REAÇÃO DE CULTIVARES DE GRÃO-DE-BICO A Meloidogyne javanica E M.

incognita RAÇA 3

Guilherme Lafourcade Asmus1, André Luiz Xavier de Araujo2

1
Embrapa, Dourados, MS. E-mail: [email protected]
2
Universidade Federal da Grande Dourados, Dourados, MS.

Recebido em: 15/06/2023 – Aprovado em: 15/07/2023 – Publicado em: 30/07/2023

DOI: 10.18677/Agrarian_Academy_2023A5

RESUMO
O grão-de-bico é uma das principais leguminosas consumidas no mundo. Sua
crescente demanda mundial tem estimulado o cultivo de grão-de-bico no Brasil, o
que gerou o recente lançamento de cultivares adaptadas às condições locais.
Considerando a suscetibilidade da cultura a nematoides de ocorrência em território
nacional, este trabalho teve por objetivo conhecer a reação de cultivares de grão-de-
bico aos nematoides das galhas Meloidogyne javanica e M. incognita raça 3. As
cultivares BRS Toro, BRS Cícero, BRS Aleppo e BRS Cristalino foram semeadas em
vasos, em casa de vegetação, e inoculadas em experimentos distintos com M.
javanica (Mj) e M. incognita (Mi) raça 3. No experimento com Mi foi incluída a cultivar
BRS Kalifa e todos os tratamentos foram repetidos sem inoculação. Aos 60 (Mj) ou
74 (Mi) dias após a inoculação foram avaliados o índice de galhas, o número de
nematoides por grama de raiz, o fator de reprodução e o peso fresco das raízes. No
experimento com Mi foram também avaliados o teor de clorofila (a, b e total) e a
matéria seca da parte aérea. Todas as cultivares de grão-de-bico testadas
mostraram-se altamente suscetíveis a Mj e a Mi. A inoculação com Mi não ocasionou
redução no teor de clorofila ou na biomassa da parte aérea. Plantas parasitadas por
Mi apresentaram maior peso fresco do sistema radicular. O cultivo de qualquer uma
das cultivares em áreas infestadas por esses nematoides poderá resultar em danos
às raízes, com eventuais reflexos na produtividade e comprometer culturas
suscetíveis semeadas em sequência.
PALAVRAS-CHAVE: Cicer arietinum; nematoides-das-galhas; resistência

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 REACTION OF CHECKPEA CULTIVARS TO Meloidogyne javanica AND M.
incognita RACE 3.

ABSTRACT
Chickpea is one of the main legumes consumed in the world. Recently, its cultivation
has been encouraged in Brazil, which led to the release of cultivars adapted to local
conditions. Considering the known susceptibility of the crop to several nematodes
that are common in the Brazilian territory, this work aimed to know the reaction of
chickpea cultivars to the root-knot nematodes Meloidogyne javanica and M. incognita
race 3. The cultivars BRS Toro, BRS Cícero, BRS Aleppo and BRS Cristalino were
sown in pots, in a greenhouse, and inoculated with M. javanica (Mj) and M. incognita
(Mi) race 3 in two different experiments. In the experiment with Mi, the cultivar BRS
Kalifa was included and all treatments were replicated without nematode inoculation.
At 60 (Mj) or 74 (Mi) days after inoculation, gall index, number of nematodes per
gram of root, reproduction factor and fresh weight of roots were evaluated. In the
experiment with Mi, chlorophyll (a, b and total) contents and dry matter of shoots
were also evaluated. From the results it was concluded that all tested chickpea
cultivars are highly susceptible to Mj and Mi. Inoculation with Mi did not cause
reductions in chlorophyll contents or shoot biomass. Plants parasitized by Mi showed
higher fresh weight of the root system. Thus, the cultivation of any of the tested
cultivars in areas infested by these nematodes may result in damage to the roots,
with possible effects on productivity, and due to the high multiplication rate, increase
nematode population density in the soil, bringing risks for susceptible crops sown
after chickpea.
KEYWORDS: Cicer arietinum; resistance; root-knot nematodes;

