulação da
direção e velocidade do movimento cursorial de formigas dos gêneros Cataglyphis e Lasius.
Encontrou que há diferenças entre as espécies na forma como o movimento ocorre sob alta
velocidade. Seild e Wehner (2008) também encontraram diferenças na forma com que espécies de
Cataglyphis (uma arbórea e uma de serrapilheira) e deslocam e sugerem que há diferença entre os
mecanismos de locomoção das espécies. Associando as elucidações destes autores e nossos
resultados, podemos afirmar que há muita informação sendo perdida pela não utilização dos
apêndices locomotores, especialmente no que se refere a estudos que envolvem comparação
morfológica entre grupos distintos.
Nossos resultados mostram que os comprimentos dos fêmures anterior e médio para as
espécies epigeicas e posterior para as subterrâneas, podem ser utilizados como caracteres
distintivos destes hábitos. Diferenças entre os comprimentos das três pernas e entre espécies já
foram constatadas para as espécies termofílicas e não-termofílicas de Cataglyphis. Nessas espécies
há uma distinção do comprimento das pernas entre as que se encontram ao longo do eixo norte-sul
global (comprimentos maiores ocorrem mais próximos à linha do Equador) e há uma relação
alométrica entre as pernas (sendo a anterior menor em relação à média e estas menores em relação
à posterior) (SOMMER; WEHNER, 2012). Como nossos resultados mostram fêmures como
caracteres relevantes, uma investigação mais acurada acerca da aplicabilidade das medidas das
46
pernas também na separação de espécies pode trazer resultados interessantes como os de Sommer
e Wehner (2012).
Além disso, a maior contribuição do PC1 (áreas), embora não esteja associada ao hábito,
está relacionada às espécies de Pheidole, Hypoponera e Solenopsis. A separação das espécies destes
gêneros, de alta diversidade, pode se beneficiar da utilização das medidas de áreas sugeridas pelo
presente trabalho. A utilização das medidas lineares de comprimento das três pernas (especialmente
as dos fêmures e coxas), para estes gêneros, também pode agregar conhecimento acerca do hábito
em função do estrato ocupado e/ou de forrageio (como feito por Sommer e Wehner (2012) para a
termofilia).
Das espécies consideradas hipogeicas sensu Wong e Guenárd (2017), ou seja, que possuem
morfologia criptobiótica, (como Fulakora elongata (Santschi, 1912), Neocerapachys splendens
Borgmeier, 1957, Typhlomyrmex major Santschi 1923, e T. pusillus Emery 1894, algumas espécies
do gênero Hypoponera, Simopelta curvata (Mayr, 1887), Sphinctomyrmex stali Mayr, 1866), não
há, majoritariamente, associação ao eixo PC2 (tamanho). Ou seja, apesar das características
(cabeças mais estreitas, maior WeL e pronoto mais largo, fêmures mais curtos) estarem presentes
nessas espécies, não podem ser atribuídas ao hábito. Estas espécies também apresentam maior
relação com o eixo PC1 (áreas). Como não testamos sinais filogenéticos, não podemos explorar
mais detalhadamente esta relação.
Uma característica que as espécies apresentam e que é constantemente associada à
“morfologia hipogeica” é a cor “pálida” (ANDERSEN, 1991; DELABIE et al., 2000; WONG;
GUENÁRD, 2017). Avaliamos as cores e as espécies hipogeicas apresentaram tendência a ter todas
as colorações, menos a preta (que em nosso conjunto de dados foi predominante nas espécies de
Camponotus). Mais uma evidência de que uma morfologia criptobiótica (coloração clara ou
ausente) não necessariamente está relacionada ao ambiente subterrâneo.
Dois gêneros em que as espécies são constantemente classificadas como hipogeicas são
Acropyga Roger, 1862 e Tranopelta Mayr, 1866. No entanto, as espécies Tranopelta gilva Mayr,
1866 e Acropyga goeldii Forel 1893 aparecem em nossos registros como intermediárias. Somente
Acropyga decedens (Mayr, 1887) foi registrada como hipogeica. Nenhuma das espécies de
Acropyga avaliadas aqui possui as características elencadas a partir das análises (para os
respectivos hábitos). Já T. gilva apresenta relação com o PC1, não havendo relação entre a variação
deste e o hábito. Estes resultados corroboram os encontrados por Delabie et al. (2000), que sugerem
47
que apesar de possuírem morfologia criptobiótica e viverem em raízes de plantas (onde atendem
hemípteros), as espécies do gênero Acropyga e Tranopelta não são hipogeicas e sim subterrâneas.
Até o presente o momento, a maior parte das classificações funcionais de formigas de solo,
no Brasil, seguem a proposta de Delabie et al. (2000). Esta baseia-se em descrições elaboradas a
partir de características associadas às estratégias de forrageamento, alimentação e nidificação,
fornecidas pelos autores sem critérios objetivos para a delimitação. Estas características são
eficientes ao que se propõem (delimitar predadores vs. onívoros, espécies dominantes e níveis de
competição), porém existe uma sobreposição de caracteres que mascara o estrato de ocorrência. De
acordo com os autores supracitados, tanto espécies de solo quanto de serrapilheira podem ser
crípticas.
A dificuldade em estabelecer uma relação, a mais próxima do real, entre espécies
subterrâneas e caracteres morfológicos que propiciem o reconhecimento dessas espécies, está na
ampla utilização da morfologia críptica (que é convergente para distintos locais, como cavernas,
fendas, solo, interstício da serrapilheira) como proxy para habitar o solo, além de determinações
arbitrárias como as realizadas a partir de caracteres subjetivos.
De acordo com Johansson (2016), a atribuição de uma qualificação subjetiva (em que a
entidade/símbolo não existe sem uma classificação intencional, caso dos grupos funcionais gerados
a partir de caracteres arbitrários) pode gerar incertezas, sendo fundamental a objetividade durante
o processo de classificação (mesmo que sejam utilizados critérios qualitativos). Essas incertezas
(como a atribuição de caracteres não necessariamente associados ao estrato subterrâneo às espécies
que nele habitam), podem ser minimizadas se estabelecermos conjuntos de caracteres de fato
relacionados com os ambientes ocupado. Essa propagação de incertezas é o que, basicamente, vem
acontecendo em relação às espécies de solo até o momento.

5.2 CONSIDERAÇÕES SOBRE AS TERMINOLOGIAS UTILIZADAS PARA FORMIGAS DE

SOLO
Como já enunciado por Silva e Feitosa (2018), um aspecto geral da biologia, a partir de
uma perspectiva semiótica, é a grande sobreposição de significados atribuídos a um mesmo signo.
Isso é o que ocorre quando consideramos espécies criptobióticas de formigas como sendo
hipogeicas.

