UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARANÁ

LETÍCIA VANESSA GRAF

INFLUÊNCIA DA ESTRUTURA DA PAISAGEM URBANA SOBRE A ASSEMBLEIA DE

ABELHAS, SEUS GRUPOS FUNCIONAIS E PROPRIEDADES DA REDE
MUTUALÍSTICA

CURITIBA
2020
 LETÍCIA VANESSA GRAF

INFLUÊNCIA DA ESTRUTURA DA PAISAGEM URBANA SOBRE A ASSEMBLEIA DE

ABELHAS, SEUS GRUPOS FUNCIONAIS E PROPRIEDADES DA REDE
MUTUALÍSTICA

Tese apresentada à Coordenação do Programa de Pós-

Graduação em Ciências Biológicas, Área de
Concentração em Entomologia, Setor de Ciências
Biológicas da Universidade Federal do Paraná, como
requisito parcial à obtenção do título de Doutor em
Ciências Biológicas.

Orientador: Prof. Dr. Rodrigo Barbosa Gonçalves.

CURITIBA
2020
Universidade Federal do Paraná
Sistema de Bibliotecas
(Giana Mara Seniski Silva – CRB/9 1406)

Graf, Letícia Vanessa

Influência da estrutura da paisagem urbana sobre a assembleia de
abelhas, seus grupos funcionais e propriedades da rede mutualística. /
Letícia Vanessa Graf. – Curitiba, 2020.
155 p.: il.

Orientador: Rodrigo Barbosa Gonçalves.

Tese (doutorado) - Universidade Federal do Paraná, Setor de Ciências

Biológicas. Programa de Pós-Graduação em Entomologia.

1. Abelhas. 2. Polinizadores. 3. Urbanização. 4. Ecologia das

paisagens. I. Título. II. Gonçalves, Rodrigo Barbosa, 1982-. III.
Universidade Federal do Paraná. Setor de Ciências Biológicas. Programa
de Pós-Graduação em Entomologia.

CDD (22. ed.) 595.799

 MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO
SETOR DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARANÁ
PRÓ-REITORIA DE PESQUISA E PÓS-GRADUAÇÃO
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
(ENTOMOLOGIA) - 40001016005P5

TERMO DE APROVAÇÃO

Os membros da Banca Examinadora designada pelo Colegiado do Programa de Pós-Graduação em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
(ENTOMOLOGIA) da Universidade Federal do Paraná foram convocados para realizar a arguição da tese de Doutorado de LETICIA
VANESSA GRAF PETERS intitulada: INFLUÊNCIA DA ESTRUTURA DA PAISAGEM URBANA SOBRE AASSEMBLEIA DE ABELHAS, SEUS
GRUPOS FUNCIONAIS E PROPRIEDADES DA REDE MUTUALÍSTICA COM ACARACTERIZAÇÃO DESTA COMUNIDADE, sob
orientação do Prof. Dr. RODRIGO BARBOSA GONÇALVES, que após terem inquirido a aluna e realizada a avaliação do trabalho, são
de parecer pela sua APROVAÇÃO no rito de defesa.
A outorga do título de doutor está sujeita à homologação pelo colegiado, ao atendimento de todas as indicações e correções
solicitadas pela banca e ao pleno atendimento das demandas regimentais do Programa de Pós-Graduação.

CURITIBA, 30 de Setembro de 2020.

Assinatura Eletrônica Assinatura Eletrônica

01/10/2020 15:33:15.0 01/10/2020 15:17:08.0
RODRIGO BARBOSA GONÇALVES ISABELA GALARDA VARASSIN
Presidente da Banca Examinadora
Avaliador Externo (UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARANÁ)

Assinatura Eletrônica
Assinatura Eletrônica
02/10/2020 09:08:53.0
02/10/2020 09:54:11.0
DANILO BOSCOLO
GABRIEL AUGUSTO RODRIGUES DE MELO
Avaliador Externo (UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO)
Avaliador Interno (UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARANÁ)

_____________________________________________________________________________
Departamento de Zoologia - Centro Politécnico - CURITIBA - Paraná – Brasil
CEP 81531-980 - Tel: (41) 3361-1763 - E-mail: [email protected]
Documento assinado eletronicamente de acordo com o disposto na legislação federal Decreto 8539 de 08 de outubro
de 2015.
Gerado e autenticado pelo SIGA-UFPR, com a seguinte identificação única: 54437
Para autenticar este documento/assinatura, acesse https://www.prppg.ufpr.br/siga/visitante/autenticacaoassinaturas.jsp
e insira o codigo 54437
Voltou a usar o nome de LETÍCIA VANESSA GRAF, conforme Certidão de Casamento com Averbação de
Divórcio, Livro: B-034, Fls: 097, Termo: 012087, averbado no dia 29/03/2018, no 2º Serviço de Registro Civil e
14º Tabelionato de Curitiba, PR.
 MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO
UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARANÁ

SETOR de CIÊNCIAS BIOLÓGICAS – Departamento de Zoologia

Curitiba, 04 de dezembro de 2020

Declaração

Declaro como presidente da banca examinadora da tese de doutorado

de Leticia Vanessa Graf, que a referida banca solicitou a alteração do título da tese

de “INFLUÊNCIA DA ESTRUTURA DA PAISAGEM URBANA SOBRE A

ASSEMBLEIA DE ABELHAS, SEUS GRUPOS FUNCIONAIS E

PROPRIEDADES DA REDE MUTUALÍSTICA COM A CARACTERIZAÇÃO

DESTA COMUNIDADE,” para “INFLUÊNCIA DA ESTRUTURA DA

PAISAGEM URBANA SOBRE A ASSEMBLEIA DE ABELHAS, SEUS

GRUPOS FUNCIONAIS E PROPRIEDADES DA REDE MUTUALÍSTICA”.

Atenciosamente,

Prof. Rodrigo Barbosa Gonçalves

SIAD 202434
Departamento de Zoologia, Setor de Ciências Biológicas
Universidade Federal do Paraá
Fone 41-99541-9689
[email protected]
 Dedico este estudo aos meus filhos, meus eternos amores e professores, que
me ensinam a ser uma pessoa melhor a cada dia.
 AGRADECIMENTOS

Gostaria de agradecer primeiramente ao meu orientador, professor Dr. Rodrigo

B. Gonçalves, pelo incentivo para que eu cursasse o doutorado, pelo grandioso
conhecimento sobre identificação de abelhas, pela paciência em me ensinar desde o
começo, por me dar a oportunidade de trabalhar com ecologia urbana, pelas adoráveis
conversas na hora do café e por acreditar em mim.
Aos meus colegas de laboratório Anderson Lepeco, Camila C. F. da Costa, Felipe
Walter, Marina Cardoso, Odair M. de Meira e Priscila Soares Oliveira por me ajudarem
em tudo que eu precisei ao longo do doutorado, pelos prazerosos dias de laboratório
(com café e paçoca) e de balada. Sou imensamente grata a vocês pelo apoio emocional
nesses últimos anos! Também à Júlia Lopes Henke, apesar das poucas oportunidades
que tivemos de conversar.
Ao professor Dr. Gabriel A. R. Melo pelos inúmeros conhecimentos acerca das
abelhas, bem como aos demais professores do PPG Entomologia (UFPR), que me
ensinaram sobre as belezas dos insetos em todas as suas facetas.
À professora Dra. Isabela G. Varassin pelas disciplinas que me disponibilizou
pelo departamento de Botânica, pelo imenso conhecimento adquirido durante suas aulas
e pela ajuda com minhas inúmeras dúvidas ao longo do projeto.
Ao professor Dr. Danilo Boscolo pela disciplina de Ecologia de Paisagens que
tive a oportunidade de cursar antes de iniciar o doutorado.
Ao professor Dr. Maurício O. Moura, que me ensinou e me guiou pelas análises
estatísticas.
Ao professor Dr. Renato Goldenberg pelo acesso ao herbário do Departamento
de Botânica (UPCB) e pela identificação de algumas espécies de plantas coletadas.
Ao meu cunhado, professor Dr. Rafael D. Zenni, pela parceria no meu primeiro
artigo com abelhas, por todas as dicas e ajudas ao longo do doutorado e por ler e dar
sua opinião sobre minha tese.
Ao colega Me. Israel Schneiberg pelo conhecimento sobre a metodologia
analítica de Ecologia de Paisagem.
 À colega Dra. Camila S. Souza pela ajuda com as análises de redes
mutualísticas.
Ao colega Dr. Fabrício S. Meyer pela identificação das plantas e por todas as
outras informações sobre as espécies que coletei.
Ao colega Dr. Diego N. Barbosa pela leitura e críticas à minha tese.
À Monique Schreiner pela ajuda com a programação no software R Studio.
Aos colegas do departamento, que apesar dos poucos momentos que tivemos
devido à minha rotina puxada como mãe e doutoranda, sempre me ajudaram com o que
eu precisei e me ensinaram muito.
Ao Ministério do Meio Ambiente, Exército Brasileiro, Infraero e Secretaria do
Meio Ambiente de Curitiba pelas autorizações de coleta. Aos responsáveis pelas áreas
dos Quartéis Militares (Quartel General 5a DE, Quartel 5o GAC AP, Parque Regional de
Manutenção/5) e do Aeroporto Internacional Afonso Pena por disponibilizarem o acesso
às áreas amostrais.
Pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq)
pela bolsa de estudos dos quatro anos e pela prorrogação de dois meses, que foram
essenciais para a finalização deste documento em meio à pandemia.
Aos meus pais, Ruth Graf e Hans Graf, por quem sempre serei grata pelo amor,
educação e incentivo para que eu continuasse minha carreira acadêmica e profissional.
Às minhas irmãs, Christie M. Graf e Juliana Graf Zenni, que sempre me apoiaram
emocionalmente ao longo dessa jornada.
Ao Luisi dos Santos Peters, pai dos meus filhos, pelo imenso carinho que dá aos
nossos pequenos e quem me ajuda com o cuidado dos mesmos, sem o qual seria
impossível finalizar esta tese.
“Uma abelha pequena, preta e destituída de cúspide, chamada “Mirim”. Este bichinho é,
ao mesmo tempo, o maior tormento e o maior presente para o habitante da floresta....
Pousa em grande número atrás do pescoço e no dorso das mãos, cobrindo estas partes
completamente. Ela acompanha qualquer passo que você dê, esvoaçando em nuvens
ao redor da sua cabeça. É impossível almoçar sem engolir meia dúzia delas ou mais...
Além de ser o mais audacioso e destemido de todos os insetos alados do mundo, é
também o que existe em maior quantidade. Encontrei-as em igual abundância em todas
as florestas subtropicais da província do Paraná. Não é exagero dizer que uma pessoa
poderá matar por minuto cinquenta delas no dorso de sua mão, por cinco horas
consecutivas durante o dia... Depois de algum tempo, eu me acostumei a elas e andava
o dia todo com talvez quinhentas amontoadas atrás do pescoço... Mais tarde vim a
descobrir nelas um meio de proteção contra os mosquitos, pois nos lugares de sua
predileção se amontoavam em tão grande número que nenhum mosquito encontrava
espaço disponível para inserir a sua probóscide... Nunca descobri uma colmeia de “Mirim”
e muito poucos foram os nossos camaradas brasileiros que realmente se mostravam
capazes nessa arte. Entretanto, tínhamos um ou dois homens que possuíam a faculdade
(eu diria quase instinto) que os auxiliava a encontrar muitas colmeias em uma hora, tantas
quantas fossem precisas para abastecer o nosso acampamento de mel por uma
semana.”

(Thomas P. Bigg-Whiter, 1974).

 RESUMO

A urbanização vem crescendo rapidamente ao redor do mundo, sendo um dos

grandes processos antrópicos responsáveis pela perda de habitat e fragmentação,
fatores estes que modificam a estruturação das comunidades e que podem levar a
extinção de espécies. Como as abelhas são os principais agentes polinizadores, perdas
nas suas espécies, bem como modificações nas redes de interação mutualísticas entre
abelhas e plantas, podem trazer consequências diretas à biodiversidade. Este estudo
buscou compreender como as abelhas respondem à paisagem urbana, quais grupos
funcionais são mais sensíveis e como as propriedades de rede são modificadas. Foram
descritas a assembleia de abelhas e suas mudanças históricas, a rede mutualística,
sendo também verificado como a composição desta assembleia varia ao longo das
localidades amostradas. Foram selecionadas dez áreas em Curitiba e região
metropolitana para o levantamento de abelhas e registro das plantas as quais elas
estavam visitando. Cada dia amostral teve seis horas de duração. As coletas foram
realizadas com rede entomológica, um dia por mês em cada área, por um período de dez
meses. Entre as modificações que ocorreram na assembleia de abelhas, algumas
espécies demonstraram estar mais propensas à extinção local, enquanto outras tiveram
alta abundância em ambientes antropizados. Foram coletados meliponíneos que não
haviam sido previamente registrados, os quais provavelmente estão sendo criados em
caixas racionais. A criação de espécies fora de suas áreas de distribuição deve ser
evitada, uma vez que pode promover a disseminação de espécies exóticas invasoras e
causar inúmeros prejuízos ecológicos e econômicos. Apesar da urbanização, a
composição a assembleia de abelhas variou conforme as fitofisionomias que ocorrem na
região. A diversidade e a riqueza de espécies de abelhas não foram métricas tão robustas
para verificar o efeito da estrutura da paisagem sobre este grupo. Entretanto, as análises
com a riqueza dos grupos funcionais demonstraram que as abelhas oligoléticas foram
mais sensíveis à urbanização, seguido pelo grupo das abelhas que nidificam no solo e
então pelas abelhas solitárias. O grupo das abelhas poliléticas, assim como das que
nidificam fora do solo e das eussociais não sofreram influência da paisagem urbana,
sendo desse modo, mais resistentes a este meio. Com relação à rede mutualística, as
abelhas eussociais foram as que mais realizaram interações e dentre as plantas, o gênero
Baccharis se destacou. As análises realizadas com as propriedades de rede
demonstraram que quanto menor a qualidade de hábitat, maior o índice de
especialização de rede (H2'), ou seja, áreas mais urbanizadas apresentaram redes mais
especializadas. Estas áreas, porém, não foram compostas por mais espécies oligoléticas
que áreas menos urbanizadas, mas sim por espécies poliléticas que se apresentaram
maior especialização nestes locais. Este estudo demonstrou que a urbanização afeta
grupos funcionais de abelha de formas diferentes e que modifica a estrutura de redes
mutualísticas, tornando a rede entre polinizadores e plantas menos complexa.

Palavras-chave: Abelhas. Polinizadores. Rede mutualística. Urbanização. Ecologia de

Paisagem.
 ABSTRACT

Urbanization has been growing rapidly around the world, being one of the major
anthropic processes responsible for habitat loss and fragmentation, factors that modify
the structure of communities and that can lead to species extinction. As bees are the main
pollinating agents, losses of their species, as well as changes in the mutualistic interaction
networks between bees and plants, can have direct consequences on biodiversity. This
study sought to understand how bees respond to the urban landscape, which functional
groups are more sensitive and how network properties are modified. The bee assembly
and its historical changes, as well as the mutualistic network were described. It was also
verified how the composition of the bee assembly varied along the sampled sites. Ten
areas were selected in Curitiba and its metropolitan region to survey bees and record the
plants they were visiting. Each sample day lasted six hours. The surveys were carried out
with entomological net, one day per month in each area, during ten months. Among the
changes that occurred in the bee assembly, some species proved to be more prone to
local extinction, while others had high abundance in anthropized environments. Some
species of Meliponini that had not been previously registered were collected, they are
probably being kept in rational boxes. The bee keeping of species outside of their
distributional areas should be avoided, as it can result in the spread of invasive alien
species and cause numerous ecological and economic damage. Despite urbanization, the
composition of the bee assembly varied according to the phytophysiognomies that occur
in the region. The metrics of diversity and richness of bee species were not so robust to
verify the effect of the landscape structure on this group. However, analyzes with the
richness of the functional groups showed that oligoletic bees were more sensitive to
urbanization, followed by the group of bees that nest in the soil and then by solitary bees.
The group of poliletic bees, as well as those that nest outside the soil and eussocial bees
were not influenced by the urban landscape, being, therefore, more resistant to this
environment. Regarding the mutualistic network, eussocial bees were the ones that
presented more interactions and, among the plants, the genus Baccharis stood out. The
analyzes that evaluated the network properties showed that the lower the habitat quality,
the higher the network specialization index (H2'), that is, more urbanized areas had more
specialized networks. These areas, however, were not composed of more oligoletic
species than less urbanized areas, but of poliletic species that showed greater
specialization in these sites. This study demonstrated that urbanization affects functional
bee groups differently and that modifies the structure of mutualistic networks, making the
network between pollinators and plants less complex.

Keywords: Bees. Pollinators. Mutualistic network. Urbanization. Landscape Ecology.

 SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO .................................................................................................. 14

1.1 EFEITOS DA URBANIZAÇÃO NA PERSPECTIVA DA ECOLOGIA DE

PAISAGEM ................................................................................................................... 14

1.2 BIOLOGIA E IMPORTÂNCIA DAS ABELHAS ................................................... 15

1.3 ABELHAS E SUAS RESPOSTAS À URBANIZAÇÃO ....................................... 18

1.4 REDES MUTUALÍSTICAS E SUAS RESPOSTAS À URBANIZAÇÃO ............. 21

1.5 CARACTERIZAÇÃO DE CURITIBA E REGIÃO METROPOLITANA: HISTÓRICO

E FITOFISIONOMIAS ................................................................................................... 24

1.6 OBJETIVOS ....................................................................................................... 28

1.6.1 Objetivo Geral .................................................................................................... 28

1.6.2 Objetivos Específicos ........................................................................................ 28

2 MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................. 29

2.1 ÁREA DE ESTUDO ........................................................................................... 29

2.2 AMOSTRAGEM ................................................................................................. 32

2.3 DADOS DA PAISAGEM .................................................................................... 33

2.4 ANÁLISE DOS DADOS ..................................................................................... 37

2.4.1 DIVERSIDADE E COMPOSIÇÃO DA ASSEMBLEIA DE ABELHAS ................ 37

2.4.2 MÉTRICAS UTILIZADAS PARA A DESCRIÇÃO DA REDE MUTUALÍSTICA DA

GRANDE CURITIBA ................................................................................................... 39

2.4.3 ANÁLISES DE PAISAGEM ............................................................................... 40

3 RESULTADOS .................................................................................................. 44

3.1 DESCRIÇÃO DA ASSEMBLEIA DE ABELHAS DA GRANDE CURITIBA ........ 44

3.2 DIVERSIDADE DE ABELHAS NAS DIFERENTES ÁREAS AMOSTRAIS ....... 45

3.3 COMPOSIÇÃO DA ASSEMBLEIA DE ABELHAS AO LONGO DA CIDADE .... 48

3.4 EFEITO DA ESTRUTURA DA PAISAGEM SOBRE A RIQUEZA DE ABELHAS,

DE SEUS GRUPOS FUNCIONAIS E SOBRE A UNIFORMIDADE FUNCIONAL ....... 52

3.5 DESCRIÇÃO DA REDE MUTUALÍSTICA DA GRANDE CURITIBA ................. 63

3.6 EFEITO DA ESTRUTURA DA PAISAGEM SOBRE AS PROPRIEDADES DAS

REDES MUTUALÍSTICAS ............................................................................................ 70

4 DISCUSSÃO ..................................................................................................... 75

4.1 CARACTERIZAÇÃO DA ASSEMBLEIA DE ABELHAS DA GRANDE CURITIBA

E SUAS MODIFICAÇÕES HISTÓRICAS ..................................................................... 75

4.2 INFLUÊNCIA DA ESTRUTURA DA PAISAGEM URBANA SOBRE A

ASSEMBLEIA DE ABELHAS E SEUS GRUPOS FUNCIONAIS .................................. 80

4.3 CARACTERIZAÇÃO DA REDE MUTUALÍSTICA DA GRANDE CURITIBA .... 86

4.4 INFLUÊNCIA DA ESTRUTURA DA PAISAGEM URBANA SOBRE AS

PROPRIEDADES DAS REDES MUTUALÍSTICAS ...................................................... 90

5 CONCLUSÃO ................................................................................................... 94

REFERÊNCIAS ................................................................................................. 96

MATERIAIS SUPLEMENTARES .................................................................... 123

 14

1 INTRODUÇÃO

1.1 EFEITOS DA URBANIZAÇÃO NA PERSPECTIVA DA ECOLOGIA DE PAISAGEM

Estima-se que a população mundial passará de 7,6 para 11,2 bilhões de

habitantes em 2100 (UNITED NATIONS 2017). Além deste aumento, a população está
se tornando cada vez mais urbana. Atualmente aproximadamente 54% das pessoas
vivem em cidades, porcentagem esta que tende a subir para 66% em 2050 (UNRIC
2018). Entre as consequências primárias da urbanização estão a perda de habitat e a
fragmentação, processos diferentes que modificam a estruturação das comunidades e
que podem levar à extinção de espécies (FAHRIG 2003, MCKINNEY 2006, JONES e
LEATHER 2012, SETO et al. 2012, VANBERGEN et al. 2013). Este cenário de intenso
crescimento urbano propicia uma urgência no desenvolvimento de estudos ecológicos
para compreendermos como as comunidades vêm sendo transformadas e quais
espécies estão sendo perdidas nestes ambientes. Estes conhecimentos embasam o
desenvolvimento de estratégias mais eficazes de conservação da biodiversidade, que por
sua vez promovem melhoras na qualidade de vida e bem estar humano, além de
cumprirem com nossa responsabilidade ética (DEARBORN e KARK 2010).
Como consequência, a perda de habitat e a fragmentação urbana geram uma
matriz altamente complexa ao redor de manchas de habitat de diferentes tamanhos e
formas (YOUNG e JARVIS 2001). Esta matriz é composta principalmente por extensas
áreas pavimentadas e inúmeras construções, que podem dificultar a sobrevivência das
espécies que ali se encontram (GESLIN et al. 2016). Estudos em Ecologia de Paisagem
buscam compreender, dentre outras coisas, como cada espécie percebe e utiliza uma
paisagem, uma vez que cada categoria de uso do solo (por exemplo, vegetação,
pavimentação, corpos d’ água) promove diferentes respostas em cada espécie (FAHRIG
et al. 2011, BOSCOLO et al. 2016). A propriedade da paisagem de facilitar os fluxos
biológicos é denominada de conectividade, a qual depende da proximidade dos
elementos de habitat, dos stepping stones e da permeabilidade da matriz (METZGER
2001). Além disso, a disponibilidade dos recursos e a capacidade de deslocamento de
 15

cada espécie animal também interfere na sua movimentação e sobrevivência em

paisagens antropizadas (BOSCOLO et al. 2008).
Sendo assim, a utilização das ferramentas e dos conceitos da Ecologia de
Paisagem para verificar as respostas das diferentes espécies à paisagem urbana
auxiliam na compreensão das necessidades de cada grupo. Esta perspectiva também
ajuda a avaliar como a quantidade e a qualidade das manchas de área verde que estão
dispersas em um ambiente urbano efetivamente contribuem para a manutenção da
biodiversidade destas espécies. Por fim, este conhecimento pode auxiliar nas tomadas
de decisões sobre quais áreas naturais são prioritárias para serem preservadas e
também revela a existência de localidades antropizadas que mais se beneficiariam com
a adição de áreas verdes (METZGER 2001).

1.2 BIOLOGIA E IMPORTÂNCIA DAS ABELHAS

As abelhas compõem um dos maiores grupos dentro da ordem Hymenoptera,

com 20.473 espécies descritas atualmente, 1.909 destas se distribuem no Brasil
(DISCOVER LIFE 2020). A classificação tradicional das abelhas segue a proposta de
Michener (2007), que as organiza em sete famílias: Andrenidae, Apidae, Colletidae,
Halictidae, Megachilidae, Melitidae e Stenotritidae, sendo que apenas as cinco primeiras
ocorrem no Brasil. Apesar de formarem um grupo monofilético (HEDTKE et al. 2013), a
classificação de Michener (2007) não fornece nenhuma categoria formal para as abelhas
e não é compatível com o sistema de organização que abrange todos dos himenópteros
aculeados (MELO et al. 2012). Desta forma, Melo e Gonçalves (2005) propuseram uma
nova classificação, a qual será utilizada neste estudo e que engloba todas as abelhas em
apenas uma família, Apidae. Nesta classificação as subfamílias correspondem às
famílias da classificação tradicional.
A mudança de uma alimentação predatória em Hymenoptera para a herbivoria
foi o gatilho para a diversificação das abelhas (PETERS et al. 2017). Uma vez que seus
imaturos passaram a ser alimentados apenas com pólen e néctar, as abelhas tornaram-
se totalmente dependentes de recurso floral, compondo assim o grupo mais fiel dentre
os polinizadores (MELO et al. 2012, RADER et al. 2016). Evidências mostram que tanto
 16

as abelhas impulsionaram a radiação das angiospermas (eudicotiledônias) durante o

Cretáceo médio, quanto estas promoveram a diversificação das abelhas, sendo assim
codependentes (GRIMALDI e ENGEL 2005, CARDINAL e DANFORTH 2013).
Atualmente cerca de 94% das angiospermas dependem da polinização mediada por
animais em ambientes tropicais, sendo esta uma das interações mais importantes para a
manutenção da biodiversidade (OLLERTON et al. 2011).
Estudos demonstram a importância ecológica e econômica das abelhas, sendo
a polinização um serviço avaliado entre US$ 127 a US$ 152 bilhões por ano (KLEIN et
al. 2007, POTTS et al. 2010, BAUER e SUEWING 2016, KOH et al. 2016). A Apis mellifera
Linnaeus, 1758, conhecida como abelha africanizada, é a mais utilizada para criação,
pois além de produzir mel e subprodutos (própolis e cera), auxilia na polinização de
culturas tanto com o incremento de ninhos artificiais quanto por meio dos ninhos
localizados na natureza (ROUBIK 2018). A criação de Meliponini (meliponicultura)
também se dá nos países onde estes se distribuem (VENTURIERI et al. 2012). Além da
alta diversidade de espécies, esta tribo de abelhas é composta por polinizadores efetivos
de diversas culturas e seus produtos possuem um valor agregado superior ao da A.
mellifera (SLAA et al. 2006, BILUCA et al. 2017, CISILOTTO et al. 2018, KREMEN 2018).
Porém, a meliponicultura no Brasil está mais relacionada ao entretenimento do que ao
retorno econômico (VENTURIERI et al. 2012). Atualmente, das aproximadamente 250
espécies que ocorrem no país, apenas 13% são criadas racionalmente (ROUBIK 2018).
Além das abelhas sociais, as solitárias, que compõem a maioria das espécies,
são muitas vezes polinizadoras mais efetivas de diversas culturas, porém ainda são
poucos os estudos relacionados à este grupo (WOODCOCK et al. 2013). No Brasil, a
introdução de ninhos racionais com mamangava (Xylocopa sp.) em cultivos de maracujá-
amarelo (Passiflora edulis) chegam a aumentar até 92% o vingamento inicial dos frutos
(FREITAS e OLIVEIRA FILHO 2003). Além do maracujá, pomares de acerola (Malpighia
emarginata) que introduzem ninhos habitados com Centris (Heterocentris) analis
possuem ganhos reais nas suas produtividades (MAGALHÃES e FREITAS 2013).
As fêmeas das espécies solitárias constroem o próprio ninho, fornecem alimento
à sua prole e normalmente morrem ou partem sem terem tido contato com seus
descendentes. Já as espécies sociais vivem em colônias, as quais são definidas quando
 17

duas ou mais fêmeas adultas vivem em um mesmo ninho, independente do seu grau de
parentesco. Muitas vezes ocorre divisão de trabalho nas colônias, onde a rainha realiza
a postura e as demais fêmeas se responsabilizam pelas demais funções, como coleta de
alimento, limpeza e defesa. As espécies que possuem esta organização são
consideradas verdadeiramente sociais, ou eussociais. Estas abelhas podem ainda ser
classificadas em primitivamente e altamente eussociais. Neste último caso a rainha é
tanto morfológica, comportamental e fisiologicamente diferente das operárias, enquanto
nas primitivamente eussociais a rainha se diferencia apenas em fisiologia e
comportamento, raramente com diferenças morfológicas. Enquanto as colônias das
espécies altamente eussociais são sempre perenes, a das primitivamente eussociais
podem ser temporárias, se desfazendo na época reprodutiva quando as abelhas das
mais novas gerações saem para fundar um novo ninho (MICHENER 2007).
Quanto ao local de nidificação, a maioria das abelhas nidifica no solo, enquanto
outras nidificam acima do solo, como em cavidades em madeira ou ninhos expostos
(MICHENER 2007). No que se refere ao hábito alimentar, as abelhas são essencialmente
generalistas em relação ao néctar, fonte alimentar secundária, demonstrando restrições
quanto ao uso de pólen, que é o alimento larval por excelência. As espécies são
consideradas oligoléticas quando coletam pólen em uma gama restrita de plantas, sendo
estas muitas vezes do mesmo gênero ou ainda de famílias relacionadas (MICHENER
2007). Porém, este termo é amplamente discutido na literatura (CLEMENS 1998, CANE
e SIPES 2006, LEFEON et al. 2016). Uma definição mais completa foi proposta por Cane
e Sipes (2006), que consideram uma espécie como oligolética quando dentro de sua área
de distribuição os mesmos grupos de plantas são utilizados, mesmo quando na presença
de fontes alternativas de pólen. Ainda, Cane (2020) propôs que abelhas que utilizam
apenas espécies de plantas de um mesmo gênero sejam consideradas monoléticas.
Algumas abelhas podem ter ainda outras especificidades, como a complementação da
alimentação larval com óleos vegetais. As tribos de abelhas coletoras de óleo que
possuem representantes no Brasil são Centridini, Tapinotaspidini e Tetrapediini.
 18

