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Comunicação entre plantas como estratégia de defesa*

João Paulo Feijão Teixeira

Instituto Agronômico, Centro de Recursos Genéticos Vegetais, Campinas (SP). [email protected]

* Campinas (SP), setembro de 2016

INTRODUÇÃO

Nas últimas décadas estabeleceu-se uma constante pressão da sociedade para

aumentar a sustentabilidade de atividades produtivas, o que provocou a necessidade da
criação de inovações e tecnologias menos agressivas ao meio ambiente e à saúde humana.

A agricultura tropical passou a fazer abordagens que são utilizadas, sobretudo, para a
obtenção de produtos de qualidade. Os paradigmas buscados atualmente se fundamentam
na produção, na produtividade, na sustentabilidade ambiental e social e na qualidade.
Busca-se diminuir o impacto ambiental com o uso racional de defensivos e, principalmente,
com a procura de produtos biorracionais, relativamente inócuos para organismos não alvos e
inimigos naturais.

Ao abrigo dessas novas tendências surgem movimentos tecnológicos que envolvem:

o melhoramento de plantas por edição do genoma, fenotipagem como nova fronteira de
melhoramento de culturas, novas técnicas de melhoramento de plantas para produção
orgânica, envolvendo rewilding, biologia sintética, melhoramento reverso, imunidade inata
das plantas, tecnologia Big Data para auxiliar a pesquisa básica e translacional,
domesticação versus evolução de culturas, entre outras.

Na mesma direção dessas tendências modernas ressurgem, e com grande

intensidade, estudos e linhas de pesquisa já suscitadas desde há muito no século XIX
quanto a comportamentos e reações de plantas a estímulos e de certa forma
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desconsiderada pela pesquisa agrícola até recentemente.

O comportamento das plantas é definido como respostas rápidas morfológicas e

fisiológicas a eventos, relativos à vida de um indivíduo. Desde Darwin, sabe-se que as
plantas têm comportamento, mas isto tem sido um fenômeno pouco apreciado. O que
melhor se estudou envolve fornecimento de luz, nutrientes e água a disposição de órgãos
onde possam mais eficientemente obter esses recursos.

Embora pareça que o comportamento de plantas seja mais simples que o dos
animais, recentes descobertas desafiam essa noção revelando que as plantas antecipam
condições futuras com precisão ao perceberem e responderem a sinais confiáveis do
ambiente, também exibem memória alterando comportamento dependendo de suas prévias
experiências ou de seus ancestrais. Esse comportamento inteligente é exemplificado pela
versatilidade excepcional de plantas para lidar com estresses abióticos, bem como o ataque
microbiano e de insetos, equilibrando reações defensivas apropriadas. Uma das razões para
tanto é que os vegetais estão em constante comunicação com uma multidão de diversos
organismos. As plantas são multifacetadas fábricas de produtos químicos que produzem
uma grande variedade de compostos que variam de etileno e metanol a terpenoides
complexos e alcaloides contendo nitrogênio. Mais de 100.000 produtos químicos são
conhecidos por serem produzidos por plantas e, pelo menos, 1.700 desses são voláteis. O
estudo de voláteis de plantas tem sido restrito a produtos florais, mas estudos sobre voláteis
de plantas emitidos a partir dos tecidos vegetativos estão aumentando rapidamente. As
quantidades de compostos orgânicos voláteis que as plantas disseminam para a atmosfera
são enormes.

O conhecimento aprofundado desse modus operandi das plantas traz a possibilidade

do homem desenvolver tecnologias para controle sustentado de pragas e doenças.
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2. Comunicação das plantas com o entorno

Observar as plantas como organismos - o que as plantas fazem e como elas estão
equipadas para fazê-lo - traz-nos surpresas. Todos apreciam as plantas como fornecedoras
finais de alimento e de grande parte dos bens da humanidade, bem como do reino animal
como um todo. As plantas, para tanto, desenvolvem suas atividades de tal forma discreta
que uma pessoa, por mais observadora que seja sempre será surpreendida com alguns
episódios que acontecem dentro delas.

As plantas, tal como os animais, não vivem sozinhas. Plantas em ambientes naturais
estão intimamente associadas com outras plantas.