48
 A confusão entre os termos usados para classificar as espécies na “categoria” subterrânea
aumentou após o trabalho de Wilkie et al (2007). Isso se deu provavelmente devido à maior
amostragem dessa assembleia, a partir do desenvolvimento de técnicas mais efetivas na coleta de
espécies deste estrato (ver: SCHMIDT; SOLAR, 2010; ANDERSEN; BRAULT, 2010; PACHECO;
VASCONCELOS; VASCONCELOS, 2012; MARTINS et al., 2020). Os trabalhos, até então,
usavam predominantemente a palavra subterrânea para designar as assembleias que habitam o
estrato hipógeo (ver: WHEELER, 1910; GOTWALD, 1978; DELABIE et al., 2000; SILVA;
SILVESTRE, 2004) e crípticas para delimitar aquelas de cor pálida, tamanho pequeno, que vivem
em interstícios de qualquer ambiente (ver: ANDERSEN, 1991; 1992; 1995; 1997). A exceção é
Schneirla (1957) que passa a usar a “categoria” hipogeica como sinônimo de espécies que se
deslocam subterraneamente e que possuem adaptações morfológicas e fisiológicas distintas das de
superfície (ou epigeicas) e Silvestre et al. (2003) que usam o termo como “oposição” à epigeico.
Tendo esse breve histórico em mente e adotando a definição de Trajano; Bichuette (2006)
de que “meios subterrâneos e hipógeos são sinônimos que definem espaços interconectados de
tamanhos variáveis, do subsolo”, sugerimos que a classificação das espécies em hipogeicas
(aquelas restritas ao estrato subterrâneo) se dê de acordo com o sugerido por Martins et al., (2020)
e Houadria e Menzel (2021): através do critério de exclusividade. Caso não seja possível a
utilização de métodos de coleta epi e hipogeicos associados (recomendado por Delabie et al., 2000),
sugerimos usar de forma abrangente o termo “subterrâneas”. Criptobióticas fica restrito às espécies
que, segundo Trajano e Bichuette (2006), possuem uma morfologia propícia a viver abrigada em
fendas (interstícios), “escondidas”.
Como já enunciou Emery (1875a, b), a ausência de uma adaptação morfológica extrema
(como modificação acentuada de pernas em fossoriais) não significa que a espécie não ocorra, e
seja restrita ao estrato subterrâneo. E, como bem elucidaram Silva e Feitosa (2018), a utilização de
termos que possuem vários significados pode acarretar uma série de erros lógicos, como a
atribuição errônea de informação de ocorrência, fato recorrente com espécies que possuem
morfologia criptobiótica e não habitam o subsolo (Heteroponera Mayr 1887, por exemplo é
indicada como hipogeica de acordo com o Box 1 de Wong e Guenárd, 2017).
Para ilustrar a interação entre os estratos, a morfologia e os hábitos, produzimos um
esquema na tentativa de deixar mais clara a utilização dos termos atribuídos a cada categoria
(Fig.8). No esquema apresentado, tentamos elucidar como se relacionam os termos a partir dos
49
nossos resultados e com base na avaliação dos trabalhos que estabelecem alguma relação entre eles
(como EMERY, 1875; SCHNEIRLA, 1957; GOTWALD, 1978; TRAJANO; BICHUETTE, 2006;
WONG; GUÉNARD, 2017). Ilustramos da seguinte forma: epigeica e subterrânea são categorias
usadas para delimitar assembleias distinguíveis morfologicamente. A categoria hipogeica é
delimitada apenas mediante comparação de assembleias, sendo a existência da categoria
intermediária condicionada a esta comparação também. Ambas, hipogeicas e intermediarias, se
referem a capacidade de utilização do solo de modo geral (restrição de atividades a estes locais). E
criptobiótica é uma categoria correspondente à morfologia e hábito de viver de forma oculta,
independente do estrato/local.

FIGURA 8 – Esquema para delimitação dos hábitos de forrageio em função do estrato de ocorrência e
morfologias e/ou síndromes morfológicas associadas à ocupação do solo.

Fonte: A autora, 2021.

50
6 CONCLUSÃO
Este é o primeiro trabalho a comparar morfologicamente as espécies de solo. Nossos dados
sugerem que não há um conjunto de caracteres conspícuos que descrevam formigas hipogeicas das
regiões amostradas. Porém, constatamos a existência de caracteres que podem ser utilizados na
distinção de formigas subterrâneas (hipogeicas e intersticiais) e epigeicas. Dos 54 caracteres
avaliados, sugerimos a utilização dos 19 seguintes, para a delimitação das espécies subterrâneas e
epigeicas: largura máxima da cabeça, comprimento e área do escapo, largura e comprimento do
pronoto, altura do mesonoto + mesepisterno, comprimento de Weber, comprimentos e áreas dos
fêmures (anterior, médio e posterior), áreas das coxas e trocanteres (anteriores, médias e
posteriores).
A partir de nossos resultados e avaliando as aplicações de termos utilizados para formigas
de solo, sugerimos a utilização de epigeica e subterrânea como categorias usadas para delimitar
assembleias distinguíveis morfologicamente. Hipogeica é delimitada apenas mediante comparação
de assembleias, sendo a existência da categoria intermediárias condicionada a esta comparação
também. Criptobióticas é uma categoria correspondente à morfologia e hábito de vida
oculto/escondido, independente do estrato/local.
A utilização de critérios como coloração clara (ou pálida) e ausência de esculturação não
podem ser utilizados como critérios na delimitação das assembleias de solo. Tampouco os gêneros
devem ser balizados a partir de um único comportamento (vide Acropyga que é um gênero
subterrâneo, mas as espécies A. goeldii e A. decedens são intermediárias e hipogeica,
respectivamente). A utilização de caracteres associados à locomoção, para formigas de solo, pode
ser a saída para a delimitação precisa das assembleias subterrâneas. Como as coleções
mirmecológicas têm recebido bastante material dessa natureza recentemente, confirmações sobre
a aplicabilidade dessas características em espécies de outras localidades são promissores.

51
 REFERÊNCIAS
ALEXANDER, R. M. Locomotion of animals. Blackie; Son Limited. Londres, 170p, 1982.

ALEXANDER, R. M. Walking and Running. American Scientist, v.72, p.348-354. 1984.

ANDERSEN, A. N. Responses of Ground-Foraging Ant Communities to Three Experimental

Fire Regimes in a Savanna Forest of Tropical Australia Author ( s ): Alan N . Andersen Reviewed
work ( s ): Responses of Ground-Foraging Ant Communities to Three Experimental Fire
Regimes. Biotropica, v. 23, n. 4, p. 575–585, 1991.

ANDERSEN, A. N. Regulation of “momentary’’ diversity by dominant species in exceptionally

rich ant communities of the Australian seasonal tropics”. American Naturalist, v. 140, n. 3, p.
401–420, 1992.

ANDERSEN, A. N. A Classification of Australian Ant Communities, Based on Functional

Groups Which Parallel Plant Life-Forms in Relation to Stress and Disturbance. Journal of
Biogeography, v. 22, n. 1, p. 15, 1995.

ANDERSEN, A. N. Functional groups and patterns of organization in North American ant

communities: A comparison with Australia. Journal of Biogeography, v. 24, n. 4, p. 433–460,
1997.

ANDERSEN, A. N.; BRAULT, A. Exploring a new biodiversity frontier: subterranean ants in

northern Australia. Biodiversity and Conservation, v. 19, n. 9, p.2741-2750, 2010. Disponível
em: <Springer Nature. http://dx.doi.org/10.1007/s10531-010-9874-1>. Acesso em: 22 fev. 2015.

ANDERSON, J. M.; INGRAM, J. S. I. In: Tropical soil biology and fertility: A handbook of
methods. 2. ed. Wallingford, C.A.B. International, 1993. 240p

ANDREWS, R. M.; POUGH, F. H.; COLLAZO, A.; QUEIROZ, A. The ecological cost of
morphological specialization: feeding by fossorial lizard. Oecologia, v.73, p.139-145, 1987.

ANDERSON, J. M.; INGRAM, J. S. I. In: Tropical soil biology and fertility: A handbook of
methods. 2. ed. Wallingford, C.A.B. International, 240p, 1993.

ANTWEB. Version 8.55.2. California Academy of Science, online at https://www.antweb.org.

Accessed 22 April 2021.

AMENU, G. G.; KUMAR, P.; LIANG, X. Z. Interannual variability of deep-layer hydrologic

memory and mechanisms of its influence on surface energy fluxes. Journal of Climate, v. 18, n.
23, p. 5024–5045, 2005.

BACCARO, F. B.; FEITOSA, R. M.; FERNANDEZ, F.; et al., Guia para os gêneros de
formigas do Brasil. 2015.

52
BARROS, F. C., HERREL, A. AND KOHLSDORF, T. Head shape evolution in
Gymnophthalmidae: does habitat use constrain the evolution of cranial design in fossorial
lizards? Journal of Evolutionary Biology. 24, 2423-2433, 2011.

BERGHOFF, S. M. Sociobiology of the hypogaeic army ant Dorylus ( Dichthadia ) laevigatus

Fr . Smith. , Dissertation, Universität Würzbug, Germany, 2002.

