UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO

CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL (NÍVEL MESTRADO) DA
UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO (UFPE)

TADEU MORAIS CRUZ

Diversidade e sucessão ecológica de insetos associados à

decomposição animal em um fragmento de Mata Atlântica de
Pernambuco

Recife
Fevereiro 2008
 Tadeu Morais Cruz

Diversidade e sucessão ecológica de insetos associados à

decomposição animal em um fragmento de Mata Atlântica
de Pernambuco

Dissertação apresentada ao Programa de

Pós-Graduação em Biologia Animal do
Centro de Ciências Biológicas como
parte dos requisitos para obtenção do
grau de Mestre.

Orientador: Simão Dias Vasconcelos

Co-orientadora: Patrícia J. Thyssen

Recife
Fevereiro 2008

2
 Tadeu Morais Cruz

“Diversidade e sucessão ecológica de insetos associados à decomposição

animal em um fragmento de Mata Atlântica de Pernambuco”

Dissertação defendida em 26/02/2008 e aprovada pela seguinte Banca examinadora:

Titulares:

Suplentes:

Recife
Fevereiro 2008

3
 Agradecimentos

Ao professor Dr. Simão Dias Vasconcelos pela orientação;

À professora Patrícia Thyssen pelos muitos auxílios dados na área, desde a graduação
até hoje, e pela a minha co-orientação;
Aos docentes do Departamento de Zoologia, em especial, as professoras Cleide Ribeiro e
Luciana Iannuzzi, que vêm me apoiando e repassando os conhecimentos em
entomologia desde a graduação;
À CAPES pela concessão da bolsa de mestrado, permitindo a realização deste trabalho;
Aos companheiros de laboratório Weliton, Tati, Gilson e a agregada Carol pela boa
convivência;
Aos estagiários Cecília, Roberta e Thiago que possibilitaram a realização desse trabalho
e com certeza darão continuidade ao projeto;
Ao Instituto de Criminalística pelo apoio dado durante o trabalho de campo por meio
dos peritos Sandra Santos, Vânia Lima, Fred Maranhão e seus diretores;
À Administração do Parque Estadual Dois Irmãos pela autorização de trabalho na
Reserva;
Ao pessoal da sala, apesar da pouca convivência com alguns, vários acabei por me
tornar amigo;
Aos meus pais pelo carinho, paciência e dedicação;
À Carla por estar ao meu lado;
Ao Gabriel por existir e alegrar a minha vida.

4
 SUMÁRIO

Resumo geral 6

Capítulo 1 7

Apresentação

Capítulo 2 14

Revisão Bibliográfica

Capítulo 3 21

On the initial colonization of a pig carcass by dipterans in a rainforest fragment

in Brazil

Capítulo 4 39
Diversity and ecological succession of dipterans on a pig carcass in a
rainforest fragment in Northeastern Brazil

Diversidade e sucessão ecológica de dípteros em carcaça de porco em um

fragmento de mata atlântica do nordeste brasileiro

Capítulo 5 66

Levantamento Preliminar da Entomofauna de Solo Associada a Carcaça

de Suíno em um Fragmento de Mata Atlântica de Recife

Considerações Finais 86

Anexos e apêndices 88

5
Diversidade e sucessão ecológica de insetos associados à decomposição animal
em um fragmento de Mata Atlântica de Pernambuco

Resumo Geral
A compreensão dos aspectos da diversidade e sucessão ecológica dos insetos envolvidos na
decomposição cadavérica é importante, particularmente, na estimava do intervalo pós-morte
(IPM) nas ciências forenses, apesar de estudos de decomposição em carcaças em ambientes
abertos serem freqüentemente negligenciados em algumas regiões, mesmo fornecendo
informações relevantes. Este estudo objetivou obter a riqueza e a diversidade dos insetos
associados em carcaças suínas, Sus scrofa L, expostas em um fragmento de mata atlântica no
nordeste brasileiro em duas estações, indicando as espécies importantes forensicamente,
examinando comportamento da comunidade de inseto e testando o padrão de colonização da
entomofauna durante todo os estágios de decomposição. Os invertebrados visitantes e
colonizadores foram coletados diariamente e identificados. Foram coletados 10.039 dipteras
que pertencem a 18 famílias (Sarcophagidae, Calliphoridae, Mesembrineliidae, Muscidae,
Anthomyiidae, Fanniidae, Piophilidae, Phoridae, Stratiomyidae, Neriidae, Micropezidae,
Tabanidae, Asilidae, Ropalomeridae, Drosophilidae, Chloropidae, Milichidae, Dixidae). As
espécies Megaselia scalaris, Ophyra chalcogaster, Patonella intermutans e Hemilucilia
segmentaria merecem atenção especial porque o adulto e formas imaturas foram encontrados
em todas as experimentações. Este estudo preliminar da diversidade e da sucessão ecológica
dos dípteros em uma carcaça de porco contribui para estimar o IPM em nossa região.

Palavras chaves: decomposição, entomologia forense. sarcosaprofago, IPM, entomologia

forense

6
Diversidade e sucessão ecológica de insetos associados à decomposição animal
em um fragmento de Mata Atlântica de Pernambuco

ABSTRACT

The comprehension of aspects on diversity and ecological succession of insects involved in

corpse decomposition is of particular importance in estimating the postmortem interval (PMI)
in forensic science, nevertheless studies on carcasses decomposition in open environments is
frequently neglected in some regions, though they provide considerable information. This
study has to investigated the richness and diversity of insects associated to the decomposition
of pigs carcasses´s, Sus scrofa L., which were exposed in a rainforest fragment in
Northeastern Brazil for two seasons to indicate the forensically important species, to examine
whether the insect community presents a seasonal behaviour and the pattern of insect
colonization throughout the decomposition stages. The visiting and colonizing invertebrates
were collected daily and identified. It were collected 10,039 dipterans belonging to 18
families: Sarcophagidae, Calliphoridae, Mesembrineliidae, Muscidae, Anthomyiidae,
Fanniidae, Piophilidae, Phoridae, Stratiomyidae, Neriidae, Micropezidae, Tabanidae,
Asilidae, Ropalomeridae, Drosophilidae, Chloropidae, Milichidae and Dixidae. Megaselia
scalaris, Ophyra chalcogaster, Pantonella intermutans e Hemilucilia segmentaria deserve
special attention because both adult and immature forms were found in all the trials. This
preliminary study on diversity and ecological succession of dipterans associated pig carcass
could contribute for estimating the PMI in our region.

Key words: decomposition, sarcosaprophagous fauna, Diptera, PMI, forensic entomology.

7
Capítulo 1

APRESENTAÇÃO

1.1 APRESENTAÇÃO

8
 A entomologia forense é a aplicação do estudo de insetos e outros artrópodes para uso
legal, especialmente em processos envolvendo crimes, suicídios ou mortes acidentais (Smith,
1986). A aplicação mais comum da entomologia forense relaciona-se com a investigação de
homicídios, podendo auxiliar na elucidação servindo de elementos-chave como
movimentação do cadáver, possível modo e causa da morte, associação do suspeito à cena do
crime e, principalmente, como ferramenta auxiliando na estimativa de intervalo entre a morte
e a descoberta do corpo (Byrd & Castner, 2001). Este período é conhecido como Intervalo
Pós-Morte (IPM). Para intervalos maiores de 72 horas, o uso da entomologia forense pode ter
uma maior precisão do que técnicas convencionais de tanatoscopia.
O estudo da fauna cadavérica constitui a aplicação mais importante da entomologia
forense, baseado em sucessão entomológica na carcaça. A diferença na exploração do
cadáver ao longo de cada etapa de decomposição e o conhecimento do tempo ocupado por
cada estágio de desenvolvimento do inseto, associados aos parâmetros abióticos, como
temperatura, permitem a utilização desses artrópodes para auxiliar na estimativa do intervalo
pós-morte (Catts & Goff, 1992).
Há essencialmente dois métodos principais para estimar o IPM usando a informação
sobre os artrópodes que visitam um corpo. O primeiro é baseado no estudo da sucessão
faunística dos artrópodes associados à carcaça. Este método consiste na comparação da
composição dos taxa encontrados no cadáver na época da descoberta com a dos insetos
obtidos sob condições controladas em intervalos diferentes do tempo. A composição dos taxa
que são atraídos a uma carcaça geralmente tem um padrão previsível enquanto a
decomposição progride em estágios diferentes. O padrão da sucessão dos insetos é específico
à posição e às circunstâncias ambientais em que uma carcaça ocorre. É imprescindível, para
estimar precisamente o IPM, a identificação dos insetos específicos para uma determinada
área, pois podem variar extremamente de acordo com o local. Um segundo método é baseado
no estágio do desenvolvimento das moscas necrófagas encontradas no corpo, as quais são
usadas para ajudar a indicar o intervalo do tempo entre a morte e a descoberta do cadáver.
Sabe-se, porém, que alguns fatores podem influir nesse tempo, como horário da
morte, o acesso ao cadáver, fatores ambientais, entre outros. Uma vez que as primeiras
espécies colonizadoras forem identificadas, o IPM pode ser estimado comparando o estágio
de desenvolvimento das larvas, ou pupas com os dados do laboratório.
Carcaças animais representam um micro habitat limitado e um recurso alimentar
temporário explorado por uma grande variedade de organismos, desde bactérias até grandes
predadores (Catts & Goff, 1992). A comunidade decompositora de carcaças animais passa

9
por um processo de sucessão ecológica, associado aos vários estágios de decomposição
(Bornemissza, 1957; Smith, 1986). Tal sucessão consiste no acréscimo ou substituição
seqüencial de espécies em uma comunidade, acompanhada de alterações na abundância
relativa das espécies presentes e nas condições físico-químicas locais. A sucessão de fauna
em carcaça está relacionada com a mudança natural que ocorre num corpo após a morte
(Smith, 1986). Catts & Goff (1992) observaram que a fauna de artrópodes numa carcaça em
decomposição muda de forma relativamente previsível. A diferença na ocupação do cadáver
ao longo do tempo faz com que os insetos atuem como um “relógio biológico”, permitindo a
estimativa do intervalo pós-morte (IPM), de modo que os insetos atingem elevada
importância do ponto de vista médico-legal (Catts & Goff, 1992).