Assim como o meio ambiente de qualquer animal inclui outros animais, cada planta é
influenciada pelas outras plantas de sua comunidade. Existe algo que se poderia chamar de
sociologia vegetal. Sabe-se, por exemplo, que no reino vegetal não é comum encontrar-se
competição por alimento, água ou luz. O que encontramos são formas mais sutis de
combate ou de cooperação.

As plantas, também, não são alvos passivos para organismos associarem, mas, ao
contrário, afetam ativamente a estrutura das comunidades. Na rizosfera, por exemplo,
liberando atrativos ou repelentes de suas raízes e participando da saúde das plantas. Como
acontece com algumas simbioses benéficas às plantas, tais como a associação de bactérias
fixadoras de nitrogênio e fungos micorrízicos com raízes. Outros, tais como a interação das
plantas com patógenos virais, microbianos, fúngicos e nematoides são prejudiciais.

As plantas se comunicam com outras plantas, herbívoros ou mutualistas, emitindo

sinais que causam reações previsíveis nesses organismos e também, elas próprias,
respondendo a esses sinais.

Na natureza, as plantas desenvolveram e aperfeiçoaram uma diversidade

considerável de mecanismos de defesa contra condições ambientais adversas, como as
fitoalexinas. A produção de metabólitos secundários tóxicos são exemplos de defesa contra
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artrópodes herbívoros, como a nicotina ou furanocumarinas, que podem matar herbívoros

generalistas não adaptados, e proteínas de defesa, como inibidores de proteases ou
polifenol oxidases, que dificultam a digestão e diminuem a disponibilidade de nutrientes e,
consequentemente, o crescimento dos herbívoros. Mecanismos esses explorados e objetos
de melhoramento de plantas resultando em tolerância e ou resistência de plantas cultivadas.

Esses mecanismos são considerados defesa direta, uma vez que afetam diretamente
os herbívoros ao impedir que estes se alimentem. Outros tipos de defesa direta das plantas
são as barreiras físicas que impedem a entrada de patógenos ou artrópodes nos tecidos, ou
seja, a parede celular, suberina, calose e cutícula. Além das defesas diretas, a presença de
estruturas que oferecem proteção e alimento, tais como, domácias e nectários extraflorais
promovem a defesa indireta através da atração de parasitoides e predadores que exercem
controle biológico sobre insetos herbívoros.

As defesas das plantas além de expressas constitutivamente, também podem ser

induzidas em resposta ao estresse abiótico ou biótico, como por exemplo, à herbivoria.
Estas defesas induzidas reduzem o investimento em mecanismos de defesa, retardam a
adaptação e o desenvolvimento de resistência dos herbívoros. No caso das defesas
indiretas, a mudança no volume e concentração de açúcares e aminoácidos do néctar
extrafloral, e a produção e emissão de compostos orgânicos voláteis conduz à atração de
predadores e parasitoides como respostas ao ataque de herbívoros.

As substâncias voláteis emitidas pelas plantas permitem a comunicação entre

indivíduos de espécies diferentes e às vezes de táxons diferentes, como entre plantas e
insetos. A interação inseto-planta depende da presença, no tempo certo e na quantidade
apropriada, de determinados compostos voláteis, responsáveis por aromas característicos.
As plantas criaram, ao longo do processo de evolução, mecanismos de defesa, como a
produção de voláteis após serem atacadas, por exemplo, por insetos. Esses compostos
voláteis provocam o disparo de reações bioquímicas na planta, com a liberação sistêmica de
compostos químicos que vão dissuadir o ataque ou atrair inimigos naturais da praga que a
está atacando.
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3. Voláteis como sinais a outros seres vivos

Os vegetais superiores emitem compostos orgânicos voláteis (VOCs) que incluem

uma série de terpenoides, derivados de ácidos graxos incluindo produtos da ação da
lipoxigenase, benzenoides e fenilpropanoides, compostos C5-ramificados e muitos
compostos contendo nitrogênio e enxofre. Esses voláteis são sintetizados e emitidos via
difusão passiva, e os não polares via partição em membranas lentamente, ou através de rota
biológica alternativa que possibilita redução das resistências à sua difusão.

Os voláteis também mediam interações entre plantas e herbívoros, as quais são

importantes, já que vinculam cadeias alimentares em ecossistemas complexos. Eles mediam
a atração de polinizadores às flores e possivelmente de animais disseminadores de
sementes, assim como a localização de plantas hospedeiras por insetos herbívoros.