INTRODUÇÃO
O grão-de-bico (Cicer arietinum L.) é uma das principais leguminosas
cultivadas no mundo, consumido em grande quantidade em países asiáticos,
destacadamente na Índia e no Paquistão (MANARA; RIBEIRO, 1992; RODRIGUES,
2017). Em 2021, foram produzidos globalmente 15,8 milhões de toneladas de grão-
de-bico em 15 milhões de hectares, sendo a Índia detentora de 75,3% da produção
mundial (FAO, 2021).
A crescente demanda de consumo da leguminosa tem estimulado a produção
em regiões não tradicionalmente produtoras, tal como no cerrado brasileiro
(RODRIGUES, 2017; RODRIGUES; CIPRIANO, 2017). Aliado a isso, o grão-de-bico
configura-se como uma promissora alternativa de cultivo para a diversificação dos
sistemas de produção em uso em várias regiões do País.
Acompanhando essa tendência, pesquisas com a cultura se intensificaram a
partir dos anos 2000, principalmente no Brasil Central, e culminaram com o
lançamento de cultivares adaptadas às condições brasileiras, a saber: BRS Cícero
(GIORDANO; NASCIMENTO, 2005), BRS Aleppo (NASCIMENTO et al., 2014), BRS
Cristalino (NASCIMENTO et al., 2017b), BRS Toro (NASCIMENTO et al., 2017a) e
BRS Kalifa (NASCIMENTO et al., 2022).
Entretanto, o fomento à introdução de uma espécie cultivada aos sistemas de
produção em uso exige alguns cuidados; dentre outros, o conhecimento sobre a
incidência de pragas e doenças que possam afetar não apenas a espécie vegetal
introduzida, mas também as demais culturas que fazem parte do sistema de
produção. Neste particular, é importante salientar que várias espécies de
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fitonematoides, de ocorrência comum em cultivos anuais no País, podem parasitar e
causar danos ao grão-de-bico (SHARMA, 1984a; SHARMA; McDONALD, 1990;
CASTILHO et al., 2008). Assim, é desejável que se conheça o comportamento de
cultivares de grão-de-bico aos principais fitonematoides que ocorrem nas regiões
potencialmente aptas à produção dessa leguminosa.
O presente trabalho teve por objetivo avaliar a reação de cultivares de grão-
de-bico aos nematoides-de-galhas Meloidogyne javanica (Treub) Chitwood e M.
incognita (Kofoid and White) Chitwood.

MATERIAL E MÉTODOS
Foram conduzidos dois experimentos em condições de casa-de-vegetação na
Embrapa Agropecuária Oeste, Dourados-MS, para avaliar a reação de cultivares de
grão-de-bico (Tabela 1) aos nematoides M. javanica (Experimento 1) e M. incognita
(Experimento 2). No experimento 2 também foi avaliado o efeito de M. incognita
sobre as plantas das diferentes cultivares de grão-de-bico.

TABELA 1. Cultivares de grão-de-bico avaliadas quanto à reação aos nematoides

Meloidogyne javanica e M. incognita. Dourados, MS. 2023
Experimento Cultivares
BRS BRS Toro BRS Cícero BRS Aleppo BRS Cristalina
Kalifa
1 - + + + +
2 + + + + +
(+) Avaliada no experimento; (-) Não avaliada no experimento.