1.2 Estrutura do trabalho

A ausência de estudos sobre entomologia forense e a escassez de conhecimentos na

área na região Nordeste estimularam o presente trabalho. A pesquisa representa umas das
primeiras contribuições sistematizadas do conhecimento da fauna de importância forense no
nordeste brasileiro, realizado em duas estações, seca e chuvosa. Pretende-se, com os
resultados obtidos, ampliar o conhecimento da entomofauna necrófaga, e detectar possíveis
espécies com aplicações forenses na região.
O trabalho é apresentado em 5 capítulos, seguidos de anexos. Seguindo esta
apresentação, no Capítulo 2 é apresentada uma breve revisão bibliográfica. Nos capítulos
seguintes são apresentados os principais resultados na forma de artigos independentes para
facilitar a compreensão de cada contribuição, já que as diferentes informações dão ênfase a
diversos aspectos da fauna necrófaga e a associada ao processo de decomposição animal. Ao
serem redigidos na forma de artigos, espera-se agilizar a submissão dos resultados para
publicação em periódicos científicos indexados. Um dos artigos (Capítulo 3) já foi submetido
para publicação em língua inglesa, e os demais se encontram em fase final de revisão e
confirmação de identificação por especialistas. Embora todos os resultados tenham se
originado do mesmo projeto, optou-se em manter as formas originais dos manuscritos já
submetidos, para que os capítulos possam ser lidos de maneira independente.
O Capítulo 3 investiga a decomposição inicial com ênfase nas espécies pioneiras, e o
Capítulo 4 analisa o processo de decomposição e a ocorrência de dípteros em estações

10
diferentes levando em conta as fases de decomposição. Por fim, o Capítulo 5 descreve um
levantamento preliminar da fauna de solo associada à carcaça.

1.3 OBJETIVOS

Geral
Analisar a diversidade e sucessão e a ecologia de populações de insetos associados à
decomposição de carcaças animais expostas em ambiente de Mata Atlântica de Recife, PE.

Específicos
1. Estudar a diversidade de espécies associadas à decomposição de carcaça de suínos;
2. Investigar o padrão de “chegada” de insetos necrófagos a uma carcaça, registrando
quais famílias são as primeiras a ocupar o recurso;
3. Analisar a ocorrência de cada espécie nos diferentes estágios de decomposição
animal, estabelecendo um padrão de sucessão ecológica;
4. Investigar quais espécies presentes na carcaça efetivamente usam o recurso para seu
desenvolvimento larval;
5. Verificar diferenças na composição da entomofauna (diversidade de insetos) em
diferentes estações (seca e chuvosa);
6. Verificar diferenças na sucessão ecológica (tempos de ocupação do cadáver) em
diferentes estações (seca e chuvosa);
7. Identificar espécies com potencial para utilização em estudos de determinação de
intervalo post-mortem;
8. Observar se há diferenças na entomofauna de solo em ambientes com e sem a
presença de carcaça animal.

11
1.4 HIPÓTESES

Pretende-se, ao atingir estes objetivos, responder às seguintes hipóteses:

A. Existe uma grande diversidade de insetos associados a carcaças, que participam do

processo de decomposição;
B. As famílias Calliphoridae e Sarcophagidae são as primeiras a atingir uma carcaça
logo após a morte do animal;
C. As famílias Calliphoridae e Sarcophagidae são as mais abundantes entre os insetos
necrófagos na região;
D. Existe um padrão de exploração da carcaça, de acordo com o estágio de
decomposição, caracterizando uma sucessão ecológica previsível;
E. Existe uma variação na composição da fauna necrófaga de acordo com os fatores
abióticos, especialmente temperatura e precipitação pluviométrica;
F. A presença de um corpo em decomposição afeta a entomofauna de solo nas
proximidades do recurso.

12
Capítulo 2

REVISÃO BIBLIOGRÁFICA

13
REVISÃO BIBLIOGRÁFICA

A decomposição de animais terrestres, incluindo humanos, envolve não somente a

ação de organismos como bactérias e fungos, mas também um enorme número de espécies de
artrópodes, particularmente insetos sarcossaprófagos (Nuorteva et al., 1974). Insetos
geralmente são os primeiros animais a explorar o cadáver, utilizando-o para oviposição,
alimentação e reprodução (Anderson, 2001).
A sucessão entomológica em carcaças, como em toda comunidade efêmera, tem sido
descrita como um processo discreto por muitos autores (Payne, 1965; Lane, 1975), que se
basearam na utilidade forense de tal processo. Contudo, Schoenly & Reid (1987) foram os
primeiros a apresentar, como foco, a dinâmica da sucessão entomológica, propondo que este
padrão seria contínuo, e não discreto. A hipótese de um processo discreto implica que deve
haver mais similaridade na composição de espécies dentro de uma fase de decomposição em
particular do que entre estágios de decomposição. Isto ocorre devido à separação temporal de
espécies que são atraídas especialmente por uma fase de decomposição. Por outro lado, se
não há estes compartimentos isolados, o processo ecológico em questão não pode ser
considerado como discreto, abrindo espaço a interpretações continuístas.
Uma variedade de parâmetros abióticos, incluindo temperatura, precipitação e
intensidade solar, além de outros fatores, como a composição da faunística associada à
carcaça e a circunstância de morte, acabam por influenciar na velocidade de decomposição
(Smith, 1986; Monteiro-Filho & Penereiro, 1987). Relacionados aos processos de
decomposição da carcaça, ocorrem processos ecológicos de sucessão que variam de acordo
com o estágio de decomposição. Essa sucessão consiste numa seqüência de espécies em uma
comunidade específica, que acompanham e correspondem às modificações, mudando a
abundância das espécies presentes de acordo com as condições físico-químicos. Essas
modificações podem ser abruptas ou graduais nas comunidades (Carvalho & Linhares, 2001).
A região geográfica ou zona biogeoclimática na qual o cadáver é encontrado afeta o
tempo de chegada das espécies de insetos, razão pela qual os dados gerados em uma região
nem sempre podem ser usados para estimar o intervalo pós-morte numa região diferente. As
estações do ano também têm um impacto semelhante, alterando o clima, flora e fauna de uma
região e, por sua vez, a colonização faunal da carcaça (Anderson, 2001). Souza & Linhares

14
(1997) também enfatizaram a influência das variações sazonais sobre a estrutura da fauna
decompositora, tanto sob o aspecto quantitativo como qualitativo.
Bornemissza (1957) apontou a possibilidade de dividir o processo de decomposição
em estágios, apesar de tratar-se de processo contínuo, unicamente com objetivos didáticos.
Pelo fato da decomposição ser dependente de condições climáticas e sazonais, além de
circunstâncias locais, o número e duração de estágios de decomposição reconhecidos por
diversos autores é extremamente variável. Por exemplo, Howden (1950) nomeou apenas dois
estágios, enquanto Payne (1965) reconheceu seis e Mégnin (1894), oito. O tempo requerido
para decomposição total de um corpo também é variável, podendo ser de dez dias (Cornaby,
1974) até três anos (Mégnin, 1894).
A sucessão faunística que ocorre durante decomposição é relacionada a mudanças que
ocorrem após a morte do corpo. Na fauna cadavérica se destacam os dípteros das famílias
Calliphoridae (especialmente os gêneros Lucilia, Chrysomya, Hemilucilia, Calliphora) e
Sarcophagidae. Existe um complexo de espécies associadas que podem ser agrupadas em
quatro categorias ecológicas segundo Smith (1986). As espécies reconhecidamente
necrófagas são aquelas que se alimentam diretamente dos tecidos da carcaça; os predadores
e/ou parasitóides das espécies necrófagas, como o nome indica, alimentam-se dos necrófagos
e também são bons indicadores do estágio de decomposição de um cadáver. As espécies
onívoras alimentam-se de mais de um tipo de matéria orgânica, incluindo ocasionalmente a
carcaça, e, por último, as espécies “acidentais” visitam a carcaça em busca de refúgio, micro-
ambiente favorável, e local de pouso ou postura (Smith, 1986). Embora apenas o primeiro
grupo seja tradicionalmente utilizado como evidência médico-legal, tanto a diversidade
quanto a abundância da entomofauna associada podem interferir na velocidade de
decomposição de um cadáver (Goff, 2000).
Embora em termos forenses as ordens Diptera e Coleoptera sejam as mais
importantes, as ordens Lepidoptera, Hymenoptera, Blattodea, Hemiptera, Isoptera e
Dermaptera podem ser consideradas grupos de potencial interesse forense, na medida em que
não são rotineiramente utilizadas em investigações sobre fauna cadavérica. Freqüentemente
as espécies destas ordens encontradas associadas a cadáveres não dispõem de dados
biológicos e comportamentais suficientemente estudados que lhes pudessem garantir
exclusão ou inclusão definitiva como evidência forense. Entretanto, o que se observa
freqüentemente na literatura disponível são apenas descrições de ocorrência de exemplares
destas ordens, sem qualquer tipo de discussão do possível papel destes insetos na carcaça.

15
 Os insetos mais freqüentemente utilizados nesses estudos são dípteros pertencentes às
famílias Calliphoridae e Sarcophagidae (Nuorteva, 1974) e coleópteros das famílias
Dermestidae, Silphilidae e Cleridae (Smith, 1986, Cruz & Vasconcelos, 2006). Os
Calliphoridae são encontrados freqüentemente em cadáveres logo após a morte. As espécies
desta família diferem em seus estágios de desenvolvimento, assim para a estimativa correta
do IPM é necessária uma identificação exata de cada espécie. Aos califorídeos certamente foi
dado maior enfoque neste estudo, seja pelo que foi explicitado acima, seja por serem
considerados a maior comunidade formada pelas diferentes populações de moscas
decompositoras de carcaças (Hanski, 1977).
O aumento nas taxas de homicídio em diversos países ao redor mundo demanda em
inovações e multidisciplinaridade nas investigações em casos de morte violenta. Campobasso
& Introna (2001) defenderam uma integração dos esforços entre peritos criminais,
patologistas forenses, antropólogos, entomólogos e outros profissionais, que possuem um
papel crucial em cada etapa da investigação. Entre estes especialistas, os entomólogos
forenses vêm contribuindo cada vez mais nas investigações de homicídios, baseada nos
princípios ecológicos temporais e na colonização ecológica de insetos em cadáveres. A alta
taxa de homicídios registrada em Pernambuco enfatiza a importância desse trabalho conjunto
entre a policia e a universidade. Somente em 2007 foram 1.375 homicídios na cidade do
Recife, ficando atrás apenas de São Paulo e Rio de Janeiro no ranking das cidades brasileiras
em números de homicídios, segundo a Rede de Informação de Tecnologia Latino Americana
(RITLA, 2008), tendo taxa superior a Rio de Janeiro e São Paulo se comparada a taxa de
homicídio por 100 mil habitantes, que chegou a 90,9 no ano de 2006.