BERGHOFF, S. M.; MASCHWITZ, U.; LISENMAIR, K. E. Hypogaiec and epigaiec ant

diversity on Borneo: evaluation of baited sieve buckets as a study method. Tropical Zoology. v.
16, n. 2, p. 153-163, 2003. doi: 10.1080/03946975.2003.10531192

BERMAN, M., ANDERSEN, A.N. New Caledonia has a depauperate subterranean ant fauna,
despite spectacular radiations above ground. Biodiversity Conservation, v.21, p.2489–2497
2012. https://doi.org/10.1007/s10531-012-0309-z

BIHN, J. H.; VERHAAGH, M.; BRÄNDLE, M.; BRANDL, R. Do secondary forests act as
refuges for old growth forest animals? Recovery of ant diversity in the Atlantic forest of Brazil.
Biological Conservation. v. 141, n., p. 733-743, 2008. doi: 10.1016/j.biocon.2007.12.028

BIHN, J. H.; GEBAUER, G.; BRANDL, R. Loss of functional diversity of ant assemblages in
secondary tropical forests. Ecology, v. 91, n. 3, p. 782–792, 2010.

BICHUETTE, M. E.; RANTIN, B.; HINGST-ZAHER, E.; TRAJANO, E. Geometric

morphometrics throws light on evolution of the subterranean catfish Rhamdiopsis krugi
(Teleostei: Siluriformes: Heptapteridae) in eastern Brazil. Biological Journal of the Linnean
Society, v. 114, n. 1, p. 136–151, 2015.

BOLTON, B. The higher classification of the ant subfamily Leptanillinae (Hymenoptera:

Formicidae). Systematic Entomology, v. 15, n. 3, p. 267–282, 1990.

BOLTON, B. Identification guide to the ant genera of the world. Harvard University Press.
Cambridge, Massachusetts. 222p, 1994.

BOLTON, B. The ant tribe Dacetini. Memoirs of the American Entomological Institute, 65: 1-
1028, 2000.

BOLTON, B. An online catalog of the ants of the world. 2021. Available from https://antcat.org.
Acessado em: 23 jan. 2021.

BOROWIEC, M. L. Generic revision of the ant subfamily dorylinae (hymenoptera, formicidae).

ZooKeys, v. 2016, n. 608, p. 1–280, 2016.

BOTTINELLI, N.; JOUQUET, P.; CAPOWIEZ, Y.; et al., Why is the influence of soil
macrofauna on soil structure only considered by soil ecologists? Soil and Tillage Research, v.
146, p. 118–124, 2015. Elsevier BV.

53
BOUDINOT, B. E. The male genitalia of ants: Musculature, homology, and functional
morphology (Hymenoptera, Aculeata, Formicidae). Journal of Hymenoptera Research, v. 30,
p. 29–49, 2012.

BRIAN, A.; VENABLES, B.; BATES, D. M.; FIRTH, D.; RIPLEY, M. B. Package ‘ MASS ’. ,
2021.

CHAPIN F.S., MATSON P.A., VITOUSEK P.M. Geology, Soils, and Sediments. In:
Principles of Terrestrial Ecosystem Ecology. Springer, New York, NY. 2011.
https://doi.org/10.1007/978-1-4419-9504-9_3

DELABIE, J. H.; FOWLER, H. G. Soil and litter cryptic ant assemblages of Bahian cocoan
plantations.Pedobiologia, v. 5, n. 39, p.423-433, 1995.

DELABIE, J.H.C.; AGOSTI, D.; NASCIMENTO, I.C. Litter ant communities of the Brazilian
Atlantic rain forest region. In: Agosti, D.; Majer, J.D.; Alonso, L.; Schultz, T. (Eds.), Sampling
ground-dwelling ants: case studies from de world’s rain forests. Bulletin 18. Curtin
University School of Environmental Biology, Perth, Australia, p.1-17, 2000.

DIVIESO, R.; SILVA, T. S. R.; PIE, M. R. Morphological evolution in the ant reproductive caste.
bioRxiv, , n. 2013, p. 1–11, 2020.

EISENBEIS, G.; HEIDELBERG, S. B. 2 Systematic Chapters. In: EISENBEIS, G. ; WICHARD.

Atlas on the Biology of Soil Arthropoda. Springer-Verlag, Berlin. p. 411, 1987. DOl:
10.1007/978-3-642-72634-7

EMBRAPA SOLOS. Sistema brasileiro de classificação de solos. 2018.

EMERY, C. Ueber hypogꬱische Ameisen. Auszug del Museo Civico di Genova. Stettiner
Entomologische Zeitung, 37: 71-76. 1875a

EMERY, C. Le formiche ipogee, con descrizione di specie nuove o poco note. Annali del Museo
Civico di Storia Naturale, 7: 465-474. 1875b

EVANS, T. A.; DAWES, T. Z.; WARD, P. R.; LO, N. Ants and termites increase crop yield in a
dry climate. Nature Communications, v. 2, p. 262, 2011. Springer Nature.

FARJI-BRENER, A. G.; BARRANTES, G.; RUGGIERO, A. Environmental rugosity, body size

and access to food: A test of the size-grain hypothesis in tropical litter ants. Oikos, v. 104, n. 1, p.
165–171, 2004.

FEENER, D. H.; LIGHTON, T. J. R.; BARTHOLOMEW, G. A. Curvilinear allometry,

energetics and foraging ecology: A comparison of Leaf-cut ants and Army ants. Functional
ecology, v.2, n.4. p.509-520, 1988. https: //www.jstor.org/stable/2389394 Acesso em: 28 May
2019.

54
FERNÁNDEZ, F.; PALÁCIOS, E. E. Capítulo 49 – Família Formicidae. In: FERNÁNDEZ, F.;
SHARKEY, M. J. Introduccíon a los Hymenoptera de la Región Neotropical. 2006.

FOWLER, H. G.; DELABIE, J. H. C. Resource partioning among epigaeic and hypogaeic ants
(Hymenoptera: Formicidae) of a Brazilian cocoa plantation. Ecología Austral. v. 5, n., p. 117-
124, 1995. Disponível em:
<http://www.ecologiaaustral.com.ar/files/5-2-3.pdf>. Acesso em: 24 set 2014.

FOWLER, H. G.; DELABIE, J. H. C.; MOUTINHO, P. R. S. Hypogaeic anti epigaeic ant

(Hymenoptera: Formicidae) assemblages of atlantic costal rainforest and dry mature and
secondary amazon forest in Brazil: Continuums or communities. Tropical Ecology, v. 41, n. 1, p.
73–80, 2000.

FOWLER, H. G.; FORTI, L. C.; BRANDÃO, C. R. F.; DELABIE, J. H. C.; VASCONCELOS, H.

L. DE. Ecologia nutricional de formigas. Ecologia nutricional de insetos e suas implicações no
manejo de pragas, , n. January, p. 131–233, 1991.

GIBB, H.; PARR, C. L. How does habitat complexity affect ant foraging success? A test using
functional measures on three continents. Oecologia, v.164, p.1061-1073, 2010.
http://dx.doi.org/10.1007/s00442-010-1703-4

GIBB, H.; PARR, C. L. Does structural complexity determine the morphology of assamblages?
An experimental test on three continents. PLoS ONE, v.8, n.5. e64005, 2013.
doi:10.1371/journal.pone.0064005

GIBB, H.; STOKLOSA, J.; WARTON, D. I.; et al., Does morphology predict trophic position and
habitat use of ant species and assemblages? Oecologia, v. 177, n. 2, p. 519–531, 2015.

GOTWALD, W. H. Trophic ecology and adaptation in tropical Old World ants of the Subfamily
Dorylinae. Biotropica, v.10, n.3,161-169, 1978.

GREENSLADE, P. J. M. The meat ant Iridomyrmex purpureous (Hymenoptera: Formicidae) as a

dominant member of ant communities. Journal of Australian Entomological Society, v.15,
p.237-240. 1976

GREENSLADE, P. J. M.; GREENSLADE, P. Ground layer invertebrates fauna. Mediterranean

Landscapes in Australia: Mallee Ecosystems and their Management, , n. January 1989, p.
266–284, 1989.

GUÉNARD, B.; PERRICHOT, V.; ECONOMO, E. P. Integration of global fóssil and modern
biodiversity data reveals dynamism and stasis in ant macroecological patterns. Journal of
Biogeography. v.42, p.2302-2312, 2015. doi:10.1111/jbi.12614

HARRIS, R. A. A glossary of surface sculpture. Occasional Papers of the Bureau of

Entomology of the California Department of Agriculture, 28: 1-32, 1979.