Estima-se que as emissões de compostos orgânicos voláteis (VOCs) pela vegetação

são comparáveis ou mesmo excedem as emissões de VOCs de fontes antropogênicas, em
escala regional e global.

Os compostos orgânicos voláteis incluem os hidrocarbonetos não metânicos

saturados e insaturados e os hidrocarbonetos oxigenados, tais como ácidos carboxílicos,
aldeídos, cetonas, éteres, ésteres e álcoois. Os inventários de emissão de plantas mostram
que os isoprenoides, isopreno e monoterpenos, são os compostos mais abundantes,
seguidos de álcoois e carbonilas. Sesquiterpenos não oxigenados também podem atuar
contra a herbivoria, patógenos e ataque de predadores, enfatizando a importância de mais
estudos relativos a terpenos, suas interações ecológicas e a fisiologia vegetal.

VOCs, tais como monoterpenos, sesquiterpenos, álcoois, ácidos, aldeídos, cetonas e

ésteres estão armazenados nas plantas em diferentes órgãos. As plantas durante a
fotossíntese fixam de 0,5% a 2% do carbono e emitem taxas elevadas de VOCs, provocando
a perda de até 20% do carbono fixado. Acredita-se que tais compostos são emitidos para a
atmosfera como mecanismo de defesa contra o ataque de herbívoros e contra a invasão de
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outras espécies de plantas.

Entre as várias funções ecofisiológicas em que os VOCs estão envolvidos destacam-

se a proteção contra poluição ambiental. Os isoprenoides protegem a planta contra agentes
abióticos, tais como a oxidação, ao extinguir espécies de oxigênio reativas e ao reagir com o
ozônio (O3) da atmosfera, calor, estresse biótico como patógenos e insetos herbívoros. Eles
também mediam muitas interações bióticas, agindo como sinal para alimentação de
herbívoros, assim como, para seus inimigos naturais e permitindo comunicação com
membros da mesma espécie. Suas concentrações podem aumentar ou decrescer em
resposta aos estímulos ambientais, tais como, ferimento mecânico, poluição, infecção
patogênica, bem como alimentação por herbívoros e deposição de ovos. Além de emitidos
de forma constitutiva, vários compostos voláteis, especialmente os terpenoides e alguns
álcoois, aldeídos e cetonas (chamados produtos voláteis de folha verde - GLVs) podem ser
emitidos de forma induzida. Alguns voláteis são provavelmente comuns a quase todas as
plantas, outros são específicos a somente uma ou poucas relacionadas taxonomicamente.

Desde 1983, quando foram realizados os primeiros experimentos que demonstraram

a interação entre plantas, o papel dos voláteis induzidos nas interações planta-planta tem
sido intensamente debatido. Porém, nos últimos anos tem-se acumulado evidências mole-
culares e ecológicas sobre a interação entre plantas, tanto por testes de laboratório, como
de campo. Os experimentos pioneiros desenvolvidos por Baldwin & Schultz (1983)
demonstraram que plantas com parte de folhas removidas emitiam sinais voláteis que
induziam plantas vizinhas a elevar, após 36 horas, a concentração de fenóis e taninos que
influenciam a alimentação e crescimento de insetos fitófagos.

Esses voláteis induzidos provocam a atração de inimigos naturais (predadores e

parasitoides) tanto na parte aérea como na parte subterrânea das plantas e estão envolvidos
nas interações planta-planta.

Esses compostos oferecem informações confiáveis para os inimigos naturais, não só

em ambiente despoluído, mas também em condições de poluição ambiental.
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Os voláteis induzidos após o ataque dos herbívoros apresentam grande variabilidade

dependendo da espécie de planta, do herbívoro e do seu estádio de desenvolvimento.
Também variam com o genótipo e, neste caso, entre partes da planta e de acordo com o
tempo considerado pelo período de 24 horas, uma vez que as emissões destes variam de
dia e noite. Os voláteis são afetados por fatores abióticos como umidade do solo e ar,
intensidade luminosa, fotoperíodo e nível de fertilização. Estas variações oferecem aos
inimigos naturais informações não somente a respeito da presa, mas também sobre a planta
e seu estado fisiológico.

Os inimigos naturais respondem aos voláteis de forma específica. A mistura de

voláteis induzida pode variar quantitativamente - incremento no teor dos compostos ou
qualitativamente com a indução de novos compostos – como verificado em relação à emitida
por plantas mecanicamente danificadas.