16
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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Byrd, J.H. and J. L. Castner. (eds.) 2001.Forensic Entomology: The Utility of Arthropods in Legal
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Campobasso, C. P., & Introna, F. Jr. 2001 The forensic entomologist in the context of the forensic
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Carvalho, L.M.L. de, & Linhares. A. X. 2001 Seasonality of insect succession and pig carcass
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de Suíno em um Fragmento de Mata Atlântica de Pernambuco, Brasil. Biociências, v. 14, p. 193-201
Goff, M. L. 2000 A Fly for the Prosecution. Harvard University Press, Cambridge, MA. 224 p.

Hanski, I. 1977. Biogeography and ecology of carrion flies in the Canary island. Annual Entomology
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Mégnin, P. 1894. La faune des cadavres. Application de l'entomologie a la médicine légale.

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17
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Payne, J. A. 1965. A summer carrion study of the baby pig Sus scrofa Linnaeus. Ecology, 46: 853-
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Ritla 2008 - Rede de Informação Tecnológica Latino Americana. <<www.ritla.net>> acessado 30 de

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Schoenly, K. and Reid, W. 1987, Dynamics of heterotrophic succession in carrion arthropod

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Smith, K.G.V. 1986. A manual of forensic entomology. Cornell Univ. Press, Ithaca, NY, 205p.

Souza, A. M. & Linhares, A. X. 1997. Diptera and Coleoptera of potential forensic importance in
Southeastern Brazil: relative abundance and seasonality. Medical Veterinary. Entomology, 11: 8-12.

18
Capítulo 3

On the and initial colonization of a pig carcass by dipterans in a rainforest fragment in

Brazil

19
 On the initial colonization of an animal carcass by dipterans in a rainforest

fragment in Brazil

Cruz, T.M. 1; Thyssen, P.J. 2 & Vasconcelos, S.D. 1

1
Department of Zoology, Universidade Federal de Pernambuco (UFPE), Recife, Pernambuco

State, 50.670-420, Brazil. Phone: 55 (81) 21268353. E-mail:

[email protected], [email protected];
2
Departament of Parasitology, Institute of Bioscience, Universidade Estadual Paulista

(UNESP), Botucatu, São Paulo State, 18.618-000, Brazil. Phone number 55 (14) 3811-6239..

20
ABSTRACT. Besides its ecological importance, knowledge on the necrophagous fauna may

be used as a forensic tool, to assist in establishing the conditions of death and to estimate the

post-mortem interval. Inventories on necrophagous dipterans are scarce in Brazil, especially

in Northeastern states. This study aimed to investigate the occurrence of dipterans that were

attracted to a pig carcass in a rainforest fragment in the municipality of Recife, Pernambuco

State. Adult dipterans were collected at seven timepoints for three hours after the animal’s

death. A total of 34 species were captured, belonging to the families: Phoridae,

Sarcophagidae, Anthomyiidae, Muscidae, Piophilidae, Calliphoridae, Fannidae, Chloropidae,

Micropezidae, Drosophilidae, Ropalomeridae and Dixidae. Sarcophagidae presented the

highest diversity, with 10 species belonging to the genera Oxysarcodexia, Peckia, Oxyvinia,

Hystricocnema and Sarcophagula. Most of the families were also present during the period of

decomposition of the carcass, during which time they engaged in oviposition and feeding.

This is the first study on forensically-important insects in Northeastern Brazil, and the

database that we have produced on necrophagous dipterans is the first step towards practical

use of these insects in criminal investigations.

Keywords: blowflies, fleshflies, rain forest, succession, PMI, forensic entomology.

21
INTRODUCTION

The introduction of a cadaver into an environment creates a unique opportunity that

represents a temporary and rapidly changing resource to be explored by insects for shelter,

food or oviposition. Insects are among the first and most frequent macro-organisms to

colonize a corpse and knowledge on the diversity and biology of necrophagous species has

enabled their use as evidence in criminal investigations, mainly involving homicides (Catts &

Goff, 1992).

Necrophagous insects can have distinct preferences for a given stage of the

decomposition process, typifying a pattern of temporal occupation of a cadaver called

entomological succession. This pattern is a key feature in the estimation of the post-mortem

interval (PMI) because, for certain species, information on abiotic factors combined with the

time interval taken by the larvae to reach each developmental stage can provide reliable

estimates of the time that has elapsed between death and the discovery of the cadaver (Byrd

& Castner, 2001). This is probably the main application of forensic entomology, an applied

science that has grown rapidly in the last several years in a number of countries.

In forensic studies, the process of corporal decomposition is commonly divided into

stages, to better understand the physical, chemical and biological phenomena involved.

However, the number of stages varies according to the region, modulated by the season,

climate and other local environmental parameters. Most classifications have been devised in

temperate countries with cool climates, whereas in tropical countries, like Brazil, the high

temperatures and periods of intense rainfall result in very rapid decomposition of the cadaver.

Therefore, in order to validate entomological evidence related to estimation of the PMI,

shorter time scales for field surveys of necrophagous entomofauna need to be employed.

22
 Recife, the capital of Pernambuco State, in Northeastern Brazil, has one of the highest

rates of homicide per inhabitants in South America. In 2007, 4,585 homicides took place in

Pernambuco State, which makes up a rate of 58.5/100.000 inhabitants (PERNAMBUCO,

2008). This situation calls for applied biological studies that may help criminal experts,

which is the case of forensic entomology.

The use of forensic entomology in Northeastern Brazil is limited by the absence of

data on necrophagous species in the region. Additionally, because local body decomposition

occurs very rapidly, it is crucial to understand the dynamics of cadaver detection, location

and occupation by insects in the period immediately following death. Although information

regarding the diversity of necrophagous insects in several ecosystems is abundant (Gomes &

Von Zuben, 2006), field studies on entomofauna associated with recently deceased bodies are

scarce. Most references to the early arrival of necrophagous dipterans at a cadaver or carcass

are purely anecdotal and lack empirical support.

As part of a study intended at characterizing the diversity of forensically important

dipterans in the region, this study aimed at surveying the species associated with early corpse

colonization in a rainforest fragment in Recife, Pernambuco State. Specifically, we addressed

the following questions: (i) Are calliphorids and sarcophagids the first groups of insects to

locate a corpse? and (ii) Do all species that visit the corpse use it as resource for oviposition

or feeding during the period of decomposition?

METHODS

Description of the area

Field studies were carried out in the Dois Irmãos State Park, a preserved rainforest

fragment, located in one of Brazil’s largest cities, Recife (8º7’30”S; 34º52’30”W, estimated

23
population 3.7 million inhabitants), on the Northeastern coast of Brazil (BRAZIL, 2008). The

park has a total area of 388 ha, with mostly flat topography and an altitude ranging from 30 to

80 m (Coutinho et al. 1998). The local climate is hot and humid, with mean rainfall ca.

2,500mm/year, average annual temperature 25.6 oC and two well defined seasons: dry

(October-February) and rainy (March-September).

Vegetation is classified as dense ombrophylous forest (Veloso et al., 1991). Shrub

vegetation is relatively scarce; herbaceous vegetation is present in semi-open areas with

higher light penetration; trees are typically tall and occur at different stages of development,

to form distinct mosaic patterns (Guedes, 1998). The most abundant families are: Fabaceae,

Lauraceae, Moracea, Sapotaceae and Euphorbiaceae (Guedes, 1998). The area was chosen

because it is a common repository for the clandestine dumping of cadavers in the Recife

metropolitan zone.

Experimental procedure

We used a pig (Sus scrofa L., ca. 15 kg), which is the model for experiments on

ecological succession on cadavers because its rate of decomposition is similar to that of

human bodies. The animal was killed with a gunshot to the occipital region as quickly and

painless as possible, according to the recommendations of the Ethics Committee of the

Federal University of Pernambuco.

The carcass was placed in a metal cage (60 cm x 40 cm x 40 cm) to prevent

disturbance by large scavengers. Around the cage a metal frame (2 m high x 1 m long x 1 m

wide) covered with a fine mesh fabric was placed in order to trap insects that visited the

carcass. A 30 cm gap between the bottom of the net and the soil was left, through which

insects could gain access to the carcass. The field experiment took place in July 2007, in the

rainy season, from 13:00 to 16:00 hrs, as preliminary studies indicated that at this time of day

24
dipterans were active and abundant at the study site. The meteorological conditions during

the experiment were bright cloudless skies, a temperature of 25.2oC, and relative humidity of

84%.

As only early visitors were targeted in this study, the carcass was observed for three

hours immediately after death. At intervals of 30 min, a 5-min collection of adult insects was

performed using an entomological net (20 cm diameter). In total, samples were taken at

seven timepoints: 0 (immediately following death), 30, 60, 90, 120, 150 and 180 min post-

mortem. In order to determine whether the species found immediately after death would

colonize the carcass at later stages of decomposition, we collected dipteran adults present on

the carcass at 24, 48 and 72 h post mortem, using entomological nets. Insects were killed

using ethyl acetate and transferred to the laboratory, were they were immediately mounted

and identified using taxonomic keys (Lopes, 1946; Mc Alpine et al., 1981a,b; Dear, 1985;

Carvalho et al., 2002; Mello, 2003).

RESULTS

A total of 153 adults from the Order Diptera were collected, distributed among 12

families: Phoridae, Sarcophagidae, Piophilidae, Calliphoridae, Fanniidae, Chloropidae,

Muscidae, Drosophilidae, Anthomyiidae, Micropezidae, Ropalomeridae and Dixidae. The

families Phoridae (24.4% of all specimens collected), Sarcophagidae (18.8%), Piophilidae

(10.7%) and Calliphoridae (10.7%) were the most abundant in the first few hours post-

mortem, together comprising almost two thirds of the dipterans collected, whereas adults of

other families were captured in significantly lower abundance (Fig. 1).

Sarcophagidae was the most diverse family, with ten species identified, most of which

belonging to the genus Oxysarcodexia (Table 1). Other families were represented by fewer

25
species: Piophilidae (4 species), Anthomyiidae, Fanniidae and Muscidae by three species

each, Calliphoridae, Phoridae and Chloropidae by two species each, and Micropezidae,

Drosophilidae, Ropalomeridae and Dixidae by only one species each.