55
HÖLLDOBLER, B.; WILSON, E. O. The Ants. Harvard University Press, Cambridge,
Massachusetts, 1990. 732p.

HOLLEY, J. A. C.; MOREAU, C. S.; LAIRD, J. G.; SUAREZ, A. V. Subcaste-specific

evolution of head size in the ant genus Pheidole. Biological Journal of Linnean Society, v.118,
n.3, p.472–485, 2016.

HOPKINS, S. S. B.; DAVIS, E. B. Quantitative morphological proxies for fossoriality in small

mammals. Journal of Mammalogy, v. 90, n. 6, p. 1449–1460, 2009

HOUADRIA, M.; MENZEL, F. Digging deeper into the ecology of subterranean ants: Diversity
and niche partitioning across two continents. Diversity, v. 13, n. 2, p. 1–15, 2021.

HUSSON, A. F.; JOSSE, J.; LE, S.; MAZET, J.; HUSSON, M. F. Package ‘ FactoMineR ’. ,
2020.

JACQUEMIN, J.; DROUET, T.; DELSINNE, T.; ROISIN, Y.; LEPONCE, M. Soil properties
only weakly affect subterranean ant distribution at small spatial scalles. Applied Soil Ecology. v.
62, n., p. 163-169, 2012. doi: 10.1016/j.apsoil.2012.08.008.

JACQUEMIN, J.; ROISIN, Y.; LEPONCE, M. Spatio-temporal variation in ant (Hymenoptera:

Formicidae) communities in leaf-litter and soil layers in a premontane tropical forest.
Myrmecological News, n. 22, p.129-139, 2016.

JACKSON, M. K.; RENO, H. W. Comparative skin structure of some fossorial and subfossorial
leptotyphlopid and colubrid snakes. Herpetologica 31, 350-359. 1975

JJOHANSSON, L. Philosophy of Science for Scientists. 2016.

KASPARI, M. Body size and microclimate use in Neotropical granivorous ants. Oecologia, v.96,
p. 500-507, 1993.

KASPARI, M. Worker size and seed size selection by harvester ants in a Neotropical forest.
Oecologia, v. 105, n. 3, p. 397–404, 1996.

KASPARI, M.; WEISER, M. D. The size-grain hypothesis and interspecific scaling in ants.
Functional Ecology, v. 13, n. 4, p. 530–538, 1999.

KASSAMBARA, A.; MUNDT, F. Package ‘ factoextra ’. CRAN- R Package, p. 84, 2020.

Disponível em: <https://cran.r-project.org/package=factoextra>. .

KELLER, R.A. A phylogenetic analysis of ant morphology (Hymenoptera: Formicidae) with

special reference to the poneromorph subfamilies. Bulletin of the American Museum of
Natural History, 355: 1-90, 2011.

56
KELLER, R. A.; PEETERS, C.; BELDADE, P. Evolution of thorax architecture in ant castes
highlights trade-offs between flight and ground behaviors. eLIFE, 3:e01539, 2014. DOI:
10.7554/eLife.01539

KHALIFE, A.; KELLER, R. A.; BILLEN, J.; HITA-GARCIA, F.; ECONOMO, E. P.;
PEETERS, C. Skeletomuscular adaptations of head and legs of Melissotarsus ants for tunnellig
through living wood. Frontiers in Zoology, v.15, n.30, 11p, 2018.
https://doi.org/10.1186/s12983-018-0277-6

LATKE, J. E. Chapter 11: Specimen processing: Building and curating an ant collection. In:
AGOSTI, D.; MAJER, J. D.; ALONSO, L. E.; SCHULTZ, T. R. Ants: Standard methods for
measuring and monitoring biodiversity. 2000.

LEE, M. S. Y. Convergent evolution and character correlation in burrowing reptiles: towards a

resolution of squamate relationships. Biological Journal of Linnean Society. 65, 369-453. 1998

LOBRY DE BRUYN, L. A. Ants as bioindicators of soil function in rural

environments. Agriculture, Ecosystems and Environment, v. 74, n. 1-3, p. 425–441, 1999.
Elsevier BV.

LUCKY, A; TRAUTWEIN, M. D.; GUÉNARD, B. S.; WEISER, M. D.; DUNN, R. R. Tracing

the Rise of Ants - Out of the Ground. Plos One, v. 8, n. 12, p.1-8, 2013. Disponível em: <Public
Library of Science (PLoS). http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0084012>. Acesso em: 03 dez.
2016

MARCY, A. E.; HADLY, E. A.; SHERRATT, E.; GARLAND, K.; WEISBECKER, V. Getting a
head in hard soils: Convergent skull evolution and divergent allometric patterns explain shape
variation in a highly diverse genus of pocket gophers (Thomomys). BMC Evolutionary Biology,
v. 16, n. 1, p. 1–16, 2016. BMC Evolutionary Biology. Disponível em:
<http://dx.doi.org/10.1186/s12862-016-0782-1>.

MARTINS, M. F. O. Assembleias de formigas subterrâneas (Hymenoptera: Formicidae) de

três regiões do Sul do Brasil: diferentes sistemas de uso do solo e avaliação da técnica TSBF
para amostragem. 84p. Dissertação (Mestrado em Entomologia) - Setor de Ciências Biólogicas,
Universidade Federal do Paraná, Curitiba. 2017.

MARTINS, M. F. O.; THOMAZINI, M. J.; BARETTA, D.; et al., Accessing the subterranean ant
fauna (Hymenoptera: Formicidae) in native and modified subtropical landscapes in the
neotropics. Biota Neotropica, v. 20, n. 1, p. 1–16, 2020.

MENTA, C. Soil fauna diversity – Function, Soil degradation, Biological indices, Soil
restoration. In: LAMEED, G. A. Biodiversity Conservation and Utilization in a Diverse
World. IntechOpen. 2012. ISBN: 978-953-51-0719-4. DOI: 10.5772/3330

57
MIYAZAKI, S.; MURAKAMI, T.; AZUMA, N.; HIGASHI, S.; MIURA, T. Morphological
differences among three female castes: worker, queen and intermorphic queen in the ant
Myrmecina nipponica (Formicidae: Myrmicinae). Sociobiology. v.46, n.4, 2005.

MUNYAI, T. C.; KHOZA, L. R.; FOORD, S. H. Hidden just beneath our feet: Subterranean ants
of the KwaZulu-Natal midlands. African Journal of Ecology, , n. January, 2021

NAVAS, C. A., ANTONIAZZI, M. M., CARVALHO, J. E., CHAUI-BERLINK, J. G., JAMES,

R. S., JARED, C., KOHLSDORF, T., DAL PAI-SILVA, M.; WILSON, R. S. Morphological and
physiological specialization for digging in amphisbaenians, an ancient lineage of fossorial
vertebrates. Journal of Experimental Biology. 207, 2433-2441, 2004.

NEVO, E. Adaptive Convergence and Divergence of Subterranean Mammals. Annual Review of

Ecology and Systematics, Califórnia, v. 10, n., p.269-308,1979.

JOHANSSON, L. Philosophy of Science for Scientists. 2016.

PACHECO, R.; VASCONCELOS, H. L. Subterranean pitfall traps: Is it worth including them in

your ant sampling protocol?. Psyche. 9 p. 2012. doi: 10.1155/2012/870794

PARR, Z. J. E.; PARR, C. L.; CHOWN, S. L. The size-grain hypothesis: A phylogenetic and field
test. Ecological Entomology, v. 28, n. 4, p. 475–481, 2003.

PARR, C. L.; DUNN, R. R.; SANDERS, N. J.; et al., GlobalAnts: a new database on the
geography of ant traits (Hymenoptera: Formicidae). Insect Conservation and Diversity, v. 10, n.
1, p. 5–20, 2017.

PLANQUÉ, R.; POWELL, S.; FRANKS, N. R.; BERG, J. B. Disruptive selection as a driver of
evolutionary branching and caste evolution in social insects. Journal of Evolutive Biology, v.29,
n.11, p.2111–2128, 2016.

PEETERS, C.; MOLET, M.; LIN, C. C.; BILLEN, J. Evolution of cheaper workers in ants: A
comparative study of exoskeleton thickness. Biological Journal of the Linnean Society, v. 121,
n. 3, p. 556–563, 2017.