1.3 ABELHAS E SUAS RESPOSTAS À URBANIZAÇÃO

A urbanização resulta na diminuição da riqueza dos grupos mais importantes de

invertebrados polinizadores (Coleoptera, Diptera, Hymenoptera e Lepidoptera),
chegando a causar o desaparecimento local e regional de inúmeras espécies (JONES e
LEATHER 2012, DEGUINES et al. 2016). Entre os fatores responsáveis pela perda de
espécies de abelhas em áreas urbanas estão a perda de habitat e sua fragmentação,
tempo de isolamento dos fragmentos, mudanças climáticas, poluição, plantas exóticas,
roçada excessiva, uso indiscriminado de inseticidas, domesticação da A. mellifera e
patógenos a ela relacionados (POTTS et al. 2010, JONES e LEATHER 2012, PRATHER
et al. 2013, CARIVEAU e WINFREE 2015, HARRISON e WINFREE 2015, GELDMANN
e GONZÁLEZ-VARO 2018, VALIDO et al. 2019).
Com relação à perda de habitat, não apenas a quantidade, mas a baixa
heterogeneidade ambiental também prejudica a sobrevivência das abelhas (AGUIRRE-
GUTIÉRREZ et al. 2015, GESLIN et al. 2016, BOSCOLO et al. 2017, PAPANIKOLAOU
et al. 2017, NERY et al. 2018). A heterogeneidade de classes da paisagem demonstrou
ser importante mesmo em estudos de modelagem que acompanham as mudanças
climáticas (PAPANIKOLAOU et al. 2017). Também é importante que os fragmentos
possuam conectividade funcional para que os indivíduos possam acessar os recursos
que estão dispersos no meio (BOSCOLO et al. 2017). Áreas conectadas ou próximas de
um entorno mais conservado têm funcionado como refúgios para as abelhas, mantendo
a riqueza deste grupo mesmo nos centros urbanos (BANASZAK-CIBICKA et al. 2016).
Diversos estudos buscam compreender como assembleias ou comunidades
variam com as modificações de paisagens antropizadas. Porém, estes estudos muitas
vezes levam em consideração apenas as métricas de riqueza e diversidade, valores que
podem não sofrer modificações significativas pois englobam espécies com diferentes
graus de sensibilidade (MARTINS et al. 2017). Além disso, acabam escondendo as
respostas de cada espécie ou grupo de espécies, as quais podem trazer novas
compreensões acerca das particularidades de cada uma e com isso auxiliar nas tomadas
de decisões sobre as medidas de proteção para cada grupo de estudo (WINFREE et al.
2011, CARIVEAU e WINFREE 2015, BOSCOLO et al. 2017). Entre os fatores que podem
 19

influenciar as respostas das abelhas aos processos de urbanização estão o

comportamento social, o local de nidificação, seus requerimentos alimentares, tamanho,
além dos limites fisiológicos de cada espécie (BANASZAK-CIBICKA e ŻMIHORSKI 2012,
SILVA et al. 2016, CARDOSO e GONÇALVES 2018, HARRISON et al. 2018, BURDINE
e MCCLUNEY 2019, WENZEL et al. 2020).
As abelhas altamente eussociais que ocorrem no Brasil pertencem à tribo
Meliponini (Apinae), enquanto as primitivamente eussociais pertencem à tribo Bombini
(Apinae) e alguns gêneros de Halictinae (como Augochlora, Augochlorella,
Rhinocorynura e Dialictus) (DANFORTH 2002, MICHENER 2007, DALMAZZO e ROIG-
ALSINA 2012). Essas espécies podem ter uma resposta diferente das espécies solitárias
ao processo de urbanização. Um estudo realizado em Curitiba por Cardoso e Gonçalves
(2018) demonstrou uma queda de aproximadamente 50% na riqueza de abelhas
solitárias entre os anos de 1981 e 2015; nesse mesmo período o número de espécies
eussociais passou de dois para cinco, demonstrando a diferença na sensibilidade destes
grupos. Silva e colaboradores (2016), ao verificar que abelhas solitárias e sociais
respondem de maneira diferente à modificação da paisagem em uma área de Cerrado
brasileiro, sugeriram que estudos futuros as considerem separadamente.
Com relação ao local de nidificação, as abelhas que nidificam no solo
demonstram ser mais sensíveis à urbanização do que as que nidificam acima do solo.
Esta maior vulnerabilidade provavelmente ocorre devido à escassez de locais
apropriados para nidificação e a alta compactação do solo destes locais, mesmo em
áreas verdes de parques e bosques (GESLIN et al. 2016). Um estudo realizado em Belo
Horizonte (MG) verificou que espécies que nidificam no solo tiveram maior ocorrência na
área menos urbanizada da cidade, ocorrendo o inverso para as que nidificam em
cavidades, provavelmente por também poderem nidificar em cavidades artificiais de
construções, como muros e cemitérios (ZANETTE et al. 2005).
Em diversos táxons de polinizadores, espécies com dieta especialista
apresentaram maior sensibilidade à transformação antrópica da paisagem (WINFREE et
al. 2011), como também relatado em estudos apenas com abelhas (STEFFAN-
DEWENTER 2003, THRELFALL et al. 2015, ROCHA-FILHO et al. 2018, WENZEL et al.
2020). Isto se deve provavelmente ao fato de áreas verdes pequenas serem fontes
 20

escassas de plantas para abelhas especialistas (CARIVEAU e WINFREE 2015). Esta

perda desproporcional de espécies especialistas é denominada de homogeinização
biótica, sendo a urbanização considerada uma das principais causas desse processo
(MCKINNEY 2006, DEGUINES et al. 2016).
Para a definição dos grupos funcionais deste estudo, o nível taxonômico foi o
gênero, seguindo Martins et al. (2013). Para aqueles que não foram detalhados por estes
autores, a classificação seguiu Michener (2007). Os dados foram revisados consultando
especialistas (vide agradecimentos). Com relação ao comportamento social, as abelhas
foram separadas em solitárias e eussociais, que inclui as primitivamente eussociais e
altamente eussociais. Estes traços também foram analisados separadamente. Quanto ao
local de nidificação, as abelhas foram separadas em nidificantes de solo e acima do solo.
As abelhas incluídas nesta última categoria podem nidificar tanto em cavidade arbórea
quanto fora de cavidade, sendo estes traços também analisados separadamente. Os
gêneros definidos como nidificantes fora de cavidade são os que nidificam em touceiras,
em gravetos, bem como os que conseguem nidificar em cavidades existentes no meio
urbano. Esta separação foi realizada pois este último grupo pode ser o menos sensível à
urbanização, uma vez que as abelhas que nidificam em cavidades arbóreas precisam de
árvores para nidificar.
Com relação ao hábito alimentar, as abelhas foram separadas em oligoléticas e
poliléticas, uma vez que a terminologia de especialista tem inúmeras definições. Desta
forma, esta classificação foi realizada a priori e não está relacionada com a
especialização das espécies obtida a partir da rede mutualística deste estudo. Além
disso, mesmo as abelhas tendo sido coletadas em flores, não é possível saber se elas
estavam coletando pólen ou apenas néctar, não sendo possível categorizá-las como
polinizadoras efetivas e sim apenas como visitantes florais. Apesar das separações dos
grupos funcionais aqui descritos e suas diferentes vulnerabilidades em relação ao meio
urbano, alguns traços podem estar mais relacionados entre si do que outros. Por
exemplo, a maioria das abelhas solitárias nidifica no solo, e ainda, abelhas eussociais
tendem a ser mais generalistas que as solitárias por serem normalmente ativas por
períodos mais longos e estarem expostas a uma gama maior de recursos (PINHEIRO et
al. 2014). Apesar disso, abelhas eussociais podem visitar apenas algumas espécies de
 21

plantas quando as de sua preferência estão floridas (MICHENER 2007). Dessa forma,
cada traço funcional deve ser avaliado separadamente quando pretende-se compreender
quais espécies são mais sensíveis à urbanização.
Entretanto, os traços funcionais podem também ser englobados em uma métrica,
a diversidade funcional, quando busca-se compreender o funcionamento e a qualidade
dos ecossistemas (VILLÉGER et al. 2008, LEGRAS e GAERTNER 2018). Esta métrica
possui três componentes, a riqueza funcional, a divergência funcional e a uniformidade
funcional. Esta última é utilizada para comparar o quão similares são as comunidades em
relação aos traços funcionais (LEGRAS e GAERTNER 2018).
Devido às amostragens históricas de abelhas na cidade de Curitiba que datam
da década de 1940 e alguns estudos de monitoramento desde a década de 1960, existem
informações ricas sobre a fauna histórica das abelhas para a cidade. Estes
monitoramentos mostram um declínio expressivo na riqueza e abundância de espécies
durante as últimas décadas (TAURA e LAROCA 2001, MARTINS et al. 2013, CARDOSO
e GONÇALVES 2018). Frente ao exposto, este estudo se propõe a descrever a
assembleia de abelhas que ocorre atualmente na grande Curitiba, suas mudanças
históricas, além de analisar como a diversidade e a composição desta assembleia variam
entre as diferentes localidades amostradas. Também será avaliado o efeito da estrutura
da paisagem urbana sobre a riqueza e a diversidade de abelhas, sobre a riqueza dos
grupos funcionais descritos acima e sobre a uniformidade funcional.

1.4 REDES MUTUALÍSTICAS E SUAS RESPOSTAS À URBANIZAÇÃO

O conceito de biodiversidade engloba não apenas as espécies, mas também

suas interações (OLESEN et al. 2007, HARRISON e WINFREE 2015). No caso das
abelhas, as espécies de plantas das quais elas obtêm pólen e outros recursos são de
extrema importância para a sobrevivência de ambos os grupos (MICHENER 2007). As
redes de interação mutualísticas entre polinizadores e plantas possuem uma arquitetura
complexa que afeta diretamente os processos de coevolução de ambas, sendo este
sistema mais resistente à perda de habitat quando comparado com redes hipotéticas
aleatórias (BASCOMPTE et al. 2003, FORTUNA e BASCOMPTE 2006). Entre as
 22

características que as mantêm estáveis estão a heterogeneidade da rede, definida por

apresentar algumas espécies com muito mais conexões do que o esperado ao acaso e
muitas espécies com poucas interações. Estas espécies altamente conectadas atuam
como cola unindo a rede e são definidas como hubs (BASCOMPTE e JORDANO 2007).
As redes de polinização geralmente apresentam um alto grau de aninhamento,
onde as interações que as espécies mais especialistas realizam formam subconjuntos
bem definidos das interações realizadas pelas generalistas (BASCOMPTE et al. 2003).
Em outras palavras, as especialistas interagem muito mais com as generalistas, as quais
também interagem muito entre si. Estas interações entre espécies generalistas formam
o núcleo que mantém o sistema funcionando. Como existe uma tendência para que as
generalistas sejam mais abundantes, a redundância das suas interações bem como a
especialização assimétrica (de especialistas com generalistas), proporciona um
mecanismo para que as especialistas, que são normalmente mais raras, não sejam
extintas do sistema (BASCOMPTE 2009). O padrão aninhado demonstra o papel central
que as espécies generalistas ocupam na manutenção da estabilidade das redes
(GRUCHOWSKI-WOITOWICZ et al. 2020).
A compreensão de como as abelhas passam a realizar suas interações em
ambientes com menos recursos, ou seja, quais as mudanças que ocorrem na maneira
em que forrageiam, pode ser um indicativo de qualidade ambiental. A diminuição de
habitat pode ocasionar a perda de espécies especialistas mais rapidamente que de
generalistas (AIZEN et al. 2012). Estes autores também observaram que as espécies
especialistas que se mantêm em ambientes degradados sobrevivem devido às interações
com as generalistas e que o núcleo das relações entre espécies generalistas seria o
último grupo de relações perdidas nos processos de perda de habitat. Além disso, as
espécies generalistas que se mantém em ambientes com menor quantidade de floresta
mudam de comportamento nestes locais, apresentando hábitos ainda mais generalistas
(FERREIRA et al. 2020). Como a perda das interações ocorre mais rapidamente do que
a perda do número de espécies da rede em ambientes degradados, as interações podem
funcionar como um indicativo para a diminuição da qualidade do habitat antes que as
espécies sejam efetivamente perdidas do sistema (SABATINO et al. 2010).
 23

A revisão realizada por Kaiser-Bunbury e Blüthgen (2015) sobre a utilização dos

índices de rede em análises comparativas entre redes sugere que a métrica de
aninhamento não seja utilizada, pois as variações nos seus valores podem ser apenas
reflexo de assimetria na abundância das espécies, as quais podem ser consequência das
limitações de amostragem e não do grau de especialização da rede. Redes com altos
valores de aninhamento tendem a ter baixos valores de especialização de rede (H2´)
(GRUCHOWSKI-WOITOWICZ et al. 2020). Assim, como alternativas, o índice de
especialização das espécies (d’) e o índice de especialização de rede (H2´) utilizam
frequência de interação e são padronizados, o que as tornam independentes do número
de observações por espécies e do esforço amostral. O índice de especialização das
espécies é utilizado para analisar variações dentro de uma rede, com espécies
especialistas sendo seletivas e utilizando desproporcionalmente mais os recursos raros
enquanto as generalistas utilizam o recurso na mesma proporção em que são ofertados.
Já o índice de especialização de rede é útil para comparações entre redes. Redes
compostas por muitas espécies generalistas interagindo entre si possuem valores baixos
(BLÜTHGEN et al. 2006, KAISER-BUNBURY e BLÜTHGEN 2015).
Além dessas métricas, a modularidade (Q) também pode ser utilizada para
analisar como mudanças antrópicas influenciam as estruturas das redes mutualísticas
(KAISER-BUNBURY e BLÜTHGEN 2015). Esta é uma métrica parcialmente relacionada
ao índice de especialização de rede e se refere à compartimentalização de grupos de
espécies que se relacionam com maior frequência. Um módulo é caracterizado por um
grupo de espécies que interage fortemente entre elas mesmas e pouco com espécies de
outros módulos. O valor de modularidade da rede depende da quantidade de módulos
que são formados e da coesão que possuem (BASCOMPTE 2009). Por outro lado, a
modularidade é independente do aninhamento da rede. Esta é obtida a partir da
classificação das espécies de acordo com o número de ligações que realizam, enquanto
a modularidade agrupa as espécies de acordo com a afinidade que possuem com as
espécies com as quais interagem, aumentando com suas especificidades (OLESEN et
al. 2007). A modularidade, porém, precisa ser padronizada para que os valores de
diferentes redes possam ser comparados (KAISER-BUNBURY e BLÜTHGEN 2015).
 24

A modularidade também desempenha um papel crucial na compreensão da

topologia das redes, pois demonstra quais espécies possuem papel fundamental na
manutenção da sua estabilidade, dando coesão dentro e entre módulos. Assim é possível
definir quais são as espécies ou grupos chave que precisam ser preservadas para a
manutenção da biodiversidade da rede à qual fazem parte (OLESEN et al. 2007,
BASCOMPTE 2009). De acordo com Olesen e colaboradores (2007), apenas a partir das
descrições das espécies que compõem os módulos e de suas interações poderemos
compreender os motivos que levaram à formação dos mesmos, os quais podem ser tanto
evolutivos quanto ecológicos.
Neste estudo será descrita a rede mutualística entre abelhas e as plantas por
elas visitadas na grande Curitiba, utilizando também algumas métricas de espécies e de
rede para complementar esta descrição. Será avaliado o efeito da urbanização sobre o
índice de especialização de rede (H2´) e sobre a modularidade (Q). Espera-se que ambas
as métricas diminuam com o aumento da urbanização, uma vez que a perda de espécies
especialistas nestas áreas levaria a redes formadas predominantemente por interações
entre espécies generalistas e com consequentemente menos módulos. O estudo de
redes de interação para auxiliar no desenvolvimento de ações práticas de conservação
vem sendo cada vez mais eficaz e fornece informações valiosas para a compreensão de
sistemas ecológicos complexos (KAISER-BUNBURY e BLÜTHGEN 2015). Também será
avaliado se a riqueza de abelhas está relacionada à riqueza de plantas e se esta diminui
com o aumento da urbanização.

1.5 CARACTERIZAÇÃO DE CURITIBA E REGIÃO METROPOLITANA: HISTÓRICO E

FITOFISIONOMIAS

Tanto o histórico de urbanização quanto as fitofisionomias originais da região

moldam a fauna e da flora que existem atualmente em cada cidade. Com relação a
Curitiba, os primeiros povoados se instalaram a nordeste da cidade, às margens do rio
Atuba, local de minerações. Porém, por ser uma região muito úmida, foram transferidos
para a região da atual Praça Tiradentes, Marco Zero da capital (STRAUBE et al. 2014).
Curitiba apresentou uma industrialização tardia, com um padrão de desenvolvimento
 25

rural-extrativista até meados de 1950. Nesta época a cidade funcionava como um

arquipélago de núcleos rural-urbano, com um centro que, até 1970, se distanciava do
meio rural por menos de 3km. Foi apenas após este período que houve um intenso
crescimento demográfico e um desenvolvimento urbano relativamente desordenado
(FIGURA 1) (OLIVEIRA 2004).

FIGURA 1 – DESENVOLVIMENTO DE CURITIBA REPRESENTADO ATRAVÉS DO AUMENTO DO

ZONEAMENTO DA CIDADE AO LONGO DO TEMPO, COM IMAGENS DOS RESPECTIVOS ANOS: A.
1965; B. 1975; C. 2015

A. B. C.
FONTE: Retirado de IPPUC (2020)

Devido a esta recente ocupação urbana não planejada, parte importante dos
seus rios se encontra total ou parcialmente canalizada e/ou com leito retificado. Esta nova
estruturação hidrológica modificou radicalmente a paisagem e a vegetação original, que
mantinha inúmeras planícies de inundação, as quais se estendiam a mais de 2km da
calha dos rios principais (STRAUBE et al. 2014). Estas planícies foram formadas por
depósitos vulcânico-sedimentares da Formação Guabirotuba, cuja espessura não
ultrapassa 70m, sendo o maior agente retificador do terreno da cidade (SALAMUNI e
NASCIMENTO 2013). Estes depósitos se concentram no centro-sul da cidade, auxiliando
na formação de extensas várzeas na região, os quais não recobrem grande parte da
região noroeste, a qual é mais acidentada (STRAUBE et al. 2014).
 26

A vegetação original de Curitiba é demarcada pela geomorfologia da região. Ao

Norte e nordeste, nas altitudes mais elevadas, se assenta a Floresta Ombrófila Mista
Montana. Nas várzeas e nas encostas da Formação Guabirotuba alternam-se florestas
de galeria (Floresta Ombrófila Mista Aluvial) com campos e capões, os quais formam os
Campos Naturais (Estepe Gramíneo-Lenhosa). Tanto a Floresta Ombrófila Mista
Montana quanto a Aluvial são popularmente chamadas de Floresta de Araucária, devido
à predominância desta espécie. Um dos fatores responsáveis pela formação campestre
em Curitiba é a saturação hídrica do solo, que impossibilita a oxigenação do mesmo e o
desenvolvimento de florestas (STRAUBE et al. 2014).
Segundo relatos de Thomas P. Bigg-Whitter (1874), o campo de dentro da cidade
diferenciava-se nitidamente do campo propriamente dito da escarpa de São Luiz do
Purunã, sendo entrecortado por capões de espessas moitas, com mais elementos de
floresta do que de campo. Além disso, a Floresta Ombrófila Mista Aluvial, que se
desenvolve fora das planícies de inundação, leva os elementos da Floresta de Araucária
para dentro da capital, integrando o norte com o sul (FIGURA 2). A fitofisionomia original
da cidade era então composta por uma mistura de campo e floresta, mesclados por
capões com elementos de ambos (FIGURA 3). Este mosaico possuía composições e
larguras variáveis, dependentes do porte de cada rio associado e das variações locais do
relevo (STRAUBE et al. 2014). Entretanto, o cenário atual se distancia desta realidade,
pois o campo foi praticamente suprimido dentro da cidade, ocorrendo de forma contínua
apenas nos municípios de entorno. Já a Floresta Ombrófila Mista Montana, concentrada
mais ao norte da cidade, se mantém relativamente mais preservada.
Com o crescimento das áreas urbanas, a cobertura vegetal que ocupava 39% do
território municipal em 1986 passou a ocupar menos de 5% de sua extensão em 2016
(VIEIRA e BIONDI 2008, GRISE et al. 2016). Deste valor, 3,15% compõem bosques e
praças, que são as tipologias mais importantes para a conservação dos remanescentes
florestais urbanos. Estes, porém, estão inseridos desigualmente na cidade,
concentrando-se na região norte (GRISE et al. 2016). Adicionalmente, as Reservas
Particulares do Patrimônio Natural Municipal (RPPNM) e as áreas particulares dos
Quartéis Militares também auxiliam na manutenção da vegetação natural na capital
(SPVS 2020). Estima-se que nos próximos anos a Região Metropolitana de Curitiba será
 27

a região do estado que mais se adensará, o que levará a um aumento da área urbana do
entorno da cidade e a um maior isolamento das áreas verdes do centro (IPARDES 2019).

FIGURA 2 – DISTRIBUIÇÃO HIPOTÉTICA DA VEGETAÇÃO ORIGINAL DO MUNICÍPIO DE CURITIBA

A. B.
FONTE: A. Straube et al. (2014). B. Adaptado de Zonta et al. (2012).

FIGURA 3 – PRIMEIRA IMAGEM DE CURITIBA, AQUARELA DE JEAN BAPTIST DEBRET, 1827

FONTE: Retirado de Straube et al. (2014).

 28

1.6 OBJETIVOS

1.6.1 Objetivo Geral

Verificar os efeitos da urbanização sobre a riqueza de abelhas, de seus grupos

funcionais e propriedades da rede mutualística entre abelhas e plantas.

1.6.2 Objetivos Específicos

• Descrever a assembleia de abelhas que ocorre na grande Curitiba e suas

modificações históricas;
• Avaliar a variação das medidas de diversidade e da composição da assembleia de
abelhas nas localidades de estudo;
• Descrever a rede mutualística entre abelhas e plantas da grande Curitiba com o
auxílio de métricas de espécie;
• Analisar o efeito da estrutura da paisagem urbana sobre a riqueza e a diversidade
de abelhas, a riqueza dos grupos funcionais, a uniformidade funcional e as
propriedades das redes mutualísticas;
• Avaliar se a riqueza de abelhas está relacionada à riqueza de plantas;
• Verificar se a riqueza de plantas diminui com o aumento da urbanização.
 29

2 MATERIAL E MÉTODOS

2.1 ÁREA DE ESTUDO

O município de Curitiba, capital do estado do Paraná, está localizado em sua

porção leste, distanciando-se a 110km do litoral. Situa-se no centro do primeiro planalto
paranaense, o qual é limitado a leste pela Serra do Mar e a oeste pela escarpa de São
Luiz do Purunã (SALAMUNI e NASCIMENTO 2013). A cidade possui altitude média de
934,6m e se estende por uma área de 434,9km2, com 35km de comprimento no sentido
norte-sul e 20km no sentido leste-oeste. Sua população em 2019 era de
aproximadamente 1.933.105 habitantes, com uma densidade demográfica de
4.027hab/km2. Sua região metropolitana é composta atualmente por 29 municípios que,
juntos, possuem uma população de aproximadamente 3.615.027 habitantes (IBGE 2020)
(FIGURA 4).

FIGURA 4 – MAPA REPRESENTATIVO DA REGIÃO METROPOLITANA DE CURITIBA

FONTE: Adaptado de FNEM (2020).

 30

De acordo com a classificação de Köppen, Curitiba possui clima do tipo Cfb,

considerado temperado quente, úmido, com chuvas ao longo de todo o ano, sem uma
estação seca definida, com verões frescos e invernos com geadas frequentes. Para a
coleta dos dados foram selecionadas dez áreas amostrais, três das quais possuem
coletas históricas (TABELA 1). O estudo foi realizado em sua quase totalidade no
município de Curitiba, com apenas uma área amostral no município de São José dos
Pinhais (Aeroporto Internacional Afonso Pena) (FIGURA 5).
Os critérios de seleção para as áreas foram: diferentes proporções de vegetação
ao redor do ponto central de coleta (centroide) em um raio de 2Km; quantidade mínima
de vegetação herbáceo-arbustiva que assegurasse a existência de flores ao longo do ano
(a presença dessa vegetação é importante para garantir a comparabilidade amostral,
uma vez que as abelhas são coletadas em visitas florais); os fragmentos deveriam ser
seguros para serem percorridos pelo coletor, fator muito importante em ambientes
urbanos. Todas as unidades amostrais possuem distância mínima de 1km entre si (a
partir do centroide), buscando-se independência amostral entre elas (FERREIRA et al.
2015, GESLIN et al. 2016).

TABELA 1 – COORDENADAS GEOGRÁFICAS DAS ÁREAS DE ESTUDO. * ÁREAS COM COLETAS

HISTÓRICAS SISTEMÁTICAS
Áreas Siglas X Y
Aeroporto Internacional Afonso Pena * SJP -25.525735 -49.171811
Campus Jardim Botânico – UFPR * CJB -25.446535 -49.237177
Cemitério Parque Iguaçu PIGUA -25.419457 -49.311820
Parque Atuba PATU -25.379862 -49.207268
Parque Tanguá PTA -25.378750 -49.283870
Parque Tingui PTI -25.396317 -49.305548
Passeio Público * PP -25.425419 -49.267331
Quartel General 5a DE QGEN -25.526246 -49.308808
Quartel 5o GAC AP QGAC -25.507646 -49.239813
Parque Regional de Manutenção/5 QMAN -25.398833 -49.224716
 31

FIGURA 5 – MAPA DA CIDADE DE CURITIBA E PARTE DA REGIÃO METROPOLITANA COM A

VISUALIZAÇÃO DAS 10 ÁREAS AMOSTRAIS. AEROPORTO INTERNACIONAL AFONSO PENA (SJP),
CAMPUS JARDIM BOTÂNICO – UFPR (CJB), CEMITÉRIO PARQUE IGUAÇU (PIGUA), PARQUE ATUBA
(PATU), PARQUE TANGUÁ (PTA), PARQUE TINGUI (PTI), PASSEIO PÚBLICO (PP), QUARTEL
GENERAL 5A DE (QGEN), QUARTEL 5O GAC AP (QGAC), PARQUE REGIONAL DE MANUTENÇÃO/5
(QMAN)

FONTE: Adaptado de Google Earth (2017).

 32

2.2 AMOSTRAGEM

O levantamento de cada área foi realizado em um dia por mês por um período
de dez meses (de agosto de 2017 a maio de 2018), totalizando 10 dias de amostragem
em cada local. Foram excluídos os meses de junho e julho devido às baixas temperaturas
históricas da região (média de 9,3oC), que diminuem muito a ocorrência das abelhas nas
flores. As abelhas foram coletadas em visitas às flores, com rede entomológica, por
apenas um coletor. O horário de amostragem ocorreu no pico de atividade das abelhas,
sendo o tempo percorrido de seis horas por dia (9:00 – 15:30h, com meia hora de
intervalo), somando-se 60 horas de coleta em cada área. As coletas nunca foram
realizadas em dias nublados ou chuvosos, que reduzem a atividade das abelhas. A busca
ativa foi realizada dentro de um raio de 200 metros ao redor do centroide, bucando
percorrer em um dia amostral todas as plantas floridas, tanto da vegetação herbáceo-
arbustiva quanto nas bordas da vegetação florestal. Caso houvessem poucas plantas
com flor, retornavasse ao local do início da coleta. Esta distância foi definida para que se
obtivesse uma amostra representativa de cada área em cada coleta, uma vez que as
flores nunca estão dispostas homogeneamente na paisagem.
Os exemplares de Apis mellifera não foram coletados pois comprometeria a
coleta e o processamento dos demais exemplares, uma vez que esta espécie ocorre em
grande quantidade e em uma ampla gama de plantas. Todos os demais exemplares
coletados foram processados, montados, inseridos em um banco de dados, identificados
e por fim depositados na Coleção Entomológica Pe. Jesus Santiago Moure (DZUP) da
Universidade Federal do Paraná. A classificação das abelhas seguiu Melo e Gonçalves
(2005), onde todo o grupo é tratado como uma única família (Hymenoptera, Apoidea,
Apidae sensu lato). A identificação dos gêneros seguiu Silveira et al. (2002), sendo
realizado também um levantamento de todas as revisões existentes para os gêneros
coletados, para se chegar ao menor nível taxonômico possível para a identificação de
cada exemplar (MOURE, 1940, MOURE, 1941, SAKAGAMI e MOURE 1962, URBAN,
1967, URBAN, 1973, MICHENER 1985, CURE, 1989, URBAN, 1989, URBAN, 1991,
URBAN, 1992, CAMARGO e MOURE 1994, URBAN 1995, URBAN, 1997, URBAN, 1998,
SILVEIRA e ALMEIDA 1999, URBAN, 1999, MOURE 2000, MICHENER e MOURE 2002,
 33

URBAN 2002, MELO 2003, PEDRO e CAMARGO 2003, COELHO 2004, LAROCA e
ALMEIDA 2004, URBAN 2005, GONÇALVES e MELO 2006, MARCHI e MELO, 2006,
URBAN 2007, ALMEIDA 2008, OBIOLS, 2008, PACKER 2008, SILVEIRA e ALMEIDA
2008, AGUIAR 2009, COELHO e GONÇALVES 2010, GONÇALVES 2010, GONÇALVES
e SANTOS 2010, GONZÁLEZ-VAQUERO 2010, AGUIAR e MELO 2011, AGUIAR 2012,
GONÇALVES e MELO 2012, ROBERTS 2012, MELO 2013, ROIG-ALSINA 2013,
JÚNIOR et al. 2015, ROIG-ALSINA 2016, ALMEIDA e GIBRAN 2017, CELIS e CURE
2017, FREITAS e SILVEIRA 2017, GONÇALVES 2017, SOUZA 2017, FERRARI 2019,
GONÇALVES 2019a, GONÇALVES 2019b). Exemplares que não possuem revisão
foram comparados com materiais já depositados na Coleção Entomológica Pe. Jesus
Santiago Moure (DZUP). Também foram coletadas as plantas onde as abelhas estavam
forrageando. Este material foi processado, inserido em um banco de dados, identificado
por especialistas (vide agradecimentos) e por fim depositado no herbário do
Departamento de Botânica da Universidade Federal do Paraná (UPCB).

2.3 DADOS DA PAISAGEM

Para a classificação do uso do solo (MIGUET et al. 2016) foi utilizada a imagem
da área de estudo do satélite Landsat 8, que possui resolução de trinta metros, a partir
do site do Centro de Pesquisa Geológica dos Estados Unidos (USGS). Foi realizada a
classificação do uso do solo desta imagem através do Semi-Automatic Classification
Plugin (SCP) (CONGEDO 2016), pelo software QGis 3.10.0 (QGIS DEVELOPMENT
TEAM 2019). No arquivo criado por meio deste procedimento, o uso do solo foi
classificado em cinco categorias, assim definidas: área urbana (inclui área pavimentada
e construções), corpos d’água, vegetação florestal, vegetação arbustiva e vegetação
gramínea. A área com vegetação gramínea incluí tanto áreas cobertas com vegetação
campestre quanto áreas com gramíneas manejadas e solo exposto (este havia em
pouquíssima quantidade na área de estudo). Este arquivo foi então pós-processado
manualmente para que os pequenos erros da classificação fossem corrigidos. Não é
necessária a edição de todo o raster, apenas ao redor das áreas onde foram realizadas
as coletas, ou seja, nos buffers pré-definidos.
 34

Esses buffers se referem às diferentes escalas da paisagem que serão avaliadas

para a obtenção das métricas, uma vez que não é possível saber a priori qual é a escala
mais explicativa entre determinada espécie e uma variável ambiental (BOSCOLO e
METZGER 2009, MIGUET et al. 2016). Mesmo que as espécies não interajam com o
meio de forma circular, como não é possível predizer uma forma mais complexa de
utilização da paisagem pelas espécies, estudos multi-escalas utilizam raios concêntricos
ao redor do ponto central de coleta (MIGUET et al. 2016).
Muitos estudos incorrem no erro de analisar áreas menores do que as espécies
estão efetivamente respondendo (JACKSON e FAHRIG 2015). Neste estudo foram
criados quatro buffers (500m, 1km, 1,5km e 2km) (FIGURA 6, FIGURA 7), definidos com
base na área de voo de grande parte das abelhas (ARAÚJO et al. 2004, FERREIRA et
al. 2015, GESLIN et al. 2016). Estudos sobre efeito de escala ainda estão no início, não
sendo ainda possível avaliar, por exemplo, se as escalas estão de fato relacionadas à
área de vida das espécies ou ainda à capacidade de dispersão, tamanho corporal ou
realização de migrações. Mesmo com esta complexidade de fatores, o desenvolvimento
e uso de estratégias adequadas para a obtenção e análise de dados diminuem o tamanho
da variação das escalas e assim contribuem com propostas cada vez mais eficientes para
a preservação de cada espécie (MIGUET et al. 2016).
 35

FIGURA 6 – IMAGEM DE CURITIBA COM A VISUALIZAÇÃO DOS QUATRO BUFFERS (500M, 1KM,
1,5KM E 2KM) DAS DEZ ÁREAS AMOSTRAIS, VEGETAÇÃO EM VERDE E ÁREA URBANA EM ROSA

FONTE: Modificado de USGS (2019)

FIGURA 7 – IMAGEM DE UMA ÁREA (QMAN) DE CURITIBA COM OS QUATRO BUFFERS (500M, 1KM,
1,5KM E 2KM) AO REDOR DO CENTROIDE. ÁREA URBANA EM ROSA, ÁREA FLORESTAL EM VERDE
ESCURO, ARBUSTIVA EM VERDE MUSGO E GRAMÍNEA EM VERDE CLARO

FONTE: Modificado de USGS (2019)

 36

Através do procedimento de edição do raster também é possível criar vários

arquivos unindo diferentes classes de vegetação para a obtenção de diferentes métricas
da paisagem. Neste estudo, a área com vegetação foi classificada de três maneiras
diferentes: vegetação florestal, arbustiva e gramínea sendo consideradas
separadamente; vegetação arbustiva e florestal unidas; as três categorias de vegetação
unidas (consideradas então como área verde).
As métricas, tanto da paisagem como um todo, quanto das classes de uso do
solo que compõem a paisagem foram calculadas através do programa Fragstats
(MCGARIGAL e MARKS 1995). A métrica selecionada para os buffers com a
classificação do uso do solo das áreas verdes separadas em vegetação gramínea,
arbustiva e florestal foi apenas o índice de diversidade de Shannon da paisagem (SHDI),
o qua, representa a heterogeneidade ambiental (BOSCOLO et al. 2017, NERY et al.
2018). Seu valor é igual a menos a soma da abundância proporcional de cada classe de
uso do solo multiplicado por esta proporção. Esta métrica aumenta de valor quanto maior
a quantidade de tipos de classes de vegetação e também quando a proporção de área
dos tipos de classes de vegetação se torna mais equitativa (MCGARIGAL e MARKS
1995). Desta forma, o índice de diversidade de Shannon da paisagem equivale ao índice
de diversidade de Shannon de comunidades.
Para os buffers realizados com a classificação do uso do solo das áreas com
cobertura vegetal separadas em vegetação gramínea e vegetação com domínio arbóreo
(vegetação florestal e arbustiva consideradas como uma única formação) foram obtidas
as seguintes métricas de classe para o domínio arbóreo: porcentagem de vegetação
(Percentage of Landscape - PLAND), o índice do maior fragmento (Largest Patch Index
- LPI), densidade de borda dos fragmentos (Edge Density - ED), a média das distâncias
euclidianas de cada fragmento e seu vizinho mais próximo (Mean Euclidean Nearest
Neighbor Distance - ENN_MN) e o formato médio dos fragmentos (Mean Shape Index -
SHAPE_MN). Este último foi selecionado por ser a forma mais simples de se medir a
complexidade das formas das classes de uma paisagem (FLORES et al. 2019).
Para os buffers realizados com a classificação do uso do solo onde todas as
formas de vegetação foram consideradas apenas como uma categoria (área verde),
foram obtidas as seguintes métricas: PLAND, LPI, ED, ENN_MN, SHAPE_MN e também
 37

o número de fragmentos de área verde (Number of Patches - NP). Esta última métrica
não foi calculada para a vegetação com domínio arbóreo pois é possível que tenham
fragmentos que seriam considerados separados por esta métrica, mas que podem estar
conectados por fragmentos de vegetação gramínea.
O detalhamento da metodologia realizada para a obtenção dos dados de
paisagem está descrito em material suplementar 1.