Experimento 1. Reação de cultivares de grão-de-bico a Meloidogyne javanica

Em 19/07/2021, foram semeadas três sementes de cada cultivar de grão-de-
bico (Tabela 1) em vasos de cerâmica com capacidade de 500 mLl contendo
substrato composto de uma mistura 1:1 de solo + areia, desinfestado por solarização
(GHINI, 2004), adubado com 3g de adubo formulado contendo NPK (20-20-20). Um
dia após a emergência, foi realizado desbaste, de forma a obter-se uma população
final de uma planta/vaso. Em 02/08/2021, as plantas foram inoculadas com 5 mL de
uma suspensão aquosa contendo 5000 ovos de M. javanica, depositados em dois
orifícios de aproximadamente 2 cm de profundidade, diametralmente distantes cerca
de 2 cm do colo das plantas. A população de M. javanica utilizada como inóculo,
oriunda de plantas de soja coletadas no município de Jaraguari-MS, foi multiplicada
por 60 dias em raízes de tomateiro cv. “Santa Clara” e foi extraída das raízes pelo
método descrito por Boneti e Ferraz (1981). Após a inoculação, os orifícios foram
cobertos, e as plantas foram mantidas na casa de vegetação com irrigação por
gotejamento, totalizando 200 mL de água em duas regas por dia. Para efeito de
comparação e comprovação da viabilidade do inóculo, foram utilizadas plantas de
tomateiro cv. “Santa Clara” como testemunhas suscetíveis. As plantas de tomateiro
foram inoculadas com 26 dias após a emergência, utilizando-se os mesmos
procedimentos da inoculação das plantas de grão-de-bico.
Aos 60 dias após a inoculação, todas as plantas foram cortadas ao nível do
substrato e as partes aéreas foram descartadas. As raízes foram cuidadosamente
retiradas dos vasos, submersas em água contida em balde para separá-las do
substrato e lavadas em água corrente. Após permanecerem cerca de 20 minutos
sobre papel jornal para drenar o excesso de umidade, as raízes foram avaliadas
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quanto ao índice de galhas - IG (TAYLOR; SASSER, 1978), pesadas, e submetidas
ao método descrito por Boneti e Ferraz (1981) para a extração dos nematoides. A
quantificação dos nematoides foi realizada em alíquotas de 1 mL, em lâmina de
contagem de Peters, com auxílio de microscópio óptico. A partir dos dados obtidos,
estimou-se o número de nematoides por grama de raiz (NEMAG) e o fator de
reprodução (FR = número total de nematoides obtido em cada raiz ao final do
experimento/número de nematoides inoculados).
O experimento seguiu o delineamento inteiramente ao acaso, com cinco
tratamentos (4 cultivares de grão-de-bico e o tomateiro padrão de suscetibilidade) e
sete repetições. Os dados foram submetidos à análise de variância e, quando o
teste de F foi significativo (p < 0,05), realizou-se a comparação de médias pelo teste
de Tukey (5%). Para análise estatística, foi utilizado o programa Agroestat
(BARBOSA; MALDONADO JÚNIOR, 2015).

Experimento 2. Reação de cultivares de grão-de-bico a Meloidogyne incognita

O experimento foi conduzido de 05/07/2022 a 22/09/2022, seguindo-se a
mesma metodologia de instalação, inoculação, condução e avaliação do
Experimento 1. Entretanto, como testemunha suscetível, foi utilizado o tomateiro da
cultivar “Rutgers” e adicionou-se o fator “inoculação” com M. incognita, ou seja,
todos os tratamentos (Tabela 1) foram submetidos ou não à inoculação com o
nematoide. Assim, o delineamento experimental foi inteiramente ao acaso, com
cinco repetições, num esquema fatorial 2 x 6 (inoculado ou não com o nematoide x
cultivares de grão-de-bico e o padrão de suscetibilidade). A população de M.
incognita utilizada, pertencente a raça 3, foi obtida de plantas de algodoeiro no
município de Primavera do Leste-MT, e multiplicada em tomateiro cv. “Rutgers”.
Considerando-se que um dos sintomas de parte aérea comuns em plantas
parasitadas por Meloidogyne spp. consiste no amarelecimento foliar, aos 33 dias
após a inoculação realizou-se a avaliação do teor de clorofila a, b e total (ng/cm2), no
maior folíolo da maior folha no terço médio da maior haste de cada planta de grão-
de-bico, utilizando-se o clorofilômetro portátil FALKER clorofiLOG CFL 1030.
Ao final do experimento, 74 dias após a inoculação, todas as plantas foram
cortadas ao nível do substrato e as partes aéreas das plantas de grão-de-bico foram
submetidas à secagem em estufa de circulação forçada, à temperatura de 60ºC por
cinco dias, até obterem peso constante, para a determinação da matéria seca da
parte aérea. As raízes foram processadas da mesma forma realizada no
experimento 1.