PFEFFER, S. E.; WAHL, V. L.; WITTLINGER, M.; WOLF, H. High-speed locomotion in the
Saharan silver ant, Cataglyphis bombycina. Journal of Experimental Biology, v. 222, n. 20,
2019.

POWELL, S. Ecological specialization and the evolution of a specialized caste

in Cephalotes ants. Functional Ecology, 22: 902–911. 2008.

PRICE, S. A.; HOLZMAN, R.; NEAR, T. J.; WAINWRIGHT, P. C. Coral reefs promote the
evolution of morphological diversity and ecological novelty in labrid fishes. Ecology Letters, v.
14, n. 5, p.462-469, 2011. Wiley-Blackwell. http://dx.doi.org/10.1111/j.1461-0248.2011.01607.x.

58
SARTY, M.; ABBOTT, K. L.; LESTER, P. J. Habitat complexity facilitates coexistence in a
tropical ant community. Oecologia, v. 149, n. 3, p. 465–473, 2006.

SCHMIDT, F. A.; DIEHL, E. What is the effect of soil use on ant communities? Neotropical
Entomology, v. 37, n. 4, p. 381–388, 2008. Springer Nature.

SCHMIDT, F. A.; SOLAR, R. R. C. Hypogaeic pitfall traps: methodological advances and

remarks to improve the sampling of a hidden ant fauna. Insectes Sociaux, v. 57, n. 3, p.261-266,
2010. Disponível em: <Springer Nature. http://dx.doi.org/10.1007/s00040-010-0078-1>. Acesso
em: 01 jan. 2015.

SCHMIDT, F. A.; RIBAS, C. R.; SCHOEREDER, J. H. How predictable is the response of ant
assemblages to natural forest recovery? Implications for their use as bioindicators. Ecological
Indicators, v. 24, p. 158–166, 2013. Elsevier Ltd. Disponível em:
<http://dx.doi.org/10.1016/j.ecolind.2012.05.031>. .

SCHNEIRLA, T. C. A comparison of species and genera in the ant subfamily Dorylinæ with
respect to functional pattern. Insectes Sociaux, v. 4, n. 3, p. 259–298, 1957.

SCHOFIELD, S. F.; BISHOP, T. R.; PARR, C. L. Morphological characteristics of ant

assemblages (Hymenoptera: Formicidae) differ among contrasting biomes. Myrmecological
News, v. 23, n. July, p. 129–137, 2016.

SEIDL, T.; WEHNER, R. Walking on inclines: How do desert ants monitor slope and step length.
Frontiers in Zoology, v. 5, p. 1–15, 2008.

SHINE, R.; WALL, M. Interactions between locomotion, feeding, and bodily elongation during
the evolution of snakes, Biological Journal of the Linnean Society, Volume 95, Issue 2, Pages
293–304, 2008. https://doi.org/10.1111/j.1095-8312.2008.01046.x

SILVA, R. R.; BRANDÃO, C. R. F. Morphological patterns and community organization in leaf-

litter ant assemblages. Ecological Monographs, v. 80, n. 1, p.107-124, 2010. Disponível em:
<Wiley-Blackwell. http://dx.doi.org/10.1890/08-1298.1>. Acesso em: 03 maio 2016

SILVA, R. R.; SILVESTRE, R. Riqueza da fauna de formigas (Hymenoptera: Formicidae) que

habita as camadas superficiais do solo em Seara, Santa Catarina. Papéis Avulsos de Zoologia.
São Paulo. v. 44, n. 1, p.1-11, 2004. Disponível em:
<http://www.scielo.br/scielo.php?script=sci_arttext;pid=S0031-10492004000100001> Acesso
em: 25 set 2014.

SILVA, T. S. R.; FEITOSA, R. M. On titles and royalty: a terminological discussion over castes
in myrmecology. Insects Sociaux. 2018. https://doi.org/10.1007/s00040-018-0672-1

SILVESTRE, R.; BRANDÃO, C. R. F.; SILVA, R. R. Grupos funcionales de hormigas: el caso de

los gremios del Cerrado, Brasil. In: FERNÁNNDEZ, F. (ed). Introducción a las hormigas de la
región Neotropical. p.113–143, 2003
59
SINGER, M. J. Basic Principles of Pedology. Elsevier Inc., 2015.

SKET, B. Can we agree on an ecological classification of subterranean animals? Journal of

Natural History. v.42, n. 21-22, p. 1547-1563, 2008.

SMITH, F. A.; LYONS, S. K. (Ed.). Animal body size: Linking pattern and process across space,
time and taxonomic group. Chicago: University of Chicago Press. 267 p. 2013.

JOHANSSON, L. Philosophy of Science for Scientists. 2016.

SOSIAK, C. E.; BARDEN, P. Multidimensional trait morphology predicts ecology across ant
lineages. Functional Ecology, v. 35, n. 1, p. 139–152, 2021.

TOLEDO, Marcelo Arruda de et al., Two castes sizes of leafcutter ants in task partitioning in
foraging activity. Cienc. Rural, Santa Maria , v. 46, n. 11, p. 1902-1908, Nov. 2016. Available
from <http://www.scielo.br/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0103
84782016001101902&lng=en&nrm=iso>. access on 04 May 2021.
http://dx.doi.org/10.1590/0103-8478cr20151491.

TORRES, M. T.; SOUZA, J. L. P.; BACCARO, F. B. Distribution of epigeic and hypogeic ants
(Hymenoptera: Formicidae) in ombrophilous forests in the Brazilian Amazon. Sociobiology, v.
67, n. 2, p. 186–200, 2020.

TRAJANO, E. Ecological classification of subterranean organisms. In: WHITE, W.; CULVER,

D. Academic Press. 966p. 2012. ISBN: 9780123838339

TRAJANO, E.; BICHUETTE, M. E. Biologia Subterrânea – Introdução. Redespeleo Brasil. 92p.

2006. ISBN: 85-99244-03-5

TRAJANO, E.; CARVALHO M. R. Towards a biologically meaningful classification of

subterranean organisms: A critical analysis of the schiner-racovitza system from a historical
perspective, difficulties of its application and implications for conservation. Subterranean
Biology, v. 22, n. 1, p. 1–26, 2017.

VERRUIJT, A. [Theory and Applications of Transport in Porous Media] An Introduction to Soil

Mechanics Volume 30, 2018.

VILLANI, M. G.; ALLEE, L. L.; DÍAZ, A.; ROBBINS, P. S. Adaptive strategies of edaphic
arthropods. Annual Review of Entomology, v. 44, n. 32, p. 233–256, 1999.

WEISER, M. D.; KASPARI, M. Ecological morphospace of New World ants. Ecological

Entomology, v. 31, n. 2, p.131-142. 2006. Wiley-Blackwell. http://dx.doi.org/10.1111/j.0307-
6946.2006.00759.x.

WEISSFLOG, A.; STERNHEIM, E.; DOROW, W. H. O.; BERGHOFF, S.; MASCHWITZ, U.

60
How to study subterranean army ants: A novel method for locating and monitoring field
populations of the South East Asian army ant Dorylus (Dichthadia) laevigatus Smith, 1857
(Formicidae, Dorylinae) with observations on their ecology. Insectes Sociaux, v. 47, n. 4, p. 317–
324, 2000.

WHEELER, W. M. Ants, their structure, development, and behavior. Columbia University Press.
1910.

WICKHAM H.; CHANG, W.; HENRY, T.; PEDERSEN, T. L. et al., ggplot2: Elegant Graphics
for Data Analysis. Springer-Verlag New York. ISBN 978-3-319-24277-4,
2021. https://ggplot2.tidyverse.org.

WHITTAKER, R . H . ; LEVIN, S . A .; ROOT, R . B . Niche , Habitat , and Ecotope. Root

Published by : The University of Chicago Press for The American Society of Naturalists Stable
URL : http://www.jstor.org/stable/2459534 Accessed : 03-06-2016 21. , v. 107, n. 955, p. 321–
338, 1973.