From the 21 species identified, 17 (81,0%) have been described as being associated

with the decomposition of animal or human bodies: Oxysarcodexia modesta Lopes, 1946; O.

fluminensis Lopes, 1946; O. intona Curran & Walley, 1934; O. riograndensis Lopes, 1946;

O. avuncula Lopes, 1933; Peckia (Squamatodes) ingens Walker, 1849; Oxyvinia excisa

Lopes, 1950; Hystricocnema plinthopyga (= Blaesoxipla plinthopyga) Wiedemann, 1830;

Hemilucilia segmentaria Fabricius, 1805; H. semidiaphana Rondani, 1850; Parapyrellia

maculipennis Macquart, 1843; Morellia humeralis Stein, 1898; Craspedochaeta punctipennis

Wiedemann, 1830; Hylemyioide plurinervis Albuquerque, 1958; H. aurifacies Albuquerque,

1952; Dasyphlebomyia stylata Becker, 1914 and Megaselia scalaris (Loew, 1866) (Carvalho

et al., 2000; Oliveira-Costa, 2007). The phorid Megaselia scalaris was the most abundant

species under the conditions tested and was present throughout the three-hour post-mortem

period of sampling. Despite being considerably less abundant, the sarcophagid species O.

modesta and Oxyvinia excisa and the calliphorid H. semidiaphana occurred at different time

intervals post-death (Table 1).

Of the 12 families identified, 75% were collected during the first minutes after death,

which refutes the hypothesis that Sarcophagidae and Calliphoridae are are the only families

that visit corpses immediately post-mortem. From that moment on, a different temporal

pattern of carcass occupation was observed. Phoridae, Sarcophagidae, Piophilidae,

Calliphoridae and Muscidae, besides being attracted in the early post-mortem period,

continued to exploit the carcass as source of food and oviposition sites for several days after

the animal’s death (Table 2). Meanwhile, families like Chloropidae and Drosophilidae were

initially registered on the carcass but were not found at later stages of decomposition.

26
 From the nine most abundant families present during the early stages post-mortem, six

are recognized as mainly necrophagous, whereas necrophagous species are considered rare in

the other three dipteran families (Oliveira-Costa, 2007).

DISCUSSION

Along with the decomposition process, the arrival sequence of arthropods at a corpse

is one of the main factors used to estimate the post-mortem interval. However, a series of

factors can impede forensic studies in tropical countries. Firstly, decomposition-related

processes occur at a much faster rate, increasing the difficulty in establishing definite

chronological stages and, consequently, the insect community associated with them. For

example, in temperate countries in the northern hemisphere the fresh stage of decomposition

can last a few days (Bornemissza, 1957), while in Brazil, it can have half that duration

(Carvalho et al., 2004).

Recent studies in Brazil have revealed that the high richness of species can hamper the

task of identifying and rearing forensically important species (Carvalho & Linhares, 2001).

Furthermore, the overlap of insect generations in tropical regions, the multiplicity of habitats

and the complexity of multi-trophic interactions on corpses, that involve not only

necrophagous species, but also predators, parasitoids, omnivores and accidental species,

require that the techniques used elsewhere be adapted to the particular conditions of tropical

countries. Consequently, in a case that involves a recent fatality, information about insect

species attracted to a body in the period immediately following death are crucial since, this

limited occupation may provide a more accurate estimate of the PMI.

The detection and location of a corpse by a necrophagous insect involves a series of

factors related to the species in particular, such as olfactory sensitivity and flight capacity

27
(Greenberg, 1991), environmental characteristics, such as biotic and abiotic factors

(temperature and sunlight among them), and the nature of the corpse itself (Byrd & Castner,

2001). In this study, six forensically important families were recorded: Calliphoridae,

Sarcophagidae, Phoridae, Piophilidae, Anthomyiidae and Fanniidae. The greater part of those

families has been previously related to decomposing bodies, in other regions of Brazil

(Oliveira-Costa, 2007).

Empirical evidence has demonstrated that species of Sarcophagidae and Calliphoridae

are able to reach cadavers within a few minutes of death (Greenberg, 1991), and these

families are generally considered to represent the first colonizers of a corpse. When

conducting field surveys on necrophagous species, it must be considered that the first hours

are of critical importance for the establishment of dipteran populations – and that some

species will continue to explore the cadaver throughout its entire decomposition. In this

study, the early presence of the caliphorids and sarcophagids was confirmed, but groups such

as Phoridae, Muscidae and Piophilidae were observed to arrive as fast as the others, within

the first thirty minutes of the death. Specifically, at our study site, we observed that the

bodies decompose much more rapidly than in southern Brazil - where most of the Brazilian

forensic entomology studies have been performed. Nonetheless, species of Phoridae,

Sarcophagidae, Calliphoridae and Muscidae, besides being initial colonizers, were also

observed during the later stages of decomposition at least four days post-mortem.

In fact, sarcophagids have an important ecological role in the decomposition of

organic matter. Six species of Oxysarcodexia were registered, in higher abundances than the

other flesh fly species. This genus is characteristic of the Neotropical region and the greatest

number of species is found in Brazil, where these flies develop preferentially in faeces

(Lopes, 1946). Salviano (1996) reported rearing Oxysarcodexia larvae in pig faeces, though

no specimens were found in the decomposing tissues of the animal. The most abundant

28
species registered here, Oxyvinia excisa, deserves further study before it is used as an

indicator species in forensic investigations, due to its association with undisturbed

environments and its mainly coprophagous habits (D'Almeida & Lopes, 1983).

Calliphorids are reported as early colonizers of carcasses in field studies performed in

Brazil (Carvalho & Linhares, 2001), Argentina (Centeno et al., 2002) and Britain (Cragg,

1955). The calliphorids found in this survey belong to the genus Hemilucilia, which

comprises six species, four of which are found in Brazil (Thyssen et al., 2005). In this study,

H. segmentaria and H. semidiaphana were collected, which are asynantropic species

distributed in several countries in Central and South America. Although these species can

thrive in forests, adults are rare in urban areas (Thyssen et al., 2005). Surveys performed

using pig carcasses in forested areas in Southern Brazil demonstrated that these species are

among the most abundant calliphorids (Carvalho et al., 2000; Carvalho & Linhares, 2001),

and that their intimate association with human cadavers may encorage forensic entomologists

to consider them as candidates for use in medico-legal investigations.

The most abundant species registered here, Megaselia scalaris is a small (5 mm)

phorid distributed across several continents that can exploit a wide variety of substrates

(Disney, 1994). Larvae of this species are frequently found in exposed human cadavers and

even those firmly sealed in caskets (Greenberg & Wells, 1998). A cosmopolitan, primarily

detritivorous species, M. scalaris can also act as a facultative predator of immature stages of

other insects (Disney, 1994). Besides their medical importance in causing facultative myiasis

in humans, they can be used in forensic investigations for determining if a death might have

been caused by neglect (Singh & Rana 1989).

The dipteran families registered here appear to be useful indicators of the presence of

cadavers, but caution must be taken when considering their use in criminal investigations.

Because of the overlap in the temporal occupation of some species, only detailed bionomical

29
studies, especially those that determine the duration of each developmental stage, can lend

support to their use as reliable indicators of PMI. In Pernambuco, this study represents a first

step towards the integration of entomologists and criminal experts and it is hoped that, in the

near future, this type of entomological information can be verified and correctly interpreted

by criminal investigators to assist in the solving of homicides in the region.

ACKNOWLEDGMENTS

We thank the administration of the Dois Irmãos State Park for permission to perform

the field experiments, to Frederico Maranhão and Sandra Santos (Institute of Criminal

Sciences, Government of Pernambuco State) for logistical support and to Trevor Williams

(INECOL, Xalapa, Mexico) for critical reading of the manuscript. The first author has a

scholarship from the Brazilian Government/Ministry of Education (CAPES).

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33
 24.4
25

20 18.8

15
12.4
10.7
10 8.7
6.6 6
4.5 4.3
5

0
e

s
ae

ae

ae

ae

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er
da

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ix
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O
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h

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Ph

ph
h

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op

Fa

M
lo
op

lli
Pi

Ch
rc

Ca
Sa

Figure 1. Percentage of dipteran specimens collected by family at a pig carcass during the
first hours after death, in a rainforest fragment in Northeastern Brazil.

34
Table 1. Abundance of dipteran species collected at a pig carcass in a rainforest fragment in
Pernambuco, Northeastern Brazil, at different times after death.
Family Species Time post-mortem (minutes)
0 30 60 90 120 150 180
Sarcophagidae Oxysarcodexia modesta 1 1 2 1
Oxysarcodexia fluminensis 1
Oxysarcodexia riograndensis 1
Oxysarcodexia intona 1 1
Oxysarcodexia avuncula 1
Oxysarcodexia sp. 1 1
Peckia (Squamatodes) ingens 1
Oxyvinia excisa 2 2 2 1 2
Hystricocnema plinthopyga 1
Sarcophagula sp. 1
Unidentified sp.1 1 1 1 1
Piophilidae Dasyphlebomyia stylata 6 2 1
Piophila bipunctata 1 2 1
Piophila casei 6
Unidentified sp. 1 1
Anthomyiidae Craspedochaeta punctipennis 1
Hylemyioide plurinervis 1 1
Hylemyioide aurifacies 1
Muscidae Parapyrellia maculipennis 1 1 2
Morellia humeralis 1 1
Unidentified sp. 1 1
Fanniidae Fannia sp.1 2 2 2
Fannia sp.2 2 1 3
Fannia sp.3 2 3
Calliphoridae Hemilucilia segmentaria 2 5 1
Hemilucilia semidiaphana 3 5
Phoridae Megaselia scalaris 8 4 3 5 1
Unidentified sp. 1 9 1 2 1
Chloropidae Lasiosina vittata 1
Unidentified sp. 2 1 3 6 1
Micropezidae Taeniaptera lasciva 1 1
Drosophilidae Drosophila melanogaster 1 1 2
Ropalomeridae Unidentified sp. 1
Dixidae Unidentified sp 3

35
Table 2. Pattern of temporal occupation and frequency of necrophagous habits in dipteran
families throughout each stage of decomposition of a pig carcass in Northeastern Brazil.
Dipteran Frequency of Post-Mortem Interval
Necrophagy 3h 24h 48h 72h
Family
Recently Fresh Bloated Fermentative
killed
Phoridae high
Sarcophagidae high
Piophilidae high
Calliphoridae high/moderate
Muscidae high
Fanniidae high
Anthomyidae rare
Chloropidae rare
Drosophilidae rare
Others

36
Capítulo 4

Diversity and ecological succession of dipterans on a pig carcass in rainforest fragment

in Northeastern Brazil

Diversidade e sucessão ecológica de dipteros em carcaça de porco em um fragmento de

mata atlântica do nordeste brasileiro

37
Diversity and ecological succession of dipterans on a pig carcass in a rainforest

fragment in Northeastern Brazil

Diversidade e sucessão ecológica de dípteros em carcaça de porco em um fragmento de

mata atlântica do nordeste brasileiro

TADEU M. CRUZ 1; PATRICIA J. THYSSEN 2 & SIMÃO D. VASCONCELOS 1

1
Departamento de Zoologia, Centro de Ciências Biológicas, Universidade Federal de

Pernambuco (UFPE), 50670-420,Recife, PE, Brazil. E-mail:

[email protected], [email protected]
2
Departamento de Parasitologia, Instituto de Biociências, Universidade Estadual Paulista

(UNESP), 18618-000, Botucatu, SP, Brazil.