Estudos têm mostrado o estímulo à produção de voláteis alterando o perfil de

espécies selvagens de Veronica spicata com e sem alimentação larval e ovoposição pela
borboleta especialista Melitaea cinxia. A indução de vários terpenoides ubíquos e voláteis
de folhas verdes (GLVs) foi associada com a alimentação das larvas, ao passo que o
aumento de duas cetonas, 6-metil-5 hepten-2-ona e t-geranilacetona e a supressão de GLVs
foram associados à ovoposição pela borboleta.

Os voláteis induzidos após o ataque dos herbívoros e voláteis florais têm despertado
o interesse na comunidade científica, uma vez que eles não só guiam os inimigos naturais
em direção à planta hospedeira da presa, mas também na mediação de várias interações
ecológicas que têm potencial para o desenvolvimento de novas estratégias de controle de
pragas.

O rápido progresso na elucidação dos caminhos biossintéticos, enzimas e genes

envolvidos na formação de voláteis de plantas permitem que a fisiologia e função deles
sejam rigorosamente investigadas a nível molecular e bioquímico.
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As plantas liberam voláteis após ataque de herbívoros em modo altamente regulado.

Como as plantas vizinhas “escutam” às escondidas esses sinais voláteis e “armam” suas
defesas de acordo com eles permanece controverso. Embora, estudos em laboratório têm
identificado mudanças transcricionais que ocorrem em plantas em resposta a certos voláteis.
Essas mudanças ocorrem em condições que realçam a probabilidade de percepção de
sinais e resposta. Estudos de campo têm demonstrado aumentos repetidos na resistência a
herbívoros por plantas crescendo a favor do vento de plantas atacadas.

Demonstrou-se que feijão-de-lima (Phaseolus lunatus L.) responde a sinais emitidos

por plantas atacadas por ácaros. Também, nessa espécie de feijão verificou-se transcrição
de genes de defesa em resposta a sinais emitidos por plantas atacadas.

4. Efeito dos voláteis induzidos nas comunidades ecológicas

Quando uma planta é atacada por um herbívoro, todos os organismos presentes no

meio ambiente podem responder aos voláteis induzidos. Além de mediar interações
tritróficas e interações intraespecíficas (com plantas vizinhas), os voláteis induzidos após o
ataque dos herbívoros podem afetar outros indivíduos da mesma espécie ou outras espécies
herbívoras. Alguns herbívoros podem ser atraídos e outros repelidos pelos voláteis induzidos
após a herbivoria. Os estudos sugerem que tanto lepidópteros como afídeos são, em geral,
repelidos por plantas infestadas. Alguns, entretanto, preferem plantas já atacadas, porque
essas possivelmente estão com as defesas químicas debilitadas, principalmente por
organismos especialistas adaptados a certos compostos tóxicos das plantas.

Vários estudos têm mostrado que voláteis de folhas verdes (GLVs) induzem a
transcrição de genes envolvidos nas respostas de defesa em Arabidopsis e estão envolvidos
na rota dos octadecanoides, responsáveis pela produção do ácido jasmônico. Os
terpenoides provocam efeito semelhante em feijão-de-lima (Phaseolus lunatus L.). Em milho,
a exposição de plantas sadias a plantas atacadas por Spodoptera littoralis (Lepidoptera:
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Noctuidae) ativa a expressão de genes de defesa e iniciam a emissão de voláteis induzidos.

A produção de néctar extrafloral, outra defesa indireta das plantas, também é induzida em
plantas vizinhas após a exposição a compostos voláteis, o que pode aumentar a
sobrevivência de artrópodes predadores.

Resultados similares têm sido reportados para o ácaro predador Phytoseiulus

persimilis (Acarina: Phytoseiidae), que preferiu plantas após a prévia exposição de
Phaseolus lunatus ao ácaro Tetranychus urticae (Acari: Tetranychidae).

Considerando-se que o estímulo precedente inicia um estado de “alerta” que não

confere resistência propriamente dita, mas permite uma resposta induzida acelerada em
caso de ataque, pode-se assumir que uma das suas vantagens é o baixo custo energético
da ativação de uma resposta de defesa induzida.

Os compostos voláteis agem como uma linguagem que as plantas usam para sua
comunicação e interação com o meio ao seu redor. Até 2006 cerca de 1.700 compostos
voláteis tinham sido isolados de mais de 90 famílias de plantas. Esses voláteis, liberados
pelas folhas, flores e frutos para a atmosfera e das raízes para o solo, defendem as plantas
contra herbívoros e patógenos ou provocam uma vantagem reprodutiva pela atração de
polinizadores e dispersores de sementes.