WIENS, J.J.; SLINGLUFF, J.L. How lizards turn into snakes: a phylogenetic analysis of body‐
form evolution in Anguid lizards. Evolution, 55: 2303-2318, 2001 https://doi.org/10.1111/j.0014-
3820.2001.tb00744.x

WILKIE, K. T. R.; MERTL, A. L.; TRANIELLO, J. F. A. Biodiversity below ground: probing the
subterranean ant fauna of Amazonia. Naturwissenschaften, v. 94, n. 9, p.725-731, 2007. 25 abr.
Springer Nature. http://dx.doi.org/10.1007/s00114-007-0250-2.

WILSON, J. B. Guilds, Functional Types and Ecological Groups. Oikos, v. 86, n. 3, p. 507, 1999.

WINK, C.; GUEDES, J. V. C.; FAGUNDES, C. K.; ROVEDDER, A. P. Insetos edáficos como
indicadores da qualidade ambiental. Revista de Ciências Agroveterinárias. 2005, v. 4, n. 1, p.
60-71. Disponível em: <http://rca.cav.udesc.br/rca_2005_1/wink.pdf>. Acesso em: 12 set. 2013.

WONG, M. K. L.; GUÉNARD, B. Subterranean ants: Summary and perspectives on field

sampling methods, with notes on diversity and ecology (Hymenoptera: Formicidae).
Myrmecological News, v. 25, p. 1–16, 2017.

WU, N. C.; ALTON, L. A.; CLEMENTE, C.J.; KEARNEY, M. R.; WHITE, C. R. Morphology
and burrowing energetics of semi-fossorial skinks (Liopholis spp.). The Journal of
Experimental Biology, n.218, p. 2416-2426. 2015. http://dx.doi.org/10.1242/jeb.113803

YACK, J. E. The structure and function of auditory chordotonal organs in insects. Microscopy
Research and Technique. v.63, p.315-337. 2004. DOI 10.1002/jemt.20051

YANOVIAK, S. P.; KASPARI, M. Community structure and habitat templet: ants in the tropical
forest canopy and litter. Oikos, v.89, p. 259-266. 2000

YATES, M.L.; ANDREW, N.R.; BINNS, M.; GIBB, H. Morphological traits: predictable
61
responses to macrohabitats across a 300 km scale. PeerJ, v.2, n.e271. 2014.
https://doi.org/10.7717/peerj.271

YEO, K.; DELSINNE, T.; KONATE, S.; et al., Diversity and distribution of ant assemblages
above and below ground in a West African forest–savannah mosaic (Lamto, Côte d’Ivoire).
Insectes Sociaux, v. 64, n. 1, p. 155–168, 2017

ZHAO, C.; CHEN, H.; SUN, S. Evaluating the Capabilities of Soil Enthalpy, Soil Moisture and
Soil Temperature in Predicting Seasonal Precipitation. Advances in Atmospheric Sciences, v.
35, n. 4, p. 445–456, 2018.

ZOLLIKOFER, C. P. E. Stepping patterns in ants. I – Influence of speed and curvature. Journal

of Experimental Biology, v.192, p.95-106. 1994a.

ZOLLIKOFER, C. P. E. Stepping patterns in ants. II- Influence of body morphology. Journal of

Experimental Biology, v.192, p.107-118. 1994b.

ZOLLIKOFER, C. P. E. Stepping patterns in ants. III- Influence of load. Journal of

Experimental Biology, v.192, p.119-127. 1994c.

62
 APÊNDICE A
Esquemas das medidas tomadas.
Fonte: Imagens A (Fulakora armígera - CASENT0915647) e B (Prionopelta punctulata
CASENT0102586) fotos por Michele Esposito, retiradas do AntWeb; Imagens C (Pheidole spp.),
D e F (Camponotus novogranadensis) e E (Pseudomyrmex flavidulus) feitas pela autora com base
em espécimes depositados na DZUP. Demais medidas podem ser encontradas no Global Ants
Database (http://globalants.org/static/trait-descriptions.pdf)

63
Esquemas:
A – Indicação das medidas de largura proximal (SWP) e distal (SWD) do escapo. Escapos devem
ser mensurados com a cabeça em vista frontal.
B – Comprimento do pronoto em vista dorsal (PLDV). Os limites foram: (1) anterior – margem
frontal do pronoto em vista dorsal; (2) posterior – sutura promesonotal, nas condições impressas
(com ou sem mobilidade) e de acordo com o limite do mesepisterno (observado em posição dorso-
oblíqua, porém mensurada dorsalmente) nas espécies em que a sutura é ausente, como indicadas
por Keller (2011, fig.21).
C – Altura do pronoto (HPr), altura do mesonoto + mesepisterno (HMe), altura do propódeo +
metapleura (HPrP), diferença de altura entre “promesonoto” e propódeo (HPP). Promesonoto entre
aspas, pois é uma relativização do termo, já que indica o ponto mais alto do perfil do mesossoma,
antecedendo o propódeo. A mensuração das alturas se deu em vista lateral, da seguinte forma: HPr
- ponto distal da curva ascendente do pronoto até a margem inferior, acima da articulação pleuro-
procoxal; HMe –margem superior do mesonoto, se estendendo pelo mesepisterno até a altura da
articulação pleuro-mesocoxal, paralelamente à junção pronotomesepisternal (sensu Keller, 2011);
HPrP – mensurada a partir da margem dorsal do propódeo, próximo à sutura metanotal, até a
articulação pleuro-metacoxal; HPP- diferença do ponto mais alto do “promesonoto” e o propódeo,
sem considerar espinhos ou projeções propodeais (caso presentes, a altura equivale à base dessas
estruturas).
D – Medidas tomadas na perna anterior: largura proximal da procoxa (WC1), largura distal da
procoxa (WC1.2), comprimento da procoxa (LC1), largura proximal do trocanter anterior (WTr1),
largura distal do trocanter anterior (WTr1.2), comprimento do trocanter anterior (LTr1), largura
proximal do fêmur anterior (PFWF), largura média do fêmur anterior (MFWF), largura distal
(DFWF), comprimento do fêmur anterior (FFL). Notas: Como a articulação pleuro-procoxal e
procoxal-trocanteral anteriores diferem em relação às médias e posteriores, aqui ilustramos como
as medidas foram tomadas na perna anterior e no esquema E, as métricas válidas para pernas médias
e posteriores (que não diferem entre si). Todas as medidas são tomadas em vista lateral. A
articulação pleuro-procoxal não permite a mobilidade dos apêndices. Assim, durante eventual
manuseio, é necessário cautela para que não ocorra desarticulação dos membros e consequente
perda de informações. A articulação procoxal-trocanteral possui movimento de 180°, no sentido
anterior-posterior, não devendo haver manuseio no sentido de afastar a perna em direção oposta à
64
do corpo. Para os fêmures médio e posterior, as medidas foram tomadas da mesma forma.
E – Medidas tomadas nas coxas e trocanteres médio e posterior, ilustradas a partir da perna
posterior. Largura proximal da coxa posterior (WPHC), largura distal da coxa posterior (WDHC),
comprimento da coxa posterior (LHC), largura proximal do trocanter posterior (WTr3), largura
distal do trocanter posterior (WTr3.2), comprimento do trocanter posterior (LTr3). Notas: As
articulações pleuro-coxais das pernas média e posterior possuem movimento no sentido anterior-
posterior. As medidas devem ser tomadas em vista lateral, na face anterior das coxas e trocanteres,
uma vez que a face dorsal destes segmentos é bem mais estreita. A articulação coxal-trocanteral,
nestas pernas, permite apenas movimento vertical. Dessa forma, não há necessidade de manuseio
nesta articulação e arranjos do espécime para medição devem focar na articulação pleuro-coxal, o
que envolve a necessidade de espécimes montados com apêndices livres.
F – Esquema da geometrização em trapézios para o cálculo da área dos segmentos das pernas.
Cálculo das áreas de acordo com as fórmulas 1 e 2 sugeridas no presente trabalho.