2.4 ANÁLISE DOS DADOS

Todas as análises deste estudo foram realizadas no programa R versão 3.6.2,

utilizando o R Studio versão 1.2.5033 (R DEVELOPMENT CORE TEAM 2016).

2.4.1 DIVERSIDADE E COMPOSIÇÃO DA ASSEMBLEIA DE ABELHAS

Para verificar as variações relacionadas às medidas de diversidade ao longo das

diferentes localidades amostradas em Curitiba, as quais apresentam diferentes níveis de
urbanização, foram obtidos os valores de riqueza, abundância e diversidade das espécies
de abelha para as dez áreas de estudo. Os valores de diversidade foram obtidos a partir
da série de Hill. Os gráficos realizados a partir desta série são curvas de interpolação e
extrapolação, com seus respectivos intervalos de confiança (95%), onde a curva com o
expoente zero é da riqueza, a curva com o expoente um equivale à diversidade de
Shannon (este pesa cada espécie pela sua frequência relativa) e a curva com o expoente
dois equivale ao inverso do índice de Simpson. Assim, quanto maior o expoente, maior o
peso às espécies comuns e menor às raras (GOTELLI e ELLISON 2013). Como a maioria
das espécies coletadas possuem baixa frequência, será analisado o gráfico com o
expoente um. Os gráficos da série de Hill foram realizados de duas maneiras, limitados
ao menor valor de abundância obtido dentre as áreas (que neste caso foi 701 indivíduos)
e extrapolado para o valor de 1.500 indivíduos, para uma maior compreensão das curvas.
Os gráficos foram realizados com o pacote “iNext” (HSIEH et al. 2016).
Índices de diversidade precisam ser analisados cuidadosamente, uma vez que
misturam valores de riqueza e equabilidade (ou equitabilidade), diminuindo quando há
 38

baixa riqueza e/ou baixa equabilidade (alta dominância de algumas espécies) (MELO
2008). Desta forma, a fim de compreender a influência da equabilidade sobre o índice de
diversidade obtido para cada área, também foi calculado o índice de equabilidade de
Pielou (J’) (PIELOU, 1966), onde 1 representa a uniformidade máxima. A partir deste
índice foi realizado o diagrama de dispersão entre riqueza de espécies e equabilidade,
conforme sugerido por Melo (2008).
Para avaliar se a distância mínima das áreas, de 1km entre si (a partir do
centroide), foi suficiente para remover a existência de autocorrelação espacial das
espécies de abelhas, foi realizado um teste de Mantel. Para tanto, foi utilizada a distância
euclidiana entre as áreas para a formação da matriz de dissimilaridade espacial e o índice
de Bray-Curtis para a matriz de dissimilaridade da composição de espécies. Para verificar
a variação da composição da assembleia entre as áreas foi obtido o valor de Beta
Diversidade utilizando o índice de dissimilaridade de Bray-Curtis que leva em
consideração a abundância das espécies (valores próximos a 0 indicam maior
semelhança na composição de espécies). Para a obtenção desta métrica foi utilizado o
pacote “Betapart” (BASELGA e ORME 2012), que possibilita a partição deste índice em
dois componentes: a substituição de espécies entre áreas (turnover) e o aninhamento
(nestedness), o qual se refere à perda de espécies entre áreas (BASELGA 2010).
Foi realizada uma análise de agrupamento a fim de verificar quais áreas possuem
assembleias mais semelhantes. Utilizou-se o índice de dissimilaridade de Bray-Curtis, o
qual considera a abundância das espécies e adicionalmente o índice de Jaccard, que
considera apenas suas presenças ou a ausências. Este último foi utilizado para diminuir
o peso da abundância das espécies altamente eussociais, uma vez que a diferença de
número de indivíduos coletados entre espécies solitárias e sociais é muito grande. Ambas
as análises foram realizadas através do agrupamento hierárquico aglomerativo
utilizando-se como método de ligação a média das distâncias (average) pois este
apresentou o maior valor no teste cofenético, ou seja, foi o que menos distorceu os dados
(ROHLF, 1970).
Foi realizada também uma análise de modularidade de rede entre as abelhas e
as áreas, que difere da análise de agrupamento, pois verifica se existem grupos de
abelhas que ocorrem com preferência em certas localidades. O valor de modularidade foi
 39

comparado aos valores obtidos através de modelos nulos (a partir de 100 aleatorizações
da matriz original), com a utilização do método r2d (o qual mantém os totais marginais
das redes observadas), para verificar se difere do esperado ao acaso. A verificação é
realizada através do intervalo de confiança (2.5% e 97.5%) do histograma obtido a partir
dos valores das 100 redes aleatórias e também contabilizando quantas vezes o valor da
rede original foi menor do que os das redes aleatórias (OLESEN et al. 2007). Esta análise
fornece também as espécies que formam cada módulo. Os grupos formados foram
visualizados através do programa “Pajek” (BATAGELJ e MRVAR 2011). Para todas as
análises de rede deste estudo foi utilizado o pacote “Bipartite” (DORMANN et al. 2009).

2.4.2 MÉTRICAS UTILIZADAS PARA A DESCRIÇÃO DA REDE MUTUALÍSTICA DA

GRANDE CURITIBA

Para verificar a quantidade de espécies de plantas que cada espécie de abelha

interage na grande Curitiba, bem como a especialização de cada uma, foram obtidas as
métricas de centralidade por grau e índice de especialização (d’) para cada espécie de
abelha a partir da rede mutualística total entre abelhas e plantas (que engloba todas as
áreas amostrais). A centralidade por grau representa a porcentagem total de espécies de
plantas que cada espécie de abelha visita (SAZIMA et al. 2010). O índice de
especialização indica seletividade por recurso, ou seja, espécies especialistas (com
valores próximos a um) não utilizam o recurso na mesma proporção em que este é
ofertado (BLÜTHGEN et al. 2006).
Por meio da análise de modularidade da rede total realizada com os dados dos
exemplares fêmeas (pois os machos não coletam pólen, podendo prejudicar o resultado),
foram descritas algumas interações entre gêneros de abelhas e de plantas que
provavelmente estão auxiliando a estruturação dos módulos. Foram também obtidos os
valores de c e z para cada espécie de abelha (z é o valor da conectividade dentro do
módulo ao qual pertence e c é o valor da conectividade entre módulos). A partir desse
valores foi realizado um z-c plot, para verificar como cada espécie se comporta em
relação à conectividade que possuem dentro e fora dos módulos existentes na rede da
grande Curitiba. Neste gráfico as abelhas especialistas se encontram no quadrante
 40

inferior esquerdo (espécies periféricas), as generalistas nos quadrantes superior

esquerdo (conectoras dos módulos) e inferior direito (conectoras entre os módulos) e as
supergeneralistas no superior direito (conectoras da rede) (OLESEN, 2007).

2.4.3 ANÁLISES DE PAISAGEM

Com relação às análises realizadas para verificar a influência da estrutura da

paisagem sobre as variáveis selecionadas para este estudo foram realizados modelos
lineares generalizados (GLM), utilizando o pacote “Vegan” (OKSANEN et al. 2013).
Todas as análises de seleção de modelos foram realizadas com e sem a área do Passeio
Público, uma vez que esta possui um nível de urbanização muito maior que as demais
áreas e também porque possui uma flora apícola composta em sua maioria por plantas
ornamentais, diferentemente das demais áreas amostradas.
As variáveis respostas selecionadas para estas análises de paisagem com os
dados das abelhas foram a riqueza total, a diversidade das espécies (valores obtidos com
o coeficiente um da série de Hill), a riqueza de cada grupo funcional relacionado ao
comportamento social, local de nidificação e hábito alimentar, assim como a uniformidade
funcional (FEve) (VILLÉGER et al. 2008). As riquezas dos grupos funcionais não foram
utilizadas como covariáveis na análise de seleção de modelos pois o número de unidades
amostrais foi baixo. Para a obtenção da FEve foram utilizados os mesmos grupos
funcionais citados acima, apenas com dados de presença e ausência das espécies de
abelhas nas respectivas áreas coletadas. O cálculo da FEve não ponderada avalia
apenas a distribuição das espécies entre as áreas com relação às suas características
funcionais, não sendo este valor influenciado pela abundância das espécies, o que pode
fornecer uma interpretação errônea (LEGRAS e GAERTNER 2018).
As propriedades de rede selecionadas para verificar a influência da estrutura da
paisagem foram o índice de especialização de rede (H2´) e a modularidade (Q). Ambas
análises foram realizadas com e sem a presença dos exemplares machos. O índice de
especialização de rede é uma métrica padronizada, enquanto a modularidade não.
Assim, foram obtidos os valores de modularidade para cada área amostral e em seguida
foram realizadas 100 aleatorizações da matriz original de cada área, utilizando o método
 41

r2d, para serem obtidos valores de modularidade aleatórios. A média destes valores
obtidos com os 100 modelos nulos foi subtraída do valor de modularidade observado e o
resultado foi dividido pelo desvio padrão das aleatorizações.
A partir de uma regressão linear simples foi verificada como é a relação entre a
riqueza de abelhas e de plantas por elas utilizadas, sendo também realizada uma seleção
de modelos para verificar se a riqueza de plantas varia em função dos processos de
urbanização. Foi utilizada a metodologia analítica multi-escalas para encontrar a melhor
escala entre cada variável preditora (métricas da paisagem selecionadas) e cada variável
resposta (biológica). Foi realizada uma regressão linear simples entre cada uma delas,
para os quatro buffers selecionados (500m, 1km, 1,5km e 2km). A melhor escala é a que
fornece o maior valor de acordo com o coeficiente de determinação escolhido, que neste
caso foi o R2 (BOSCOLO e METZGER 2009, MOREIRA et al. 2015, MIGUET et al. 2016,
SCHNEIBERG et al. 2020). Esta escala foi então selecionada para a realização da
seleção de modelos. Para facilitar a compreensão deste procedimento analítico, segue a
FIGURA 8, retirada do estudo de Miguet e colaboradores (2016).
 42

FIGURA 8 – DELINEAMENTO HIPOTÉTICO DE UM ESTUDO MULTI-ESCALA. A. A RESPOSTA

BIOLÓGICA É AMOSTRADA EM LOCAIS ESPECÍFICOS AO LONGO DA REGIÃO DE INTERESSE. B. A
ESTRUTURA DA PAISAGEM É MEDIDA EM MULTI-ESCALAS, CENTRADA NOS LOCAIS DE COLETA,
ONDE RAIOS MAIORES INCLUEM TAMBÉM A EXTENSÃO DOS MENORES. A ESTRUTURA DA
PAISAGEM É QUALQUER MEDIDA DA COMPOSIÇÃO OU CONFIGURAÇÃO DA PAISAGEM, SENDO
NESTE EXEMPLO A PORCENTAGEM DE HABITAT, REPRESENTADA EM VERDE. C. A RELAÇÃO
ENTRE A RESPOSTA BIOLÓGICA E A ESTRUTURA DA PAISAGEM É AVALIADA PARA CADA
EXTENSÃO ESPACIAL SELECIONADA (BUFFERS). D. O EFEITO DE ESCALA É O RAIO QUE MELHOR
PREDIZ A RESPOSTA BIOLÓGICA, NESTE EXEMPLO É 4KM POIS POSSUI O MAIOR R2

FONTE: RETIRADO DE MIGUET et al. (2016).

A multicolinearidade entre as variáveis preditoras foi analisada antes da seleção

de modelos (QUINN e KEOUGH 2002). No caso em que duas variáveis apresentaram
valores de correlação maiores que 0,7, uma delas era retirada (seguindo SCHNEIBERG
et al. 2020). Em caso de dúvida quanto a qual retirar, eram avaliados os valores da
regressão linear entre cada uma e a variável resposta em questão, bem como suas
respectivas relações. As variáveis preditoras foram padronizadas antes da seleção de
modelos para que os ângulos das regressões dos modelos selecionados com as mesmas
variáveis preditoras pudessem ser comparados entre variáveis respostas. Foram
utilizadas distribuição de Poisson para dados de contagem (riqueza) e distribuição
Gaussiana para as demais variáveis respostas. Os resíduos foram analisados para
 43

verificar se a distribuição utilizada se ajustou bem aos dados (diferença de dois graus de
liberdade entre o modelo e os resíduos). Para dados com distribuição de Poisson foi
utilizado o pacote “DHARMa” (HARTIG 2020).
A seleção de modelos compara modelos concorrentes, onde o modelo
selecionado é o que apresenta a maior probabilidade de acordo com o critério de seleção
corrigido para amostras pequenas (Akaike Information Criterion – AICc). A diferença entre
o valor de AICc de um dado modelo e do modelo mais parcimonioso (ΔAICc), bem como
o peso de evidência (wi) foram calculados para cada modelo. Modelos com ΔAICc<2
foram considerados igualmente plausíveis, sendo os únicos detalhados nas tabelas
apresentadas. Nenhum modelo foi considerado quando o modelo nulo apresentou um
ΔAICc<2. Modelos com valores altos (wi) indicam alta probabilidade de serem
explicações plausíveis para a variável resposta selecionada. A seleção de modelos foi
realizada por meio do pacote “AICcmodavg” (MAZEROLLE 2019). A análise dos resíduos
foi realizada para verificar se os dados possuem variações aceitáveis de distribuição.
 44

3 RESULTADOS

3.1 DESCRIÇÃO DA ASSEMBLEIA DE ABELHAS DA GRANDE CURITIBA

Ao longo de cem dias amostrais foram coletados 8.938 exemplares de abelhas,

sendo 6.657 fêmeas e 2.291 machos. Estes indivíduos representam 288 espécies, com
representantes das cinco subfamílias que ocorrem no Brasil (Material suplementar 2).
Destas, 192 foram identificadas ao nível taxonômico de espécie, as demais foram
alocadas em seus respectivos gêneros e/ou subgêneros por falta de revisão ou por não
se enquadrarem nas descrições existentes.
Halictinae foi a subfamília que contabilizou o maior número de espécies (98),
sendo Augochlorini a tribo com mais representantes (56). As espécies com maior
abundância e distribuição ao longo da cidade foram Augochlora (Augochlora) daphnis
Smith, 1953 (terceira mais amostrada, 547 indivíduos); Neocorynura codion (Vachal,
1904) (299 indivíduos); Augochlora (Oxystoglossella) iphigenia Holmberg, 1886 (276
indivíduos); Augochloropsis (Augochloropsis) brachycephala Moure, 1943 (169
indivíduos); Pseudagapostemon (Pseudagapostemon) pruinosus Moure e Sakagami,
1984 (166 indivíduos). Além destas, quatro espécies de Dialictus também registaram
grande abundância. Os gêneros com maior representação foram Dialictus com 22
espécies e Augochloropsis com 18.
Da subfamília Apinae foram registradas 97 espécies distribuídas em dez tribos e
37 gêneros. Por apresentarem comportamento altamente eussocial, os Meliponini podem
apresentar altos valores de abundância, como ocorreu para Paratrigona subnuda Moure,
1947 (581 indivíduos) e Trigona spinipes (Fabricius, 1793) (573 indivíduos). Outras
espécies desta tribo também se destacaram pela alta abundância: Tetragonisca fiebrigi
(Schwarz, 1938) (344 indivíduos), Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier, 1836) (267
indivíduos) e Plebeia emerina (Friese, 1900) (229 indivíduos). A tribo Bombini, também
eussocial, foi representada por duas espécies, Bombus (Fervidobombus) morio
(Swederus, 1787) (155 indivíduos) e Bombus (Fervidobombus) pauloensis Friese, 1913
(152 indivíduos), ambas amostradas em todas as áreas.
 45

Entre as demais tribos de Apinae, as espécies que ocorreram em todas as áreas

foram Thygater (Thygater) analis (Lepeletier, 1841) (75 indivíduos), Ceratina
(Neoclavicera) richardsoniae Schrottky, 1909 (100 indivíduos), Ceratina (Ceratinula)
sclerops Schrottky, 1907 (92 indivíduos), Ceratina (Rhysoceratina) stilbonota Moure,
1941 (141 indivíduos) e uma espécie de Ceratina designada aqui como Ceratina
(Crewella) sp.03 (158 indivíduos). Os gêneros com maior representação foram Ceratina
com 16 espécies, seguida de Melissoptila com 11 e Exomalopsis com oito. Com relação
às espécies coletoras de óleo, foram registradas 14 espécies, quatro de Centris, nove de
Tapinotaspidini e uma de Tetrapediini.
Megachilinae foi representada por 40 espécies, 11 de Anthidiini e 29 de
Megachilini s.l., sendo 20 de Megachile. As espécies que ocorreram frequentemente em
todas as áreas foram Megachile (Moureapis) apicipennis Schrottky, 1902 (163
indivíduos); Megachile (Austromegachile) susurrans Haliday, 1836 (49 indivíduos);
Coelioxys (Acrocoelioxys) tolteca Cresson, 1878 (39 indivíduos). Foram coletadas 31
espécies de Andreninae, a maioria da tribo Protandrenini, sendo 12 de Anthrenoides,
nove de Rhophitulus e sete de Psaenythia. As espécies mais bem amostradas e
distribuídas foram Anthrenoides meridionalis (Schrottky, 1906) (63 indivíduos),
Rhophitulus sp.03 (109 indivíduos) e Psaenythia bergii Holmberg, 1884 (60 indivíduos).
Colletinae foi representada por 22 espécies pertencentes a quatro tribos (Colletini,
Hylaeini, Neopasiphaeini e Xeromelissini). Hylaeus foi o gênero mais representado, com
dez espécies. As espécies mais amostradas e bem distribuídas foram Tetraglossula
anthracina (Michener, 1989) (77 indivíduos) e Hylaeus sp.05 (42 indivíduos).

3.2 DIVERSIDADE DE ABELHAS NAS DIFERENTES ÁREAS AMOSTRAIS

A área que apresentou a maior riqueza de abelhas foi a do aeroporto

Internacional Afonso Pena (134 espécies) (FIGURA 9). Por outro lado, esta foi a área
com a menor abundância (701 indivíduos) (FIGURA 10). Já o Parque Tingui teve a maior
abundância (1077 indivíduos) e uma das menores riquezas (111 espécies). A área do
Passeio Público apresentou um valor de riqueza muito inferior às demais áreas (62
espécies) e sua abundância se apresentou como uma das mais baixas (778 indivíduos).
 46

FIGURA 9 – VALORES DE RIQUEZA DE ABELHAS PARA AS DEZ ÁREAS AMOSTRAIS

FIGURA 10 –VALORES DE ABUNDÂNCIA DE ABELHAS PARA AS DEZ ÁREAS AMOSTRAIS

A partir da realização da série de Hill (FIGURA 11) foi possível verificar que a
área do Passeio Público se separou das demais, acumulando menor riqueza (primeiro
gráfico, expoente 0) e diversidade (segundo gráfico, expoente um). A área do aeroporto
também se destacou (intervalos de confianças separados) com maior riqueza e
diversidade. A partir do índice de Pielou (J’) foi possível verificar o efeito da dominância
das espécies nos valores de diversidade. O Parque Tanguá, por exemplo, apresentou
uma alta riqueza, porém o segundo menor valor de diversidade devido ao baixo índice
de equabilidade de Pielou (TABELA 2), valor este influenciado pela alta abundância de
Paratrigona subnuda (213 indivíduos). Foi realizado um diagrama de dispersão entre
 47

riqueza e equabilidade para visualizar estas variáveis sem a interferência dos índices de
diversidade (FIGURA 12).

FIGURA 11 – SÉRIE DE HILL COM VALORES DE EXPOENTE ZERO, UM E DOIS, E SEUS

RESPECTIVOS INTERVALOS DE CONFIANÇA (95%), PARA AS DEZ ÁREAS AMOSTRAIS. A.
GRÁFICOS LIMITADOS AO MENOR VALOR DE ABUNDÂNCIA OBTIDO (701 INDIVÍDUOS); B.
GRÁFICOS EXTRAPOLADOS (1.500 INDIVÍDUOS)

A. B.

TABELA 2 – VALORES DE RIQUEZA, ÍNDICE DE EQUABILIDADE DE PIELOU E DIVERSIDADE (SÉRIE

DE HILL, EXPOENTE UM) PARA AS DEZ ÁREAS AMOSTRAIS
Áreas Riqueza Equabilidade Diversidade
Passeio Público (PP) 62 0.810 28.304
Campus Jardim Botânico/UFPR (CJB) 115 0.801 44.756
Parque Regional de Manutenção/5 (QMAN) 123 0.854 60.893
Parque Atuba (PATU) 119 0.859 60.617
Parque Tanguá (PTA) 130 0.753 39.061
Parque Tingui (PTI) 111 0.796 42.483
Cemitério Parque Iguaçu (PIGUA) 131 0.814 52.948
Quartel General (QGEN) 125 0.819 52.250
Quartel 5ºGACAP (QGAC) 121 0.861 62.142
Aeroporto Internacional Afonso Pena (SJP) 134 0.860 67.643
 48

FIGURA 12 – DIAGRAMA DE DISPERSÃO ENTRE RIQUEZA DE ESPÉCIES E EQUABILIDADE NAS

DEZ ÁREAS AMOSTRAIS. PARA LEGENDA DAS SIGLAS VER TABELA 2.

3.3 COMPOSIÇÃO DA ASSEMBLEIA DE ABELHAS AO LONGO DA CIDADE

A partir da rede bipartida entre as abelhas e as áreas foi possível observar quais
espécies foram mais abundantes, bem como as diferenças de abundância relativa nas
diferentes localidades (FIGURA 13). As respectivas áreas onde cada exemplar foi
coletado encontra-se em material suplementar 3.
 49

FIGURA 13 – REDE BIPARTIDA ORDENADA PELA QUANTIDADE DE INTERAÇÕES ENTRE AS

ESPÉCIES DE ABELHAS E AS ÁREAS ONDE FORAM AMOSTRADAS. OS NOMES DAS ESPÉCIES
QUE TIVERAM PELO MENOS 100 REGISTROS FORAM ESCRITOS POR EXTENSO, AS DEMAIS
FORAM OMITIDAS POR ATRAPALHAR A VISUALIZAÇÃO DA REDE. PARA LEGENDA DAS SIGLAS
VER TABELA 2.
 50

As espécies de Meliponini que nidificam no solo, Paratrigona subnuda e

Schwarziana quadripunctata (Lepeletier, 1836), tiveram distribuições restritas ao longo
da cidade. Suas ocorrências foram de 581 e 104 indivíduos respectivamente, sendo
99,7% delas apenas em quatro áreas amostrais: Cemitério Parque Iguaçu (PIGUA), no
Parque Tingui (PTI), no Parque Tanguá (PTA) e no Parque Atuba (PATU). Além destes
meliponíneos, Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier, 1836) também foi coletada
praticamente em apenas uma área (Parque Regional de Manutenção/5 - QMAN) ao longo
de diversos meses. Com relação às demais abelhas, houveram algumas espécies que,
apesar de estarem bem distribuídas ao longo da cidade, tiveram alta abundância no
Passeio Público, área extremamente urbanizada, são elas A. daphnis, Dialictus opacus
(Moure, 1940), N. codion e Augochlorella ephyra (Schrottky, 1910).
A valor de Beta diversidade entre todas as áreas amostrais foi de 0,78, sendo o
valor de substituição de espécies (turnover) representado por 0,76 e de aninhamento
(nestedness) por apenas 0,02. Isso significa que há uma modificação considerável da
assembleia entre os locais amostrados (valor igual a um demonstra comunidades
completamente distintas), mas que a perda de espécies entre as áreas é baixa. O teste
de Mantel realizado para verificar a existência de autocorrelação espacial entre as áreas
apresentou o valor de r = 0,16 e p = 0,2. Estes valores demonstraram que apenas 16%
da variação na composição de espécies entre as áreas é explicada pela distância entre
elas e que não há autocorrelação espacial significativa entre as áreas.
A análise de agrupamento realizada tanto com dados de presença e ausência
(índice de Jaccard) quanto com dados quantitativos (índice de Bray-Curtis) resultou em
dendogramas com os mesmos grupos de áreas. Desta forma, foi aqui representada
apenas a análise com dados quantitativos (FIGURA 14). Observa-se a formação de três
grupos (na altura de 0,55 do dendrograma), onde o Passeio Público apresentou a
composição da assembleia de abelhas mais distinta, o Parque Atuba, o Cemitério Parque
Iguaçu, o Parque Tanguá e o Parque Tingui mostraram-se mais semelhantes entre si,
enquanto no outro grupo a área do Aeroporto Internacional Afonso Pena se diferenciou
das demais áreas.
 51

FIGURA 14 – DENDOGRAMA DA ANÁLISE DE AGRUPAMENTO HIERÁRQUICO AGLOMERATIVO

REALIZADA PARA AS DEZ ÁREAS AMOSTRAIS COM O ÍNDICE DE BRAY-CURTIS UTILIZANDO O
MÉTODO DE LIGAÇÃO AVERAGE

O valor da análise de modularidade realizada entre as espécies de abelhas e as

áreas foi de 0,25 (proporção de interações dentro do seu módulo em comparação ao
esperado ao acaso). Este valor é considerado baixo, porém foi maior do que o esperado
ao acaso. Foram obtidos cinco módulos, semelhantes aos grupos obtidos através da
análise de agrupamento (FIGURA 15).
 52

FIGURA 15 – GRAFO OBTIDO ATRAVÉS DA ANÁLISE DE MODULARIDADE REALIZADA ENTRE AS

ESPÉCIES DE ABELHA E AS ÁREAS ONDE FORAM COLETADAS

3.4 EFEITO DA ESTRUTURA DA PAISAGEM SOBRE A RIQUEZA DE ABELHAS, DE

SEUS GRUPOS FUNCIONAIS E SOBRE A UNIFORMIDADE FUNCIONAL

Das 288 espécies coletadas, 11,8% são cleptoparasitas (34 espécies). Quanto
ao comportamento social, 68,8% são solitárias (198) e 19,4% são eussociais (56), sendo
5,6% altamente eussociais (16) e 13,9% primitivamente eussociais (40). Com relação ao
local de nidificação, 55,6% nidificam no solo (160), 15,3% nidificam em cavidade arbórea
(44) e 17,4% fora de cavidade arbórea (50). Quanto ao hábito alimentar, 20,5% são
oligoléticas (59) e 67,7% são poliléticas (195). Os grupos funcionais aos quais cada
espécie pertence encontram-se no material suplementar 2. Os valores de riqueza de
espécies e dos grupos funcionais para cada área estão descritos na TABELA 3.
 53

TABELA 3 – ÁREAS AMOSTRAIS COM OS RESPECTIVOS VALORES DE RIQUEZA DE ABELHAS

(TOTAL), DE SEUS GRUPOS FUNCIONAIS: ABELHAS SOLITÁRIAS (SOLIT), EUSSOCIAIS (EUSOC),
ALTAMENTE EUSSOCIAIS (ALT_EUS), PRIMITIVAMENTE EUSSOCIAIS (PRIM_EUS), QUE NIDIFICAM
NO SOLO (SOLO), ACIMA DO SOLO (ACIMA_SOLO), EM CAVIDADE (CAVIDADE), FORA DE
CAVIDADE (FORA_CAV), OLIGOLÉTICAS (OLIGO), POLILÉTICAS (POLI) E UNIFORMIDADE
FUNCIONAL (FEVE). AS ÁREAS ESTÃO DISPOSTAS DO MAIOR VALOR DE RIQUEZA TOTAL QUE
APRESENTAM PARA O MENOR

Áreas Total Solit Eusoc Alt_eus Prim_eus Solo Acima_solo Cavidade Fora_cav Oligo Poli FEve
PP 62 35 26 7 19 27 34 13 21 4 57 0.15
PTI 111 70 36 11 25 57 49 20 29 15 91 0.11
CJB 115 74 32 6 26 61 45 23 22 15 91 0.11
PATU 119 77 36 11 25 67 46 22 24 18 95 0.09
QGAC 121 79 33 9 24 60 52 22 30 18 94 0.10
QMAN 123 86 30 8 22 64 52 21 31 18 98 0.09
QGEN 125 84 33 7 26 69 48 24 24 22 95 0.08
PTA 130 89 35 9 26 76 48 19 29 25 99 0.09
PIGUA 131 88 32 9 23 74 46 22 24 25 95 0.09
SJP 134 94 31 5 26 83 42 18 24 28 97 0.08

Durante o procedimento da metodologia analítica multi-escalas, as variáveis

porcentagem de área verde (PLAND_VER) e o índice de diversidade de Shannon da
paisagem (SHDI) apresentaram muitas vezes valores altos de R2, sendo estes
praticamente sempre no menor buffer analisado (500 metros). Os rasters com os
respectivos valores destas duas variáveis encontram-se na FIGURA 16 e na FIGURA 17.
Como a correlação entre estas variáveis neste buffer foi alta (0.804) e ambas foram
consideradas importantes, a seleção de modelos foi realizada separadamente, ou com a
variável PLAND_VER presente entre as variáveis preditoras (TABELA 4) ou com SHDI
(TABELA 5).
 54

FIGURA 16 – PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE PARA AS DEZ ÁREAS AMOSTRADAS NO BUFFER

DE 500 METROS

FIGURA 17 – ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM PARA AS DEZ ÁREAS

AMOSTRADAS NO BUFFER DE 500 METROS
 55

Com relação a variável porcentagem de área com domínio arbóreo (vegetação

arbustiva mais vegetação florestal) na escala de 500 metros, esta teve uma correlação
de 0,706 com SHDI e 0,749 com PLAND_VER. Neste caso foi dado preferência a estas
duas últimas na seleção das variáveis devido aos seus altos valores de R2. Por outro
lado, a outra variável relacionada à manchas de habitat com domínio arbóreo (índice do
maior fragmento) apresentou correlação menor que 0,7 com PLAND_VER e SHDI a 500
metros, estando quase sempre presente nas seleções de modelos e representando
assim esta classe de vegetação.