Plantas em ambiente natural ou agrícola estão sujeitas a estresses múltiplos. As

plantas podem ser atacadas por vários micros e macros organismos simultaneamente.
Recentemente, baseados na evidência molecular, vários estudos têm dado atenção aos
efeitos da herbivoria múltipla na indução das defesas na planta, incluindo a emissão de
voláteis induzidos, que podem impactar a resposta dos inimigos naturais. Isso realça a
importância de se estudar combinações de estresses. Como essas situações estressantes
podem levar a mudanças transcriptômicas afetando o fenótipo das plantas, requerem maior
atenção. Por exemplo, observou-se uma maior redução de biomassa em plantas de
Arabidopsis thaliana expostas ao estresse combinado provocado pela seca e pelas lagartas
de Pieris rapae do que em uma única situação de estresse. Porém, não são conhecidas,
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ainda, como essas mudanças estão relacionadas com as alterações no transcriptoma.

5. Metabolismo das plantas para defesa

Os compostos voláteis constituem cerca de 1% dos metabólitos secundários das

plantas e são principalmente representados por terpenoides, fenilpropanoides / bezenoides,
derivados de ácidos graxos e derivados de aminoácidos. A interação de voláteis entre
plantas sem danos afeta interações tritróficas (planta - herbívoro - inimigo natural) através da
mudança de emissão de voláteis.

Portanto, existem muitos compostos químicos envolvidos nas interações entre

plantas. Estes incluem GLVs [(E)-2-hexenal, (Z)-3-hexen-1-ol e acetato de (Z)-3-hexen-1-ila],
terpenos, como mirceno e misturas de ocimeno [(E)-β-ocimeno, (Z)-β-ocimeno e allo-
ocimeno] e formas voláteis de fitohormônios [jasmonato de metila (MeJA), salicilato de metila
(MeSA) e etileno (ET)].

O ácido jasmônico (JA), seus precursores e compostos relacionados, atuam como

estímulo principal na resposta da planta à herbivoria, ativando os genes que respondem
local e sistematicamente ao estresse. Estes genes envolvidos na síntese de compostos de
defesa incluem as terpeno-sintases para a produção de voláteis que atraem os inimigos
naturais. Embora os jasmonatos sejam moléculas-chave na ativação de respostas para a
maioria de herbívoros, outras substâncias com atividade biológica, principalmente o ácido
salicílico (SA), atuam como moléculas sinalizadoras. As rotas metabólicas induzidas na
planta em resposta a fatores abióticos e bióticos parecem ser redundantes, porém as plantas
ajustam suas respostas defensivas a um herbívoro específico através de sinais moleculares
de três rotas, ácido jasmônico, etileno e ácido salicílico, ativadas em diferentes graus.

O papel do ácido jasmônico (JA) na defesa das plantas foi reconhecido quando se
demonstrou pela primeira vez que o jasmonato de metila induz a atividade de inibidores de
proteases, que são moléculas que funcionam como compostos de defesa direta. O JA se
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acumula rapidamente após a herbivoria ou dano mecânico. Está, também, envolvido na

ativação de genes de defesa e na regulação dos voláteis induzidos, após a que ocorre a
produção de compostos de baixo e alto peso molecular utilizados na defesa das plantas
contra os insetos herbívoros, como os inibidores de protease e as fitoalexinas. Embora, o JA
e o SA sejam antagonistas, ambos são necessários para induzir respostas após a herbivoria,
pois ambos controlam coordenadamente as respostas de defesa da planta. Verificou-se que
o tratamento de feijão-de-lima através de aplicações de várias quantidades de JA e SA
resulta na emissão de uma mistura característica de voláteis que atraem inimigos naturais.

O etileno (ET) é uma terceira molécula envolvida nas respostas induzidas das plantas.
Em Arabidopsis, o ET e o JA agem juntos na indução da expressão de defensinas e genes
PR que codificam proteínas de defesa localizadas em vacúolos. Nessa espécie de planta,
esses dois compostos também agem em sequência para induzir a tolerância sistêmica a
patógenos, chamada de resistência sistêmica induzida. A produção do etileno em culturas
com células de tomate foi comprovada após dano e ação de elicitores como a sistemina,
fragmentos oligogalacturonídeos e JA, além disso, esse composto pode potencializar a ação
do JA em resposta ao dano. A biossíntese do ET, assim como a do JA, é estimulada após o
dano mecânico.