65
 APÊNDICE B
Lista de espécies mensuradas
APÊNDICE B – Lista de espécies mensuradas, código da espécie nas análises, número de espécimes
mensurados e hábito sugndo o critério de exclusividade (MARTINS et al.,2020; HOUADRIA;
MENZEL,2021)
N° de
Espécies Cód. espécimes Hábito
Amblyoponinae
1 Fulakora armigera (Mayr, 1887) SP163 5 Hipogeica
2 Fulakora elongata (Santschi, 1912) SP164 5 Hipogeica
3 Prionopelta punctulata Mayr, 1866 SP207 5 Intersticial
Dolichoderinae
4 Dorymyrmex brunneus Forel, 1908 SP160 6 Intersticial
5 Dorymyrmex sp1 SP161 3 Epigeica
6 Linepithema micans (Forel, 1908) SP174 9 Intersticial
7 Linepithema iniquum (Mayr 1870) SP175 3 Intersticial
8 Linepithema pr. pulex SP176 4 Epigeica
9 Linepithema gallardoi (Brèthes, 1914) SP177 7 Intersticial
Dorylinae
10 Neivamyrmex sp1 SP183 2 Hipogeica
11 Neocerapachys splendens (Borgmeier, 1957) SP184 5 Hipogeica
12 Labidus coecus (Latreille, 1802) SP199 6 Intersticial
13 Labidus praedator (Smith, 1858) SP200 5 Epigeica
14 Sphinctomyrmex stali Mayr, 1866 SP214 5 Hipogeica
Ectatomminae
15 Ectatomma edentatum Roger, 1863 SP162 5 Epigeica
16 Gnamptogenys pr. striatula SP165 8 Intersticial
17 Gnamptogenys striatula Mayr, 1884 SP166 10 Intersticial
18 Gnamptogenys reichenspergeri (Santschi, 1929) SP167 1 Hipogeica
19 Gnamptogenys sulcata (Smith, 1858) SP168 1 Epigeica
20 Typhlomyrmex major Santschi, 1923 SP220 10 Hipogeica
21 Typhlomyrmex pusillus Emery, 1894 SP221 6 Hipogeica
Formicinae
22 Acropyga goeldii Forel, 1893 SP124 6 Intersticial
23 Acropyga decedens (Mayr, 1887) SP125 5 Hipogeica
24 Brachymyrmex pillipes Mayr, 1887 SP130 3 Epigeica
25 Brachymyrmex gr. pillipes sp1 SP131 2 Hipogeica
26 Brachymyrmex sp1 SP132 6 Intersticial
27 Brachymyrmex sp2 SP133 8 Intersticial
28 Brachymyrmex sp3 SP134 5 Intersticial
29 Brachymyrmex sp5 SP135 6 Intersticial
30 Brachymyrmex sp6 SP136 6 Intersticial
31 Brachymyrmex sp8 SP137 2 Epigeica
66
 32 Brachymyrmex sp9 SP138 6 Intersticial
33 Brachymyrmex sp14 SP139 5 Intersticial
34 Camponotus balzani Emery, 1894 SP140 4 Epigeica
35 Camponotus blandus (Smith, 1858) SP141 4 Epigeica
36 Camponotus crassus Mayr, 1862 SP142 3 Intersticial
37 Camponotus melanoticus Emery, 1894 SP143 8 Epigeica
38 Camponotus novogranadensis Mayr, 1870 SP144 3 Intersticial
39 Camponotus punctulatus Mayr, 1868 SP145 4 Intersticial
40 Camponotus renggeri Emery, 1894 SP146 4 Intersticial
41 Camponotus rufipes (Fabicius, 1775) SP147 5 Epigeica
42 Camponotus pr. cingulatus SP148 4 Epigeica
43 Camponotus zenon Forel, 1912 SP149 4 Epigeica
44 Camponotus (Tanaemyrmex) sp1 SP150 4 Epigeica
45 Myrmelachista catharinae Mayr, 1887 SP182 1 Epigeica
46 Myrmelachista nodigera Mayr, 1887 SP181 1 Epigeica
47 Nylanderia pr. docilis SP190 7 Intersticial
48 Nylanderia fulva (Mayr, 1862) SP186 7 Intersticial
49 Nylanderia sp1 SP187 5 Intersticial
50 Nylanderia sp2 SP188 5 Intersticial
51 Nylanderia sp3 SP189 4 Hipogeica
52 Nylanderia sp5 SP191 5 Epigeica
Heteroponerinae
53 Heteroponera dentinodis (Mayr, 1887) SP169 5 Intersticial
54 Heteroponera mayri Kempf, 1962 SP170 3 Epigeica
Myrmicinae
55 Acanthognathus ocellatus Mayr, 1887 SP119 1 Hipogeica
56 Acromyrmex crassispinus (Forel, 1909) SP120 5 Intersticial
57 Acromyrmex disciger (Mayr, 1887) SP121 3 Epigeica
58 Acromyrmex lundii (Guérin-Méneville, 1838) SP122 3 Epigeica
59 Acromyrmex subterraneus (Forel, 1893) SP123 3 Epigeica
60 Apterostigma sp1 SP126 3 Intersticial
61 Apterostigma sp2 SP127 3 Epigeica
62 Apterostigma sp3 SP128 2 Epigeica
63 Atta sexdens (Linnaeus, 1758) SP129 2 Intersticial
64 Carebara sp2 SP151 3 Epigeica
65 Crematogaster ampla Forel, 1912 SP153 4 Epigeica
66 Crematogaster bruchi Forel, 1912 SP154 5 Intersticial
67 Crematogaster corticícola Mayr, 1887 SP155 1 Hipogeica
68 Crematogaster iheringi Forel, 1908 SP152 6 Epigeica
69 Crematogaster nigropilosa Mayr, 1870 SP156 4 Intersticial
70 Cyphomyrmex minutus Mayr, 1862 SP159 8 Intersticial
71 Cyphomyrmex rimosus (Spinola, 1851) SP157 6 Epigeica

67
 72 Cyphomyrmex sp. N. 1 SP158 3 Epigeica
73 Hylomyrma balzani (Emery, 1894) SP171 6 Intersticial
74 Hylomyrma reitteri (Mayr, 1887) SP172 4 Intersticial
75 Lachnomyrmex plaumanni Borgmeier, 1957 SP173 1 Hipogeica
76 Megalomyrmex pusillus Forel, 1912 SP178 5 Intersticial
77 Mycetomoellerius holmgreni (Wheleer, 1925) SP218 4 Epigeica
78 Mycetophylax asper (Mayr, 1887) SP179 3 Epigeica
79 Mycetophylax olitor (Forel, 1893) SP198 4 Intersticial
80 Mycetophylax plaumanni (Kempf, 1962) SP197 4 Intersticial
81 Mycocepurus goeldii (Forel, 1893) SP180 5 Intersticial
82 Ochetomyrmex semipolitus Mayr, 1873 SP192 3 Epigeica
83 Octostruma rugifera (Mayr, 1887) SP193 7 Intersticial
84 Octostruma stenognatha Brown; Kempf, 1960 SP194 3 Epigeica
85 Oxyepoecus reticulatus Kempf, 1974 SP195 4 Epigeica
86 Oxyepoecus rosai Albuquerque; Brandão, 2009 SP196 4 Epigeica
87 Pheidole aberrans Mayr, 1868 SP1 8 Intersticial
88 Pheidole aper Forel, 1912 SP20 3 Hipogeica
89 Pheidole bergi Mayr, 1887 SP15 6 Intersticial
90 Pheidole breviseta Santschi, 1919 SP2 6 Intersticial
91 Pheidole cavifrons Emery, 1906 SP3 6 Intersticial
92 Pheidole cf. cingulata (Smith, 1857) SP10 6 Intersticial
93 Pheidole gertrudae Forel, 1886 SP8 4 Intersticial
94 Pheidole guilelmimullerii Forel, 1886 SP12 3 Epigeica
95 Pheidole heyeri Forel, 1899 SP4 6 Epigeica
96 Pheidole humeridens Wilson, 2003 SP16 5 Epigeica
97 Pheidole lignicola Mayr, 1887 SP19 6 Intersticial
98 Pheidole lucretii Santschi, 1923 SP13 1 Epigeica
99 Pheidole mosenopsis Wilson, 2003 SP9 4 Intersticial
100 Pheidole risii Forel, 1892 SP11 4 Epigeica
101 Pheidole aff. rosae SP24 5 Epigeica
102 Pheidole sarcina Forel, 1912 SP17 6 Epigeica
103 Pheidole aff. synarmata SP14 6 Intersticial
104 Pheidole subarmata Mayr, 1884 SP6 6 Intersticial
105 Pheidole transversostriata Mayr, 1887 SP5 2 Intersticial
106 Pheidole triconstricta Forel, 1886 SP7 6 Intersticial
107 Pheidole cf. vafra SP18 9 Intersticial
108 Pheidole sp11 SP21 6 Intersticial
109 Pheidole sp12 SP22 3 Intersticial
110 Pheidole sp13 SP23 4 Intersticial
111 Pheidole sp14 SP25 4 Epigeica
112 Pheidole sp16 SP26 5 Intersticial
113 Pheidole sp17 SP27 4 Intersticial