TABELA 4 – RESULTADOS DOS MODELOS LINEARES GENERALIZADOS QUE VERIFICARAM O

EFEITO DAS VARIÁVEIS DA PAISAGEM SOBRE AS DIVERSAS VARIÁVEIS RESPOSTAS, COM SEUS
RESPECTIVOS VALORES DE PESO DE EVIDÊNCIA (wi) E ÂNGULOS DA RETA DA REGRESSÃO (α),
ONDE FOI DADA PREFERÊNCIA PELA VARIÁVEL PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE (PLAND_VER)
SOBRE O ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM (SHDI)
Variável resposta/preditora selecionada wi α
Riqueza de abelhas
PLAND_VER_0.5 0.645 0.159
Riqueza de abelhas oligoléticas
PLAND_VER_0.5 0.745 0.367
Riqueza de abelhas poliléticas
PLAND_VER_0.5 0.524 0.104
Riqueza de abelhas que nidificam no solo
PLAND_VER_0.5 0.674 0.223
Riqueza de abelhas solitárias
PLAND_VER_0.5 0.649 0.192
PLAND_VER_0.5 + ENN_MN_VER_1 0.24 -0.161 0.066
Uniformidade Funcional
PLAND_VER_0.5 0.892 -0.152
Sem a área do Passeio Público
Riqueza de abelhas oligoléticas
PLAND_VER_0.5 0.608 0.182
Riqueza de abelhas que nidificam no solo
PLAND_VER_0.5 0.393 0.09
ENN_MN_VER_2 0.164 -0.07
 56

TABELA 5 – RESULTADOS DOS MODELOS LINEARES GENERALIZADOS QUE VERIFICARAM O

EFEITO DAS VARIÁVEIS DA PAISAGEM SOBRE AS DIVERSAS VARIÁVEIS RESPOSTAS, COM SEUS
RESPECTIVOS VALORES DE PESO DE EVIDÊNCIA (wi) E ÂNGULOS DA RETA DA REGRESSÃO (α),
ONDE FOI DADA PREFERÊNCIA PELA VARIÁVEL ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA
PAISAGEM (SHDI) SOBRE A PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE (PLAND_VER)
Variável resposta/preditora selecionada wi α
Riqueza de abelhas
SHDI_0.5 0.594 0.183
Riqueza de abelhas oligoléticas
SHDI_0.5 0.632 0.415
SHDI_0.5 + ENN_MN_VER_1 0.26 0.34 -0.136
Riqueza de abelhas poliléticas
SHDI_0.5 0.733 0.136
Riqueza de abelhas que nidificam no solo
SHDI_0.5 0.272 0.248
SHDI_0.5 + ENN_MN_VER_1 0.177 -0.216 0.09
SHDI_0.5 + SHAPE_MN_ARV_0.5 0.17 0.198 0.09
Riqueza de abelhas solitárias
SHDI_0.5 0.468 0.219
SHDI_0.5 + ENN_MN_VER_1 0.287 0.191 -0.08
Uniformidade Funcional
SHDI_0.5 0.509 -0.148
SHDI_0.5 + SHAPE_MN_ARV_1 0.313 -0.106 -0.072
Sem a área do Passeio Público
Riqueza de abelhas oligoléticas
SHDI_2 0.6 0.172
NP_VER_2 0.274 -0.131
Riqueza de abelhas que nidificam no solo
SHDI_2 0.569 0.084
NP_VER_2 0.286 -0.065
Riqueza de abelhas solitárias
ED_VER_0.5 0.292 -0.064
SHDI_2 0.188 0.053
ENN_MN_VER_1 0.15 -0.046

Em todas as análises que utilizaram distribuição de Poisson, esta se ajustou bem

aos dados, sendo a diferença dos graus de liberdade do modelo e dos resíduos sempre
de apenas um. Os modelos lineares generalizados demonstram que os valores de
riqueza total de abelhas foram influenciados tanto por PLAND_VER quanto por SHDI
(FIGURA 18A, FIGURA 18B). Porém, ao retirar a área do Passeio Público da análise,
 57

nenhum modelo foi selecionado. Os valores de diversidade de espécies (coeficiente um

da série de Hill) não sofreram influência destas variáveis da paisagem.

FIGURA 18 – MODELOS ENTRE RIQUEZA DE ABELHAS E: A. PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE A

500 METROS; B. ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS

A. B.

A partir dos valores dos ângulos das regressões dos modelos que foram
selecionados com as mesmas variáveis preditoras, é possível verificar a variação de
importância destas para cada variável resposta. Os GLM realizados com a riqueza de
cada grupo funcional demonstraram que o grupo das abelhas oligoléticas é o mais
sensível à urbanização (FIGURA 19A), uma vez que os valores dos ângulos foram de
0,367 para o modelo selecionado com PLAND_VER_0.5 e 0,415 para SHDI_0.5. As
abelhas poliléticas também apresentaram modelos selecionados com estas duas
variáveis, com ângulos de 0,104 e 0,136 respectivamente, porém foram os mais baixos
obtidos dentre todos os grupos funcionais que tiveram modelos selecionados.
O grupo das abelhas que nidificam no solo foi o mais sensível à urbanização após
o grupo das abelhas oligoléticas, com valores dos ângulos de 0,223 para o modelo
selecionado com PLAND_VER_0.5 e 0,248 para o modelo selecionado com SHDI_0.5.
Nenhum modelo foi selecionado nas análises com as abelhas que nidificam acima do
solo, nem quando este grupo foi subdividido em abelhas que nidificam em cavidade e
fora de cavidade. Com relação ao comportamento social, nenhum modelo foi selecionado
nas análises com as abelhas eussociais, nem quando estas foram separadas em
primitivamente e altamente eussociais. Por outro lado, o grupo das abelhas solitárias
apresentou modelos selecionados, porém os valores dos ângulos das regressões foram
os mais baixos dentre os demais grupos que também tiveram modelos selecionados,
 58

sendo 0,192 para PLAND_VER_0.5 e 0,219 para SHDI_0.5. Nas análises sem a área do
Passeio Público, os modelos que foram selecionados mantiveram a mesma sequência
de importância descrita acima, com as abelhas oligoléticas sendo mais sensíveis à
urbanização, seguido pelas que nidificam no solo e então pelas solitárias.
A riqueza de abelhas oligoléticas se modificou com a variação da proporção de
área verde, tanto nas análises incluindo quanto excluindo a área do Passeio Público
(FIGURA 19A, FIGURA 19B). Quanto aos GLM realizados onde a variável SHDI foi
selecionada, além do modelo selecionado com esta variável sozinha (FIGURA 19C), a
distância entre os fragmentos de área verde a 1km também foi selecionada em conjunto.
Quando a área do Passeio Público foi retirada da análise, a escala em que SHDI obteve
o maior R2 foi 2km (FIGURA 19D). Além do modelo selecionado com SHDI, o número de
fragmentos na mesma escala também demonstrou ser importante (FIGURA 19E).
 59

FIGURA 19 – MODELOS ENTRE RIQUEZA DE ABELHAS OLIGOLÉTICAS E: A. PORCENTAGEM DE

ÁREA VERDE A 500 METROS; B. PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE A 500 METROS SEM A ÁREA DO
PASSEIO PÚBLICO (MODELO COM LINHA DE TENDÊNCIA); C. ÍNDICE DE SHANNON DA PAISAGEM
A 500 METROS; D. ÍNDICE DE SHANNON DA PAISAGEM A 2KM SEM A ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO;
E. NÚMERO DE FRAGMENTO A 2KM SEM A ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO

A. B.

C. D.

E.
 60

A riqueza das abelhas poliléticas foi influenciada tanto por PLAND_VER quanto
por SHDI. Porém os modelos demonstram que os dados praticamente não variaram sem
a área do Passeio Público nas análises (FIGURA 20A, FIGURA 20B). Nenhum modelo
foi selecionado sem esta área na seleção de modelos e nenhuma análise de resíduos
demonstrou resultados satisfatórios.

FIGURA 20 – MODELOS ENTRE RIQUEZA DE ABELHAS POLILÉTICAS E: A. PORCENTAGEM DE

ÁREA VERDE A 500 METROS; B. ÍNDICE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS

A. B.

A variável de riqueza das abelhas que nidificam no solo foi influenciada pela
porcentagem de área verde com e sem área do Passeio Público nas análises (FIGURA
21A), sendo a variável da distância entre os fragmentos também importante neste último
caso (FIGURA 21B). Com relação aos modelos selecionados onde SHDI esteve entre as
variáveis analisadas, a escala em que SHDI foi selecionada variou nas análises com e
sem a área do Passeio Público, passando para 2km nesta última (FIGURA 21C, FIGURA
21D). As variáveis da distância média entre os fragmentos de área verde a 1km e o
formato médio das manchas de habitat arbóreo a 500 metros também foram selecionados
em conjunto com SHDI nas análises com o Passeio Público. Nas análises sem o Passeio
Público, além da variável SHDI, o número de fragmentos também foi relevante (FIGURA
21E).
 61

FIGURA 21 – MODELOS ENTRE ABELHAS QUE NIDIFICAM NO SOLO E: A. PORCENTAGEM DE ÁREA

VERDE A 500 METROS; B. DISTÂNCIA ENTRE OS FRAGMENTOS A 1KM SEM A ÁREA DO PASSEIO
PÚBLICO; C. ÍNDICE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS; D. ÍNDICE DE SHANNON DA
PAISAGEM A 2KM SEM A ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO; E. NÚMERO DE FRAGMENTOS A 2KM SEM
A ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO

A. B.

C. D.

E.

A riqueza das abelhas solitárias também foi influenciada tanto por PLAND_VER
quanto por SHDI à 500 metros quando todas as áreas foram levadas em consideração
(FIGURA 22A e FIGURA 22B). Além destas variáveis, a distância entre os fragmentos a
1km também demonstrou ser relevante em conjunto com ambas. Porém nenhuma
análise de resíduos demonstrou ser adequada, o que enfraqueceu as análises, não
sendo expostos seus dados neste estudo. Nenhum modelo foi selecionado com
PLAND_VER sem a área do Passeio Público, porém três modelos foram selecionados
 62

quando SHDI esteve entre as variáveis, respectivamente: densidade de borda dos

fragmentos de área verde, índice de diversidade da paisagem e distância entre os
fragmentos de área verde (FIGURA 22C a FIGURA 22E).

FIGURA 22 – MODELOS ENTRE RIQUEZA DE ABELHAS SOLITÁRIAS E: A. PORCENTAGEM DE ÁREA

VERDE A 500 METROS; B. ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS;
C. DENSIDADE DE BORDA DOS FRAGMENTOS DE ÁREA VERDE A 500 METROS SEM A ÁREA DO
PASSEIO PÚBLICO; D. ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM A 2KM; E. MÉDIA DAS
DISTÂNCIAS EUCLIDIANAS DE CADA FRAGMENTO DE ÁREA VERDE E SEU VIZINHO MAIS
PRÓXIMO A 1KM

A. B.

C. D.

E.
 63

Quanto à métrica de uniformidade funcional (FEve), foram selecionados modelos

com PLAND e SHDI (FIGURA 23A, FIGURA 23B). Quando a área do Passeio Público foi
retirada da análise, nenhum modelo foi selecionado. Porém, é possível visualizar que
existe uma tendência (existe variação nos dados) de diminuição da uniformidade
funcional das abelhas quanto maior a porcentagem de área verde e quanto maior o índice
de diversidade da paisagem.

FIGURA 23 – MODELOS ENTRE UNIFORMIDADE FUNCIONAL DE ABELHAS E: A. PORCENTAGEM

DE ÁREA VERDE A 500 METROS; B. ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500
METROS

A. B.

3.5 DESCRIÇÃO DA REDE MUTUALÍSTICA DA GRANDE CURITIBA

Foram incluídos 8.494 espécimes de abelhas nas redes de interações deste

estudo. Destes indivíduos, 6.333 são fêmeas e 2.164 machos, representando 282
espécies ao todo. Com relação às plantas, estas totalizaram 260 espécies (material
suplementar 6). As espécies de abelhas com poucas coletas e consequentemente com
poucas interações, ocorreram preferencialmente em espécies de plantas mais
abundantes e normalmente mais generalistas. Para facilitar a compreensão da rede
mutualística total foi realizada uma rede bipartida entre os gêneros de abelhas e de
plantas por elas visitadas (FIGURA 24).
Os gêneros de abelhas mais abundantes possuem comportamento eussocial.
Muitos destes, que apresentaram alta abundância, visitaram gêneros de plantas também
abundantes, como por exemplo espécies de Meliponini que ocorreram preferencialmente
nas espécies de Baccharis. Entretanto, o mesmo não foi registrado para as espécies de
 64

Augochlora. Baccharis foi o gênero que apresentou mais registro de espécies (14) e o
maior número de interações (1.325), sendo visitado por uma maior riqueza de abelhas,
126 espécies. Além da interação com espécies de abelhas abundantes, algumas menos
comuns (Habralictus, Caenohalictus e Hylaeus) também apresentaram preferência por
espécies de Baccharis.
Ocorreram preferências específicas na rede: Tetraglossula anthracina (única
espécie registrada para o gênero Tetraglossula) (N = 77) ocorreu apenas no gênero
Ludwigia (Onagraceae); Melitoma segmentaria (única espécie registrada para o gênero
Melitoma) (N = 40) foi registrada apenas em Ipomoea (Convolvulaceae). As espécies de
Thygater também visitaram basicamente flores de Ipomoea. Apesar destes dois gêneros
de plantas apresentarem muitas relações com abelhas oligoléticas, Ludwigia,
representada por apenas cinco espécies, foi visitada por 42 espécies de abelhas (com
536 interações) e Ipomoea, com apenas duas espécies, recebeu visita de 36 espécies
de abelhas (com 383 interações).
Com relação às famílias das plantas, Asteraceae apresentou mais interações
(4.137), com 72 espécies distribuídas em 46 gêneros; seguida de Onagraceae (537), com
praticamente apenas as espécies de Ludwigia; Fabaceae (510) com 27 espécies;
Convolvulaceae (382) com apenas as duas espécies de Ipomoea; Anacardiaceae (318)
com quatro espécies; Lamiaceae (296) com 12 espécies. As demais tiveram menos de
230 interações.
 65

FIGURA 24 – REDE DE INTERAÇÃO MUTUALÍSTICA ENTRE OS GÊNEROS DE ABELHAS (EM

ALARANJADO) E DE PLANTAS (EM VERDE), ORDENADA PELA QUANTIDADE DE INTERAÇÕES QUE
CADA GÊNERO REALIZA
 66

Foi obtido o valor de centralidade por grau para cada espécie de abelha. A tribo
Meliponini se destaca, com metade das espécies coletadas (oito) apresentando valores
maiores que 0,1, ou seja, visitam mais que 10% das espécies de plantas da rede
(TABELA 6). As 16 espécies de meliponíneos aqui registradas visitaram 170 espécies de
plantas, o que representa 66% do total da rede e valor médio de 30 espécies de plantas
visitadas por espécie de abelha (FIGURA 25). Para uma avaliação meramente
comparativa, foram obtidos os valores de centralidade por grau para o grupo de abelhas
oligoléticas, as quais possuem a maior restrição alimentar dentre as abelhas. Nenhuma
espécie oligolética apresentou valores de centralidade por grau maior ou igual a 0,1.
Foram coletadas 57 espécies de abelhas oligoléticas, as quais visitaram 105 espécies de
plantas (41% da rede), com uma média de quatro por espécie de abelha.
Foram obtidos os valores do índice de especialização (d’) para todas as espécies
de abelhas para a rede da grande Curitiba (material suplementar 2). Os índices de
especialização das espécies que apresentaram os maiores valores de centralidade por
grau foram descritos (TABELA 6). A maioria das abelhas possuem valores de d’ entre
0,15 e 0,6 para a rede total (FIGURA 26). Assim, espécies com valores acima de 0,6
poderiam ser consideradas como mais especialistas e abaixo de 0,15 mais generalistas.
Das 20 espécies que possuem valores maiores que 0,6, nove são oligoléticas. Os índices
de especialização dos meliponíneos, grupo considerado mais generalista, não estão
entre os mais baixos em relação à toda a assembleia, apenas Scaptotrigona postica
(Latreille, 1807) apresentou um valor baixo 0,12, enquanto a segunda espécie com menor
valor foi P. subnuda (0,30). Também, nenhum Meliponini apresentou valores acima de
0,6, para Plebeia remota (Holmberg, 1903) foi 0,56, seguida de Melipona (Eomelipona)
bicolor Lepeletier, 1836 com 0,55 e Partamona helleri (Friese, 1900) com 0,48.
 67

TABELA 6 – ESPÉCIES DE ABELHAS QUE APRESENTARAM VALORES DE CENTRALIDADE POR

GRAU IGUAL OU MAIOR QUE 0,1 PARA A REDE MUTUALÍSTICA OBTIDA NESTE ESTUDO COM SEUS
RESPECTIVOS VALORES DE ABUNDÂNCIA E ÍNDICE DE ESPECIALIZAÇÃO (d’)

Espécie de abelha Centralidade por grau Abundância Índice de especialização

Trigona spinipes 0,39 573 0,47
Paratrigona subnuda 0,27 581 0,30
Augochlora daphnis 0,27 547 0,28
Tetragonica fiebrigi 0,24 344 0,39
Plebeia emerina 0,23 229 0,40
Bombus pauloensis 0,20 152 0,34
Bombus morio 0,19 155 0,44
Neocorynura codion 0,18 299 0,34
Augochlora iphigenia 0,18 276 0,32
Dialictus sp. 12 0,17 156 0,24
Auochloropsis brachycephala 0,17 169 0,44
Ceratina stilbonota 0,15 141 0,30
Augochlora phoemonoe 0,15 74 0,22
Megachile apicipennis 0,15 163 0,32
Dialictus opacus 0,14 143 0,42
Dialictus sp. 07 0,14 114 0,26
Dialictus sp. 02 0,14 173 0,30
Ceratina sclerops 0,13 92 0,28
Ceratina richardsoniae 0,13 100 0,33
Ceratina sp. 03 0,12 158 0,43
Augochloropsis sparsilis 0,11 102 0,39
Scaptotrigona bipunctata 0,11 267 0,46
Schwarziana quadripunctata 0,10 104 0,33
Augochlora morrae 0,10 73 0,25
Dialictus sp. 15 0,10 31 0,22
Melipona quadrifasciata 0,10 69 0,48
Partamona helleri 0,10 60 0,48
Pseudagapostemon pruinosus 0,10 166 0,37
 68

FIGURA 25 – REDE DE INTERAÇÃO MUTUALÍSTICA ENTRE ABELHAS E PLANTAS NAS DEZ ÁREAS
AMOSTRAIS COM DESTAQUE EM VERMELHO PARA AS INTERAÇÕES REALIZADAS PELOS
MELIPONÍNEOS

FIGURA 26 – VARIAÇÕES NOS ÍNDICES DE ESPECIALIZAÇÃO DAS ESPÉCIES DE ABELHAS

 69

A análise de modularidade da rede da grande Curitiba realizada com os dados

dos exemplares fêmeas formou sete módulos (material suplementar 7). Houve alguns
mais estruturados com relação aos gêneros tanto de abelhas quanto de plantas (bem
como quanto à tribo no caso dos Meliponini). Alguns gêneros se destacam, por exemplo,
sete das onze espécies de Augochlora pertencem ao mesmo módulo, as demais que se
encontram em módulos diferentes possuem pouquíssimas coletas, dificultando suas
organizações dentro dos módulos. No mesmo módulo onde estão as espécies de
Augochlora também se encontram diversas outras espécies de Halictinae que
apresentaram alta abundância: 11 das 20 espécies de Dialictus e três das quatro
espécies de Augochlorella, além de N. codion. No outro módulo onde oito das 15 espécies
de Meliponini se encontram, estão oito das 14 espécies de Baccharis coletadas, bem
como a maioria das espécies de Hylaeus e todas de Habralictus. No módulo onde estão
as cincos espécies de Ludwigia, encontram-se 20 das 57 espécies de abelhas
oligoléticas.
Foi realizado um z-c plot para visualizar os diferentes graus de conectividade de
cada espécie de abelha dentro da rede a partir dos seus respectivos valores de c e z
(FIGURA 27). As espécies conectoras da rede são espécies consideradas
supergeneralistas, as quais, além de serem importantes dentro do seu módulo, também
conectam outros. A maioria das abelhas possui alta conectividade entre módulos,
demonstrando que realizam a maioria das interações com plantas que se encontram fora
dos seus módulos. As espécies periféricas representam 60,9% do total. Destas, T.
anthracina se destaca, pois apesar de ter 77 coletas, possui o valor de c igual a zero.
 70

FIGURA 27 – Z-C PLOT COM O PAPEL DAS ESPÉCIES DE ABELHAS NA REDE DE INTERAÇÃO
OBTIDA APENAS COM EXEMPLARES FÊMEAS PARA A REGIÃO DE ESTUDO. DESTAQUE PARA AS
ESPÉCIES CONECTORAS DA REDE

3.6 EFEITO DA ESTRUTURA DA PAISAGEM SOBRE AS PROPRIEDADES DAS

REDES MUTUALÍSTICAS

Os valores do índice de especialização de rede (H2´) e de modularidade (Q)

variam para redes apenas com exemplares de abelhas fêmeas e para redes compostas
por toda a assembleia (TABELA 7).
 71

TABELA 7 – ÁREAS COM OS RESPECTIVOS VALORES DE ÍNDICE DE ESPECIALIZAÇÃO DE REDE

PARA TODA A ASSEMBLEIA DE ABELHAS (H2´), APENAS PARA A REDE COM FÊMEAS (H2´
FÊMEAS), MODULARIDADE (Q) E MODULARIDADE PARA A REDE APENAS COM FÊMEAS (Q
FÊMEAS). AS ÁREAS ESTÃO DISPOSTAS DE ACORDO COM OS VALORES DE H2´

Áreas H2´ H2´ fêmeas Q Q fêmeas

PP 0.540 0.523 -22.361 -18.262
CJB 0.488 0.520 -35.235 -33.208
SJP 0.478 0.425 -44.112 -44.862
PATU 0.426 0.432 -40.742 -38.784
PIGUA 0.406 0.415 -39.038 -35.355
PTI 0.406 0.409 -34.636 -35.317
PTA 0.395 0.395 -36.063 -30.057
QGEN 0.386 0.392 -46.820 -39.912
QMAN 0.385 0.425 -41.981 -40.431
QGAC 0.383 0.403 -45.574 -38.401

Os modelos lineares generalizados (GLM) com as variáveis respostas de rede

(índice de especialização e modularidade) foram realizados da mesma maneira que as
análises com os dados de riqueza das abelhas. Primeiro a seleção de modelos foi
realizada com a variável PLAND_VER presente entre as variáveis preditoras e depois
com SHDI (TABELA 8).
 72

TABELA 8 – RESULTADOS DOS MODELOS LINEARES GENERALIZADOS QUE VERIFICARAM O

EFEITO DAS VARIÁVEIS DA PAISAGEM SOBRE AS PROPRIEDADES DAS REDES MUTUALÍSTICAS,
COM SEUS RESPECTIVOS VALORES DE PESO DE EVIDÊNCIA (wi) E ÂNGULOS DA RETA DA
REGRESSÃO (α)

Variável resposta/preditora selecionada wi α

* Iniciando a escolha das variáveis com PLAND_VER
Modularidade (Q) - macho e fêmea
PLAND_VER_0.5 0.614 -5.234
Modularidade (Q) - fêmea
PLAND_VER_0.5 0.603 -5.048
* Iniciando a escolha das variáveis com SHDI
Índice de especialização de rede (H2´) - macho e fêmea
SHDI_0.5 0.629 -0.092
Índice de especialização de rede (H2´) - fêmea
SHDI_0.5 0.925 -0.041
Modularidade (Q) - macho e fêmea
SHDI_0.5 0.361 -5.416
NP_VER_2 0.241 5.243
SHDI_0.5+NP_VER_2 0.137 -3.623 3.237
Modularidade (Q) - fêmea
NP_VER_2 0.439 5.378
SHDI_0.5 0.226 -5.042
Sem a área do Passeio Público
* Iniciando a escolha das variáveis com SHDI
Índice de especialização de rede (H2´) - fêmea
SHDI_0.5 0.788 -0.031

O índice de especialização de rede (H2´) não não foi influenciado pela proporção
de área verde. Por outro lado, respondeu ao índice de diversidade da paisagem a 500
metros, tanto nas análises com toda a assembleia de abelhas quanto apenas com as
fêmeas (FIGURA 28A, FIGURA 28B), sendo variáveis inversamente proporcionais.
Quando se retirou a área do Passeio Público da análise, apenas a rede com dados das
fêmeas respondeu à variável SHDI. Isso ocorre provavelmente porque a área do Campus
Jardim Botânico também possui um valor de H2´ muito acima dos valores das demais
áreas (FIGURA 28B).
 73

FIGURA 28 – MODELO ENTRE O ÍNDICE DE ESPECIALIZAÇÃO DE REDE E: A. ÍNDICE DE

DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS; B. ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE
SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS APENAS COM OS DADOS REFERENTES ÀS FÊMEAS

A. B.

A modularidade da rede (Q), com os dados das fêmeas, foi inversamente

proporcional a PLAND_VER e SHDI (FIGURA 29A, FIGURA 29C), mas diretamente
proporcional ao número de fragmentos (FIGURA 29B). Nenhum modelo foi selecionado
quando a área do Passeio Público foi retirada da análise. Os resultados das análises com
toda a assembleia (machos e fêmeas) foram semelhantes.

FIGURA 29 – MODELO ENTRE A MODULARIDADE DA REDE COM OS DADOS REFERENTES ÀS

FÊMEAS E: A. PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE A 500 METROS; B. NÚMERO DE FRAGMENTOS A
2KM; C. ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS

A. B.

C.
 74

Quanto à relação entre a riqueza das abelhas e a riqueza das plantas por elas
utilizadas, verifica-se que existe uma relação direta entre elas (R2= 0.85; p=0.0001)
(FIGURA 30A). Desta forma, justifica-se avaliar se a riqueza de plantas está relacionada
às variáveis preditoras de paisagem. As análises realizadas com PLAND_VER entre as
variáveis preditoras apresentou modelos selecionados com PLAND_VER a 500 metros,
bem como com o índice do maior fragmento de árvore (LPI) na mesma escala (FIGURA
30B, FIGURA 30C). Nas análises com SHDI entre as variáveis preditoras, esta também
foi selecionada (FIGURA 30D). Porém, nenhuma análise de resíduos apresentou
resultados acurados. Nenhum modelo foi selecionado ao retirar a área do Passeio
Público da análise, uma vez que sem esta área a variação dos dados é muito baixa.

FIGURA 30 – A. REGRESSÃO LINEAR SIMPLES ENTRE A RIQUEZA DAS ABELHAS E A RIQUEZA

DAS PLANTAS POR ELAS UTILIZADAS; MODELO DA REGRESSÃO LINEAR GENERALIZADA ENTRE
A RIQUEZA DAS PLANTAS E: B. PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE A 500 METROS; C. O ÍNDICE DO
MAIOR FRAGMENTO DE ÁRVORE A 500 METROS; D. ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA
PAISAGEM A 500 METROS

A. B.

C. D.
 75

4 DISCUSSÃO

4.1 CARACTERIZAÇÃO DA ASSEMBLEIA DE ABELHAS DA GRANDE CURITIBA E

SUAS MODIFICAÇÕES HISTÓRICAS

Este estudo apresentou o maior levantamento de abelhas já registrado para

Curitiba e região metropolitana, com 15% da fauna de abelhas já catalogada para o país
(LAROCA 1974, TAURA 1990, BARBOLA e LAROCA 1993, TAURA e LAROCA 2001,
WEISS 2008, HAKIM e LAROCA 2010, MARTINS et al. 2013, CARDOSO e
GONÇALVES 2018, DISCOVER LIFE 2020). A assembleia possui poucas espécies
dominantes, a maioria com algum grau de eussocialidade, e uma longa cauda de
espécies raras, onde apenas 6% compõem mais da metade das ocorrências (abundância
total), um padrão comum em levantamentos com abelha (WILLIAMS et al. 2001, ROLLIN
et al. 2015). Entretanto, diferente de estudos realizados na Europa, onde a fauna apícola
dominante é composta por Halictinae eussociais (FORTEL et al. 2014, GESLIN et al.
2016), neste estudo, assim como em outros levantamentos realizados no Brasil, algumas
espécies de Meliponini foram mais abundantes (ZANETTE et al. 2005, KLEINERT e
GIANNINI 2012). As espécies que tiveram apenas um exemplar (singleton)
representaram 17% da assembleia, valor sutilmente menor do obtido por outros
levantamentos provavelmente devido à grande amostragem (ROLLIN et al. 2015,
BANASZAK-CIBICKA e ŻMIHORSKI 2020).
Muitos trabalhos buscam compreender as respostas das abelhas frente a
processos antrópicos apenas através de medidas de riqueza e abundância da
assembleia, porém estes valores escondem as respostas de cada espécie, as quais
podem trazer novas compreensões e esclarecimentos (CARIVEAU e WINFREE 2015).
Os meliponíneos merecem atenção especial pois podem ser criados em caixas racionais
e serem transportados para diversas regiões do país, promovendo a disseminação de
espécies exóticas invasoras e causando inúmeros prejuízos ecológicos e econômicos
(GELDMANN e GONZÁLEZ-VARO, 2018, AIZEN et al., 2018, GRAF et al. 2020). A única
espécie de Meliponini considerada exótica à região por ser nativa do nordeste brasileiro,
registrada aqui pela primeira vez, é Melipona (Michmelia) scutellaris Latreille, 1811
(ALVES et al. 2012, GRAF et al. 2020). Outras espécies que não haviam sido antes
 76

registradas na literatura, como Scaptotrigona postica, que possui distribuição tropical

(CAMARGO e PEDRO 2013) e Nannotrigona testaceicornis, ocorreram praticamente em
apenas uma área amostral, sugerindo se tratar de operárias advindas de caixas de
criação. Além dessas, foram coletadas duas espécies de Plebeia que são relativamente
comuns ao redor de Curitiba e que tinham registro apenas para Tunas do Paraná (WEISS
2008): Plebeia droryana (Friese, 1900) e P. remota.
Melipona bicolor foi amostrada com apenas dois exemplares, tendo sido
previamente registrada na cidade apenas em 1963 (LAROCA 1974). Entretanto, existem
registros mais recentes desta espécie para a região metropolitana, na Lapa e em Tunas
do Paraná (BARBOLA e LAROCA 1993, WEISS 2008). Por nidificar em árvores de maior
diâmetro, preferencialmente próximo ao solo, deve ser uma espécie sensível à
urbanização, a qual foi mais intensa em Curitiba após a década de 1970 (OLIVEIRA 2004,
WITTER et al. 2009). Atualmente se encontra na categoria “EN – em perigo” de acordo
com a lista das espécies ameaçadas do Paraná (DIÁRIO OFICIAL 2004). Sendo assim,
meliponários na região, que já possuam suas colméias em caixas racionais, devem ser
cautelosos para manter e perpetuar suas colônias.
Outra espécie de Meliponini que se encontra na lista das espécies ameaçadas
do Paraná, na categoria “VU – vulnerável”, é Schwarziana quadripunctata (DIÁRIO
OFICIAL 2004), a qual foi bem amostrada neste estudo. Porém, tanto esta espécie quanto
Paratrigona subnuda, apesar dos altos valores de abundância, ocorreram apenas em
áreas com predominância de Floresta Ombrófila Mista Montana. Estas duas espécies são
os únicos meliponíneos registrados que nidificam no solo e ambas utilizam ninhos
abandonados de formigas (LUZ 2011, MOUGA et al. 2014). Provavelmente o fato de não
ocorreram em outras áreas da cidade não esteja associado com a Floresta de Araucária
diretamente, uma vez que esta ainda ocorre em diversas localidades, mas sim a questões
ecológicas indiretas, como a ocorrência de determinadas espécies de formigas.
Uma espécie que foi amplamente coletada e merece atenção é Trigona spinipes.
Esta espécie ocorre em grande parte da América do Sul, tendo sido registrada em 64%
das amostragens realizadas ao longo do país (KLEINERT e GIANNINI 2012). Por
construir ninhos expostos, se dispersa facilmente em ambientes alterados (JAFFÉ et al.
2016). Levantamentos recentes apontam o aumento considerável de sua abundância e
 77

dominância para a grande Curitiba (MARTINS et al. 2013, CARDOSO e GONÇALVES

2018), bem como para outras cidades brasileiras (ZANETTE et al. 2005, JAFFÉ et al.
2016). Como esta espécie não é utilizada na meliponicultura, este aumento reflete sua
resposta natural. Trigona spinipes é considerada generalista e polinizadora efetiva de
diversas culturas, como café, girassol, cenoura, laranja, entre outras (NGO et al. 2011,
KLEINERT e GIANNINI 2012, GIANNINI et al. 2014), podendo, deste modo, ser
considerada como rescue pollinator para ambientes degradados (JAFFÉ et al. 2016).
Duas espécies de Bombus com registros anteriores para a região, mas que não
foram coletadas, são: Bombus (Fervidobombus) bellicosus Smith, 1879 e Bombus
(Fervidobombus) brasiliensis Lepeletier, 1836. A primeira, muito comum antigamente,
tem o estado do Paraná como a região mais ao norte de sua área de distribuição e não
ocorre mais na cidade provavelmente devido às mudanças climáticas (MARTINS et al.
2015). A segunda possui distribuição mais tropical e ocorre preferencialmente nas áreas
de influência da Floresta Atlântica. No Paraná já foi registrada em Almirante Tamandaré,
Tunas do Paraná e no Alto da Serra (Marumbi) (WEISS 2008, MOURE e SAKAGAMI
1962).
Quanto às demais espécies que possuem comportamento primitivamente
eussocial, Augochlora daphnis se destaca com alta abundância apenas em
levantamentos recentes na região (MARTINS et al. 2013, CARDOSO e GONÇALVES
2018). Ocorreu em maior abundância na área do Passeio Público, o que demonstra sua
capacidade de sobreviver em ambientes altamente urbanizados, podendo ser
considerada oportunista nestes ambientes. Além de A. daphnis, Augochlorella ephyra,
Augochlorella urania (Smith, 1853) e Dialictus opacus também tiveram coletas
desproporcionais no Passeio Público em relação às demais áreas. Estas espécies
deveriam ser mais estudadas para verificar seus potenciais como indicadoras de
ambientes antropizados.
Algumas espécies merecem atenção por serem propensas à extinção local,
sendo elas: Anthophora (Mystacanthophora) paranensis Holmberg, 1903 registrada
dentro da cidade apenas até a década de 1960 e na grande Curitiba até a década de
1980 (LAROCA 1974, MARTINS et al. 2013); Gaesischia fulgurans (Holmberg, 1903),
antigamente abundante na região, apresentou apenas três registros e Thectochlora
 78

basiatra (Strand, 1910), a qual também era comum, não foi registrada. Estas duas últimas
podem já estar extintas em algumas localidades de suas áreas de distribuição (BARBOLA
e LAROCA 1993, MARTINS et al. 2013, CARDOSO e GONÇALVES 2018). Hylaeus
cecidonastes Moure, 1972, classificada como “EN – em perigo” (DIÁRIO OFICIAL 2004),
teve um registro no Parque Tanguá, área onde também foi coletada S. quadripunctata,
classificada como “VU – vulnerável”. Isso exemplifica o potencial que áreas verdes
urbanas possuem como refúgio para espécies ameaçadas (HALL et al. 2016).
Neste estudo foram encontradas poucas espécies de abelhas exóticas, apesar
de estudos recentes mostrarem que cidades podem ser ambientes propícios para sua
entrada e estabelecimento (FITCH et al. 2019). Além de A. mellifera e M. scutellaris,
tivemos apenas o registro de Anthidium manicatum (Linnaeus, 1758). Esta é nativa da
Europa, norte da África e oeste da Ásia, tendo sido registrada para a cidade deste 1940
(MOURE 1943, GIBBS e SHEFFIELD 2009). Por ser solitária, ter baixas densidades
populacionais e restrições quanto ao uso de recurso floral, está classificada na categoria
D2 (população autossustentável distante do ponto de introdução) e não na categoria
máxima de invasão (E), de acordo com a classificação de Blackburn e colaboradores
(2011) (GRAF et al. 2020).
A variação de riqueza entre as áreas demonstrou que apenas o Passeio Público
possui um valor discrepante das demais. Por ser uma área extremamente urbanizada,
além de menos espécies, apresentou uma assembleia distinta, com maiores proporções
de alguns traços funcionais. As abelhas poliléticas representaram mais de 90% da sua
assembleia, enquanto nas demais áreas este valor variou de 70% a 80%. Foi a única
área que apresentou mais espécies que nidificam fora do solo em relação às que
nidificam no solo, 55% (nas demais este valor variou de 31% a 44%). Também foi a área
com maior proporção de espécies eussociais, 42% (valor que variou entre 24% a 32%
nas demais áreas). Apesar da baixa riqueza, o Passeio Público apresentou um valor de
equabilidade superior ao Parque Tanguá e ao Parque Tingui, áreas muito menos
urbanizadas. Isso demonstra que a dominância de certas espécies na assembleia de
cada área não está relacionada diretamente aos processos de urbanização, mas sim à
abundância de espécies eussociais, valor que varia com a quantidade de ninhos próximo
ao local de coleta e com o tamanho populacional destes ninhos.
 79