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Experimento 1. Reação de cultivares de grão-de-bico a Meloidogyne javanica
Houve intensa multiplicação de M. javanica nas cultivares de grão-de-bico,
caracterizada pelos altos valores do fator de reprodução, que variaram entre 17,9 e
25,9, e do número de nematoides por grama de raiz (entre 2.710,2 e 3.965,2), não
observando-se diferenças significativas entre as cultivares (Tabela 2). Todas as
cultivares avaliadas apresentaram elevados valores de índice de galhas, semelhante
estatisticamente ao tomateiro, padrão de suscetibilidade.

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TABELA 2. Índice de galhas (IG), número de nematoides por grama de raiz (NGR) e
fator de reprodução (FR) de Meloidogyne javanica em cultivares de grão-de-bico.
Dourados, MS.
Cultivar IG NGR FR
BRS Toro 4,8 a** 2710,2 b 19,0 a
BRS Cícero 5,0 a 3965,2 ab 17,9 a
BRS Aleppo 4,5 a 3183,9 b 22,2 a
BRS Cristalina 4,8 a 2990,5 b 25,9 a
Tomateiro* 4,8 a 6903,8 a 31,7 a
Cv (%) 13,17 53,98 53,12
* Padrão de suscetibilidade. ** Médias seguidas de mesma letra nas colunas não diferem
entre si pelo teste de Tukey (5%).
Valores de fator de reprodução maiores que 1,0 caracterizam reação de
suscetibilidade. Assim, os resultados obtidos indicam que todas as cultivares de
grão-de-bico testadas apresentam alta suscetibilidade à M. javanica. O cultivo de
qualquer uma das cultivares em áreas infestadas por esse nematoide poderia
resultar em danos às raízes, com eventuais reflexos na produtividade, além de, em
decorrência da alta taxa de multiplicação, exigir atenção quanto à introdução dessas
cultivares em sistemas de produção que tenham como cultivos principais espécies
suscetíveis ao nematoide, a exemplo da cultura da soja (DIAS et al. 2010).
A ocorrência de M. javanica em grão-de-bico é relatada na literatura
(SHARMA, 1984a; CASTILHO et al., 2008; SHARMA; McDONALD, 1990; SANTOS,
1998). Entretanto, poucos são os trabalhos que avaliam a reação de cultivares;
informação fundamental na busca por fontes de resistência para orientar os
programas de melhoramento e para seleção daquelas mais resistentes para cultivo
em áreas infestadas.
Ao avaliar 19 cultivares de grão-de-bico procedentes do Instituto Internacional
de Pesquisa do Trópico Semi-Árido, da Índia, Sharma (1984b) verificou que todos se
comportaram como altamente suscetíveis a M. javanica, com fatores de reprodução
que variaram entre 12,2 e 63,2 e número de galhas entre 212 e 698/raiz. Os
resultados do presente trabalho também mostraram alta suscetibilidade das
cultivares testadas, BRS Toro, BRS Cícero, BRS Aleppo e BRS Cristalina, ao
nematoide.
Por outro lado, em trabalho de campo conduzido em área naturalmente
infestada, Santos et al. (2021) observaram que as mesmas cultivares de grão-de-
bico testadas no presente trabalho (BRS Aleppo, BRS Cícero, BRS Cristalino e BRS
Toro), além de BRS Kalifa e do genótipo Janu 96, mostraram-se resistentes a M.
javanica, com fatores de reprodução variáveis entre 0,32 e 0,84. Entretanto, cabe
ressaltar que, em trabalhos de campo, a ocorrência de vários fatores incontroláveis,
principalmente de ordem climática, podem exercer papel fundamental na reprodução
de nematoides e consequente expressão de sintomas. Não raro, em áreas onde
plantas mostram sintomas expressivos e danos causados por nematoides, em ano
subsequente são produzidas plantas sadias.