6. Aplicações potenciais na agricultura

A identificação e manipulação de compostos químicos mediadores de atividades vitais

dos artrópodes oferecem uma ampla gama de possibilidades para o desenvolvimento de
estratégias de controle de pragas mais sustentáveis, considerando-se que os sinais
químicos são a fonte primária de informação para estes organismos. Porém, deve-se
aprofundar ainda mais na identificação química de compostos que mediam interações
multitróficas utilizando sistemas baseados em pragas e inimigos naturais que ocorrem no
Brasil, considerando-se que este é um campo de pesquisa promissor que tem atraído cada
vez mais grupos de pesquisa em todo o mundo.
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Deve-se destacar o melhoramento de plantas e o impacto que pode ter na definição

de defesa das plantas. A resistência de plantas é uma das formas mais efetivas para o
controle de pragas e uma interessante alternativa ao uso de inseticidas. Para o
desenvolvimento de variedades resistentes é essencial identificar, caracterizar e categorizar
as possíveis fontes dessa resistência. Na natureza, pragas com efeitos altamente
devastadores raramente ocorrem, apesar da presença constante e abundante de insetos
herbívoros.

Novas possibilidades tornaram-se possíveis pela utilização da engenharia genética

para explorar metabólitos secundários das plantas no desenvolvimento de resistência
robusta a insetos predadores.

A identificação e o conhecimento das funções e natureza dos semioquímicos,

entendidos como toda e qualquer substância química utilizada na comunicação entre os
seres vivos na natureza, permite a manipulação com a finalidade do controle de pragas
agrícolas, já apresentadas em casos bem sucedidos. Os feromônios são sintetizados mais
facilmente e, na atualidade, já são utilizados em armadilhas para o monitoramento, coleta
em massa ou controle por meio da confusão sexual. Além disso, o conhecimento sobre a
função dos voláteis emitidos em forma constitutiva nas interações planta-herbívoro tem
permitido o uso de plantas armadilhas e plantas repelentes na redução da pressão de
pragas na cultura principal. No entanto, esses estudos foram principalmente realizados em
laboratório nas últimas três décadas. Por isso, o papel dos voláteis induzidos na natureza
tem recebido críticas devido à falta de modelos em campo. Tentando aumentar o número
desses estudos, muitos pesquisadores vêm se dedicando a avaliar em campo as interações
ecológicas, assim como as possibilidades de utilizá-los em programas de controle de praga.
Sem dúvida, os voláteis induzidos após o ataque dos herbívoros têm potencial para o
desenvolvimento de estratégias de controle de praga, porém não devem ser vistos como
uma estratégia isolada, mas como um dos componentes de um programa de manejo
integrado.
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a) Uso de elicitores

Atualmente, vários elicitores naturais oriundos dos herbívoros pertencentes às várias

ordens taxonômicas foram identificados.

Além desses elicitores naturais é importante mencionar que a emissão de voláteis

pela planta pode ser induzida pela aplicação exógena de substâncias como ácido jasmônico
e ácido salicílico, assim como outros elicitores de origem microbiana que poderiam ser
aplicados no desenvolvimento de estratégias para o controle de pragas. Por exemplo, a soja
(Glycine max L.) quando tratada com a cis-jasmona emite voláteis como o canfeno, mirceno,
(E)-ocimeno, MeSA e TMTT ([E,E]-4,8,12-trimetil-1,3,7,11-tridecatetraeno). São voláteis
similares aos liberados após o ataque de percevejos que atraem o parasitoide de ovos
Telenomus podisi (Hymenoptera: Scelionidae).