Contrapondo a área do Passeio Público, São José dos Pinhais possui uma das
maiores extensões de área verde, o que contribuiu para que apresentasse a maior
riqueza de abelhas como um todo. Também foi a área com um dos valores mais altos de
equabilidade devido à baixa abundância de Meliponini, resultando assim na maior
diversidade de espécies dentre as áreas. O diagrama de dispersão realizado auxiliou
muito a compreensão dos índices de diversidade obtidos (MELO 2008). Além da baixa
abundância de Meliponini, São José dos Pinhais também apresentou a menor riqueza de
abelhas deste grupo. Poucas espécies de meliponíneos já haviam sido documentadas
nesta área em levantamentos anteriores (MARTINS et al. 2013). Neste estudo foram
coletadas cinco e em 2004-2005 apenas três. Esta baixa riqueza está provavelmente
relacionada à grande extensão de campo natural que esta área apresenta (a maior dentre
as áreas amostrais deste estudo), o que diminui a disponibilidade de cavidades de
nidificação utilizada pela maioria dos meliponíneos. Além disso, foi a área com a maior
riqueza de abelhas que nidificam no solo, traço funcional relacionado a áreas abertas.
Houve bastante variação em relação à composição das espécies presentes em
cada área, a qual pôde ser mais bem compreendida com as análises de agrupamento e
modularidade. Estas mostraram a relação da assembleia com as fitofisionomias que
ocorrem ao longo da cidade. Em ambas análises, as áreas que possuem predominância
de Floresta Ombrófila Mista Montana se agruparam. Apesar das duas espécies de
Meliponini que nidificam no solo ocorrerem com muita abundância nessas áreas, a
análise realizada apenas com a presença das espécies não apresentou resultado
diferente. As duas áreas que possuem maior predominância de elementos da
fitofisionomia de Campo Natural, São José dos Pinhais e Quartel General, também se
agruparam. Ainda, esta última se uniu ao Campus Jardim Botânico/UFPR pela análise
de agrupamento, a qual também possui vegetação de campo relictual, sendo
historicamente a fitofisionomia dominante do local (HAKIM e LAROCA 2010). Outras
áreas que possuem um mosaico maior dessas fitofisionomias acabaram se misturando
nos agrupamentos formados. Portanto, apesar da paisagem atual estar muito modificada
do que seria sua configuração original, ainda foi possível verificar a relação das abelhas
com as fitofisionomias as quais estão imersas.
 80

4.2 INFLUÊNCIA DA ESTRUTURA DA PAISAGEM URBANA SOBRE A ASSEMBLEIA

DE ABELHAS E SEUS GRUPOS FUNCIONAIS

Com relação às análises realizadas para verificar a influência da estrutura da

paisagem urbana sobre as variáveis biológicas selecionadas, a porcentagem de área
verde e o índice de diversidade de Shannon da paisagem foram as variáveis preditoras
mais explicativas. A primeira representa a quantidade de habitat, sendo a variável da
paisagem mais utilizada para explicar a variação da riqueza de espécies em inúmeros
táxons, inclusive em abelhas (FAHRIG 2003, CALVILLO et al. 2010). A segunda
demonstra a importância da heterogeneidade ambiental para a conservação deste grupo,
que provavelmente se beneficia das três classes de vegetação tanto para alimentação
quanto para nidificação (AGUIRREZ-GUTIÉRRES et al. 2015, BOSCOLO et al. 2017,
NERY et al. 2018). A relevância desta variável indica que as áreas abertas e campestres
também têm valor ecológico para as abelhas, suplementando o habitat para este grupo
(NERY et al. 2018), devendo ser assim consideradas em projetos ambientais. Além disso,
o incremento de flora apícola em áreas abertas homogêneas (em relação às plantas),
aumentaria a riqueza deste grupo, auxiliando sua manutenção em áreas urbanas (HALL
et al. 2016, PLASCENCIA e PHILPOTT 2017, WENZEL et al. 2020).
Assim como as abelhas, outros animais, incluindo polinizadores, também podem
se beneficiar com a heterogeneidade de classes da paisagem (MOREIRA et al. 2015).
Por outro lado, outros animais, como aves por exemplo, demonstraram aumentar sua
riqueza com uma maior quantidade de áreas florestais em ambientes urbanos
(SCHNEIBERG et al. 2020). Neste estudo, esta classe de vegetação sozinha não
demonstrou ser importante para a manutenção da riqueza de abelhas. Dentre as
variáveis relacionadas à cobertura arbórea, apenas o formato médio dos fragmentos com
árvore (SHAPE_MN_ARV) foi selecionada em algumas análises realizadas, mas nunca
isoladamente e nem como o modelo mais explicativo. Este resultado revela as diferenças
nas necessidades de sobrevivência de cada grupo animal (FAHRIG et al. 2011,
BOSCOLO et al. 2016), demonstrando que cada grupo demanda projetos de
conservação diferenciados.
As abelhas são organismos altamente dependentes da disponibilidade de
recursos na proximidade de seus ninhos, assim, mudanças em escala local são altamente
 81

relevantes (FERREIRA et al. 2015). Neste estudo, a escala da paisagem que demonstrou
ser mais significativa foi o menor buffer avaliado. Ou seja, modificações na paisagem
urbana dentro de um raio de 500 metros ao redor do ponto central da coleta promoveram
a maior resposta das abelhas, com a perda de espécies mais sensíveis à urbanização.
Geslin e colaboradores (2016) também verificaram que a escala de 500 metros foi a que
apresentou maior diminuição na riqueza de abelhas. Apesar da capacidade máxima de
voo de muitas espécies ser superior a esta escala, provavelmente exista preferência pela
utilização de recurso próximo aos ninhos, o que diminui a escala da paisagem à qual
respondem (ARAÚJO et al. 2004, WRIGHT et al. 2015, GESLIN et al. 2016).
Além da quantidade de área verde e da heterogeneidade ambiental, também
foram selecionadas em alguns modelos as variáveis número de fragmentos e distância
entre eles. Entretanto, estas foram selecionadas em escalas maiores, tanto a 1km quanto
a 2km. O fato da melhor resposta à estas variáveis ter ocorrido em escalas maiores
provavelmente se deve à falta de recurso na proximidade dos ninhos, levando as abelhas
a voarem mais longe. Explicações em múltiplas escalas podem parecer confusas, mas
mostram a importância das escalas para cada elemento que compõe a paisagem, sendo
essenciais para a compreensão do funcionamento de sistemas complexos (MOREIRA et
al. 2015).
De acordo com uma das revisões mais recentes sobre a importância dos estudos
em múltiplas escalas, existem alguns fatores que podem prejudicar as análises e devem
ser levados em consideração (MIGUET et al. 2016). Entre eles, o único que poderia estar
interferindo nos resultados deste estudo é a diminuição da variância dos valores da
métrica preditora selecionada conforme a escala da análise aumenta, o que levaria à
seleção de uma escala menor do que ela de fato é. De acordo com os autores, esta
diminuição da variância é comum em estudos multi-escalas. Neste estudo, a variação da
variância da porcentagem de área verde entre as escalas selecionadas diminui, porém
não acentuadamente, de 548 na escala de 500m para 337 na escala de 2km (material
suplementar 8). É importante ressaltar que a variação ainda se manteve alta mesmo na
escala de 2km. Ainda, se retirarmos a área do Passeio Público da análise, a variância
aumenta quanto maior a escala, não diminui. Com relação à variável índice de
diversidade de Shannon da Paisagem, a variância aumentou com e sem a área do
 82

Passeio Público. Isso demonstra que para as métricas mais importantes deste estudo o
efeito da diminuição da variância em direção às maiores escalas provavelmente não
gerou ruído nas análises.
De acordo com o resultado obtidos neste estudo, referente à qual seria a
porcentagem mínima de área verde para a manutenção da riqueza de abelhas, foi
observado que só houve uma perda significativa do número de espécies quando esta
porcentagem foi inferior à 50% (no raio de 500 metros). Isso porque houve modelos
selecionados apenas quando a área do Passeio Público foi incluída na análise, única com
menos de 50% de área verde no entorno (13%). Este resultado vai ao encontro dos dados
da literatura, os quais demonstram que variações na assembleia de abelhas só começam
a ser notadas quando uma localidade possui menos que 40% ou 35% de área verde
(FERREIRA et al. 2015, BOSCOLO et al. 2017, WENZEL et al. 2020). A Outro resultado
interessante se refere à variável índice de diversidade de Shannon da paisagem, uma
vez que só houve uma perda significativa de espécies de abelhas quando este índice
apresentou um valor muito inferior a um.
Houve bastante diferença na composição das assembleias de abelhas entre as
áreas, apesar da baixa variação da riqueza entre elas. Além disso, as áreas mais
urbanizadas deste estudo possuem proporções maiores de espécies que pertencem à
determinados grupos funcionais, como espécies poliléticas, que nidificam fora do solo e
eussociais. Isso mostra que espécies com traços funcionais mais sensíveis ao meio
urbano estão sendo substituídas por espécies mais resistentes (HARRISON et al. 2018).
Como a riqueza é uma métrica que engloba tanto espécies com traços funcionais
sensíveis à urbanização quanto as que não são, torna-se importante analisar
subconjuntos específicos de abelhas, como espécies de diferentes grupos funcionais
(WENZEL et al. 2010, WINFREE et al. 2011). Também, assim como observado por outros
autores, a métrica de diversidade de espécies não foi apropriada para verificar a
influência da estrutura da paisagem urbana sobre as abelhas (MARTINS et al. 2017). Isso
provavelmente ocorre porque esta métrica engloba tanto riqueza quanto abundância das
espécies e, no caso das abelhas, a abundância das poucas espécies altamente
eussociais é muito discrepante dos valores das abelhas solitárias, interferindo muito nos
valores de diversidade (MELO 2008).
 83

O grupo das abelhas solitárias apresentou uma resposta à urbanização mais

semelhante à métrica de riqueza total do que o grupo das abelhas que nidificam no solo
e das oligoléticas. Nas análises onde a variável porcentagem de área verde foi
selecionada, este grupo perdeu uma quantidade significativa de espécies apenas quando
a área do Passeio Público foi incluída na análise. Por outro lado, as abelhas solitárias
foram mais sensíveis à heterogeneidade ambiental (representada pelo índice de
diversidade da paisagem), diminuindo significativamente sua riqueza mesmo sem incluir
a área do Passeio Público na análise. Esse resultado reforça a sensibilidade da maior
parte das abelhas a esta variável (BOSCOLO et al. 2017, NERY et al. 2018), uma vez
que 70% da assembleia deste estudo foi composta por abelhas solitárias. Dentre os
fatores relacionados à sensibilidade deste grupo estão: maior especialização por pólen e
outros recursos; baixa abundância relativa das espécies; colônias efêmeras e com
poucos indivíduos (MICHENER 2007).
Já as abelhas eussociais não responderam à modificação da paisagem urbana,
nem as que apresentam comportamento altamente eussocial nem as primitivamente
eussociais, como verificado por outros autores (OLIVEIRA et al. 2009, AGUIRREZ-
GUTIÉRRES et al. 2015, FERREIRA et al. 2015, SILVA et al. 2016, CARDOSO E
GONÇALVES 2018). No caso das abelhas altamente eussociais (meliponíneos), além de
seus ninhos serem perenes, possuem a habilidade de aprovisionar alimento, auxiliando
sua sobrevivência nas cidades, onde os recursos muitas vezes são escassos (ZANETTE
et al. 2005). As abelhas primitivamente eussociais são normalmente menos citadas nos
estudos realizados no Brasil, provavelmente devido à alta abundância de Meliponini
(KLEINERT e GIANNINI 2012, AIDAR et al. 2013, BOSCOLO et al. 2017), não sendo,
porém, menos importantes. Além disso, muitos estudos comentam apenas sobre as
espécies de Bombus. Neste estudo, as espécies de Halictinae eussociais demonstraram
alta resistência à urbanização, sendo muito importantes para a manutenção da
polinização em ambiente urbanos, com muitas espécies, interações e em alguns casos
alta abundância mesmo em áreas altamente urbanizadas.
Além das abelhas eussociais, as abelhas que nidificam acima do solo, tanto em
cavidade quanto fora de cavidade, também não sofreram influência da paisagem urbana.
Entretanto, abelhas que nidificam em cavidade podem responder positivamente à
 84

urbanização, uma vez que muitas espécies conseguem utilizar ocos existentes nas
paisagens urbanas para nidificar, por exemplo em edificações, muros ou túmulos
(ZANETTE et al. 2005, WENZEL et al. 2020). Porém, uma resposta negativa deste grupo
à urbanização é menos provável, mas já foi observada (HARRISON et al. 2018). Estas
diferentes respostas relacionadas ao local de nidificação podem estar relacionadas ao
nível de urbanização de cada cidade e região (ROCHA-FILHO et al. 2018), ao bioma
onde o estudo está sendo conduzido (que podem apresentar uma quantidade maior ou
menor de espécies que nidificam em cavidade), bem como à ocorrência ou não de
meliponíneos na região.
Porém, mesmo os meliponíneos, um dos grupos mais estudados no Brasil
(AIDAR et al. 2013, ZANETTE et al. 2005, SILVA et al. 2016), e que apresentam traços
funcionais resistentes ao meio urbano (espécies poliléticas, eussociais e em sua maioria
com nidificação em cavidades), possuem espécies que não ocorrem em qualquer nível
de urbanização. Por exemplo, espécies com tamanho corporal maior, como M. bicolor,
nidificam em ocos maiores, precisando de áreas florestais mais conservadas para
sobreviver (SILVA 2008). Além disso, mesmo demonstrando maior resistência a
distúrbios ambientais a longo prazo, os meliponíneos podem apresentar preferência para
nidificar em determinadas espécies vegetais, o que reforça a importância de projetos
florestais em ambientes urbanos (AIDAR et al. 2013, FERREIRA et al. 2015).
É possível perceber que os traços funcionais são correlacionados, neste estudo
86% das abelhas solitárias são nidificantes de solo, dois traços que são sensíveis à
urbanização, o que reforça a importância da realização de análises separadas (WENZEL
et al. 2020). Além disso, nidificação no solo demonstrou ser um traço funcional mais
sensível à urbanização do que apenas o comportamento solitário. Isso provavelmente
ocorre porque áreas urbanas possuem baixa quantidade e qualidade de áreas abertas
não impermeáveis propícias para nidificação (GESLIN et al. 2016, PEREIRA et al. 2020,
WENZEL et al. 2020). Esta compreensão auxilia no desenvolvimento de estratégias para
a preservação das abelhas em áreas urbanas. Mesmo parques e bosques podem
apresentar extensas áreas gramadas ou com solo seco e compactado, oferecendo
poucas condições para a sobrevivência da maioria das abelhas, desse modo, melhorias
 85

na qualidade do solo poderiam proporcionar a conservação das abelhas em ambientes

urbanos (XIE et al. 2013, ROCHA-FILHO et al. 2018, PEREIRA et al. 2020).
Quanto ao grupo das abelhas classificadas como oligoléticas, todas são solitárias
e 92% nidificam no solo. Desta forma, além de serem espécies com requisitos
alimentares específicos, os quais ficam mais escassos em áreas mais urbanizadas
(CARIVEAU e WINFREE 2015), também possuem correlações evolutivas com os traços
citados acima referentes à eussocialidade e à nidificação. Suas espécies também
possuem populações menores, mais isoladas e com variação genética baixa, sendo mais
sensíveis a perdas populacionais (PACKER et al. 2005). Esta conjunção funcional explica
o resultado deste traço ter sido o mais sensível à urbanização neste estudo, tendo
chances maiores de sofrer extinções locais, como observado em outros estudos
(BIESMEIJER et al. 2006, HARRISON et al. 2018). Alguns autores destacam uma baixa
riqueza da tribo Neopasiphaeini (Colletinae) em áreas altamente urbanizadas, tribo em
que todos os representantes são oligoléticos (GESLIN et al. 2013, ALMEIDA et al. 2019,
THRELFALL et al. 2015, PEREIRA et al. 2020). A riqueza deste grupo diminuiu em três
áreas deste estudo que possuem coletas históricas (TAURA e LAROCA 2001, MARTINS
et al. 2013, PEREIRA et al. 2020), enquanto no Passeio Público, área mais urbanizada,
este grupo já pode estar localmente extinto (TAURA e LAROCA 2001).
A homogeinização biótica engloba todos os processos em que uma comunidade
perde suas distinções biológicas em qualquer nível de organização, tanto genético,
taxonômico quanto funcional. A homogeinização funcional está relacionada à maior
similaridade nos papéis que as espécies possuem em uma comunidade, com a perda de
traços únicos (OLDEN e ROONEY 2006). Muitos estudos descrevem a homogeinização
biótica funcional provocada pela urbanização apenas como a perda de espécies
especialistas em relação às generalistas (DEGUINES et al. 2016, SCHNEIBERG et al.
2020). Porém, este estudo demonstrou que além da perda de espécies de abelhas
oligoléticas, outros traços funcionais também estão sendo perdidos com a urbanização,
como a nidificação no solo e o comportamento solitário.
Além de analisar cada traço isoladamente, também é possível avaliar a
homogeinização biótica funcional por meio da diversidade funcional, que engloba todos
os traços em uma única variável (LEGRAS e GAERTNER 2018). Neste estudo foi
 86

avaliada a uniformidade funcional, a qual foi diretamente proporcional à urbanização,

demonstrando que muitos traços são perdidos em áreas altamente urbanizadas. Porém,
esta variável não respondeu à urbanização na análise sem a área do Passeio Público,
provavelmente porque a variação desta métrica ocorre de forma mais sutil do que, por
exemplo, dados de riqueza de espécies. Ou seja, é muito mais difícil perder um traço
funcional como um todo de uma área do que perder algumas espécies com determinado
traço funcional.

4.3 CARACTERIZAÇÃO DA REDE MUTUALÍSTICA DA GRANDE CURITIBA

Quanto à estruturação da rede mutualística, observou-se a relação diretamente

proporcional da abundância das espécies com o número de interações, sendo estas em
sua maioria com um maior número de espécies, tornando-as mais generalistas. Essa
relação se deu tanto por parte das abelhas quanto das plantas, sendo descrita na
literatura como “hipótese da abundância-assimetria” (VÁZQUEZ et al. 2007). Neste
estudo as espécies de abelhas mais abundantes e mais generalistas (maior valor de
centralidade por grau) pertencem aos meliponíneos. Porém, também se destacam
espécies primitivamente eussociais de Augochlora, Dialictus e Bombus, bem como N.
codion. Com relação às plantas, se destacam as espécies de Baccharis. Entretanto,
estudos demonstram que apenas a abundância não seria responsável por todas as
assimetrias observadas em redes mutualísticas e que, por exemplo, correspondências
morfológicas e restrições filogenéticas também podem modificar suas estruturas
(VÁZQUEZ et al. 2007, BASCOMPTE et al. 2009, GRUCHOWSKI-WOITOWICZ et al.
2020). Na rede obtida para a grande Curitiba observa-se, por exemplo, que A. daphnis,
uma das abelhas mais abundantes, não teve preferência por espécies de Baccharis.
A partir dos resultados obtidos neste estudo verificou-se a importância do índice
de especialização das espécies para a compreensão das diferenças nas preferências de
cada uma, uma vez que este índice é independentemente da quantidade de indivíduos
coletados (KAISER-BUNBURY & BLÜTHGEN 2015). Por exemplo, apesar dos
meliponíneos serem considerados extremamente generalistas (MICHENER 2007), a
maioria das suas espécies apresentaram d’ > 0,3, fazendo parte da metade mais
 87

especialista da assembleia. Deste modo, os meliponíneos sozinhos não realizam a

polinização de todas plantas, não podendo ser o único grupo a ser considerado em
projetos de conservação (KREMEN 2018).
Metade das espécies que foram consideradas muito especialistas de acordo com
o índice de especialização (d’ > 0,6), são abelhas oligoléticas, como era de se esperar,
ou seja, possuem restrições quanto ao fornecimento de pólen aos imaturos (MICHENER
2007). Assim, apesar desta rede ter sido obtida com dados de visitação floral, d’ foi eficaz
em reportar as espécies mais especialistas da região. As duas espécies de abelhas que
ocorreram em apenas um gênero, T. anthracina e M. segmentaria, também apresentaram
valores relativamente altos de d’, 0,59 e 0,49 respectivamente. Outros estudos também
demonstraram a alta especificidade de abelhas destes gêneros, tanto no Brasil quanto
em outras localidades de suas áreas de distribuição (SCHLINDWEIN 2004, JARROD
2016). De acordo com Cane (2020), estas espécies podem ser consideradas
monoléticas, uma vez que dependem de apenas um gênero de planta para sua
sobrevivência. Por parte das plantas, Ludwigia e Ipomoea são gêneros conhecidos por
serem muito utilizados por abelhas oligoléticas (SCHLINDWEIN 2004, BUSCHINI et al.
2009). Neste estudo, além destas, estes gêneros também foram visitados por muitas
abelhas poliléticas, as quais podem ser, muitas vezes, polinizadores efetivos
(SCHLINDWEIN 2004). Isso demonstra a importância da manutenção destes gêneros de
planta para a região, os quais podem suportar diferentes grupos funcionais de abelhas.
Uma questão importante no debate sobre conservação de abelhas, refere-se à
quais devem ser conservadas, as poucas espécies dominantes ou as raras, que
compõem a maioria esmagadora. Estudos demonstram que apenas uma fração muito
pequena dos visitantes florais é responsável pela polinização da maioria das plantas,
fração esta composta basicamente pelas espécies dominantes (CARIVEAU e WINFREE
2015). Entretanto, de acordo com os dados aqui presentes, mesmo as espécies mais
abundantes e que consequentemente realizaram mais interações, visitaram entre 10 a
27% das espécies de plantas de toda a rede, com exceção de T. spinipes que visitou
39%. Se a assembleia de abelhas fosse composta apenas pelas três espécies mais
abundantes (com mais de 500 indivíduos), 60% das espécies de plantas seriam visitadas.
Se fosse composta pelas 23 espécies com mais de 100 exemplares, este valor subiria
 88

para 85%. Ou seja, sempre existem espécies de plantas a serem visitadas pelas abelhas
mais raras da região. Esta quantidade de plantas subiria ainda mais se considerássemos
efetivamente as abelhas que realizam a polinização. Além disso, como demonstrado
neste estudo, muitas espécies são altamente seletivas quanto ao recurso floral que
utilizam. Em locais onde as espécies dominantes não ocorrem, ou possuem menor
riqueza e abundância, as raras ocupam o nicho vago, sendo assim complementares e
essenciais para a manutenção regional do serviço de polinização (KREMEN 2018).
Uma revisão realizada no Brasil aponta que T. spinipes perde em número de
interações apenas para A. mellifera, realizando pouco menos de 1/3 do total das
interações da rede (KLEINERT e GIANNINI 2012). Na rede obtida para a grande Curitiba
A. mellifera não foi amostrada e T. spinipes, além de mais abundante, apresentou
interações com o maior número de plantas (104 espécies). Por outro lado, apesar de
apresentar o maior valor de centralidade por grau, seu índice de especialização foi
relativamente alto em comparação à rede total (bem como aos demais meliponíneos). Ou
seja, ela não utiliza indiscriminadamente os recursos que estão disponíveis no meio,
preferindo, neste estudo, espécies de Baccharis.
Este gênero de planta foi o mais comum da região e ocorreu em todos os meses
do ano em alta abundância, realizando mais interações nas áreas amostrais, menos no
Passeio Público, onde muitas plantas são ornamentais. Suas espécies possuem muitas
vezes florações maciças e altamente atrativas para as abelhas. É amplamente
reconhecido por ser fonte alimentar tanto de pólen quanto de néctar, sendo encontrado
tanto na composição do mel quanto da própolis de Apis mellifera (SIMEÃO et al. 2015,
SILVA et al. 2020). Baccharis contribuiu com quase 1/3 das interações realizadas pela
família Asteraceae (os outros 2/3 foram compostos por 45 gêneros), contribuindo assim
para que Asteraceae fosse a família com mais interações, como também demonstrado
em outros levantamentos (JAMHOUR e LAROCA 2004, MARTINS et al. 2013, RAMELLO
et al. 2020). Entre as outras famílias com importância apícola, Fabaceae e Lamiaceae
apresentaram juntas 38 espécies com visitação por abelhas. Também apresentaram
inúmeras interações os gêneros Ludwigia (Onagraceae), Schinus (Anacardiaceae) e
Ipomoea (Convolvulaceae). As famílias citadas acima podem ser utilizadas em projetos
 89

de reflorestamento e de paisagismo na região, uma vez que fornecem recursos para uma
imensa gama de abelhas, auxiliando na manutenção da diversidade do grupo.
A análise de modularidade aqui realizada demonstrou que determinadas
preferências alimentares de alguns grupos de abelhas auxiliaram na formação dos
módulos. Um dos módulos apresentou 44 espécies de plantas de diferentes famílias e
53% das abelhas compostas por espécies de Halictinae, mostrando que apesar da
enorme quantidade de plantas, estas foram preferidas por esta subfamília. As espécies
de Halictinae que pertencem a este módulo são em sua maioria, abelhas primitivamente
eussociais e consequentemente bem abundantes, o que provavelmente auxiliou na sua
formação. No módulo onde está presente a maioria das espécies de Baccharis, encontra-
se também a maioria dos meliponíneos e todas as espécies de Hylaeus, Habralictus e
Caenohalictus. Muitas revoadas de machos desses gêneros ocorreram nas florações de
Baccharis. Assim, além de contribuir com recursos alimentares (SIMEÃO et al. 2015,
SILVA et al. 2020), Baccharis foi importante para a reprodução de diversas abelhas. As
abelhas oligoléticas também auxiliaram na estruturação dos módulos, muitas das suas
espécies se mantiveram juntas (35%), ocorrendo no mesmo módulo que as espécies de
Ludwigia.
O z-c plot realizado não demonstrou espécies conectoras dos módulos. De
acordo com a revisão realizada por Olesen e colaboradores (2007), redes de
Hymenoptera possuem pouquíssimas espécies conectoras dos módulos quando
comparado com redes de plantas. Por outro lado, o gráfico apresentou nove espécies
consideradas supergeneralistas. Estas são as que mantêm a estabilidade da rede,
funcionando como uma cola para a manutenção da sua estrutura e preservação das
espécies mais raras (BASCOMPTE e JORDANO 2007). Destas, oito são eussociais
(cinco altamente eussociais e três primitivamente eussociais), como também verificado
em outros estudos (OLESEN 2007). Estas três últimas, Bombus morio, Dialictus opacus
e Augochlora daphnis, já foram registradas apresentando inúmeras interações nas redes
mutualísticas tanto no Brasil quanto na América do Sul (KLEINERT e GIANNINI 2012,
MARTINS et al. 2013, RAMELLO et al. 2020), demonstrando a importância dessas
espécies.
 90

Enquanto a maioria dos trabalhos registraram espécies de Apis, Bombus e

Xylocopa como supergeneralistas, aqui cinco foram Meliponini, demonstrando a
importância desse grupo, mesmo no sul do Brasil, região mais pobre em meliponíneos
(SILVEIRA et al. 2002, OLESEN 2007). Das três espécies de Plebeia registradas neste
estudo, apenas P. emerina se configurou como supergeneralista. Esta é a única espécie
do gênero que possui inúmeros registros para a cidade desde os levantamentos mais
antigos, demonstrando sua relação histórica com a flora da região (LAROCA 1974,
TAURA e LAROCA 2001). Cabe ressaltar que, apesar de T. spinipes ser uma importante
conectora tanto dentro quanto entre módulos, esta é uma espécie pilhadora, ou seja, em
muitos casos ela rouba o recurso floral sem polinizar a planta à qual visita (ARANDA et
al. 2011). Desta forma, a importância desta espécie deve ser avaliada com cautela em
estudos de redes mutualísitcas.