38
ABSTRACT

The comprehension of aspects on diversity and ecological succession of insects involved in

corpse decomposition is of particular importance in estimating the postmortem interval (PMI)

in forensic science, nevertheless studies on carcasses decomposition in open environments is

frequently neglected in some regions, though they provide considerable information. This

study has to investigated the richness and diversity of insects associated to the decomposition

of pigs carcasses´s, Sus scrofa L., which were exposed in a rainforest fragment in

Northeastern Brazil for two seasons to indicate the forensically important species, to examine

whether the insect community presents a seasonal behaviour and the pattern of insect

colonization throughout the decomposition stages. The visiting and colonizing invertebrates

were collected daily and identified. It were collected 10,039 dipterans belonging to 18

families: Sarcophagidae, Calliphoridae, Mesembrineliidae, Muscidae, Anthomyiidae,

Fanniidae, Piophilidae, Phoridae, Stratiomyidae, Neriidae, Micropezidae, Tabanidae,

Asilidae, Ropalomeridae, Drosophilidae, Chloropidae, Milichidae and Dixidae. Megaselia

scalaris, Ophyra chalcogaster, Pantonella intermutans e Hemilucilia segmentaria deserve

special attention because both adult and immature forms were found in all the trials. This

preliminary study on diversity and ecological succession of dipterans associated pig carcass

could contribute for estimating the PMI in our region.

Key words: decomposition, sarcosaprophagous fauna, Diptera, PMI, forensic entomology.

39
RESUMO

A compreensão dos aspectos da diversidade e sucessão ecológica dos insetos envolvidos na

decomposição cadavérica é importante, particularmente, na estimava do intervalo pós-morte

(IPM) nas ciências forenses, apesar de estudos de decomposição em carcaças em ambientes

abertos serem freqüentemente negligenciados em algumas regiões, mesmo fornecendo

informações relevantes. Este estudo objetivou obter a riqueza e a diversidade dos insetos

associados em carcaças suínas, Sus scrofa L, expostas em um fragmento de mata atlântica no

nordeste brasileiro em duas estações, indicando as espécies importantes forensicamente,

examinando comportamento da comunidade de inseto e testando o padrão de colonização da

entomofauna durante todo os estágios de decomposição. Os invertebrados visitantes e

colonizadores foram coletados diariamente e identificados. Foram coletados 10.039 dipteras

que pertencem a 18 famílias (Sarcophagidae, Calliphoridae, Mesembrineliidae, Muscidae,

Anthomyiidae, Fanniidae, Piophilidae, Phoridae, Stratiomyidae, Neriidae, Micropezidae,

Tabanidae, Asilidae, Ropalomeridae, Drosophilidae, Chloropidae, Milichidae, Dixidae). As

espécies Megaselia scalaris, Ophyra chalcogaster, Patonella intermutans e Hemilucilia

segmentaria merecem atenção especial porque o adulto e formas imaturas foram encontrados

em todas as experimentações. Este estudo preliminar da diversidade e da sucessão ecológica

dos dípteros em uma carcaça de porco contribui para estimar o IPM em nossa região.

Palavras chaves: decomposição, entomologia forense. sarcosaprofago, IPM, entomologia

forense

40
INTRODUÇÃO

As taxas de homicídio em diversos países ao redor mundo demandam inovações e

multidisciplinaridade nas investigações de casos de morte violenta. Campobasso & Introna

(2001) defenderam uma integração dos esforços entre peritos criminais, patologistas forenses,

antropólogos, entomólogos e profissionais não-médicos, que possuem um papel crucial em

cada etapa da investigação. Entre estes especialistas, os entomólogos forenses vêm

contribuindo cada vez mais nas investigações de homicídios, baseados nos princípios

ecológicos temporais e na colonização ecológica de insetos em cadáveres.

Na natureza, pode-se verificar com freqüência a substituição temporal de alguns

organismos por outros, chegando a um estágio de equilíbrio (Monteiro-Filho & Penereiro,

1987). Este fenômeno foi observado por botânicos e ecologistas, que acompanham na

vegetação estes processos por longos períodos de tempo, principalmente em locais

previamente desmatados, onde vem ocorrendo à formação de mata secundária (Horn, 1974;

Kellman, 1980).

Em países tropicais, o processo de decomposição geralmente é dividido em quatro

estágios: fresco, inchado, coliquativo e seco (Jíron & Cartín, 1981). De acordo com o modo

como a decomposição progride, mudanças radicais na comunidade de insetos podem ocorrer,

muitas espécies são atraídas a estágios específicos e este fenômeno é conhecido como

sucessão entomológica (Catts & Goff, 1992). Entre os insetos necrófagos, os dípteros das

famílias Calliphoridae e Sarcophagidae são mais freqüentemente usados como evidências

legais por serem os primeiros a chegar após a morte e por terem íntima associação a

cadáveres humanos (Nuorteva, 1974).

Muitos fatores bióticos e abióticos influenciam o crescimento, atividade e sucessão

dos insetos. A determinação desses fatores e seus efeitos tem sido a área de pesquisa mais

41
ativa na entomologia forense (Wells & Lamotte, 2001). Para que as informações possam ser

usada de maneira eficaz, é necessário primeiramente realizar estudos de campo para

inventariar a biodiversidade dos insetos forensicamente importantes, e criar um banco de

dados da diversidade e bionomia dessas espécies sob circunstâncias ambientais. A região

geográfica ou zona biogeoclimática na qual o cadáver é encontrado afeta o tempo de chegada

das espécies de insetos, razão pela qual os dados gerados em uma região não devem ser

usados para estimar o intervalo pós-morte numa região diferente. As estações do ano

também têm impacto marcante, alterando o clima, flora e fauna de uma região e, por sua vez,

a colonização da fauna na carcaça (Anderson, 2001). Souza & Linhares (1997) também

enfatizaram a influência das variações sazonais sobre a estrutura da fauna decompositora,

tanto sob o aspecto quantitativo quanto qualitativo.

Estudos de campo fornecem dados que podem servir como base em investigações,

pois se conhece desde os primeiros organismos exploradores da carcaça aos remanescentes

que finalizam o processo de decomposição. O reconhecimento das espécies presentes durante

vários estágios de decomposição, o conhecimento da duração de cada estágio de

desenvolvimento, combinado com a influência da temperatura e de outros fatores ambientais,

podem contribuir para estimativa do tempo de morte ou o intervalo pós-morte, em casos de

mortes violentas. Muitas observações foram realizadas em regiões de clima temperado (Reed,

1958; Payne, 1965; Johnson, 1975) e poucas de tropical ( Jirón & Cartin, 1981; Carvalho &

Linhares, 2001).

O presente trabalho investiga a fauna de dipteras adultos associada à decomposição de

uma carcaça animal exposta em um fragmento de Mata Atlântica em ambiente urbano no

Brasil. A ênfase foi dada na abundância dos adultos; ocorrência de determinadas espécies em

processos de decomposição; relacionamento entre as espécies na carcaça; reconhecimento de

diferenças na fauna em duas condições abióticas diferentes num mesmo ambiente e processos

42
decompositores; além da identificação de espécies de possível potencial forense. Buscou-se

investigar a hipótese de que existe uma grande diversidade de insetos associados a carcaças e

que participam do processo de decomposição, no qual existe um padrão previsível de

exploração da carcaça, caracterizando uma sucessão ecológica de acordo com cada estágio de

decomposição. Sendo essa composição da fauna necrófaga variando de acordo com os fatores

abióticos, especialmente temperatura, umidade relativa e precipitação pluviométrica.

MATERIAIS E MÉTODOS

Descrição da área estudada – O estudo foi realizado no Parque Estadual Dois

Irmãos, um remanescente de Floresta Atlântica com 388ha localizado próximo a áreas

urbanas no Município de Recife, Pernambuco, Nordeste do Brasil (8º7’30” S e 34º52’30”

W). Esta unidade de conservação possui relevo levemente ondulado e altitude de 30 a 80m,

com predominância de dois tipos de solos: Podzol Hidromórfico Álico e Podzólico

Vermelho Amarelo Álico (Coutinho et al,. 1998). O clima está classificado como quente e

úmido, apresentando estação úmida entre março e setembro e estação seca no período de

outubro a fevereiro; a precipitação média é cerca de 2.460mm/ano, com temperatura média

anual de 25,6º C (Coutinho et al., 1998).

A vegetação é classificada como floresta ombrófila densa, sendo uma das formações

que compõem a floresta atlântica brasileira (Veloso et al., 1991). O estrato arbustivo é

escasso e o herbáceo está presente em áreas semi-abertas com maior penetração de luz

(Guedes, 1998). A mata apresenta o estrato superior com porte alto e diferentes estágios de

maturidade e sucessão, formando um mosaico. As famílias vegetais mais freqüentes em

43
número de espécies são: Fabaceae, Lauraceae, Moraceae, Sapotaceae e Euphorbiaceae

(Guedes, 1998).

Procedimento do experimento – A fim de testar efeitos de diferentes condições

abióticas na comunidade de dípteros, o estudo foi realizado em duas estações: seca, no

período de janeiro e fevereiro de 2007 e úmida, nos meses de julho e agosto de 2007. Foram

utilizados dois porcos domésticos (Sus scrofa Linnaeus, 1758) pesando aproximadamente

15kg cada. Este animal é utilizado como modelo nas investigações de sucessão cadavérica

devido a semelhanças na constituição dérmica e decomposição quando comparadas a

humanos. Os porcos foram mortos por disparos de arma de fogo na região occipital. O

experimento foi autorizado e acompanhado pelo Comitê de Ética da Universidade Federal de

Pernambuco.