Já foi demonstrado que a aplicação exógena de elicitores, como JA e seus derivados:

MeJA e cis-jasmona induzem a emissão de voláteis e é capaz de atrair inimigos naturais.
Estudos de laboratório demonstraram que a indução de voláteis pelo ácido jasmônico atrai o
ácaro predador P. persimilis em gérbera e em feijão-de-lima. A resposta de vespas
parasíticas generalistas e especialistas também foi avaliada. T. podisi, por exemplo, é
atraída às plantas de soja tratadas com cis-jasmona e as vespas C. glomerata, C. rubecula e
Diadegma semiclausum (Hymenoptera: Ichneumunidae) também são atraídas às plantas de
couve tratadas com JA. Evidência da possibilidade do uso desses compostos em campo é
baseada em testes realizados em algumas culturas. A indução com ácido jasmônico
beneficia as plantas através de uma combinação da indução de defesas diretas e indiretas
nas plantas. Além dos derivados do ácido jasmônico, outros compostos podem afetar tanto
pragas como inimigos naturais no campo. Em Nicotiana attenuatta Torr., o tratamento com
MeJA, (Z)-3-hexene-1-ol, linalol e (Z)-α-bergamoteno incrementaram a mortalidade de ovos
de Manduca sexta (Lepidoptera: Sphingidae) pelo percevejo predador Geocoris pallens
(Hemíptera: Geocoridae). Além disso, a indução com linalool ou MeJA provocou a redução
no índice de oviposição de M. sexta.
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As versões sintéticas de muitos voláteis induzidos após o ataque dos herbívoros têm
potencial para atrair inimigos naturais e promover o controle biológico em áreas agrícolas.
Estudos realizados em campo utilizando dispersores de liberação controlada avaliaram um
amplo número de compostos voláteis, incluindo, dentre outros compostos, derivados voláteis
de hormônios, GLVs e terpenos. Em geral, o MeSA atrai um amplo espectro de inimigos
naturais de diversas ordens e pode afetar a abundância de indivíduos de vários níveis
tróficos. Diferentemente do MeSA, os terpenos e os GLVs são rapidamente degradados
quando liberados na atmosfera. Isso explicaria a falta de atratividade dos inimigos naturais
onde foram testados GLVs e (E)-DMNT. É possível que os compostos reativos sejam
percebidos unicamente a uma curta distância pelos insetos. Entretanto, embora os GLVs
induzam a emissão de sesquiterpenos, no campo não aumentam o parasitismo nem a
atração de predadores do gênero Chrysopidae. Usando a tecnologia de RNA-seq já se
verificou ocorrência de mudanças de transcrição em laranja doce em resposta a aplicações
exógenas de SA e CHI.

A aplicação de elicitores em citricultura, ainda não tem mostrado resultados

expressivos em condições de campo para controle de greening nos pomares.

Além de atrair inimigos naturais, os voláteis induzidos após o ataque dos herbívoros
também podem ser utilizados na captura de insetos-praga. O MeSA já foi testado para este
fim e teve resultados promissores. Por outro lado, esse composto pode inibir a oviposição e
reduzir a incidência de pragas. Por exemplo, fêmeas acasaladas de Mamestra brassicae
(Lepidóptera: Noctuidae) evitam plantas de Brassica napus com dispersores de MeSA e o
estabelecimento do afídeo Rhopalosiphum padi (Hemíptera: Aphididae) é adiado em cevada
quando MeSA é aplicado em pellets. O uso de voláteis combinados com feromônios também
pode ser uma alternativa para desenvolver atraentes mais eficientes de insetos-praga, uma
vez que já foi observado o sinergismo entre esses semioquímicos.
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b) Perspectivas da utilização de defesa induzida no controle de herbívoros

A interação via voláteis entre plantas sem danos podem levar a mudanças nas suas
emissões de voláteis. A exposição de plantas de batata a voláteis de plantas de cebola
resulta em aumento da emissão de dois terpenoides, (E)-nerolidol e TMTT. O odor de batata
exposta à cebola foi significativamente mais atrativo para joaninhas que as não expostas.
Além disso, mistura sintética simulando o perfil volátil de batata exposta à cebola foi mais
atrativo que a mistura simulando a batata não exposta. Individualmente verificou-se que
TMTT foi atrativo a joaninhas e que (E)-nerilidol foi repelente. A troca de voláteis entre
plantas sem danos (não atacadas) e o consequente aumento da atratividade para joaninhas
pode ser um mecanismo que contribui para aumentar a abundância de inimigos naturais em
habitats de plantas complexos. A manipulação da emissão de voláteis em plantações pode
ser uma excelente estratégia de controle de pragas, minimizando problemas com pragas
agrícolas de uma maneira não agressiva ao meio ambiente. No entanto, apesar das boas
perspectivas, vários aspectos ainda precisam ser melhor explorados, garantindo a
sustentabilidade do sistema de controle. Sobre o ponto de vista ecológico, o conhecimento
das diferentes interações que mediam a emissão de voláteis é importante para explorar o
uso de voláteis induzidos.