4.4 INFLUÊNCIA DA ESTRUTURA DA PAISAGEM URBANA SOBRE AS

PROPRIEDADES DAS REDES MUTUALÍSTICAS

Assim como nas análises realizadas para verificar a influência da urbanização

sobre as abelhas, a porcentagem de área verde (PLAND) e o índice de diversidade de
Shannon da paisagem (SHDI) também foram as variáveis preditoras mais explicativas
nas análises realizadas com as propriedades de rede. Esse resultado demonstra que a
quantidade de habitat e a heterogeneirade da paisagem, além de serem importantes para
a preservação da assembleia de abelhas, também são relevantes para a manutenção
das propriedades das redes de polinizadores em áreas urbanas. Nas análises sem a área
do Passeio Público, apenas SHDI foi selecionado, o que demonstra que perdas menores
na diversidade das classes de vegetação em relação à porcentagem de área verde já
provocaram respostas na estrutura da rede, neste caso no índice de especialização. Além
disso, as escalas mais importantes destas variáveis preditoras, assim como das variáveis
relacionadas à fragmentação do habitat (como o número de fragmentos de área verde)
também se mantiveram as mesmas.
As análises de seleção de modelos demonstraram a importância de avaliar as
redes mutualísticas apenas com os dados das fêmeas, uma vez que houve variações
nos resultados obtidos utilizando redes com e sem os machos, principalmente nas
 91

análises realizadas com o índice de especialização de rede (H2´). Algumas áreas tiverem
seus valores diminuídos enquanto outras aumentaram. Além disso, os valores dos pesos
de evidência (wi) foram muito superiores apenas com os dados das fêmeas. Essa
variação ocorre provavelmente porque os machos não coletam recurso para o ninho e
podem ser menos seletivos quanto aos recursos florais. As análises com a modularidade
(Q) variaram menos com a retirada dos dados dos machos. Os valores obtidos para cada
área mostram que praticamente todas elas tiveram valores maiores apenas com os dados
das fêmeas, assim, os dados dos machos deixam as redes menos modulares,
provavelmente por estes serem menos seletivos. Apesar disso, a variação dos valores
entre as áreas continuou semelhante, gerando resultados parecidos nos GLM realizados.
A partir dos dados aqui obtidos, a rede mutualística torna-se mais especialista
(maior H2´) quanto menor a heterogeneidade ambiental, a qual está associada com uma
maior urbanização. Ou seja, nestes locais há uma menor sobreposição de nicho em
relação ao recurso floral utilizado pelas abelhas. Porém, uma rede mais especializada
não significa que as espécies generalistas foram perdidas da rede e que apenas as
especialistas sobrevivem em ambientes altamente urbanizados. O que está ocorrendo
em relação as abelhas é que as espécies generalistas tornam-se mais seletivas nestes
ambientes mais hostis. Este resultado também foi encontrado por Machado e
colaboradores (2020), que verificaram que Melipona quadrifasciata anthidioides, coletou
uma maior variedade polínica em ambientes com maior heterogeneidade ambiental e
baixa interferência humana. Os resultados aqui apresentados, de que as abelhas
oligoléticas estão sendo perdidas nos ambientes mais urbanizados e as poliléticas são
as espécies que conseguem se manter nestes locais, porém com uma menor
sobreposição de nicho entre elas, é o reflexo de que a paisagem urbana provê uma menor
gama de recursos florais para as abelhas como um todo. Este resultado vai ao encontro
do descrito por Aizen e colaboradores (2012), onde o cerne das relações entre espécies
generalistas seria o último grupo a ser perdido nos processos de perda de habitat.
O uso da terminologia “especialista” para inúmeras formas de especialização
muitas vezes pode atrapalhar a interpretação dos resultados e dificultar a comunicação
entre os membros da comunidade científica. Neste estudo as abelhas foram definidas
como oligoléticas ou poliléticas a partir de literatura específica, informações estas
 92

externas à rede obtida (MICHENER 2007, MARTINS et al. 2013). Esta incorporação de
informações sobre cada espécie é de extrema importância, uma vez que são
características inerentes às suas identidades, a qual independe da situação ecológica em
que se encontram. O mesmo já ocorre para a classificação dos outros grupos funcionais,
que sempre são definidos com dados externos. De acordo com Kaiser-Bunbury e
Blüthgen (2015), a inserção de informações externas é importante para melhorar a
análise e interpretação dos resultados obtidos com redes de interações.
A resposta obtida para a modularidade (Q), foi semelhantes à obtida para H2´, ou
seja, quanto menor a heterogeneidade da paisagem, mais modulares as redes se
apresentaram. Ou seja, as espécies de abelhas interagem mais com plantas dentro dos
seus próprios módulos, tornando a rede mais compartimentalizada. Isso ocorre
provavelmente pelas espécies como um todo estarem se tornando mais seletivas em
utilizar determinadas plantas nestas áreas. Porém, a resposta foi mais difusa com Q do
que em relação à H2´, apresentando modelos selecionados apenas quando a área do
Passeio Público esteve presente nas análises. Este resultado ocorre provavelmente
porque a modularidade depende da quantidade de interações de todas as espécies
dentro e fora dos seus módulos, bem como da quantidade de módulos que a comunidade
como um todo está estruturada e não apenas da especialização de cada espécie da rede.
Por fim, foi demonstrado que a riqueza de abelhas de cada área está diretamente
relacionada à riqueza de plantas por elas utilizadas. Apesar desta relação ser
significativa, sete áreas apresentaram valores praticamente iguais de riqueza de plantas,
apenas duas apresentaram valores diferenciados (menores), o Passeio Público e o
Campus Jardim Botânico, áreas que estão entre as mais urbanizadas deste estudo.
Desse modo, as análises realizadas entre as variáveis da paisagem e a riqueza de
plantas mostrou que os valores dessas áreas exerceram muita influência nos resultados.
Isso significa que a riqueza de plantas pode explicar um pouco a variação da riqueza de
abelhas entre as áreas, mas que não seria a variável mais explicativa. Esse resultado
fortalece os resultados das análises anteriores que demonstraram que a riqueza de
abelhas e de seus grupos funcionais variaram com relação aos processos de urbanização
muito mais devido às características inerentes de cada espécie do que apenas pelas
áreas mais urbanizadas apresentarem menos espécies de plantas. Estudos relacionados
 93

às modificações na flora devido à urbanização mostram a complexidade deste tema, uma

vez que muitos traços florais podem se beneficiar no meio urbano e muitos podem
desaparecer (WILLIAMS et al. 2015), influenciando a ocorrência de cada espécie de
abelha de forma diferenciada.
 94

5 CONCLUSÃO

Este estudo descreveu algumas mudanças relevantes relacionadas à fauna de

abelhas da grande Curitiba, em relação à levantamentos anteriores. Entre elas, espécies
de Meliponini que não haviam sido previamente registradas, as quais provavelmente
estão sendo criadas em caixas racionais, e a falta de registro de algumas espécies que
provavelmente são mais sensíveis à urbanização ou ainda que estão sofrendo influência
das mudanças climáticas. Apesar da urbanização, a composição a assembleia de
abelhas variou conforme as fitofisionomias que ocorrem na região, onde áreas com
predominância de Floresta Ombrófila Mista Montana demonstraram ser mais
semelhantes, bem como áreas com predominância de Campos Naturais.
Com relação às métricas de diversidade alfa utilizadas para verificar o efeito da
estrutura da paisagem sobre as abelhas, a diversidade de espécies não respondeu à
urbanização, provavelmente pois a alta abundância de abelhas eussociais em algumas
áreas modificou muito seus valores. A riqueza total de abelhas também não foi uma
métrica muito robusta, provavelmente por englobar tanto espécies com traços funcionais
mais sensíveis à urbanização quanto espécies mais resistentes. Isso demonstra a
importância de análises separadas para cada grupo funcional. Neste estudo o grupo das
abelhas oligoléticas foi o mais sensível à urbanização, seguido pelo grupo das abelhas
que nidificam no solo e então pelas abelhas solitárias. Abelhas que nidificam acima do
solo e abelhas eussociais não responderam à urbanização.
A rede mutualística obtida demonstrou que as abelhas eussociais foram as que
visitaram o maior número de espécies de plantas, como era esperado, com destaque
para Trigona spinipes. Entretanto, os meliponíneos não apresentaram os maiores índices
de especialização de espécies, o que mostra que apesar de generalistas, possuem
preferências alimentares relevantes, com alta ocorrência em espécies de Baccharis. Este
gênero de planta, juntamente com outros que também tiveram muitas interações,
poderiam ser utilizadas em projetos de reflorestamento e de paisagismo na região, pois
auxiliam na manutenção da diversidade de abelhas. As análises realizadas para verificar
o efeito da estrutura da paisagem sobre as propriedades das redes mutualísticas
demonstraram que áreas com menor heterogeneidade ambiental apresentaram redes
 95

mutualísticas mais especializadas. Isso significa que as espécies de abelhas que

conseguem sobreviver nestes ambientes mais hostis possuem uma menor sobreposição
de nicho alimentar, utilizando provavelmente uma variedade menor de recursos florais.
Apesar dos diversos efeitos negativos da urbanização aqui registrados, muitas
espécies de abelhas ainda se mantêm mesmo em áreas altamente urbanizadas. Além
disso, foi amostrada uma espécie nova de abelha na área do Campus Jardim Botânico,
um dos locais amostrados mais urbanizados. Esta pesquisa mostrou a importância dos
Quartéis Militares para a preservação das abelhas em Curitiba, pois estão entre as
maiores áreas verdes da cidade. Além disso, também demonstrou a relevância da
manutenção das áreas florestais ao norte da cidade. Os resultados deste estudo reforçam
a importância da conservação de áreas verdes para a manutenção de redes mais
complexas, onde as abelhas conseguem utilizar mais recursos e terem menos chance de
serem extintas localmente. Quanto à qualidade do habitat, áreas campestres, as quais
são normalmente negligenciadas em projetos de conservação, demonstraram ser
benéficas para este grupo. Mesmo regiões que já perderam muita riqueza de abelhas, é
possível reverter este processo com uma melhora da heterogeneidade ambiental
(CARVALHEIRO et al. 2013).
O entorno de Curitiba ainda é relativamente bem preservado, principalmente na
direção leste, funcionando como um grande reservatório de espécies. Para que essas
espécies possam se deslocar melhor ao longo da cidade, sugere-se a criação de parques
ou bosques no centro-sul de Curitiba. É possível também melhorar a qualidade das áreas
verdes já existentes com plantas apícolas e com melhorias no solo. Sugere-se a
realização de programas que aumentem a qualidade de jardins residenciais, os quais
funcionam como hotspots aos polinizadores (BALDOCK et al. 2019). Além disso, terrenos
baldios e áreas abandonadas poderiam ter sua vegetação cortada apenas duas vezes
ao ano para que a diversidade de abelhas se mantenha alta (WASTIAN et al. 2016).
Todas essas ações em conjunto previnem extinções locais e regionais, principalmente
dos grupos mais sensíveis de abelhas, mesmo em regiões mais urbanizadas. Cidades
que mantém áreas verdes funcionam como refúgio para as abelhas, proporcionando um
serviço de polinização melhor para a cidade e seu entorno (HALL et al. 2016, FORTEL
et al. 2014, BANASZAK-CIBICKA e ŻMIHORSKI 2020, THEODOROU et al. 2020).
 96

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 123

MATERIAL SUPLEMENTAR 1. DETALHAMENTO DA METODOLOGIA REALIZADA PARA A OBTENÇÃO DOS DADOS

DE PAISAGEM

Para a obtenção da imagem de satélite do Landsat 8 obtida a partir do site do Centro de

Pesquisa Geológica dos Estados Unidos (USGS), é necessário especificar a região de estudo, a
amplitude temporal que será realizada a busca da imagem (aqui foi utilizada entre março de 2016 a
março de 2017) e qual o satélite se deseja utilizar (aqui o Landsat, especificando Landsat Collection 1
Level 1 – Landsat 8 OLI/TIRS C1 Level-1). Dentre as possibilidades de imagens buscou-se pela mais
nítida, ou seja, a que não possuía nuvens sobre a região de interesse. A imagem selecionada para
este estudo foi a LC08_L1TP_220078_20160425_20170326_01_71, adquirida em 25 de abril de 2016.

O processamento das imagens, durante a classificação semi-automática do uso do solo foi

realizado sobre as Bandas 2 a 7. Primeiro é realizado um corte das imagens para que elas se restrinjam
apenas à área de estudo para então serem pré-processadas. Nesta etapa deve ser realizada a
conversão da radiância (associada a cada pixel) para reflectância (que fornecerá a assinatura
espectral de cada pixel), bem como a correção atmosférica (DOS1) das imagens. Os arquivos
corrigidos são então utilizados para a classificação semiautomática do uso do solo. O complemento
(SCP) realiza nesta etapa um ROI (Region of Interest) com os pixels que possuem uma maior
semelhança com relação aos valores de Normalized Difference Vegetation Index (NDVI), obtendo
assim uma margem de assinatura espectral para cada classe de solo que se deseja criar.

O arquivo (raster) criado por meio deste procedimento foi então pós-processado manualmente
para que os pequenos erros da classificação fossem corrigidos. Para este procedimento se insere o
raster nos Band Set do SCP. A edição é realizada através da função edit raster, pela opção de seleção
de polígonos (onde os pixels de dentro dos mesmos são modificados quando necessário). A categoria
de uso do solo de cada pixel foi definida pela categoria que compunha mais de 50% do pixel. Para a
edição do raster neste complemento do software QGIS (SCP), é preciso fechar e abrir o software
novamente. Para auxiliar o procedimento de edição insere-se nas camadas (layers) do programa um
Mapa Base juntamente com o arquivo (raster) criado. Neste trabalho foi utilizada a imagem do Google
satélite. Não é necessária a edição de todo o raster, apenas ao redor das áreas onde foram realizadas
as coletas, ou seja, nos buffers pré-definidos.
Para a criação dos buffers é preciso inserir uma nova camada (shapefile) no raster da
classificação do uso do solo, e adicionar nesse shapefile o ponto na região central de cada coleta
(centroides). Foi utilizado o complemento MMQGis do software QGis para a definição dos buffers, que
 124

foram recortados do raster através da função clip multiple raster do complemento SCP (utilizando a
opção use vector for clipping), para que as métricas da paisagem pudessem ser calculadas.
As métricas, tanto da paisagem como um todo, quanto das classes de uso do solo que
compõem a paisagem foram calculadas através do programa Fragstats (MCGARIGAL e MARKS
1995). Neste programa as métricas são obtidas em Analysis parameter. Para este estudo foram
obtidas tanto métricas das classes (categorias do uso do solo) quanto da paisagem, selecionando a
regra da vizinhança de oito células, que considera como vizinhas as oito células que se encontram ao
redor da célula central. Para a obtenção das métricas se insere uma nova camada ao programa (Input
layers: Add layer), abrindo os arquivos de dados do tipo GeoTIFFgrid(.tif) e definindo o arquivo que se
deseja medir as métricas, neste caso o buffer recortado (normalmente com o prefixo clip). Nesta etapa
não se deve esquecer de mudar o valor do background value, apenas para que ele fique diferente do
valor do no data value. Os resultados são salvos (Save run as...) e devem ser abertos no editor de
planilhas (Dados: Obter Dados Externos: De Texto). Este procedimento foi realizado para cada buffer
(500m, 1km, 1,5km e 2km) das dez áreas de estudo e também para os três tipos de classificação de
uso do solo descritos acima.
 125

MATERIAL SUPLEMENTAR 2. ESPÉCIES DE ABELHAS COM SEUS RESPECTIVOS VALORES DE ABUNDÂNCIA,

ÍNDICE DE ESPECIALIZAÇÃO E GRUPOS FUNCIONAIS AOS QUAIS PERTENCEM. COMPORTAMENTO: (SO)
SOLITÁRIO, (P_E) PRIMITIVAMENTE EUSSOCIAL, (A_E) ALTAMENTE EUSSOCIAL. NIDIFICAÇÃO: (S) SOLO, (C)
CAVIDADE, (F) FORA DE CAVIDADE. HÁBITO ALIMENTAR: (O) OLIGOLÉTICO, (P) POLILÉTICO

Índice de Hábito
Espécie de abelha Abundância Comportamento Nidificação
especialização alimentar
Andreninae
Calliopsini
Acamptopoeum prini (Holmberg, 1884) 3 0.28 SO S P
Callonychium (Callonychium) petuniae Cure & Wittmann, 1990 1 SO S O
Protandrenini
Anthrenoides admirabilis Urban, 2005 1 0.00 SO S O
Anthrenoides alvarengai Urban, 2007 2 0.39 SO S O
Anthrenoides antonii Urban, 2005 6 0.88 SO S O
Anthrenoides araucariae Urban, 2005 9 0.60 SO S O
Anthrenoides corrugatus Urban, 2005 1 0.29 SO S O
Anthrenoides larocai Urban, 2005 1 0.70 SO S O
Anthrenoides meridionalis (Schrottky, 1906) 63 0.54 SO S O
Anthrenoides ornatus Urban, 2005 17 0.34 SO S O
Anthrenoides paolae Urban, 2005 27 0.39 SO S O
Anthrenoides petuniae Urban, 2005 1 1.00 SO S O
Anthrenoides rodrigoi Urban, 2005 3 0.36 SO S O
Anthrenoides sp. 01 2 0.31 SO S O
Cephalurgus anomalus Moure & Lucas de Oliveira, 1962 6 0.67 SO S O
Psaenythia annulata Gerstaecker 1868 14 0.31 SO S P
Psaenythia bergii Holmberg 1884 60 0.45 SO S P
Psaenythia capito Gerstaecker, 1868 2 0.32 SO S P
Psaenythia collaris Schrottky, 1906 21 0.31 SO S P
Psaenythia quadrifasciata Friese, 1908 5 0.64 SO S P
Psaenythia sp. 1 1 0.32 SO S P
Psaenythia sp. 2 3 0.59 SO S P
Rhophitulus politus (Schlindwein & Moure, 1998) 19 0.72 SO S O
Rhophitulus sp. 1 12 0.46 SO S O
Rhophitulus sp. 3 109 0.60 SO S O
Rhophitulus sp. 4 10 0.48 SO S O
Rhophitulus sp. 5 11 0.93 SO S O
Rhophitulus sp. 6 2 0.31 SO S O
Rhophitulus sp. 7 4 SO S O
Rhophitulus sp. 8 22 0.66 SO S O
Rhophitulus sp. 9 30 0.50 SO S O
Apinae
Bombini
Bombus (Fervidobombus) morio (Swederus, 1787) 155 0.44 P_E F P
Bombus (Fervidobombus) pauloensis Friese, 1913 152 0.34 P_E F P
Euglossini
Eulaema (Apeulaema) nigrita Lepeletier, 1841 1 SO S P
Meliponini
Lestrimelitta sulina Marchi & Melo, 2006 1 A_E C P
Melipona (Eomelipona) bicolor Lepeletier, 1836 2 0.55 A_E C P
Melipona (Eomelipona) marginata Lepeletier, 1836 47 0.48 A_E C P
 126

Índice de Hábito
Espécie de abelha Abundância Comportamento Nidificação
especialização alimentar
Melipona (Melipona) quadrifasciata Lepeletier, 1836 69 0.48 A_E C P
Melipona (Michmelia) scutellaris Latreille, 1811 10 0.61 A_E C P
Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier, 1836) 17 0.41 A_E C P
Paratrigona subnuda Moure, 1947 581 0.30 A_E S P
Partamona helleri (Friese, 1900) 60 0.48 A_E F P
Plebeia droryana (Friese, 1900) 55 0.42 A_E F P
Plebeia emerina (Friese, 1900) 229 0.40 A_E F P
Plebeia remota (Holmberg, 1903) 50 0.56 A_E F P
Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier, 1836) 267 0.46 A_E F P
Scaptotrigona postica (Latreille, 1807) 2 0.12 A_E F P
Schwarziana quadripunctata (Lepeletier, 1836) 104 0.33 A_E S P
Tetragonisca fiebrigi (Schwarz, 1938) 344 0.39 A_E F P
Trigona spinipes (Fabricius, 1793) 573 0.47 A_E F P
Centridini
Centris (Centris) varia (Erichson, 1849) 2 0.55 SO S O
Centris (Hemisiella) trigonoides Lepeletier, 1841 15 0.42 SO C O
Centris (Hemisiella) tarsata Smith, 1874 9 0.29 SO C O
Centris (Melacentris) cfr. lateritia Friese, 1899 2 0.43 SO S O
Emphorini
Melitoma segmentaria (Fabricius, 1804) 40 0.49 SO S O
Ptilothrix relata (Holmberg, 1903) 1 0.00 SO S O
Eucerini
Gaesischia (Gaesischia) fulgurans (Holmberg, 1903) 3 0.59 SO S O
Gaesischia (Gaesischia) undulata Urban, 1989 2 0.29 SO S O
Gaesischia (Gaesischiopsis) aurea Urban, 1968 1 0.33 SO S O
Gaesischia (Gaesischiopsis) flavoclypeata Michener, LaBerge &
2 SO S O
Moure, 1955 0.29
Melissodes (Ecplectica) nigroaenea (Smith, 1854) 4 0.23 SO S P
Melissoptila aureocincta Urban, 1968 38 0.58 SO S O
Melissoptila buzzii Urban, 1998 28 0.41 SO S O
Melissoptila cnecomala (Moure, 1944) 4 0.19 SO S O
Melissoptila fiebrigi Brèthes, 1909 8 0.63 SO S O
Melissoptila larocai Urban, 1998 9 0.38 SO S O
Melissoptila minarum (Bertoni & Schorottky, 1910) 4 0.68 SO S O
Melissoptila paraguayensis (Brèthes, 1909) 18 0.34 SO S O
Melissoptila richardiae Bertoni & Schrottky, 1910 1 0.17 SO S O
Melissoptila setigera Urban, 1998 53 0.40 SO S O
Melissoptila thoracica (Smith, 1854) 54 0.41 SO S O
Melissoptila vulpecula Bertoni & Schrottky, 1910 8 0.34 SO S O
Peponapis fervens (Smith, 1879) 1 0.00 SO S O
Thygater (Nectarodiaeta) paranaensis Urban, 1967 3 0.73 SO S P
Thygater (Nectarodiaeta) sordidipenis Moure, 1941 2 0.36 SO S P
Thygater (Thygater) analis (Lepeletier, 1841) 75 0.57 SO S P
Exomalopsini
Exomalopsis (Diomalopsis) bicellularis Michener & Moure, 1957 4 0.60 SO S P
Exomalopsis (Exomalopsis) analis Spinola 1853 40 0.30 SO S P
Exomalopsis (Exomalopsis) vernoniae Schrottky, 1909 22 0.31 SO S P
Exomalopsis (Exomalopsis) sp. 01 44 0.31 SO S P
Exomalopsis (Exomalopsis) sp. 02 20 0.28 SO S P
Exomalopsis (Phanomalopsis) aureosericea Friese, 1899 18 0.37 SO S P
 127

Índice de Hábito
Espécie de abelha Abundância Comportamento Nidificação
especialização alimentar
Exomalopsis (Phanomalopsis) perikalles Silveira & Almeida,
3 SO S P
2009 0.58
Exomalopsis (Phanomalopsis) trifasciata Brèthes, 1910 9 0.54 SO S P
Nomadini
Brachynomada sp. 01 2 0.37 CL NA NA
Brachynomada sp. 03 1 0.27 CL NA NA
Leiopodus lacertinus Smith, 1854 3 0.19 CL NA NA
Nomada sp. 1 1 0.24 CL NA NA
Nomada sp. 2 1 0.18 CL NA NA
Nomada sp. 3 5 0.33 CL NA NA
Nomada sp. 4 4 0.20 CL NA NA
Nomada sp. 5 12 0.33 CL NA NA
Nomada sp. 6 6 0.32 CL NA NA
Nomada sp. 7 1 0.17 CL NA NA
Pseudepeolus angustatus (Moure, 1954) 9 0.32 CL NA NA
Trophocleptria variolosa Holmberg, 1886 2 0.77 CL NA NA
Trophocleptria sp. 01 2 0.59 CL NA NA
Osirini
Osiris sp. 03 1 0.17 CL NA NA
Parepeolus minutus Roig-Alsina, 1989 1 0.67 CL NA NA
Tapinotaspidini
Arhysoceble picta (Friese, 1899) 1 SO S P
Lanthanomelissa betinae Urban, 1995 28 0.48 SO S O
Lanthanomelissa clementis Urban, 1995 7 0.35 SO S O
Lophopedia nigrispinis (Vachal, 1909) 4 0.31 SO C O
Lophopedia pygmaea (Schrottky, 1902) 24 0.31 SO C O
Monoeca xanthopyga Harter-Marques, Cunha & Moure, 2001 2 0.56 SO S O
Paratetrapedia fervida (Smith, 1879) 7 0.35 SO C O
Trigonopedia sp. 01 3 0.26 SO S O
Trigonopedia sp. 03 5 0.26 SO S O
Tetrapediini
Tetrapedia diversipes Klug, 1810 26 0.31 SO C P
Xylocopini
Ceratina (Ceratinula) melanochroa (Moure, 1941) 40 0.48 SO F P
Ceratina (Ceratinula) oxalidis Schrottky, 1907 24 0.23 SO F P
Ceratina (Ceratinula) sclerops Schrottky, 1907 92 0.28 SO F P
Ceratina (Ceratinula) sp. 01 4 0.35 SO F P
Ceratina (Ceratinula) sp. 02 12 0.25 SO F P
Ceratina (Ceratinula) sp. 03 1 0.20 SO F P
Ceratina (Ceratinula) sp. 04 35 0.42 SO F P
Ceratina (Crewella) asuncionis Strand, 1910 38 0.33 SO F P
Ceratina (Crewella) sp. 03 158 0.43 SO F P
Ceratina (Neoclavicera) asunciana Strand, 1910 5 0.16 SO F P
Ceratina (Neoclavicera) richardsoniae Schrottky, 1909 100 0.33 SO F P
Ceratina (Neoclavicera) subcarinata Roig-Alsina, 2013 15 0.42 SO F P
Ceratina (Neoclavicera) umbricosta Roig-Alsina, 2013 5 0.40 SO F P
Ceratina (Rhysoceratina) canaliculata Roig-Alsina, 2016 9 0.26 SO F P
Ceratina (Rhysoceratina) stilbonota Moure, 1941 141 0.30 SO F P
Ceratina (Rhysoceratina) volitans Schrottky, 1907 1 0.24 SO F P
Xylocopa (Neoxylocopa) augusti Lepeletier, 1841 20 0.47 SO C P
 128

Índice de Hábito
Espécie de abelha Abundância Comportamento Nidificação
especialização alimentar
Xylocopa (Neoxylocopa) frontalis (Olivier, 1789) 14 0.57 SO C P
Xylocopa (Stenoxylocopa) artifex Smith, 1874 6 0.77 SO C P
Colletinae
Colletini
Colletes argentinus Friese, 1908 15 0.70 SO S P
Colletes michenerianus Moure, 1956 1 0.37 SO S P
Colletes rugicollis Friese, 1900 6 0.25 SO S P
Hylaeini
Hylaeus (Hylaeopsis) cecidonastes Moure, 1972 1 0.00 SO F P
Hylaeus sp. 01 20 0.28 SO F P
Hylaeus sp. 02 34 0.38 SO F P
Hylaeus sp. 03 8 0.23 SO F P
Hylaeus sp. 04 3 0.43 SO F P
Hylaeus sp. 05 42 0.36 SO F P
Hylaeus sp. 06 28 0.27 SO F P
Hylaeus sp. 07 2 0.30 SO F P
Hylaeus sp. 08 25 0.29 SO F P
Hylaeus sp. 09 2 0.47 SO F P
Neopasephaeini
Belopria zonata Moure, 1956 1 0.11 SO S O
Belopria sp. 02 1 0.20 SO S O
Bicolletes tauraphilus Laroca & Almeida, 2005 5 0.62 SO S O
Ctenosibyne cingulata (Moure, 1956) 4 0.32 SO S O
Eulonchopria psaenythioides Brèthes, 1909 1 0.11 SO S O
Tetraglossula anthracina (Michener, 1989) 77 0.59 SO S O
Xeromelissini
Chilicola (Oediscelisca) sp. 01 8 0.44 SO F P
Chilicola (Oediscelisca) sp. 02 5 0.29 SO F P
Chilicola (Prosopoides) cfr. prosopoides (Ducke, 1907) 21 0.49 SO F P
Halictinae
Augochlorini
Augochlora (Augochlora) caerulior Cockerell, 1900 29 0.28 P_E C P
Augochlora (Augochlora) cydippe (Schrottky, 1910) 38 0.23 P_E C P
Augochlora (Augochlora) daphnis Smith, 1853 547 0.28 P_E C P
Augochlora (Augochlora) nausicaa (Schrottky, 1909) 41 0.27 P_E C P
Augochlora (Augochlora) perimelas Cockerell, 1900 5 0.18 P_E C P
Augochlora (Augochlora) phoemonoe (Schrottky, 1909) 74 0.22 P_E C P
Augochlora (Augochlora) seitzi Cockerell, 1929 17 0.51 P_E C P
Augochlora (Augochlora) sp. 01 2 0.21 P_E C P
Augochlora (Augochlora) sp. 02 2 0.42 P_E C P
Augochlora (Oxystoglossella) iphigenia Holmberg, 1886 276 0.32 P_E S P
Augochlora (Oxystoglossella) morrae (Strand, 1910) 73 0.25 P_E S P
Augochlorella ephyra (Schrottky, 1910) 78 0.19 P_E S P
Augochlorella iopoecila Moure, 1950 15 0.46 P_E S P
Augochlorella urania (Smith, 1853) 49 0.27 P_E S P
Augochlorella acarinata Coelho, 2004 3 0.34 P_E S P
Augochloropsis (Augochloropsis) brachycephala Moure, 1943 169 0.34 SO S P
Augochloropsis (Augochloropsis) sp. 11 1 0.20 SO S P
Augochloropsis (Glyptobasia) chloera (Moure, 1940) 2 0.18 SO S P
 129

Índice de Hábito
Espécie de abelha Abundância Comportamento Nidificação
especialização alimentar
Augochloropsis (Paraugochloropsis) cleopatra (Schrottky, 1902) 21 0.43 SO S P
Augochlropsis (Paraugochloropsis) cupreola (Cockerell, 1900) 42 0.23 SO S P
Augochloropsis (Paraugochloropsis) iris (Schrottky, 1902) 2 0.39 SO S P
Augochloropsis (Paraugochloropsis) multiplex (Vachal, 1903) 43 0.41 SO S P
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sparsilis (Vachal, 1903) 102 0.39 SO S P
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 02 16 0.30 SO S P
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 03 27 0.17 SO S P
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 05 38 0.37 SO S P
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 09 51 0.20 SO S P
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 10 2 0.11 SO S P
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 11 1 0.12 SO S P
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 12 1 0.27 SO S P
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 13 2 0.36 SO S P
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 14 1 0.39 SO S P
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 15 2 0.49 SO S P
Ceratalictus psoraspis (Vachal, 1911) 8 0.35 SO S P
Corynurella cognata Gonçalves, 2010 1 0.34 SO S P
Halictillus loureiroi (Moure, 1941) 16 0.42 SO S P
Megommation insigne (Smith, 1853) 2 0.42 SO S P
Neocorynura atromarginata (Cockerell, 1901) 6 0.24 SO S P
Neocorynura codion (Vachal, 1904) 299 0.34 SO S P
Neocorynura dilutipes (Vachal, 1904) 73 0.26 SO S P
Neocorynura hebe Gonçalves, 2019 2 0.09 SO S P
Neocorynura iopodion (Vachal, 1904) 4 0.24 SO S P
Neocorynura laevistriata Gonçalves, 2019 7 0.18 SO S P
Neocorynura roxane (Schrottky, 1909) 2 0.23 SO S P
Paroxystoglossa andromache (Schrottky, 1909) 10 0.21 SO S P
Paroxystoglossa brachycera Moure, 1960 15 0.44 SO S P
Paroxystoglossa jocasta (Schrottky, 1910) 5 0.37 SO S P
Paroxystoglossa spiloptera Moure, 1960 1 0.11 SO S P
Pseudaugochlora graminea (Fabricius, 1804) 13 0.48 SO S P
Pseudaugochlora indistincta Almeida, 2008 30 0.53 SO S P
Rhectomia pumilla Moure, 1947 6 0.31 SO S P
Rhinocorynura vernoniae (Schrottky, 1914) 46 0.56 P_E S P
Temnosoma sp. 01 8 0.35 CL NA NA
Temnosoma sp. 02 3 0.30 CL NA NA
Temnosoma sp. 03 8 0.40 CL NA NA
Thectochlora alaris (Vachal, 1904) 1 0.65 SO S P
Caenohalictini
Agapostemon (Notagapostemon) semimelleus Cockerell, 1900 65 0.27 SO S P
Caenohalictus curticeps (Vachal, 1903) 25 0.48 SO S P
Caenohalictus incertus (Schrottky, 1902) 9 0.24 SO S P
Caenohalictus cfr. palumbes (Vachal, 1903) 2 0.12 SO S P
Caenohalictus palumbes (Vachal, 1903) 2 0.37 SO S P
Caenohalictus tesselatus (Moure, 1940) 39 0.35 SO S P
Caenohalictus sp. 01 4 0.15 SO S P
Habralictus canaliculatus Moure, 1941 23 0.36 SO S P
Habralictus macrospilophorus Moure, 1941 14 0.28 SO S P
Oragapostemon divaricatus (Vachal, 1904) 9 0.27 SO S P
 130