A carcaça foi colocada em gaiola de metal (60cm x 40cm x 40cm), que permitia a

entrada de insetos, mas impedia o acesso de predadores de grande porte. Sob a gaiola foi

colocada uma bandeja contendo serragem, para coletar larvas, que se dispersavam quando se

encontravam prestes a empupar. Sobre as gaiolas foi montada uma armadilha em forma de

cone (funil invertido) feita com armação de PVC (2,0m de altura 1,0m x 1,0m) recobertas

com organza, resguardando uma abertura inferior a 30cm do solo para permitir a entrada de

insetos adultos.

A duração do experimento foi determinada pelo tempo de decomposição, sendo feitas

coletas diárias durante os primeiros dias, e em dias alternados após este período. As coletas

foram realizadas sempre entre 13h e 14h, devido à maior atividade de dípteros nesse horário,

observada em teste piloto. Os insetos adultos aprisionados nas armadilhas foram coletados

com a ajuda de um puçá, durante 20 minutos, mortos em frascos mortíferos com acetato de

etila e levados ao laboratório. Os imaturos coletados na bandeja foram acondicionados em

44
potes plásticos contendo carne bovina moída e mantidas em laboratório em temperatura

ambiente até a emergência dos adultos. A identificação dos adultos foi realizada com o

auxílio de chaves taxonômicas (Lopes, 1946; Mc Alpine et al., 1981; Mc Alpine et al. 1987;

Dear, 1985; Carvalho et al., 2002).

Diariamente foram observados os estágios de decomposição, características gerais das

presenças de insetos e outros animais, assim como observações de fatores abióticos como

temperatura do ar e do solo, umidade relativa, pluviosidade e luz solar. Durante todo o

experimento, as normas de biossegurança e bioética foram respeitadas.

Análise de dados – Para analisar se existe e por quantos estágios de decomposição há a

preferência de insetos, foi usado o índice de especialização de nicho de Levins (b). A fim de

comparar a similaridade das fases de decomposição e das estações chuvosa e seca foram

utilizados o índice de similaridade de Bray-Curtis. Com o objetivo de avaliar a diversidade

total encontrada no local de estudo e em cada estação, foram calculados os índices faunísticos

(IF) das principais famílias coletadas. Para verificar a diversidade das espécies coletadas,

foram utilizandos os índices de Simpson-Yule (λ) e Shannon-Weaver (função H), foi

utilizado o programa Ecological Methodology (Kenny & Krebs, 2000) versão 5.2 com o nível

de significância de 0,05.

RESULTADOS

Decomposição da carcaça e diferenças abióticas – A temperatura pouco variou durante as

estações (28,1ºC a 30,9ºC no período seco e 22,9ºC a 26,9ºC no chuvoso) (Tabela 1). A

umidade relativa sempre esteve acima de 60% variando entre 61% a 73% no período seco e

45
de 71% a 93% no chuvoso. A chuva acumulada durante o período seco foi de 25mm, quase

dez vezes inferior à observada no período chuvoso (230mm).

Houve diferença na velocidade de decomposição de acordo com a estação. No período

seco, o estágio fresco durou as primeiras 24 horas, enquanto no chuvoso durou um dia a mais

(Tabela 1). A fase coliquativa e seca foram atingidas nos 3o e 4o dia respectivamente, na

estação seca, enquanto na chuvosa essas fases aconteceram a partir do 5o e do 6o dia,

respectivamente. Após 25 dias (estação seca) e 30 dias (chuvosa), não havia mais tecidos na

carcaça, além dos ossos em decomposição.

Padrões gerais de riqueza, diversidade e abundância – Um total de 10.039 insetos adultos

pertencentes a 18 famílias de Diptera foi coletado durante o experimento (Tabela 2). Insetos

de outras ordens também foram coletados, mas em pequenas proporções (< 1.7%) e por isso

foram excluídos das análises. As famílias com maior riqueza de espécies foram

Sarcophagidae, Calliphoridae e Muscidae. Devido à dificuldade na identificação, os

sarcofagídeos foram listados em nível de família. Quando possível sua identificação em nível

específico, registraram-se as seguintes espécies: Oxysarcodexia modesta Lopes, 1946;

Oxysarcodexia fluminensis Lopes, 1946; Oxysarcodexia riograndensis Lopes, 1946;

Oxysarcodexia intona Curran & Walley, 1934; Oxysarcodexia avuncula Lopes, 1933;

Oxysarcodexia sp.; Peckia (Squamatodes) ingens Walker, 1849; Oxyvinia excisa Lopes,

1950; Hystricocnema plinthopyga = Blaesoxipla plinthopyga Wiedemann, 1830 e

Sarcophagula sp.

Essas três famílias também se destacaram quanto à abundância, compreendendo cerca

de 80% do total de espécimes coletados (Fig. 1): Calliphoridae, com 3.106 indivíduos (30,2%

dos espécimes), Muscidae com 3.956 (40,8%) e Sarcophagidae com 1.707 adultos (18%). A

espécie Ophyra chalcogaster (Muscidae) foi a mais abundante durante o estudo, com 3.569

46
adultos coletados na sua grande maioria na estação chuvosa, seguida por Chrysomya albiceps

(Calliphoridae) com 1.803 e Hemilucilia semidiaphana (Calliphoridae) com 655 espécimes.

Hábitos alimentares e sucessão ecológica – Uma grande riqueza de dípteros explorou o

recurso em todos os estágios de decomposição (Tabela 2). O estágio seco atraiu maior

número de espécies (34), seguido do fresco (32), inchado (30) e coliquativo (23). Em relação

à abundância, uma maior quantidade de adultos foi coletada no estágio inchado (5.804

espécimes) seguido do coliquativo (2.013), seco (1.017) e por último o fresco (611 insetos).

A análise de similaridade entre os estágios de decomposição através do índice de

Bray-Curtis revelou uma baixa similaridades entre as estações chuvosas e seca (Tabela 4), e

entre as fases de decomposição independente da estação constando que apenas se a semelham

apenas os primeiros dias da estação chuvosa. Os índices de diversidades foram maiores no

estágio seco (índice de Simpson-Yule λ = 0,907; índice de Shannon-Weiner H = 3,912 S),

seguidos pelas fase fresco, inchado e coliquativo (Tabela 5). Através do índice de Levin’s (>

0,05) verificou-se que as espécies de Calliphoridae e Muscidae possuem preferências

significativas pelos estágios inchado e coliquativo.

Há uma maior abundância de espécies reconhecidamente necrófagas na carcaça. Por

exemplo, Ophyra chalcogaster que possui hábitos necrófago e predador, juntamente com

representantes da família Sarcophagidae e Calliphoridae, especialmente dos gêneros

Chrysomya e Hemilucilia, representaram 89% da fauna associada. Esse número subestima

espécimes de tamanho reduzido como os representantes das famílias Phoridae e Piophillidae

que podem ter sido subestimados.

Dos insetos coletados e identificados nas fases de larva e/ou pupa durante o

experimento, houve emergência de adultos de sete espécies: Megaselia scalaris, Ophyra

47
chalcogaster, Patonella intermutans e Hemilucilia segmentaria, e mais três que estão em

processo de identificação.

DISCUSSÃO

Decomposição da carcaça e fatores abióticos - A influência dos fatores abióticos sobre o

processo de decomposição da carcaça, observado em outros estudos (Carvalho & Linhares,

2001; Souza & Linhares, 1997) foi confirmada neste experimento. Segundo Payne (1965), a

umidade relativa e a temperatura afetam a fauna cadavérica, alterando a atividade e a taxa do

desenvolvimento dos estágios imaturos. O aumento do tempo de decomposição em 5 dias no

período chuvoso pode ser parcialmente explicado pela diminuição na temperatura local. A

temperatura é considerada o fator mais importante, acelerando o processo de decomposição

em períodos mais quentes e diminuindo a taxa de decomposição em períodos mais frios,

mesmo em regiões tropicais, em que há menor variação entre estações (Carvalho & Linhares,

2001). Em lugares com extremas amplitudes de temperaturas, diferenças no tempo de

decomposição podem chegar a meses (Arnaldo et al., 2001).

Embora outros fatores climáticos, como umidade relativa, interfiram menos

fortemente na decomposição, observa-se neste estudo que chuvas intensas, ao intensificar a

lixiviação, aceleraram os processos de desprendimento de tecidos do corpo. Isto, por sua vez,

poderia aumentar a velocidade de decomposição, já que a umidade contribui para a ação

bacteriana - um dos principais fatores responsáveis pelo estágio de inchamento dos cadáveres

(Reed, 1958; Jirón & Cartin, 1981). Padrões de atividade de dípteros também podem ser

afetados por condições climáticas, como radiação solar e nebulosidade, além do próprio

horário de coleta.

48
Padrões gerais de riqueza, diversidade e abundância - O fato de Calliphoridae,

Sarcophagidae e Muscidae serem os grupos mais bem representados neste trabalho confirma

a relevância destas famílias na decomposição animal. Essas famílias apresentam considerável

importância médica, principalmente como vetores mecânicos de patógenos e como

causadores de miíases obrigatórias ou facultativas (Greenberg, 1971; Guimarães & Papavero,

1999).

Além de compartilhar uma certa plasticidade alimentar (predadores, saprófagos ou

necrófagos), as larvas dessas três famílias ocupam habitats extremamente variados, como

esterco de mamíferos, carne putrefata, e matéria orgânica vegetal e animal em decomposição.

Normalmente essas famílias utilizam-se de substratos discretos e efêmeros para posturas dos

ovos e para alimentação das larvas (Hanski, 1987; Peschke et al., 1987).

Todos os membros da família Sarcophagidae são ovovivíparos, depositando larvas de

primeiro ínstar que imediatamente escavam túneis na fonte alimentar e começam a se

alimentar (Denno & Cothran, 1975). Os Calliphoridae, por outro lado, são ovíparos,

depositando seus ovos em locais específicos da carcaça. Enquanto varejeiras fêmeas adultas

precisam manter contato direto com a carcaça, os sarcofagídeos são capazes tanto de

depositar suas larvas diretamente na carcaça como “abandoná-las” enquanto permanecem

agregadas em algum objeto sobre a carcaça (Denno & Cothran, 1975).