68
114 Pheidole sp18 SP38 2 Hipogeica
115 Pheidole sp22 SP29 5 Epigeica
116 Pheidole sp24 SP30 4 Epigeica
117 Pheidole sp25 SP31 6 Epigeica
118 Pheidole sp26 SP32 6 Epigeica
119 Pheidole sp27 SP33 5 Epigeica
120 Pheidole sp29 SP39 4 Hipogeica
121 Pheidole sp30 SP34 1 Intersticial
122 Pheidole sp31 SP35 6 Epigeica
123 Pheidole sp32 SP36 5 Epigeica
124 Pheidole sp33 SP37 5 Epigeica
125 Pheidole sp34 SP40 3 Epigeica
126 Pheidole sp36 SP41 8 Epigeica
127 Pheidole sp37 SP43 6 Epigeica
128 Pheidole sp38 SP42 6 Epigeica
129 Pheidole sp39 SP44 6 Epigeica
130 Pheidole sp41 SP46 3 Epigeica
131 Pheidole sp43 SP45 6 Epigeica
132 Pheidole sp48 SP48 5 Hipogeica
133 Pheidole sp50 SP49 2 Epigeica
134 Pheidole sp52 SP47 5 Epigeica
135 Pheidole sp53 SP50 3 Epigeica
136 Pheidole sp54 SP51 3 Epigeica
137 Pheidole sp55 SP52 5 Epigeica
138 Pheidole sp56 SP53 5 Intersticial
139 Pheidole sp59 SP54 3 Epigeica
140 Pheidole sp62 SP55 5 Hipogeica
141 Pheidole sp63 SP56 3 Intersticial
142 Pheidole sp66 SP57 3 Epigeica
143 Pheidole sp68 SP58 5 Epigeica
144 Pheidole sp70 SP59 5 Epigeica
145 Pheidole sp71 SP60 4 Epigeica
146 Pheidole sp76 SP61 5 Epigeica
147 Pheidole sp79 SP62 6 Epigeica
148 Pheidole sp82 SP63 6 Hipogeica
149 Pheidole sp83 SP64 6 Hipogeica
150 Pheidole sp86 SP65 2 Intersticial
151 Pheidole sp89 SP66 8 Intersticial
152 Pheidole sp90 SP66 2 Hipogeica
153 Pheidole sp91 SP67 2 Hipogeica
154 Pheidole sp93 SP68 3 Intersticial
155 Pheidole sp101 SP69 5 Intersticial

69
 156 Pheidole sp103 SP70 6 Epigeica
157 Pheidole sp110 SP71 3 Epigeica
158 Pheidole sp112 SP72 2 Epigeica
159 Pogonomyrmex naegelli Emery, 1878 SP206 4 Intersticial
160 Rogeria bruchi Santschi, 1922 SP211 2 Hipogeica
161 Solenopsis invicta Buren, 1972 SP98 10 Intersticial
162 Solenopsis gr. geminata sp1 SP99 8 Epigeica
163 Solenopsis gr. geminata sp2 SP100 4 Epigeica
164 Solenopsis gr. geminata sp3 SP101 6 Intersticial
165 Solenopsis gr. geminata sp4 SP102 6 Intersticial
166 Solenopsis sp1 SP103 5 Epigeica
167 Solenopsis sp2 SP104 7 Intersticial
168 Solenopsis sp3 SP105 8 Intersticial
169 Solenopsis sp7 SP106 7 Intersticial
170 Solenopsis sp9 SP107 7 Intersticial
171 Solenopsis sp10 SP108 10 Intersticial
172 Solenopsis sp11 SP109 10 Intersticial
173 Solenopsis sp12 SP110 6 Intersticial
174 Solenopsis sp13 SP111 10 Intersticial
175 Solenopsis sp14 SP112 9 Epigeica
176 Solenopsis sp15 SP113 7 Intersticial
177 Solenopsis sp16 SP114 6 Intersticial
178 Solenopsis sp17 SP115 3 Intersticial
179 Solenopsis sp19 SP116 5 Epigeica
180 Solenopsis sp20 SP117 3 Epigeica
181 Solenopsis sp22 SP118 6 Intersticial
182 Strumigenys appretiata (Borgmeier, 1954) SP216 3 Intersticial
183 Strumigenys denticulata Mayr, 1887 SP215 5 Intersticial
184 Strumigenys eggersi Emery, 1890 SP217 5 Epigeica
185 Tranopelta gilva Mayr, 1866 SP219 5 Intersticial
186 Wasmannia affinis Santschi, 1929 SP222 7 Intersticial
187 Wasmannia auropunctata (Roger, 1863) SP224 8 Intersticial
188 Wasmannia sulcaticeps Emery, 1894 SP223 7 Intersticial
Ponerinae
189 Hypoponera foreli (Mayr, 1887) SP74 6 Intersticial
190 Hypoponera opaciceps (Mayr, 1887) SP73 6 Intersticial
191 Hypoponera sp1 SP75 9 Intersticial
192 Hypoponera sp2 SP76 6 Hipogeica
193 Hypoponera sp5 SP77 4 Hipogeica
194 Hypoponera sp6 SP78 6 Hipogeica
195 Hypoponera sp8 SP79 8 Intersticial
196 Hypoponera sp10 SP80 5 Hipogeica

70
 197 Hypoponera sp11 SP81 7 Intersticial
198 Hypoponera sp13 SP82 6 Hipogeica
199 Hypoponera sp14 SP83 6 Hipogeica
200 Hypoponera sp15 SP84 5 Hipogeica
201 Hypoponera sp16 SP85 6 Hipogeica
202 Hypoponera sp17 SP86 5 Hipogeica
203 Hypoponera sp18 SP87 3 Hipogeica
204 Hypoponera sp19 SP88 4 Hipogeica
205 Hypoponera SP20 SP89 4 Hipogeica
206 Hypoponera sp23 SP90 4 Epigeica
207 Hypoponera sp24 SP91 6 Hipogeica
208 Hypoponera sp25 SP92 4 Intersticial
209 Hypoponera sp27 SP93 6 Intersticial
210 Hypoponera sp28 SP94 6 Hipogeica
211 Hypoponera sp30 SP95 4 Hipogeica
212 Hypoponera sp31 SP96 4 Hipogeica
213 Hypoponera sp33 SP97 3 Intersticial
214 Neoponera bucki (Borgmeier, 1927) SP185 5 Epigeica
215 Odontomachus chelifer (Latreille, 1802) SP201 8 Intersticial
216 Odontomachus hastatus (Fabricius, 1804) SP202 5 Epigeica
217 Odontomachus meinerti Forel, 1905 SP203 3 Hipogeica
218 Pachycondyla striata Smith, 1858 SP204 10 Epigeica
219 Pachycondyla harpax (Fabricius, 1804) SP205 5 Intersticial
220 Rasopone ferrugínea (Smith, 1858) SP212 6 Hipogeica
221 Simopelta curvata (Mayr, 1887) SP213 4 Hipogeica
Proceratiinae
222 Proceratium brasiliensis Borgmeier, 1959 SP210 2 Hipogeica
Pseudomyrmecinae
223 Pseudomyrmex flavidulus (Smith, 1858) SP208 1 Hipogeica
224 Pseudomyrmex sp1 SP209 3 Hipogeica

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 APÊNDICE C
Boxplots de todas as variáveis contínuas utilizadas.

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