Experimento 2. Reação de cultivares de grão-de-bico a Meloidogyne incognita

As cultivares de grão-de-bico testadas apresentaram, em média, um elevado
índice de galhas causadas por M. incognita, variando entre 3,8 na cultivar BRS
Aleppo e 5,0 na cultivar BRS Cícero (Tabela 3). A única que diferiu estatisticamente
do tomateiro foi a BRS Aleppo. O número de nematoides por grama de raiz (NGR)
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de todas as cultivares diferiu estatisticamente do padrão de suscetibilidade, sendo
que na BRS Toro o NGR foi inferior ao observado em todas as demais. De forma
semelhante ao ocorrido com M. javanica (Experimento 1), houve elevada
multiplicação de M. incognita nas cultivares de grão-de-bico (FR variando entre 8,7 e
21,3), não havendo diferenças significativas entre as cultivares. Entretanto, a
multiplicação do nematoide na BRS Toro foi significativamente menor do que no
tomateiro, padrão de suscetibilidade. Mesmo assim, considerando os valores de FR
observados, todas as cultivares são consideradas muito suscetíveis.

TABELA 3. Índice de galhas (IG), número de nematoides por grama de raiz (NGR) e
fator de reprodução (FR) de Meloidogyne incognita raça 3 em cultivares de grão-de-
bico. Dourados, MS.
Cultivar IG NGR FR
BRS Kalifa 4,4 ab** 1702,5 b 17,4 ab
BRS Toro 4,8 a 891,4 c 8,7 b
BRS Cícero 5,0 a 2384,9 b 16,6 ab
BRS Aleppo 3,8 b 2009,7 b 17,5 ab
BRS Cristalina 4,6 ab 2014,4 b 21,3 ab
Tomateiro* 4,8 a 5125,1 a 25,4 a
Cv (%) 9,79 3,93 44,96
* Padrão de suscetibilidade. ** Médias seguidas de mesma letra nas colunas não diferem
entre si pelo teste de Tukey (5%).

A reação de várias outras cultivares de grão-de-bico a M. incognita foi

previamente avaliada e relatada na literatura. Chakraborty et al. (2016) avaliaram a
reação de 60 genótipos de grão-de-bico a M. incognita raça 2 e, com base no baixo
índice de galhas (1 a 10 galhas por sistema radicular) classificaram, dentre elas,
nove (N22, N28, N29, N30, N36, N39, N40, N42 e N45) como resistentes. A cultivar
de grão-de-bico IAC-Marrocos foi avaliada em trabalho conduzido por Lordello e
Lordello (1993) e mostrou-se suscetível às quatro raças de M. incognita. Ao
avaliarem a reação de cinco acessos de grão-de-bico (Jamu 96, Flipoz 23C, Flip 03-
34C, Flip 06-155C e Flip 03-109C) e a cultivar BRS Cícero a M. incognita raça 1,
Bernardes Neto et al. (2019) classificaram todos como suscetíveis ao nematoide,
com valores do fator de reprodução (FR) variando entre 2,37 e 4,07 e índice de
galhas de 5,0, no que não diferiram do padrão de suscetibilidade (tomateiro
Rutgers).
Os dados obtidos no presente trabalho evidenciaram a alta suscetibilidade
das cultivares testadas a M. incognita, confirmando resultado anterior observado na
cultivar BRS Cícero (BERNARDES NETO et al., 2019). Sendo assim, o cultivo das
cultivares BRS Kalifa, BRS Toro, BRS Cícero, BRS Aleppo e BRS Cristalina deve
ser evitado em áreas infestadas por M. incognita, seja pelo risco de ocorrência de
danos ao grão-de-bico ou pelo aumento da densidade populacional do nematoide no
solo, comprometendo os rendimentos das culturas implantadas após o cultivo do
grão-de-bico. Embora limitada, a existência de acessos resistentes a M. incognita
(CHAKRABORTY et al., 2016) indica a possibilidade de introgressão de gen ou
genes de resistência a M. incognita em cultivares adaptadas para o cultivo no Brasil.
Outra possibilidade seria a busca por cultivares mais tolerantes (ANSARI et al.,
2004), o que poderia ser avaliado em experimentos de campo, em áreas infestadas.