É preciso entender, ainda, como a defesa das plantas afeta a comunidade de insetos
herbívoros, assim como a relação entre a produção de voláteis e a polinização. Também, se
a indução da planta e o uso de compostos sintéticos têm algum efeito nos inimigos naturais
e nos inimigos destes. Por exemplo, os jasmonatos incrementam a resistência a um amplo
espetro de pragas e o parasitismo no campo, mas a indução das plantas pode afetar a
eficiência dos parasitoides ao reduzir a qualidade do hospedeiro. Embora o fenômeno de
indução reduza o custo destinado à manutenção das defesas, se conhece muito pouco
sobre os custos metabólicos da planta ao ativar as defesas.

Do ponto de vista do controle de pragas, já se evidenciou o potencial de uso em

campo das estratégias para atrair inimigos naturais, no entanto, elas não podem ser vistas
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como estratégias isoladas. O uso de elicitores de voláteis sintéticos é reconhecido como

estratégia para prover o controle biológico. Esse uso implica na modificação do meio
ambiente biótico, havendo a necessidade de fornecer fontes de alimento como néctar e
pólen aos inimigos naturais a fim de mantê-los sustentavelmente no campo, mesmo que o
nível populacional dos herbívoros seja baixo.

Recentemente, tem se avaliado o efeito de diferentes concentrações de vários

compostos voláteis aplicados diretamente em plantas de uva, milho e brócolis, com
resultados promissores para o controle de pragas. Demonstrou-se que as aplicações de
indutores sintéticos de voláteis em plantas podem melhorar a atração de inimigos naturais e
a utilização de trigo mourisco como planta suporte fornecedora de néctar aumentou a
abundância e residência desses inimigos naturais. Embora a estratégia utilizada, “atrair e
recompensar”, ofereça potencial para melhorar o controle biológico, mais experimentação é
necessária para conhecer totalmente os efeitos sinérgicos dessa combinação. Além disso, é
preciso determinar as dosagens, concentrações e o momento de aplicação, pois estes
podem afetar a resposta dos inimigos naturais.

Muitas considerações são necessárias, ainda, para o uso de compostos voláteis. Por
exemplo, é necessário avaliar as taxas de emissão dos compostos, particularmente ao longo
do ano, pela sua relação direta com a temperatura. Também deve ser considerada a
longevidade dos compostos químicos no campo e a distância entre dispersores. Por outro
lado, emissões homogêneas no campo podem reduzir a eficiência dos parasitoides a baixas
densidades de praga. Porém, ainda é considerada uma alternativa para atrair inimigos
naturais em períodos curtos. Da mesma forma que ocorre com os elicitores, é necessário
avaliar o efeito nas dinâmicas populacionais dos herbívoros e inimigos naturais.

O conhecimento relacionado aos voláteis induzidos está limitado a poucos sistemas-

modelo que incluem poucas espécies de plantas, seus herbívoros e inimigos naturais.
Alguns grupos de pesquisa brasileiros já iniciaram estudos baseados em sistemas que
incluem as culturas de soja, milho e tomate.
 17

7. Considerações finais

Pode ser que nem todas as plantas estejam profundamente envolvidas em diálogos
mediados quimicamente. Entretanto, há forte evidência que plantas podem e exploram
informações vindas de vizinhas com danos. O desafio é determinar as circunstâncias
ecológicas e condições abióticas onde tais interações planta-planta são comuns. Os
recentes avanços da pesquisa com voláteis abrem um caminho para investigações novas e
excitantes.

As principais questões envolvem: como as plantas percebem os produtos químicos

voláteis emitidos por seus vizinhos, quais e onde estão os receptores, podem as plantas
discriminar entre diferentes misturas voláteis, quais são as limitações de expressar tais
respostas das plantas, quando as plantas deveriam responder aos voláteis relacionados a
danos emitidos por seu vizinho e quando não deveriam? Também, são essenciais
abordagens para integrar o estudo de defesa das plantas e polinização para entendimento
aprofundado da biologia das plantas, em particular no contexto de trade-off entre defesa,
crescimento e reprodução.

Além disso, o uso de voláteis embora seja estratégia promissora clama, ainda, por
mais estudos de campo.

8. Literatura consultada

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