A presença de poucas espécies dominantes como Ophyra chalcogaster, Chrysomya

albiceps e Hemilucilia semidiaphana não surpreende, pois estas estão freqüentemente

associadas a carcaças e cadáveres para onde são atraídas por substâncias em fermentação,

sangue e feridas (Pamplana & Couri, 1989). As duas primeiras são moscas fortemente

sinantrópicas (Linhares, 1981) tendo sido disseminadas principalmente através do comércio

(Skidmore, 1985) e apresentam como característica uma rápida dispersão. Causam ainda

49
impacto negativo sobre populações autóctones, deslocando espécies nativas do Brasil, como

Cochliomyia macellaria (Faria et al.,1999). Isso se deve ao fato de predarem outras larvas,

como de sarcofagídeos e califorídeos, diminuindo as populações de outras moscas (Anderson

& Poorbaugho, 1964; Peck, 1969; Skidmore, 1985; Geden et al.,1988), o que diminui a

sobrevivência de espécies nativas e inibe sua oviposição. Com isso é cada vez menor a taxa

de endemismo das moscas necrófagas.

Apesar de não ter uma estratégia competitiva tão agressiva, a alta abundância de H.

semidiaphana resulta do fato de ser uma espécie assinantrópica, não competindo diretamente

com as demais espécies dominantes. Indivíduos do gênero Hemilucilia são abundantes em

ambientes florestais, porém ocorrem em número reduzido ou são completamente ausentes em

áreas urbanas (Thyssen et al., 2005). Trabalhos semelhantes revelam que essas espécies são

as mais abundantes em carcaças de porco em áreas arborizadas do sudeste do Brasil

(Carvalho et al., 2000; Carvalho & Linhares, 2001). Por serem exclusivamente necrófagas,

possuem enorme potencial forense, pois podem colonizar cadáveres humanos, além de

auxiliar a determinar se o local da morte foi em área de mata ou urbanizada.

Fases de decomposição, sucessão ecológica e hábitos alimentares – No presente

trabalho confirma-se uma diferença nos índices de diversidade de acordo com o estágio de

decomposição, observada em outros estudos de campo conduzidos na região neotropical

(Carvalho & Linhares, 2001; Jirón & Cartin, 1981), sendo o estágio fresco o menos atrativo

para a fauna necrófaga. Segundo Hobson (1932) no período inicial da decomposição, os

tecidos são ácidos e imprestáveis para alimentação das larvas, que se alimentam dos líquidos

presentes entre as fibras musculares; assim, quando os tecidos se tornam alcalinos, as larvas

passam a utilizá-los como alimento. Já no estágio seco ocorre uma diminuição de até 90% na

50
biomassa, especialmente de músculos e tecidos disponíveis para alimentação de dípteros

necrófagos, constituindo-se basicamente de pele seca, na cartilagem e ossos (Payne, 1965).

A partir do estágio de inchaço há uma alta atratividade das espécies associadas a

carcaça (principalmente as necrófagas). O fato de algumas espécies explorarem

simultaneamente a carcaça para o desenvolvimento de estágios imaturos, não implica

necessariamente competição por substrato. Por exemplo, apesar de Calliphoridae e

Sarcophagidae apresentarem estratégias de vida semelhantes se alimentando de materiais em

decomposição, a utilização das carcaças é diferente, já que podem se especializar em

diferentes aspectos dos recursos alimentares fornecidos por um cadáver (Hanski, 1987).

A fim de comparar a similaridade das fases de decomposição, foram utilizados o

índice de similaridade de Bray-Curtis. Segundo Schoenly & Reid (1987), a hipótese de um

processo discreto, implica que deve haver mais similaridade na composição de espécies,

dentro de uma fase de decomposição, em particular, do que entre estágios de decomposição.

Isto ocorre devido à separação temporal de espécies, que são atraídas, especialmente, por uma

fase de decomposição que foram os primeiros a apresentar, como foco, a dinâmica da

sucessão entomológica, propondo que este padrão seria contínuo, e não discreto, o que não

ocorreu. Refutando a hipótese de que existe um padrão previsível de exploração da carcaça,

caracterizando uma sucessão ecológica de acordo com cada estágio de decomposição. O que

ocorreu foi que a sucessão é um processo discreto, como em toda comunidade efêmera.

Assim com esse estudo, outros autores chegaram essa mesma conclusão (Payne, 1965; Lane,

1975), baseando-se na utilidade forense de tal processo, concluíram que a decomposição

pode ser descrita como um processo discreto.

Ao estudar a estrutura de uma guilda de moscas necrófagas, Moura (2004) concluiu

que todas as espécies pertencentes ao sistema se distribuíam de maneira agregada e esta

agregação facilitaria a coexistência. No entanto, não considerou outros mecanismos que

51
também poderiam levar ao padrão espacial encontrado, como uma possível especialização de

certas espécies em recursos com tamanhos diferentes. A competição interespecífica é um

fenômeno documentado em comunidades necrófagas, onde as espécies são envolvidas em

competição por exploração (Nicholson, 1957). Uma intensa competição pelo recurso comum

é acompanhada por uma alta diminuição da dominância na comunidade.

A comunidade necrófaga é um sistema complexo que inclui processos simultâneos

tais como a competição intra e interespecifica, predação larval facultativa e canibalismo

(Gagné, 1981; Erzinçlioglu, 1983; Wells & Greenberg, 1992; Wells & Greenberg, 1994).

Todas estas interações têm forte impacto na comunidade de dípteros, principalmente quando

a competição severa ocorre (Hanski, 1987; Wells & Greenberg, 1992), o que pode gerar altas

taxas de dominância na comunidade, especialmente de espécies invasoras.

Considerando-se a efemeridade da carcaça, é possível examinar a comunidade

necrófaga a partir da teoria da partilha de recursos, segundo a qual as espécies presentes no

sistema devem expressar algum tipo de diferença devido à especialização em determinados

tipos de recurso, produzindo uma medida de sobreposição significativamente inferior do que

o esperado por acaso (Roughgarden, 1983, Schoener, 1990, Pianka, 1996). Segundo Ullyet

(1950), antes da completa exaustão dos recursos cada larva procura ingerir o máximo

possível de alimento. Durante o estágio larval ocorre competição por esses recursos,

geralmente, do tipo exploratório devido à limitação de recursos alimentares (Reis et al.,

1994).

As espécies C. macellaria, C. putoria, C. albiceps, C. megacephala, L. eximia, H.

segmentaria, H. semidiaphana e P. intermutans podem ser consideradas boas indicadoras

forenses, pois além de serem necrófagas possuem uma alta incidência em cadáveres humanos

(Moura et al., 1997; Carvalho et al., 2000). Essas espécies foram observadas por Carvalho e

Linhares (2001) no sudeste brasileiro ovipositando em carcaça; o mesmo foi observado neste

52
experimento, embora apenas Pantonella intermutan e Hemilucilia segmentaria

desenvolveram em laboratório. A não emergência das demais pode ser explicada pela falta

das condições ideais para o seu desenvolvimento. Além dessas, larvas de Megaselia scalaris

e Ophyra chalcogaster foram criadas em laboratório com sucesso até emergência de adultos.

Outros famílias de dipteras associadas a carcaça como Mesembrinellidae,

Anthomyidae, Fannidae, Stratomyidae e Micropezidae, apesar de não terem um papel bem

definido, ocorreram em pequena escala. Em todo caso, é interessante descrever a fauna

associada porque há registros de que grandes quantidades de predadores podem retardar a

decomposição de um cadáver, ao reduzir as populações de insetos necrófagos devido à

predação (Goff, 2000).

Conclusões – A fauna de dípteros associados à decomposição de carcaça de suíno no

fragmento de Mata Atlântica estudado é rica e apresenta representantes de diversos nichos

tróficos e hábitos alimentares. A fauna necrófaga de Pernambuco é composta por C.

macellaria, C. putoria, C. albiceps, C. megacephala, L. eximia, H. segmentaria, H.

semidiaphana, P. intermutans, M. scalaris e O. chalcogaster, porém naturalmente esse é

apenas um levantamento preliminar. O padrão de ocupação é de certa forma semelhante ao

registrado em outras regiões de mata do Brasil, ampliando as informações sobre a

distribuição geográfica das espécies de interesse forense no território nacional. Merece

destaque a observação dos efeitos sazonais sobre velocidade da decomposição. O fato de

haver um padrão de ocupação temporal da carcaça pode ser usado na investigação de

intervalos pós-morte, e o registro de espécies tipicamente silvestres auxilia a determinar o

local de morte. Partindo desse levantamento, o primeiro da Região Nordeste, o próximo passo

é estudar a bionomia das espécies verdadeiramente necrófagas, para que os bancos de dados

53
gerados por entomologistas possam ser efetivamente utilizados por peritos criminais na

resolução de homicídios.

AGRADECIMENTOS

Agradecemos à administração do Parque Estadual Dois Irmãos, por permitir a

realização deste experimento; a Fred Maranhão e Sandra Santos (Instituto de Criminalística

Professor Armando Samico), pelo suporte logístico e à CAPES, pela bolsa fornecida ao

primeiro autor, permitindo a realização deste trabalho. Aos estagiários Ana Mayer, Roberta

Oliveira e Thiago Oliveira pelo auxílio na triagem e montagem de insetos.

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58
Tabela 1. Condições ambientais e estágio de decomposição de carcaça de suíno durante o
experimento no Parque Estadual Dois Irmãos, Recife, Brasil.
Seco Chuvoso
Dia Estágio Temp UR Pluv Tempo Estágio Temp UR pluv Tempo
(ºC) (%) (mm) (ºC) (%) (mm)
0 Fresco 28.1 64 0 Fresco 26.6 82 7 Nublado
1 Inchado 30.3 63 0 Sol Fresco 26.7 90 4 Nublado
2 Inchado 30.5 64 0 Sol Fresco 26.9 70 7 Sol
3 Coliquativo 29.7 61 0 Sol Inchado 25.8 71 1 Sol
4 Seco 30.1 70 0 Sol Inchado 26.3 82 5 Sol
5 Seco 29.7 65 0 Sol Coliquativo 26.5 91 4 Nublado
6 Seco 29.5 72 0 Sol Seco 26.9 93 62 Chuva
7 Seco 29.8 64 0 Sol Seco 26.0 71 2 Nublado
8 Seco 29.5 73 2 Sol Seco 26.1 71 1 Chuva
9 Seco 29.1 65 0 Sol Seco 23.5 71 4 Nublado
10 Seco 28.6 65 0 Sol Seco 23.8 78 1 Sol
15 Seco 29.6 69 1 Nublado Seco 23.9 81 51 Chuva
20 Seco 29.5 68 1 Sol Seco 22.9 93 43 Nublado
25 Seco 30.9 71 21 Nublado Seco 23.5 83 26 Sol
Seco 23.5 90 12 Nublado