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 A inoculação das plantas de grão-de-bico com M. incognita não alterou
significativamente os teores de clorofila foliar (a, b ou total) e tampouco a produção
de biomassa da parte aérea (Tabela 4). No entanto, o peso fresco das raízes
inoculadas foram superiores ao das plantas não inoculadas. Este fato é
compreensível, na medida em que ocorre alteração na relação fonte/dreno de
nutrientes em plantas parasitadas por nematoides de galhas (CARNEIRO;
MAZZAFFERA, 2001), resultando em desvio de nutrientes para formação das galhas
nas raízes que, frequentemente, apresentam maior quantidade de biomassa do que
em plantas não parasitadas. Pelos resultados obtidos, as diferenças observadas
entre as cultivares nas variáveis clorofila total (CLt), massa fresca do sistema
radicular (MFSR) e matéria seca da parte aérea (MSPA), devem ser atribuídas às
características intrínsecas a cada cultivar.

TABELA 4. Teores de clorofila a (CLa), clorofila b (CLb) e clorofila total (CLt), massa
fresca do sistema radicular (MFSR) e matéria seca da parte aérea (MSPA) de
plantas de cinco cultivares de grão-de-bico, inoculadas ou não inoculadas com
Meloidogyne incognita. Dourados, MS.
Tratamento CLa CLb CLt MFSR MSPA
Efeito do nematoide
Inoculada 28,3 a* 8,0 a 36,4 a 47,17 a 5,02 a
Não 28,8 a 8,3 a 37,1 a 38,74 b 4,85 a
inoculada
Efeito das cultivares
BRS Kalifa 29,1 a 5,8 a 34,9 ab 50,24 a 4,48 b
BRS Toro 30,4 a 9,5 a 39,9 ab 44,87 a 4,64 b
BRS Cícero 32,1 a 10,4 a 42,5 a 33,01 b 6,79 a
BRS Aleppo 27,6 a 8,5 a 36,1 ab 41,79 a 4,72 b
BRS 23,7 a 6,5 a 30,2 b 44,88 a 4,06 b
Cristalina
CV (%) 24,23 50,57 25,80 24,23 20,58
* Médias seguidas de mesma letra nas colunas não diferem entre si pelo teste de Tukey
(5%).

CONCLUSÕES
Com base nos resultados obtidos no presente trabalho, concluiu-se que:
a) as cultivares de grão-de-bico BRS Toro, BRS Cícero, BRS Aleppo e BRS
Cristalina são suscetíveis a Meloidogyne javanica;
b) as cultivares de grão-de-bico BRS Kalifa, BRS Toro, BRS Cícero, BRS Aleppo
e BRS Cristalina são suscetíveis a M. incognita raça 3.

AGRADECIMENTOS
Os autores agradecem à Sebastião Aparício Meira e Débora Bastos de
Oliveira pelo apoio, respectivamente, nas atividades em casa-de-vegetação e
laboratório de Nematologia da Embrapa Agropecuária Oeste.

REFERÊNCIAS
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