Índice de Hábito
Espécie de abelha Abundância Comportamento Nidificação
especialização alimentar
Pseudagapostemon (Neagapostemon) cyanomelas Cure, 1989 15 0.37 SO S P
Pseudagapostemon (Pseudagapostemon) cyaneus Moure &
1 SO S P
Sakagami, 1984 0.34
Pseudagapostemon (Pseudagapostemon) pruinosus Moure &
166 SO S P
Sakagami, 1984 0.37
Halictini
Dialictus nanus (Smith, 1879) 28 0.24 P_E S P
Dialictus opacus (Moure, 1940) 143 0.42 P_E S P
Dialictus phaedrus (Schrottky, 1910) 23 0.29 P_E S P
Dialictus rostratus (Moure, 1947) 1 0.00 P_E S P
Dialictus sp. 01 14 0.28 P_E S P
Dialictus sp. 02 173 0.30 P_E S P
Dialictus sp. 03 8 0.25 P_E S P
Dialictus sp. 04 9 0.23 P_E S P
Dialictus sp. 05 31 0.22 P_E S P
Dialictus sp. 06 1 0.55 P_E S P
Dialictus sp. 07 114 0.26 P_E S P
Dialictus sp. 08 4 0.17 P_E S P
Dialictus sp. 09 32 0.28 P_E S P
Dialictus sp. 11 15 0.27 P_E S P
Dialictus sp. 12 156 0.24 P_E S P
Dialictus sp. 13 5 0.20 P_E S P
Dialictus sp. 14 11 0.27 P_E S P
Dialictus sp. 15 64 0.22 P_E S P
Dialictus sp. 16 17 0.25 P_E S P
Dialictus sp. 17 4 0.16 P_E S P
Dialictus sp. 18 2 0.65 P_E S P
Dialictus sp. 19 1 0.55 P_E S P
Sphecodini
Microsphecodes russeiclypeatus (Sakagami & Moure, 1962) 2 0.16 CL NA NA
Sphecodes brasiliensis Schrottky, 1910 1 0.00 CL NA NA
Sphecodes sp. 01 5 0.11 CL NA NA
Sphecodes sp. 02 1 0.11 CL NA NA
Sphecodes sp. 03 1 0.34 CL NA NA
Sphecodes sp. 04 1 0.36 CL NA NA
Sphecodes sp. 05 1 0.11 CL NA NA
Megachilinae
Anthidiini
Anthidium manicatum (Linnaeus, 1758) 4 0.50 SO F P
Anthodioctes claudii Urban, 1999 3 0.41 SO F P
Anthodioctes megachiloides Holmberg, 1903 2 0.49 SO F P
Ctenanthidium gracile Urban, 1993 1 0.73 SO F P
Dicranthidium aff. soniae Urban, 1993 3 0.18 SO F P
Dicranthidium sp. 01 1 0.27 SO F P
Epanthidium autumnale (Schrottky, 1909) 3 0.29 SO F P
Epanthidium nectarinioides (Schrottky, 1902) 5 0.34 SO F P
Hypanthidium divaricatum (Smith, 1854) 13 0.30 SO F P
Moureanthidium paranaense Urban, 1995 9 0.24 SO F P
Moureanthidium subarenarium (Schwarz, 1933) 2 0.36 SO F P
Megachilini
Coelioxys (Acrocoelioxys) tolteca Cresson, 1878 39 0.34 CL NA NA
 131

Índice de Hábito
Espécie de abelha Abundância Comportamento Nidificação
especialização alimentar
Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp. 01 12 0.23 CL NA NA
Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp. 02 1 CL NA NA
Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp. 03 1 0.18 CL NA NA
Coelioxys (Glyptocoelioxys) cerasiopleura Holmberg, 1903 4 0.29 CL NA NA
Coelioxys (Glyptocoelioxys) chacoensis Holmberg, 1903 1 0.12 CL NA NA
Coelioxys (Glyptocoelioxys) sp. 01 1 0.59 CL NA NA
Coelioxys (Neocoelioxys) praetextata Haliday, 1836 1 0.27 CL NA NA
Coelioxys (Neocoelioxys) sp. 01 2 0.17 CL NA NA
Megachile (Acentron) lentifera Vachal, 1909 5 0.38 SO C P
Megachile (Acentron) sp. 01 3 0.17 SO C P
Megachile (Austromegachile) facialis Vachal, 1909 2 0.22 SO C P
Megachile (Austromegachile) susurrans Haliday, 1836 49 0.32 SO C P
Megachile (Austromegachile) trigonaspis Schrottky, 1913 3 0.18 SO C P
Megachile (Austromegachile) sp. 01 2 0.35 SO C P
Megachile (Chrysosarus) cfr. tuberculifera Schrottky, 1913 10 0.35 SO C P
Megachile (Chrysosarus) sp. 01 11 0.37 SO C P
Megachile (Leptorachina) sp. 01 1 SO C P
Megachile (Leptorachis) aetheria Mitchell, 1930 13 0.52 SO C P
Megachile (Leptorachis) paulistana Schrottky, 1902 6 0.20 SO C P
Megachile (Leptorachis) sp. 01 2 0.16 SO C P
Megachile (Melanosarus) aff. brasiliensis Dalla Torre, 1896 6 0.31 SO C P
Megachile (Moureapis) apicipennis Schrottky, 1902 163 0.32 SO C P
Megachile (Moureapis) maculata Smith, 1853 12 0.24 SO C P
Megachile (Moureapis) nigropilosa Schrottky, 1902 8 0.27 SO C P
Megachile (Pseudocentron) curvipes Smith, 1853 21 0.32 SO C P
Megachile (Tylomegachile) orba Schrottky, 1913 2 0.88 SO C P
Megachile sp. 01 2 SO C P
Megachile sp. 02 7 0.36 SO C P
* Espécies sem valor de índice de especialização não foram coletadas em flores
 132

MATERIAL SUPLEMENTAR 3. ESPÉCIES DE ABELHAS E AS RESPECTIVAS ÁREAS ONDE FORAM COLETADAS.

PARA LEGENDA DAS SIGLAS VER TABELA 1.

Espécie de abelha SJP CJB PIGUA PATU PTA PTI PP QGAC QGEN QMAN
Andreninae
Calliopsini
Acamptopoeum prini (Holmberg, 1884) 0 0 0 0 0 0 0 1 0 2
Callonychium (Callonychium) petuniae Cure & Wittmann, 1990 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0
Protandrenini
Anthrenoides admirabilis Urban, 2005 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Anthrenoides alvarengai Urban, 2007 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0
Anthrenoides antonii Urban, 2005 2 0 0 0 0 0 0 0 4 0
Anthrenoides araucariae Urban, 2005 0 0 0 0 9 0 0 0 0 0
Anthrenoides corrugatus Urban, 2005 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Anthrenoides larocai Urban, 2005 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Anthrenoides meridionalis (Schrottky, 1906) 3 4 11 7 5 3 12 6 1 11
Anthrenoides ornatus Urban, 2005 0 0 1 2 4 0 0 7 0 3
Anthrenoides paolae Urban, 2005 0 7 7 3 1 2 0 1 6 0
Anthrenoides petuniae Urban, 2005 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0
Anthrenoides rodrigoi Urban, 2005 2 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Anthrenoides sp. 01 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0
Cephalurgus anomalus Moure & Lucas de Oliveira, 1962 2 0 1 0 3 0 0 0 0 0
Psaenythia annulata Gerstaecker 1868 4 0 5 0 1 1 0 2 0 1
Psaenythia bergii Holmberg 1884 9 20 4 0 0 0 0 1 3 23
Psaenythia capito Gerstaecker, 1868 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0
Psaenythia collaris Schrottky, 1906 0 5 5 1 2 2 0 1 2 3
Psaenythia quadrifasciata Friese, 1908 4 0 0 0 0 0 0 0 1 0
Psaenythia sp. 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Psaenythia sp. 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3
Rhophitulus politus (Schlindwein & Moure, 1998) 1 1 1 0 1 1 3 1 0 10
Rhophitulus sp. 1 0 0 0 6 0 2 0 4 0 0
Rhophitulus sp. 3 15 39 6 23 3 18 0 1 4 0
Rhophitulus sp. 4 4 0 4 1 1 0 0 0 0 0
Rhophitulus sp. 5 11 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Rhophitulus sp. 6 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1
Rhophitulus sp. 7 0 0 0 4 0 0 0 0 0 0
Rhophitulus sp. 8 1 0 0 1 19 0 0 0 0 1
Rhophitulus sp. 9 0 0 9 0 0 16 0 3 0 2
Apinae
Bombini
Bombus (Fervidobombus) morio (Swederus, 1787) 5 27 20 20 10 6 9 30 18 10
Bombus (Fervidobombus) pauloensis Friese, 1913 11 12 23 13 22 17 1 31 12 10
Euglossini
Eulaema (Apeulaema) nigrita Lepeletier, 1841 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Meliponini
Lestrimelitta sulina Marchi & Melo, 2006 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0
Melipona (Eomelipona) bicolor Lepeletier, 1836 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0
Melipona (Eomelipona) marginata Lepeletier, 1836 1 1 0 5 4 32 0 0 4 0
Melipona (Melipona) quadrifasciata Lepeletier, 1836 0 7 16 25 1 5 0 5 5 5
Melipona (Michmelia) scutellaris Latreille, 1811 0 0 0 10 0 0 0 0 0 0
Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier, 1836) 0 0 0 0 0 0 0 2 0 15
Paratrigona subnuda Moure, 1947 0 1 134 69 213 163 0 1 0 0
Partamona helleri (Friese, 1900) 0 0 9 2 5 21 22 0 0 1
Plebeia droryana (Friese, 1900) 0 0 4 0 2 21 20 8 0 0
Plebeia emerina (Friese, 1900) 39 0 0 28 1 5 42 30 61 23
 133

Espécie de abelha SJP CJB PIGUA PATU PTA PTI PP QGAC QGEN QMAN
Plebeia remota (Holmberg, 1903) 0 0 23 0 0 25 0 2 0 0
Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier, 1836) 18 44 3 4 0 22 62 29 54 31
Scaptotrigona postica (Latreille, 1807) 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
Schwarziana quadripunctata (Lepeletier, 1836) 0 0 32 22 26 24 0 0 0 0
Tetragonisca fiebrigi (Schwarz, 1938) 4 59 28 51 64 52 11 21 11 43
Trigona spinipes (Fabricius, 1793) 44 103 55 45 69 77 31 43 81 25
Centridini
Centris (Centris) varia (Erichson, 1849) 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0
Centris (Hemisiella) trigonoides Lepeletier, 1841 0 2 0 4 3 0 1 5 0 0
Centris (Hemisiella) tarsata Smith, 1874 0 1 1 1 0 3 0 1 1 1
Centris (Melacentris) cfr. lateritia Friese, 1899 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1
Emphorini
Melitoma segmentaria (Fabricius, 1804) 0 7 10 8 6 3 0 0 2 4
Ptilothrix relata (Holmberg, 1903) 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Eucerini
Gaesischia (Gaesischia) fulgurans (Holmberg, 1903) 2 0 0 0 0 0 0 0 1 0
Gaesischia (Gaesischia) undulata Urban, 1989 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0
Gaesischia (Gaesischiopsis) aurea Urban, 1968 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Gaesischia (Gaesischiopsis) flavoclypeata Michener, LaBerge &
Moure, 1955 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Melissodes (Ecplectica) nigroaenea (Smith, 1854) 0 2 1 0 1 0 0 0 0 0
Melissoptila aureocincta Urban, 1968 2 9 2 15 0 0 0 4 6 0
Melissoptila buzzii Urban, 1998 3 4 1 10 0 2 0 0 6 2
Melissoptila cnecomala (Moure, 1944) 2 0 0 0 0 0 0 0 1 1
Melissoptila fiebrigi Brèthes, 1909 0 0 0 0 8 0 0 0 0 0
Melissoptila larocai Urban, 1998 3 0 4 0 0 0 0 0 2 0
Melissoptila minarum (Bertoni & Schorottky, 1910) 1 0 0 0 0 0 0 0 3 0
Melissoptila paraguayensis (Brèthes, 1909) 1 0 7 0 0 0 0 10 0 0
Melissoptila richardiae Bertoni & Schrottky, 1910 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Melissoptila setigera Urban, 1998 8 20 1 12 0 1 0 0 2 9
Melissoptila thoracica (Smith, 1854) 15 2 0 0 1 2 0 15 4 15
Melissoptila vulpecula Bertoni & Schrottky, 1910 8 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Peponapis fervens (Smith, 1879) 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0
Thygater (Nectarodiaeta) paranaensis Urban, 1967 0 0 0 0 0 2 0 0 1 0
Thygater (Nectarodiaeta) sordidipenis Moure, 1941 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Thygater (Thygater) analis (Lepeletier, 1841) 1 11 9 13 4 4 6 9 8 10
Exomalopsini
Exomalopsis (Diomalopsis) bicellularis Michener & Moure, 1957 0 0 0 0 0 0 0 4 0 0
Exomalopsis (Exomalopsis) analis Spinola 1853 0 3 1 5 1 0 1 14 5 10
Exomalopsis (Exomalopsis) vernoniae Schrottky, 1909 0 0 4 0 2 0 3 1 0 12
Exomalopsis (Exomalopsis) sp. 01 0 1 7 4 3 2 9 3 1 14
Exomalopsis (Exomalopsis) sp. 02 0 1 1 1 2 0 6 2 0 7
Exomalopsis (Phanomalopsis) aureosericea Friese, 1899 0 0 3 5 2 3 0 0 0 5
Exomalopsis (Phanomalopsis) perikalles Silveira & Almeida,
2009 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Exomalopsis (Phanomalopsis) trifasciata Brèthes, 1910 6 0 0 0 1 0 0 1 0 1
Nomadini
Brachynomada sp. 01 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Brachynomada sp. 03 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Leiopodus lacertinus Smith, 1854 0 0 1 1 0 0 0 0 1 0
Nomada sp. 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0
Nomada sp. 2 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Nomada sp. 3 0 0 3 0 1 0 0 0 1 0
Nomada sp. 4 0 0 1 0 2 1 0 0 0 0
Nomada sp. 5 0 0 1 0 0 0 0 1 0 10
Nomada sp. 6 0 0 0 0 0 0 0 4 0 2
 134

Espécie de abelha SJP CJB PIGUA PATU PTA PTI PP QGAC QGEN QMAN
Nomada sp. 7 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Pseudepeolus angustatus (Moure, 1954) 7 0 0 0 0 0 0 0 0 2
Trophocleptria variolosa Holmberg, 1886 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0
Trophocleptria sp. 01 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0
Osirini
Osiris sp. 03 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Parepeolus minutus Roig-Alsina, 1989 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Tapinotaspidini
Arhysoceble picta (Friese, 1899) 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Lanthanomelissa betinae Urban, 1995 11 5 0 0 1 6 0 3 0 2
Lanthanomelissa clementis Urban, 1995 7 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Lophopedia nigrispinis (Vachal, 1909) 0 0 1 0 1 1 0 1 0 0
Lophopedia pygmaea (Schrottky, 1902) 0 2 1 1 9 0 1 4 1 5
Monoeca xanthopyga Harter-Marques, Cunha & Moure, 2001 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Paratetrapedia fervida (Smith, 1879) 4 0 2 0 0 0 0 0 1 0
Trigonopedia sp. 01 0 0 2 0 1 0 0 0 0 0
Trigonopedia sp. 03 0 0 2 0 3 0 0 0 0 0
Tetrapediini
Tetrapedia diversipes Klug, 1810 0 2 10 3 1 2 0 1 4 3
Xylocopini
Ceratina (Ceratinula) melanochroa (Moure, 1941) 6 0 0 6 7 1 0 10 1 9
Ceratina (Ceratinula) oxalidis Schrottky, 1907 2 0 1 4 4 3 2 7 0 1
Ceratina (Ceratinula) sclerops Schrottky, 1907 7 8 3 17 12 14 12 4 7 8
Ceratina (Ceratinula) sp. 01 0 2 0 0 0 0 0 0 0 2
Ceratina (Ceratinula) sp. 02 0 0 0 1 2 4 1 0 1 3
Ceratina (Ceratinula) sp. 03 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Ceratina (Ceratinula) sp. 04 3 2 2 8 7 8 1 0 1 3
Ceratina (Crewella) asuncionis Strand, 1910 1 22 0 2 1 0 0 1 6 5
Ceratina (Crewella) sp. 03 11 15 7 32 6 2 8 23 18 36
Ceratina (Neoclavicera) asunciana Strand, 1910 2 1 0 0 0 0 0 0 2 0
Ceratina (Neoclavicera) richardsoniae Schrottky, 1909 29 1 2 3 2 2 19 8 20 14
Ceratina (Neoclavicera) subcarinata Roig-Alsina, 2013 7 0 1 0 0 0 0 0 7 0
Ceratina (Neoclavicera) umbricosta Roig-Alsina, 2013 1 0 0 0 0 0 0 3 1 0
Ceratina (Rhysoceratina) canaliculata Roig-Alsina, 2016 0 0 0 2 2 4 0 0 0 1
Ceratina (Rhysoceratina) stilbonota Moure, 1941 9 25 3 27 13 30 6 5 8 15
Ceratina (Rhysoceratina) volitans Schrottky, 1907 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0
Xylocopa (Neoxylocopa) augusti Lepeletier, 1841 1 1 0 7 4 2 3 1 0 1
Xylocopa (Neoxylocopa) frontalis (Olivier, 1789) 2 2 4 2 1 1 1 0 1 0
Xylocopa (Stenoxylocopa) artifex Smith, 1874 1 1 3 1 0 0 0 0 0 0
Colletinae
Colletini
Colletes argentinus Friese, 1908 0 0 3 4 2 0 0 3 3 0
Colletes michenerianus Moure, 1956 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Colletes rugicollis Friese, 1900 0 0 0 0 0 0 0 3 1 2
Hylaeini
Hylaeus (Hylaeopsis) cecidonastes Moure, 1972 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Hylaeus sp. 01 0 2 4 1 4 1 0 3 3 2
Hylaeus sp. 02 6 3 0 5 0 3 7 6 3 1
Hylaeus sp. 03 0 0 2 0 0 1 2 1 0 2
Hylaeus sp. 04 0 0 0 0 0 0 0 1 0 2
Hylaeus sp. 05 0 3 8 1 5 1 18 1 3 2
Hylaeus sp. 06 1 2 7 5 5 1 1 6 0 0
Hylaeus sp. 07 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0
Hylaeus sp. 08 1 0 5 7 6 2 0 1 2 1
Hylaeus sp. 09 0 0 0 0 0 0 0 2 0 0
 135

Espécie de abelha SJP CJB PIGUA PATU PTA PTI PP QGAC QGEN QMAN
Neopasephaeini
Belopria zonata Moure, 1956 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0
Belopria sp. 02 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Bicolletes tauraphilus Laroca & Almeida, 2005 0 0 0 0 2 0 0 2 0 1
Ctenosibyne cingulata (Moure, 1956) 0 0 0 3 0 1 0 0 0 0
Eulonchopria psaenythioides Brèthes, 1909 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Tetraglossula anthracina (Michener, 1989) 24 5 7 10 6 5 0 0 10 10
Xeromelissini
Chilicola (Oediscelisca) sp. 01 6 1 0 1 0 0 0 0 0 0
Chilicola (Oediscelisca) sp. 02 1 0 0 0 1 2 0 1 0 0
Chilicola (Prosopoides) cfr. prosopoides (Ducke, 1907) 1 1 3 0 12 0 0 2 0 2
Halictinae
Augochlorini
Augochlora (Augochlora) caerulior Cockerell, 1900 1 1 2 4 0 3 0 9 1 8
Augochlora (Augochlora) cydippe (Schrottky, 1910) 5 0 3 3 3 3 0 7 4 10
Augochlora (Augochlora) daphnis Smith, 1853 53 56 17 59 44 59 110 48 51 50
Augochlora (Augochlora) nausicaa (Schrottky, 1909) 0 4 2 5 2 1 16 1 0 10
Augochlora (Augochlora) perimelas Cockerell, 1900 0 0 1 0 1 0 0 0 3 0
Augochlora (Augochlora) phoemonoe (Schrottky, 1909) 2 6 2 2 2 14 10 12 9 15
Augochlora (Augochlora) seitzi Cockerell, 1929 0 1 0 0 0 0 13 2 1 0
Augochlora (Augochlora) sp. 01 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0
Augochlora (Augochlora) sp. 02 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0
Augochlora (Oxystoglossella) iphigenia Holmberg, 1886 10 54 55 6 37 45 0 31 29 9
Augochlora (Oxystoglossella) morrae (Strand, 1910) 1 1 45 6 4 1 0 4 5 6
Augochlorella ephyra (Schrottky, 1910) 1 0 0 8 3 7 54 3 0 2
Augochlorella iopoecila Moure, 1950 4 1 1 0 0 1 0 0 0 8
Augochlorella urania (Smith, 1853) 1 5 1 4 1 4 25 2 6 0
Augochlorella acarinata Coelho, 2004 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3
Augochloropsis (Augochloropsis) brachycephala Moure, 1943 1 9 37 9 4 19 0 36 7 47
Augochloropsis (Augochloropsis) sp. 11 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Augochloropsis (Glyptobasia) chloera (Moure, 1940) 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0
Augochloropsis (Paraugochloropsis) cleopatra (Schrottky, 1902) 2 17 0 2 0 0 0 0 0 0
Augochlropsis (Paraugochloropsis) cupreola (Cockerell, 1900) 4 3 1 4 5 0 7 9 8 1
Augochloropsis (Paraugochloropsis) iris (Schrottky, 1902) 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Augochloropsis (Paraugochloropsis) multiplex (Vachal, 1903) 11 14 1 5 0 0 0 1 10 1
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sparsilis (Vachal, 1903) 17 37 0 6 0 0 0 17 19 6
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 02 1 2 0 1 1 4 0 2 1 4
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 03 1 1 9 3 4 3 0 0 4 2
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 05 9 2 0 4 6 5 1 7 3 1
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 09 1 10 17 3 2 15 0 0 1 2
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 10 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 11 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 12 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 13 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 14 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 15 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1
Ceratalictus psoraspis (Vachal, 1911) 5 1 1 0 0 0 0 0 1 0
Corynurella cognata Gonçalves, 2010 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Halictillus loureiroi (Moure, 1941) 0 0 0 0 11 2 0 0 0 3
Megommation insigne (Smith, 1853) 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0
Neocorynura atromarginata (Cockerell, 1901) 3 0 0 3 0 0 0 0 0 0
Neocorynura codion (Vachal, 1904) 10 24 21 19 7 14 60 25 39 80
Neocorynura dilutipes (Vachal, 1904) 13 7 2 13 1 12 7 13 4 1
Neocorynura hebe Gonçalves, 2019 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1
Neocorynura iopodion (Vachal, 1904) 0 0 1 0 0 0 0 0 3 0
 136

Espécie de abelha SJP CJB PIGUA PATU PTA PTI PP QGAC QGEN QMAN
Neocorynura laevistriata Gonçalves, 2019 1 0 0 3 2 1 0 0 0 0
Neocorynura roxane (Schrottky, 1909) 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1
Paroxystoglossa andromache (Schrottky, 1909) 1 2 2 0 0 0 0 1 3 1
Paroxystoglossa brachycera Moure, 1960 8 0 0 0 0 0 0 0 7 0
Paroxystoglossa jocasta (Schrottky, 1910) 2 0 0 3 0 0 0 0 0 0
Paroxystoglossa spiloptera Moure, 1960 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Pseudaugochlora graminea (Fabricius, 1804) 0 1 1 1 0 0 7 2 1 0
Pseudaugochlora indistincta Almeida, 2008 0 3 0 9 1 5 11 0 1 0
Rhectomia pumilla Moure, 1947 0 1 4 0 0 0 0 0 1 0
Rhinocorynura vernoniae (Schrottky, 1914) 20 0 0 0 0 0 0 7 19 0
Temnosoma sp. 01 0 1 0 0 0 0 0 6 1 0
Temnosoma sp. 02 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0
Temnosoma sp. 03 1 0 0 1 0 0 0 4 2 0
Thectochlora alaris (Vachal, 1904) 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Caenohalictini
Agapostemon (Notagapostemon) semimelleus Cockerell, 1900 0 0 16 1 13 13 0 11 1 10
Caenohalictus curticeps (Vachal, 1903) 0 1 0 1 1 15 1 2 0 4
Caenohalictus incertus (Schrottky, 1902) 0 0 3 2 0 4 0 0 0 0
Caenohalictus cfr. palumbes (Vachal, 1903) 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0
Caenohalictus palumbes (Vachal, 1903) 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0
Caenohalictus tesselatus (Moure, 1940) 15 2 6 5 8 1 0 1 1 0
Caenohalictus sp. 01 0 0 2 0 0 0 0 0 0 2
Habralictus canaliculatus Moure, 1941 0 0 13 1 1 2 0 0 1 5
Habralictus macrospilophorus Moure, 1941 0 0 8 0 1 2 0 0 1 2
Oragapostemon divaricatus (Vachal, 1904) 0 0 8 0 1 0 0 0 0 0
Pseudagapostemon (Neagapostemon) cyanomelas Cure, 1989 0 3 1 1 4 6 0 0 0 0
Pseudagapostemon (Pseudagapostemon) cyaneus Moure &
Sakagami, 1984 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Pseudagapostemon (Pseudagapostemon) pruinosus Moure &
Sakagami, 1984 22 0 49 16 23 40 0 0 16 0
Halictini
Dialictus nanus (Smith, 1879) 1 4 0 1 0 4 3 4 11 0
Dialictus opacus (Moure, 1940) 0 5 5 2 13 6 64 25 5 18
Dialictus phaedrus (Schrottky, 1910) 0 0 16 0 1 2 0 3 0 1
Dialictus rostratus (Moure, 1947) 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Dialictus sp. 01 2 0 0 2 1 0 4 0 2 3
Dialictus sp. 02 1 60 17 5 7 41 2 15 13 12
Dialictus sp. 03 0 1 0 1 1 3 1 0 0 1
Dialictus sp. 04 4 5 0 0 0 0 0 0 0 0
Dialictus sp. 05 4 6 3 3 2 2 5 3 1 2
Dialictus sp. 06 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0
Dialictus sp. 07 3 37 1 16 13 9 18 11 3 3
Dialictus sp. 08 0 0 0 1 3 0 0 0 0 0
Dialictus sp. 09 1 5 13 4 2 1 0 4 2 0
Dialictus sp. 11 5 2 5 1 1 1 0 0 0 0
Dialictus sp. 12 0 6 6 20 14 27 3 24 31 25
Dialictus sp. 13 3 1 0 0 1 0 0 0 0 0
Dialictus sp. 14 1 1 0 7 1 0 0 1 0 0
Dialictus sp. 15 1 5 8 11 6 10 8 4 7 4
Dialictus sp. 16 1 1 5 2 1 1 0 4 1 1
Dialictus sp. 17 2 1 0 0 0 0 0 0 1 0
Dialictus sp. 18 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0
Dialictus sp. 19 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0
Sphecodini
Microsphecodes russeiclypeatus (Sakagami & Moure, 1962) 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0
Sphecodes brasiliensis Schrottky, 1910 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0
 137

Espécie de abelha SJP CJB PIGUA PATU PTA PTI PP QGAC QGEN QMAN
Sphecodes sp. 01 0 0 0 0 0 0 0 4 0 1
Sphecodes sp. 02 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Sphecodes sp. 03 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Sphecodes sp. 04 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Sphecodes sp. 05 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Megachilinae
Anthidiini
Anthidium manicatum (Linnaeus, 1758) 0 2 0 0 1 0 0 0 0 1
Anthodioctes claudii Urban, 1999 0 0 0 0 0 0 2 1 0 0
Anthodioctes megachiloides Holmberg, 1903 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0
Ctenanthidium gracile Urban, 1993 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0
Dicranthidium aff. soniae Urban, 1993 0 0 0 0 3 0 0 0 0 0
Dicranthidium sp. 01 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Epanthidium autumnale (Schrottky, 1909) 0 0 2 0 0 1 0 0 0 0
Epanthidium nectarinioides (Schrottky, 1902) 0 0 0 0 0 0 0 3 1 1
Hypanthidium divaricatum (Smith, 1854) 0 0 2 0 2 3 0 0 0 6
Moureanthidium paranaense Urban, 1995 0 1 0 2 0 1 0 1 0 4
Moureanthidium subarenarium (Schwarz, 1933) 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0
Megachilini
Coelioxys (Acrocoelioxys) tolteca Cresson, 1878 4 2 3 4 2 2 1 11 1 9
Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp. 01 2 2 0 1 2 0 0 3 0 2
Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp. 02 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp. 03 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Coelioxys (Glyptocoelioxys) cerasiopleura Holmberg, 1903 2 2 0 0 0 0 0 0 0 0
Coelioxys (Glyptocoelioxys) chacoensis Holmberg, 1903 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Coelioxys (Glyptocoelioxys) sp. 01 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Coelioxys (Neocoelioxys) praetextata Haliday, 1836 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Coelioxys (Neocoelioxys) sp. 01 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0
Megachile (Acentron) lentifera Vachal, 1909 2 0 0 0 0 0 0 0 3 0
Megachile (Acentron) sp. 01 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Megachile (Austromegachile) facialis Vachal, 1909 0 0 0 0 0 0 0 2 0 0
Megachile (Austromegachile) susurrans Haliday, 1836 3 4 1 1 5 1 8 10 7 9
Megachile (Austromegachile) trigonaspis Schrottky, 1913 0 0 0 0 1 1 0 1 0 0
Megachile (Austromegachile) sp. 01 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0
Megachile (Chrysosarus) cfr. tuberculifera Schrottky, 1913 2 0 2 1 0 1 0 1 1 2
Megachile (Chrysosarus) sp. 01 2 3 0 2 1 0 0 0 2 1
Megachile (Leptorachina) sp. 01 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Megachile (Leptorachis) aetheria Mitchell, 1930 0 4 1 4 0 0 0 1 1 2
Megachile (Leptorachis) paulistana Schrottky, 1902 0 0 3 0 0 0 0 1 1 1
Megachile (Leptorachis) sp. 01 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0
Megachile (Melanosarus) aff. brasiliensis Dalla Torre, 1896 0 0 0 5 0 1 0 0 0 0
Megachile (Moureapis) apicipennis Schrottky, 1902 10 8 9 20 11 10 9 38 22 26
Megachile (Moureapis) maculata Smith, 1853 0 1 0 0 0 4 0 0 4 3
Megachile (Moureapis) nigropilosa Schrottky, 1902 3 3 0 0 1 0 0 0 0 1
Megachile (Pseudocentron) curvipes Smith, 1853 0 7 1 0 0 0 0 1 5 7
Megachile (Tylomegachile) orba Schrottky, 1913 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Megachile sp. 01 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1
Megachile sp. 02 1 0 1 0 0 3 0 0 0 2
 138

MATERIAL SUPLEMENTAR 4. ANÁLISE DOS RESÍDUOS DOS MODELOS SELECIONADOS PELAS ANÁLISES DE
MODELOS LINEARES BENERALIZADOS (GLM) ENTRE AS VARIÁVEIS BIOLÓGICAS RELACIONADAS ÀS ABELHAS
E AS VARIÁVEIS DA PAISAGEM:

RIQUEZA DE ABELHAS E: A. PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE A 500 METROS; B. ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE

SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS

A. B.

RIQUEZA DE ABELHAS OLIGOLÉTICAS E: C. PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE A 500 METROS; D. PORCENTAGEM

DE ÁREA VERDE A 500 METROS SEM A ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO. E. ÍNDICE DE SHANNON DA PAISAGEM A
500 METROS; F. ÍNDICE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS MAIS A DISTÂNCIA ENTRE OS FRAGMENTOS
A 1KM; G. ÍNDICE DE SHANNON DA PAISAGEM A 2KM SEM A ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO; H. NÚMERO DE
FRAGMENTO A 2KM SEM A ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO

C. D.
 139

E. F.

G. H.
 140

RIQUEZA DE ABELHAS QUE NIDIFICAM NO SOLO E: I. PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE A 500 METROS; J.
PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE A 500 METROS SEM A ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO; K. DISTÂNCIA ENTRE OS
FRAGMENTOS A 1KM SEM A ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO; L. ÍNDICE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS;
M. ÍNDICE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS MAIS A DISTÂNCIA ENTRE OS FRAGMENTOS A 1KM; N.
ÍNDICE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS MAIS O FORMATO MÉDIO DAS MANCHAS DE HABITAT
ARBÓREO A 500 METROS; O. ÍNDICE DE SHANNON DA PAISAGEM A 2KM SEM A ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO; P.
NÚMERO DE FRAGMENTOS A 2KM SEM A ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO

I. J.

K. L.

M. N.
 141

O. P.

RIQUEZA DE ABELHAS SOLITÁRIAS E: Q. DENSIDADE DE BORDA DOS FRAGMENTOS DE ÁREA VERDE A 500
METROS SEM A ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO; R. ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM A 2KM;
S. MÉDIA DAS DISTÂNCIAS EUCLIDIANAS DE CADA FRAGMENTO DE ÁREA VERDE E SEU VIZINHO MAIS
PRÓXIMO A 1KM

Q. R.

S.
 142

UNIFORMIDADE FUNCIONAL DE ABELHAS E: T. PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE A 500 METROS; U. ÍNDICE DE

DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS

T. U.
 143

MATERIAL SUPLEMENTAR 5. ANÁLISE DOS RESÍDUOS DOS MODELOS SELECIONADOS PELAS ANÁLISES DE
MODELOS LINEARES BENERALIZADOS (GLM) ENTRE AS VARIÁVEIS BIOLÓGICAS RELACIONADAS ÀS REDES
MUTUALÍSTICAS E AS VARIÁVEIS DA PAISAGEM:

ÍNDICE DE ESPECIALIZAÇÃO DE REDE E: A. ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500

METROS; B. ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS APENAS COM OS DADOS
REFERENTES ÀS FÊMEAS; C. ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM A 500 METROS APENAS
COM OS DADOS REFERENTES ÀS FÊMEAS SEM A ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO

A. B.

C.
 144

MODULARIDADE DA REDE COM OS DADOS REFERENTES ÀS FÊMEAS E: D. PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE A

500 METROS; E. NÚMERO DE FRAGMENTOS A 2KM; F. ÍNDICE DE DIVERSIDADE DE SHANNON DA PAISAGEM A
500 METROS

D. E.

F.
 145

MATERIAL SUPLEMENTAR 6. ESPÉCIES DE PLANTAS QUE FORAM VISITADAS POR ABELHAS, COM SUAS
RESPECTIVAS QUANTIDADES DE INTERAÇÕES.

Espécies de plantas Quantidade de Interações

Acanthaceae
Hygrophila costata Nees 2
Adoxaceae
Viburnum odoratissimum Ker Gawl. 27
Alismataceae
Sagittaria montevidensis Cham. & Schltdl. 8
Amaranthaceae
Alternanthera brasiliana var. villosa (Moq.) Kuntze 1
Alternanthera philoxeroides (Mart.) Griseb. 15
Iresine diffusa Humb. & Bonpl. ex Willd. 1
Pfaffia tuberosa (Spreng.) Hicken 10
Amaryllidaceae
Agapanthus africanus (L.) Hoffmanns. 3
Habranthus robustus Herb. ex Sweet 5
Hippeastrum psittacinum Herb. 4
Nothoscordum bonariense (Pers.) Beauverd 9
Nothoscordum gracile (Aiton) Stearn 3
Anacardiaceae
Lithraea brasiliensis Marchand 10
Schinus engleri F.A.Barkley 41
Schinus molle L. 18
Schinus terebinthifolia Raddi 249
Apiaceae
Coriandrum sativum L. 6
Eryngium eburneum Decne. 113
Apocynaceae
Allamanda cathartica L. 4
Oxypetalum mosenii Malme 16
Arecaceae
Butia eriospatha (Mart. ex Drude) Becc. 53
Asteraceae
Acmella aff. pusilla (Hook. & Arn.) R.K.Jansen 1
Ageratum conyzoides L. 7
Aspilia montevidensis (Spreng.) Kuntze 64
Austroeupatoriun picturatum (Malme) R.M.King & H.Rob 3
Baccharis anomala DC. 78
Baccharis axillaris DC. 1
Baccharis caprariifolia DC. 20
Baccharis crispa Spreng. 63
Baccharis dracunculifolia DC. 190
Baccharis helichrysoides DC. 22
Baccharis microdonta DC. 368
Baccharis montana DC. 110
 146

Espécies de plantas Quantidade de Interações

Baccharis oxyodonta DC. 131
Baccharis punctulata DC. 91
Baccharis semiserrata DC. 139
Baccharis spicata (Lam.) Baill. 4
Baccharis uncinella DC. 14
Baccharis vulneraria Baker 94
Bidens alba (L.) DC. 2
Bidens laevis (L.) Britton et al. 58
Bidens pilosa L. 174
Bidens segetum Mart. ex Colla 6
Calea triantha (Vell.) Pruski 3
Chromolaena ascendens (Sch.Bip.) R.M.King & H.Rob. 3
Chromolaena laevigata (Lam.) R.M.King & H.Rob. 130
Chromolaena pedunculosa (Hook. & Arn.) R.M.King & H.Rob. 55
Cirsium vulgare (Savi) Ten. 50
Coleostephus myconis (L.) Cass. 42
Conyza bonariensis (L.) Cronquist 2
Conyza cf. bonariensis (L.) Cronquist 1
Conyza sumatrensis (Retz.) E.Walker 1
Coreopsis lanceolata L. 19
Coreopsis tinctoria Nutt. 3
Crepis japonica (L.) Benth. 23
Cyrtocymura scorpioides (Lam.) H.Rob. 104
Disynaphia littoralis (Cabrera) R.M.King & H.Rob. 26
Elephantopus mollis Kunth 49
Erechtites valerianifolius (Wolf) DC. 39
Eupatorium bupleurifolium DC. 8
Galinsoga quadriradiata Ruiz & Pav. 55
Gazania rigens (L.) Gaertn. 6
Grazielia serrata (Spreng.) R.M.King & H.Rob. 33
Heterocondylus alatus (Vell.) R.M.King & H.Rob. 11
Hypochaeris chillensis (Kunth) Britton 161
Jaegeria hirta (Lag.) Less. 3
Jungia cf. sellowii Less. 25
Lepidaploa pseudomuricata H.Rob. 130
Leptostelma maximum D.Don 125
Lessingianthus glabratus (Less.) H.Rob. 32
Mikania cordifolia (L.f.) Willd. 44
Mikania hirsutissima DC. 25
Mutisia coccinea A. St.-Hil 3
Neocabreria serrulata (DC.) R.M.King & H.Rob. 25
Perezia squarrosa subsp. cubaetensis (Less.) Vuilleumemier 3
Pterocaulon balansae Chodat 9
Senecio bonariensis Hook. & Arn. 4
Senecio brasiliensis (Spreng.) Less. 40
Senecio langei Malme 89
Senecio oleosus Vell. 8
 147

Espécies de plantas Quantidade de Interações

Smallanthus conatus (Spreng.) H.Rob. 2
Solidago chilensis Meyen 40
Sonchus oleraceus L. 18
Sphagneticola trilobata (L.) Pruski 307
Stevia cinerascens Sch.Bip. ex Baker 5
Stevia claussenii Sch.Bip. ex Baker 3
Synedrella nodiflora (L.) Gaertn. 1
Tagetes minuta L. 56
Tagetes patula L. 15
Taraxacum officinale F.H. Wigg. 351
Trixis nobilis (Vell.) Katinas 8
Urolepis hecatantha (DC.) R.M.King & H.Rob. 5
Vernonanthura discolor (Spreng.) H.Rob. 4
Vernonanthura montevidensis (Spreng.) H.Rob. 53
Vernonanthura tweediana (Baker) H.Rob. 240
Balsaminaceae
Impatiens walleriana Hook.f. 11
Begoniaceae
Begonia cucullata Willd. 52
Bignoniaceae
Amphilophium crucigerum (L.) L.G.Lohmann 6
Fridericia chica (Bonpl.) L.G.Lohmann 6
Handroanthus catarinensis (A.H.Gentry) S.Gro 7
Handroanthus heptaphyllus (Vell.) Mattos 28
Tecoma stans (L.) Juss. ex Kunth 10
Boraginaceae
Heliotropium transalpinum Vell. 8
Moritzia dusenii I.M.Johnst. 2
Brassicaceae
Brassica rapa L. 3
Cardamine bonariensis Pers. 9
Raphanus raphanistrum L. 164
Sisymbrium officinale (L.) Scop 16
Bromeliaceae
Aechmea distichantha Lem. 5
Cactaceae
Rhipsalis floccosa Salm-Dyck ex Pfeiff. 5
Campanulaceae
Lobelia hassleri Zahlbr. 5
Caprifoliaceae
Abelia × grandiflora (Rovelli ex André) Rehder 4
Lonicera japonica Thunb. 5
Valeriana scandens L. 1
Caryophyllaceae
Dianthus caryophyllus L. 4
Drymaria cordata (L.) Willd. ex Roem. & Schult. 13
Commelinaceae
 148

Espécies de plantas Quantidade de Interações

Commelina diffusa Burm.f. 2
Tradescantia fluminensis Vell. 6
Tripogandra diuretica (Mart.) Handlos 21
Convolvulaceae
Ipomoea cairica (L.) Sweet. 355
Ipomoea purpurea (L.) Roth 27
Curcubitaceae
Cayaponia tayuya (Vell.) Cogn. 3
Cucurbita pepo L. 9
Sicyos edulis Jacq. 12
Sicyos polyacanthus Cogn. 7
Ericaceae
Rhododendron simsii Planch. 4
Escalloniaceae
Escallonia bifida Link & Otto 4
Euphorbiaceae
Croton pallidulus Baill. 189
Euphorbia heterophylla L. 22
Gymnanthes klotzschiana Müll.Arg. 10
Fabaceae
Acacia mearnsii De Wild. 24
Bauhinia variegata L. 2
Calliandra brevipes Benth. 23
Cassia leptophylla Vogel 8
Condylostylis candida (Vell.) A. Delgado 1
Crotalaria micans Link 4
Dahlstedtia floribunda (Vogel) M.J. Silva & A.M.G. Azevedo 41
Desmodium incanum (Sw.) DC. 9
Eriosema campestre Benth. 1
Erythrina falcata Benth. 5
Inga marginata Willd. 25
Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit 5
Medicago lupulina L. 1
Melilotus albus Medik. 135
Mimosa pilulifera Benth. 3
Mimosa scabrella Benth. 14
Phaseolus vulgaris L. 2
Senna macranthera (DC. ex Collad.) H.S.Irwin & Barneby 5
Senna multijuga (Rich.) H. S. Irwin & Barneby 18
Senna neglecta (Vogel) H.S.Irwin & Barneby 16
Senna pendula (Humb. & Bonpl. ex Willd.) H.S. Irwin & Barneby 20
Sesbania punicea (Cav.) Benth. 6
Sesbania virgata (Cav.) Pers. 1
Trifolium repens L. 5
Vigna luteola (Jacq.) Benth. 46
Wisteria floribunda (Willd.) DC. 85
Zornia latifolia Sm. 5
 149

Espécies de plantas Quantidade de Interações

Gesneriaceae
Sinningia allagophylla (Mart.) Wiehler 3
Hypericaceae
Hypericum brasiliense Choisy 2
Hypericum connatum Lam. 1
Iridaceae
Belamcanda chinensis (L.) Redouté 1
Crocosmia crocosmiiflora (Lemoine) N.E.Br. 12
Gelasine coerulea (Vell.) Ravenna 1
Sisyrinchium hasslerianum Baker 3
Sisyrinchium micranthum Cav. 3
Lamiaceae
Aegiphila brachiata Vell. 1
Cantinoa heterodon (Epling) Harley & J.F.B.Pastore 14
Leonurus japonicus Houtt. 56
Mesosphaerum aff. sidifolium (L'Hérit.) Harley & J.F.B.Pastore 16
Mesosphaerum pectinatum (L.) Kuntze 1
Mesosphaerum sidifolium (L'Hérit.) Harley & J.F.B.Pastore 3
Ocimum basilicum L. 55
Ocimum carnosum (Spreng.) Link & Otto ex Benth. 47
Salvia lachnostachys Benth. 6
Salvia splendens Sellow ex Roem. & Schult. 47
Scutellaria racemosa Pers. 36
Vitex megapotamica (Spreng.) Moldenke 14
Lauraceae
Endlicheria paniculata (Spreng.) J.F.Macbr. 23
Laxmanniaceae
Cordyline spectabilis Kunth & Bouché 1
Loranthaceae
Struthanthus martianus Dettke & Waechter 13
Lythraceae
Cuphea calophylla var. mesostemon (Koehne) S. A. Graham 173
Lagerstroemia indica L. 3
Malvaceae
Callianthe amoena (K. Shum.) Donnel 65
Luehea divaricata Mart. & Zucc. 99
Pavonia guerkeana R.E.Fr. 1
Pavonia psilophylla Ekman 1
Pavonia sepium A.St.-Hil. 10
Pseudobombax grandiflorum (Cav.) A.Robyns 9
Sida potentilloides A.St.-Hil. 6
Sida rhombifolia L. 36
Melastomataceae
Leandra aurea (Cham.) Cogn. 3
Leandra carassana (DC.) Cogn. 1
Pleroma granulosum (Desr.) D.Don 1
Pleroma pulchrum Triana 1
 150

Espécies de plantas Quantidade de Interações

Pleroma sellowianum (Cham.) P.J.F.Guim. & Michelang. 3
Tibouchina ursina (Cham.) Cogn. 1
Myrtaceae
Calyptranthes concinna DC. 6
Myrcia cruciflora A.R. Lourenço & E.Lucas 0
Psidium cattleyanum Sabine 2
Oleaceae
Ligustrum lucidum W.T.Aiton 19
Ligustrum sinense Lour. 1
Ligustrum vulgare L. 6
Onagraceae
Fuchsia regia (Vell.) Munz. 1
Ludwigia elegans (Cambess.) H. Hara 146
Ludwigia filiformis (Micheli) Ramamoorthy 14
Ludwigia longifolia (DC.) H.Hara 9
Ludwigia peruviana (L.) H.Hara 126
Ludwigia sericea (Cambess.) H.Hara 241
Orobanchaceae
Agalinis communis (Cham. & Schltdl.) D'Arcy 1
Oxalidaceae
Oxalis conorrhiza Jacq. 10
Oxalis latifolia Kunth 20
Passifloraceae
Passiflora actinia Hook. 7
Phytolaccaceae
Phytolacca thyrsiflora Fenzl ex J.A. Schmidt 1
Piperaceae
Piper aduncum L. 4
Plantaginaceae
Veronica persica Poir. 32
Polygonaceae
Polygonum capitatum Buch.-Ham. ex D.Don 5
Polygonum punctatum Elliott 18
Primulaceae
Lysimachia arvensis (L.) U. Manns & Anderb. 7
Rhamnaceae
Hovenia dulcis Thunb. 16
Rhamnus sphaerosperma Sw. 9
Rosaceae
Cotoneaster franchetii Bois. 3
Prunus myrtifolia (L.) Urb. 40
Rubus brasiliensis Mart. 64
Rubus idaeus L. 76
Rubiaceae
Borreria brachystemonoides Cham. & Schltdl. 8
Richardia brasiliensis Gomes 1
Salicaceae
 151

Espécies de plantas Quantidade de Interações

Casearia decandra Jacq. 1
Sapindaceae
Allophylus edulis (A.St.-Hil. et al.) Hieron. ex Niederl. 48
Serjania glabrata Kunth 2
Scrophulariaceae
Buddleja stachyoides Cham. & Schltdl. 4
Scrophularia peregrina L. 42
Solanaceae
Brugmansia suaveolens (Willd.) Sweet 2
Calibrachoa micrantha (R.E.Fr.) Stehmann & Semir 1
Cestrum corymbosum Schltdl. 5
Physalis angulata L. 2
Physalis peruviana L. 10
Solanum affine Sendtn. 1
Solanum americanum Mill. 55
Solanum corymbiflorum (Sendtn.) Bohs 7
Solanum didymum Dunal 17
Solanum flaccidum Vell. 22
Solanum guaraniticum A.St.-Hil. 9
Solanum mauritianum Scop. 3
Solanum paranense Dusén 23
Solanum pseudoquina A.St.-Hil. 1
Solanum sisymbriifolium Lam. 4
Symphyopappus compressus (Gardner) B.L.Rob. 16
Vassobia breviflora (Sendtn.) Hunz. 46
Symplocaceae
Symplocos pentandra (Mattos) Occhioni ex Aranha 2
Tropaeolaceae
Tropaeolum majus L. 1
Verbenaceae
Lantana camara L. 1
Lantana fucata Lindl. 10
Verbena alata Otto ex Sweet 73
Verbena bonariensis L. var. bonariensis 71
Verbena ephedroides Cham. 19
Verbena rigida Spreng. 11
Violaceae
Pombalia parviflora (Mutis ex L.f.) Paula-Souza 6
Viola sp. 7
Vitaceae
Cissus gongylodes (Baker) Planch. 4
Zingiberaceae
Hedychium coronarium J.Koenig 23
 152

MATERIAL SUPLEMENTAR 7. MÓDULOS FORMADOS ENTRE A ASSEMBLEIA DE ABELHAS E AS PLANTAS POR

ELAS VISITADAS.

Módulo 1 Módulo 2 Módulo 3 Módulo 4

Espécies de plantas Espécies de plantas Espécies de plantas Espécies de plantas
Ageratum conyzoides Allophylus edulis Abelia × grandiflora Aegiphila brachiata
Alternanthera brasiliana var. villosa Baccharis anomala Acacia mearnsii Allamanda cathartica
Aspilia montevidensis Baccharis crispa Aechmea distichantha Amphilophium crucigerum
Bidens alba Baccharis dracunculifolia Agapanthus africanus Belamcanda chinensis
Borreria brachystemonoides Baccharis microdonta Alternanthera philoxeroides Calliandra brevipes
Brassica rapa Baccharis montana Baccharis caprariifolia Cayaponia tayuya
Chromolaena ascendens Baccharis punctulata Baccharis oxyodonta Condylostylis candida
Chromolaena laevigata Baccharis semiserrata Baccharis spicata Cordyline spectabilis
Coleostephus myconis Baccharis vulneraria Bauhinia variegata Crocosmia crocosmiiflora
Coreopsis lanceolata Bidens laevis Begonia cucullata Willd. Eriosema campestre
Coreopsis tinctoria Calyptranthes concinna Brugmansia suaveolens Escallonia bifida
Crepis japonica Cardamine bonariensis Buddleja stachyoides Fridericia chica
Cyrtocymura scorpioides Cestrum corymbosum Butia eriospatha Ipomoea cairica
Dianthus caryophyllus Cissus gongylodes Callianthe amoena Ipomoea purpurea
Drymaria cordata Grazielia serrata Cassia leptophylla Lantana camara
Elephantopus mollis Gymnanthes klotzschiana Casearia decandra Leonurus japonicus
Eupatorium bupleurifolium Impatiens walleriana Cirsium vulgare Lessingianthus glabratus
Euphorbia heterophylla Inga marginata Commelina diffusa Leucaena leucocephala
Galinsoga quadriradiata Jaegeria hirta Coriandrum sativum Lobelia hassleri
Gazania rigens Jungia cf. sellowii Cotoneaster franchetii Lonicera japonica
Heliotropium transalpinum Lagerstroemia indica Crotalaria micans Mesosphaerum sidifolium
Heterocondylus alatus Leptostelma maximum Cucurbita pepo Mikania hirsutissima
Hypochaeris chillensis Ligustrum lucidum Dahlstedtia floribunda Oxypetalum mosenii
Lepidaploa pseudomuricata Ligustrum vulgare Erythrina falcata Passiflora actinia
Lysimachia arvensis Lithraea brasiliensis Fuchsia regia Phaseolus vulgaris
Nothoscordum bonariense Melilotus albus Habranthus robustus Pleroma pulchrum
Nothoscordum gracile Mikania cordifolia Handroanthus catarinensis Salvia splendens
Oxalis conorrhiza Ocimum carnosum Handroanthus heptaphyllus Senna neglecta
Pavonia guerkeana Physalis peruviana Hedychium coronarium Sesbania punicea
Phytolacca thyrsiflora Polygonum punctatum Hippeastrum psittacinum Sesbania virgata
Pombalia parviflora Psidium cattleyanum Hovenia dulcis Sicyos polyacanthus
Senecio bonariensis Pterocaulon balansae Hygrophila costata Solanum affine
Senecio brasiliensis Schinus molle Leandra carassana Solanum didymum
Senecio oleosus Schinus terebinthifolia Ligustrum sinense Solanum flaccidum
Sisyrinchium micranthum Sisymbrium officinale Mimosa scabrella Solanum guaraniticum
Solidago chilensis Solanum paranense Mutisia coccinea Solanum mauritianum
Sonchus oleraceus Stevia claussenii Ocimum basilicum Solanum pseudoquina
Sphagneticola trilobata Struthanthus martianus Perezia squarrosa Solanum sisymbriifolium
Tagetes patula Symphyopappus compressus Physalis angulata Stevia cinerascens
Taraxacum officinale Tripogandra diuretica Piper aduncum Symplocos pentandra
Tecoma stans Trifolium repens Pleroma sellowianum Tropaeolum majus
Trixis nobilis Vernonanthura discolor Polygonum capitatum Valeriana scandens
Vernonanthura montevidensis Viburnum odoratissimum Prunus myrtifolia Vigna luteola
Vernonanthura tweediana Espécies de abelhas Pseudobombax grandiflorum Viola sp.
Augochloropsis (Augochloropsis) sp.
Espécies de abelhas 11 Raphanus raphanistrum Vitex megapotamica
Agapostemon (Notagapostemon) Augochloropsis (Paraugochloropsis)
semimelleus sp. 10 Rhamnus sphaerosperma Zornia latifolia
Augochloropsis (Paraugochloropsis)
Augochlorella acarinata sp. 11 Rhipsalis floccosa Espécies de abelhas
 153

Módulo 1 Módulo 2 Módulo 3 Módulo 4

Augochloropsis (Paraugochloropsis)
Augochlora (Augochlora) daphnis sp. 12 Rhododendron simsii Anthrenoides admirabilis
Augochlora (Augochlora) caerulior Belopria sp. 02 Rubus idaeus Anthidium manicatum
Augochlropsis (Paraugochloropsis)
cupreola Caenohalictus incertus Sagittaria montevidensis Anthrenoides sp. 01
Augochlora (Augochlora) cydippe Ceratina (Ceratinula) oxalidis Scrophularia peregrina Augochlora (Augochlora) seitzi
Augochlorella ephyra Ceratina (Ceratinula) sclerops Senna macranthera Augochlora (Augochlora) sp. 01
Augochlora (Oxystoglossella)
iphigenia Ceratina (Ceratinula) sp. 02 Senna multijuga Augochlora (Augochlora) sp. 02
Augochlora (Oxystoglossella)
morrae Ceratina (Ceratinula) sp. 04 Senna pendula Bombus (Fervidobombus) morio
Bombus (Fervidobombus)
Augochlora (Augochlora) nausicaa Colletes rugicollis Sicyos edulis pauloensis
Augochlora (Augochlora)
phoemonoe Dialictus nanus Sinningia allagophylla Centris (Hemisiella) tarsata
Augochlorella iopoecila Dialictus phaedrus Urolepis hecatantha Centris (Hemisiella) trigonoides
Augochloropsis (Paraugochloropsis)
sp. 13 Dialictus sp. 12 Vassobia breviflora Ceratina (Crewella) asuncionis
Ceratina (Ceratinula) melanochroa Dialictus sp. 15 Veronica persica Ceratina (Crewella) sp. 03
Ceratina (Neoclavicera)
richardsoniae Eulonchopria psaenythioides Wisteria floribunda Ceratina (Neoclavicera) umbricosta
Coelioxys (Glyptocoelioxys)
cerasiopleura Habralictus canaliculatus Espécies de abelhas Colletes argentinus
Corynurella cognata Habralictus macrospilophorus Anthodioctes claudii Ctenanthidium gracile
Dialictus opacus Hylaeus sp. 01 Anthrenoides corrugatus Epanthidium autumnale
Dialictus rostratus Hylaeus sp. 03 Anthodioctes megachiloides Epanthidium nectarinioides
Exomalopsis (Diomalopsis)
Dialictus sp. 02 Hylaeus sp. 04 Augochlorella urania bicellularis
Dialictus sp. 03 Hylaeus sp. 06 Bicolletes tauraphilus Gaesischia (Gaesischia) fulgurans
Dialictus sp. 05 Hylaeus sp. 07 Caenohalictus curticeps Leiopodus lacertinus
Dialictus sp. 07 Hylaeus sp. 08 Caenohalictus tesselatus Megachile (Leptorachis) aetheria
Dialictus sp. 08 Hylaeus sp. 09 Centris (Melacentris) cfr. lateritia Melipona (Eomelipona) bicolor
Dialictus sp. 09 Megachile (Moureapis) maculata Centris (Centris) varia Melipona (Melipona) quadrifasciata
Dialictus sp. 11 Microsphecodes russeiclypeatus Ctenosibyne cingulata Melipona (Michmelia) scutellaris
Dialictus sp. 13 Moureanthidium subarenarium Dialictus sp. 18 Melissodes (Ecplectica) nigroaenea
Exomalopsis (Phanomalopsis)
Dialictus sp. 14 Nannotrigona testaceicornis aureosericea Melitoma segmentaria
Exomalopsis (Phanomalopsis)
Gaesischia (Gaesischia) undulata Neocorynura iopodion trifasciata Paroxystoglossa jocasta
Halictillus loureiroi Neocorynura laevistriata Megachile (Leptorachis) sp. 01 Partamona helleri
Lanthanomelissa clementis Nomada sp. 2 Megachile (Tylomegachile) orba Psaenythia sp. 1
Lophopedia pygmaea Nomada sp. 4 Megommation insigne Pseudaugochlora graminea
Megachile (Acentron) sp. 01 Nomada sp. 6 Melipona (Eomelipona) marginata Thygater (Thygater) analis
Megachile (Moureapis) apicipennis Nomada sp. 7 Melissoptila fiebrigi Trophocleptria variolosa
Megachile (Pseudocentron) curvipes Oragapostemon divaricatus Monoeca xanthopyga Xylocopa (Stenoxylocopa) artifex
Megachile (Acentron) lentifera Paratrigona subnuda Plebeia emerina Xylocopa (Neoxylocopa) augusti
Pseudagapostemon
Megachile (Moureapis) nigropilosa Paroxystoglossa spiloptera (Neagapostemon) cyanomelas
Megachile (Austromegachile)
susurrans Plebeia droryana Rhophitulus sp. 8
Melissoptila larocai Plebeia remota Trigona spinipes
Moureanthidium paranaense Psaenythia sp. 2 Trigonopedia sp. 01
Neocorynura codion Scaptotrigona bipunctata Xylocopa (Neoxylocopa) frontalis
Nomada sp. 5 Scaptotrigona postica
Osiris sp. 03 Schwarziana quadripunctata
Parepeolus minutus Sphecodes sp. 02
Psaenythia annulata Sphecodes sp. 04
Rhophitulus politus Tetragonisca fiebrigi
Trigonopedia sp. 03
 154

Módulo 5 Módulo 6 Módulo 7

Espécies de plantas Espécies de plantas Espécies de plantas
Austroeupatoriun picturatum Baccharis axillaris Croton pallidulus
Baccharis uncinella Baccharis helichrysoides Hypericum brasiliense
Calea triantha Bidens pilosa Pfaffia tuberosa
Chromolaena pedunculosa Bidens segetum Schinus engleri
Cuphea calophylla var. mesostemon Cantinoa heterodon Senecio langei
Disynaphia littoralis Conyza cf. bonariensis Serjania glabrata
Hypericum connatum Desmodium incanum Espécies de abelhas
Lantana fucata Endlicheria paniculata Anthrenoides ornatus
Ludwigia elegans Erechtites valerianifolius Anthrenoides paolae
Ludwigia filiformis Eryngium eburneum Augochlora (Augochlora) perimelas
Ludwigia longifolia Iresine diffusa Augochloropsis (Glyptobasia) chloera
Ludwigia peruviana Leandra aurea Augochloropsis (Paraugochloropsis) iris
Ludwigia sericea Luehea divaricata Augochloropsis (Paraugochloropsis) multiplex
Medicago lupulina Mesosphaerum aff. Sidifolium Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 12
Moritzia dusenii Mimosa pilulifera Benth. Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 14
Neocabreria serrulata Pleroma granulosum Belopria zonata
Oxalis latifolia Rubus brasiliensis Ceratina (Ceratinula) sp. 01
Pavonia sepium Sida potentilloides Ceratina (Rhysoceratina) volitans
Richardia brasiliensis Sida rhombifolia Chilicola (Oediscelisca) sp. 01
Salvia lachnostachys Solanum americanum Chilicola (Oediscelisca) sp. 02
Scutellaria racemosa Solanum corymbiflorum Dialictus sp. 04
Sisyrinchium hasslerianum Tagetes minuta Dialictus sp. 16
Synedrella nodiflora Tradescantia fluminensis Dialictus sp. 17
Tibouchina ursina Espécies de abelhas Neocorynura dilutipes
Verbena alata Acamptopoeum prini Nomada sp. 1
Augochloropsis (Augochloropsis)
Verbena bonariensis var. bonariensis brachycephala Paroxystoglossa andromache
Verbena ephedroides Augochloropsis (Paraugochloropsis) cleopatra Paroxystoglossa brachycera
Pseudagapostemon (Pseudagapostemon)
Verbena rigida Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 03 cyaneus
Espécies de abelhas Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 05 Rhectomia pumilla
Anthrenoides alvarengai Augochloropsis (Paraugochloropsis) sparsilis Sphecodes sp. 01
Anthrenoides larocai Cephalurgus anomalus Temnosoma sp. 01
Anthrenoides meridionalis Ceratina (Ceratinula) sp. 03
Anthrenoides rodrigoi Ceratalictus psoraspis
Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp. 09 Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp. 01
Brachynomada sp. 03 Dialictus sp. 01
Ceratina (Neoclavicera) asunciana Exomalopsis (Exomalopsis) sp. 01
Ceratina (Neoclavicera) subcarinata Exomalopsis (Exomalopsis) sp. 02
Ceratina (Rhysoceratina) canaliculata Exomalopsis (Exomalopsis) vernoniae
Ceratina (Rhysoceratina) stilbonota Hylaeus sp. 02
Chilicola (Prosopoides) cfr. prosopoides Hylaeus sp. 05
Coelioxys (Glyptocoelioxys) chacoensis Megachile (Austromegachile) facialis
Coelioxys (Glyptocoelioxys) sp. 01 Megachile sp. 02
Coelioxys (Neocoelioxys) sp. 01 Melissoptila thoracica
Coelioxys (Acrocoelioxys) tolteca Melissoptila vulpecula
Dialictus sp. 19 Neocorynura atromarginata
Dicranthidium aff. soniae Psaenythia bergii
Dicranthidium sp. 01 Psaenythia quadrifasciata
Exomalopsis (Exomalopsis) analis Pseudaugochlora indistincta
Hypanthidium divaricatum Pseudepeolus angustatus
Lanthanomelissa betinae Rhophitulus sp. 5
 155

Módulo 5 Módulo 6 Módulo 7

Lophopedia nigrispinis Temnosoma sp. 03
Megachile (Melanosarus) aff. brasiliensis
Megachile (Chrysosarus) cfr. tuberculifera
Megachile (Chrysosarus) sp. 01
Melissoptila aureocincta
Melissoptila buzzii
Melissoptila cnecomala
Melissoptila minarum
Melissoptila paraguayensis
Melissoptila setigera
Nomada sp. 3
Paratetrapedia fervida
Psaenythia collaris
Pseudagapostemon (Pseudagapostemon)
pruinosus
Rhophitulus sp. 1
Rhophitulus sp. 3
Rhophitulus sp. 4
Rhophitulus sp. 6
Rhophitulus sp. 9
Tetraglossula anthracina
Tetrapedia diversipes
 156

MATERIAL SUPLEMENTAR 8. VALORES DE PORCENTAGEM DE ÁREA VERDE (PLAND) E DO ÍNDICE DE

DIVERSIDADE DE SHANON DA PAISAGEM (SHDI) NAS ESCALAS SELECIONADAS NESTE ESTUDO, PARA TODAS
AS ÁREAS AMOSTRAIS, COM SEUS RESPECTIVOS VALORES DE VARIÂNCIA NESTAS ESCALAS, COM E SEM A
ÁREA DO PASSEIO PÚBLICO.

Áreas PLAND_0.5 PLAND_1 PLAND_1.5 PLAND_2 SHDI_0.5 SHDI_1 SHDI_1.5 SHDI_2

PP 13.15 4.96 3.72 4.47 0.51 0.24 0.19 0.22
CJB 52.84 27.84 15.73 10.81 0.94 0.83 0.57 0.44
QMAN 49.88 33.94 30.89 20.34 1.02 1.01 0.92 0.70
PATU 56.84 33.95 21.98 17.52 1.17 0.93 0.71 0.61
PTA 68.37 52.29 48.12 47.13 1.33 1.25 1.17 1.14
PTI 55.39 51.25 51.00 47.22 1.15 1.12 1.06 1.03
PIGUA 91.92 66.34 49.90 43.08 1.15 1.24 1.20 1.09
QGEN 89.56 56.56 41.64 35.41 1.27 1.27 1.12 1.01
QGAC 55.74 19.76 11.91 10.28 1.14 0.66 0.46 0.41
SJP 84.62 65.40 63.14 54.34 1.15 1.08 1.10 1.14
Variância 548.10 414.88 393.49 336.84 0.05 0.10 0.12 0.12
Variância sem PP 287.47 284.05 316.97 295.00 0.01 0.04 0.08 0.09