1%
2%2%2%
4% 20%
Sarcophagidae
Calliphridae
Muscidae
Mesembrinellidae
Piophilidae
37% Phoridae
Micropezidae
32% Outros

Figura 1 Abundância das famílias

59
Tabela 2. Sucessão de dípteras associadas a carcaça de suíno durante janeiro, fevereiro, julho
e agosto de 2007, Parque Estadual Dois Irmãos, nordeste brasileiro.
Família Espécie Total Fresh Bloat Decay Dry
Sarcophagidae Não identificada (ver texto) 1.984 213 827 679 265
Calliphoridae Chrysomya megacephala Fabricius, 1794 551 3 484 50 14
Chrysomya albiceps Wiedemann, 1819 1.803 9 1.643 17 134
Chrysomya putoria Wiedemann, 1819 34 0 31 2 1
Hemilucilia semidiaphana Rondani, 1850 655 142 356 79 78
Hemilucilia segmentaria Fabricius, 1805 59 9 33 9 8
Cochliomyia macellaria Fabricius, 1775 3 0 2 0 1
Lucilia eximia Wiedemann, 1819 1 0 1 0 0
Mesembrinellidae Mesembrinella bellardiana Séguy, 1925 346 15 77 132 122
Muscidae Parapyrellia maculipennis Macquart, 1843 116 3 49 8 56
Morelia humeralis Stein, 1898 110 5 48 4 53
Musca domestica Linnaeus, 1758 4 1 2 0 1
Ophyra chalcogaster Wiedemann, 1824 3.569 10 2.043 1.465 51
Anthomyidae Craspedochoeta punctipennis Wiedemann, 1830 22 8 2 0 12
Hylemyiode plurinervis, Albuquerque, 1958 8 2 0 0 6
Hylemyiode aureficies, Albuquerque, 1952 7 1 0 0 6
Fannidae Fannia obscurinervis Stein, 1900 11 7 1 0 3
Fannia sp.1 5 3 1 0 1
Fannia sp.2 5 2 0 1 2
Fannia sp.3 2 1 0 0 1
Piophilidae Dasyphlebomyia stylata Becker, 1914 35 18 11 0 6
Piophila bipunctata, Fallen, 1810 11 5 3 2 1
Piophila casei Linnaeus, 1758 140 17 48 35 40
Phoridae Megaselia scalaris Loew, 1866 164 20 68 51 25
Phoridae Spp. 33 12 6 7 8
Stratomyidae Hermetia illucens Linnaeus, 1758 38 0 0 1 37
Neriidae Odontoloxozus longicornis Coquillett, 1904 6 1 3 2 1
Micropezidae Taeniaptera lasciva, Fabricius, 1798 98 32 20 28 18
Cardiophepala sp1 116 52 28 26 10
Cardiocephala sp2 15 0 3 0 12
Tabaniidae Tabaniidae ssp. 12 2 2 3 5
Tabanus sp. 1 0 1 0 0
Asiliidae Erox sp. 6 0 2 2 2
Ropalomeridae Ropalomeridae ssp. 4 2 0 0 2
Drosophilidae Drosophila melanogaster Meigen, 1830 4 4 0 0 0
Chloropidae Lasiosina vittata, Malloch, 1913 8 0 0 2 6
Chloropidae ssp. 4 3 1 0 0
Milichiidae Milichiidae ssp. 45 6 8 2 29
Dixidae Dixidae ssp. 3 3 0 0 0
Total 10 038 611 5804 2607 1017

60
Tabela 3- Famílias de insetos coletados em carcaça de porcos durante janeiro, fevereiro, julho
agosto de 2007, Parque Estadual Dois Irmãos, nordeste brasileiro.
Predadora/ Freqüência de associação
Família Necrófago Onívoro Parasita Acidental a cadáver
Calliphoridae X X X Alta
Sarcophagidae X X Alta
Muscidae X X X X Alta
Phoridae X X X X Alta
Piophilidae X X X X Média
Micropezidae X Baixa
Mesebrinelidae X X X Média
Anthomyiidae X X X Média
Fannidae X X Média
Stratiomydae X X X Média
Neriidae X X Baixa
Tabaniidae X X Baixa
Drosophilidae X Rara
Asiliidae X Baixa
Ropalomeridae X Baixa
Chloropidae X Baixa
Millichidae X Rara
Dixidae X Rara

61
Tabela 4. Sucessão de dípteras por dia de coleta, associadas a carcaça de suíno durante a estação chuvosa (julho e agosto
de 2007), Parque Estadual Dois Irmãos, nordeste brasileiro..
01 02 03 04 05 06 07 08 09 10 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29
Chrysomya megacephala 2 6 87 52 37 1 1 0 7 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0
Chrysomya albiceps 4 17 143 51 50 0 7 0 16 0 0 0 3 0 1 0 0 0 0 0
Chrysomya putoria 0 3 5 2 2 0 0 0 2 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Hemilucilia semidiaphana 8 141 144 69 76 32 4 7 9 1 3 40 4 7 1 1 0 1 0 0
Hemilucilia segmentaria 8 6 9 6 9 7 0 0 0 0 0 0 2 0 0 1 0 0 0 0
Cochliomyia macellaria 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Lucilia eximia 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Mesembrinella bellardiana 0 14 40 22 124 6 3 10 24 8 3 6 14 0 3 0 0 0 0 0
Parapyrellia maculipennis 4 0 0 7 5 15 5 2 0 3 5 0 0 0 3 2 0 0 5 0
Morelia humeralis 2 0 0 3 1 3 5 0 12 0 3 0 3 5 3 2 0 0 2 0
Musca domestica 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Ophyra chalcogaster 1 7 532 1512 1465 31 12 3 5 2 0 1 5 2 0 2 3 0 2 2
Craspedochoeta punctipennis 1 7 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Hylemyiode plurinervis 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Hylemyiode aureficies 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Fannia obscurinervis 0 4 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Fannia sp.1 6 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Fannia sp.2 6 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Fannia sp.3 5 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Dasyphlebomyia stylata 9 7 7 9 0 0 3 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Piophila bipunctata 4 1 2 0 2 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Piophila casei 6 10 25 20 35 1 1 0 4 0 1 3 0 6 3 2 1 1 0 0
Megaselia scalaris 21 1 33 18 45 3 2 2 7 1 2 2 0 0 0 0 0 0 0 2
Phoridae Spp. 14 2 4 1 7 0 0 2 0 0 0 0 2 0 0 1 0 0 1 0
Hermetia illucens 0 0 1 3 0 1 2 2 1 0 3 3 0 2 2 3 0 0 0 0
Odontoloxozus longicornis 0 1 0 4 2 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Taeniaptera lasciva 2 18 6 2 28 0 0 0 5 0 0 0 1 21 7 7 0 0 0 0
Cardiophepala sp1 0 20 21 1 26 0 0 0 4 0 0 0 20 23 6 13 3 0 0 0
Cardiocephala sp2 0 0 5 0 0 0 0 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 0
Tabaniidae ssp. 0 0 0 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Tabanus sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Erox sp. 0 0 1 0 2 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Ropalomeridae ssp. 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Drosophila melanogaster 4 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Lasiosina vittata 1 0 0 0 0 0 0 0 3 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Chloropidae ssp. 13 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Milichiidae ssp. 0 2 2 4 3 3 15 0 3 0 2 0 0 1 0 1 0 0 0 0
Dixidae ssp. 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Tabela 5. Sucessão de dípteras por dia de coleta, associadas a carcaça de suíno durante a estação seca (janeiro e
fevereiro de 2007), Parque Estadual Dois Irmãos, nordeste brasileiro.
01 02 03 04 05 06 07 08 10 12 14 16 18 20 22 24
Chrysomya megacephala 81 264 4 12 0 1 0 0 0 0 21 0 1 0 0 0
Chrysomya albiceps 415 1032 13 42 4 1 2 1 14 84 55 2 0 1 0 0
Chrysomya putoria 10 14 2 0 0 1 0 0 0 3 5 0 0 0 0 0
Hemilucilia semidiaphana 23 10 3 7 2 1 1 0 3 0 34 3 2 0 0 0
Hemilucilia segmentaria 14 4 0 4 0 0 0 0 0 2 26 2 0 0 0 0
Cochliomyia macellaria 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Lucilia eximia 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Mesembrinella bellardiana 6 1 3 7 2 1 3 3 0 0 8 5 0 5 0 0
Parapyrellia maculipennis 11 36 4 14 3 6 2 3 0 0 0 1 0 1 0 0
Morelia humeralis 6 52 0 12 6 4 1 2 4 2 0 0 0 1 0 0
Musca domestica 1 0 2 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Biopyrellia bipuncta 0 2 1 5 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Ophyra chalcogaster 6 17 12 11 0 1 1 0 1 0 5 3 0 8 0 0
Fannia obscurinervis 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Fannia sp.1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Dasyphlebomyia stylata 0 0 2 0 0 0 2 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Piophila bipunctata 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Piophila casei 0 0 3 7 0 3 0 3 5 0 0 0 1 2 0 2
Megaselia scalaris 0 0 7 5 2 0 2 0 0 2 0 2 0 0 2 0
Phoridae Spp. 0 0 1 0 0 0 0 1 2 0 2 0 0 0 0 0
Hermetia illucens 0 0 1 3 0 6 1 3 2 4 2 2 0 1 0 2
Odontoloxozus longicornis 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Tabaniidae ssp. 2 1 1 1 0 0 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0
Tabanus sp. 0 1 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Erox sp. 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0
Milichiidae ssp. 0 0 2 0 0 0 0 3 0 4 0 0 0 0 0 0

63
Tabela 5. Índices de diversidade de dípteras associadas a carcaça de suíno durante janeiro de
2007 a setembro de 2007, Parque Estadual Dois Irmãos, nordeste brasileiro.
Simpson-Yule Shannon-Weiner
Fresco 0,839 3.569
Inchado 0,707 2.295
Coliquativo 0,414 1.572
Seco 0,907 3.912

Figura 2. Cluster do coeficiente Bray-Curtis de similaridade de dípteras associadas a carcaça

de suíno durante os meses chuvosos (julho e setembro de 2007), Parque Estadual Dois
Irmãos, nordeste brasileiro.
Figura 3. Cluster do coeficiente Bray-Curtis de similaridade de dípteras associadas a carcaça
de suíno durante os meses secos (janeiro e fevereiro de 2007), Parque Estadual Dois Irmãos,
nordeste brasileiro.

Figura 4. Cluster do coeficiente Bray-Curtis de similaridade de dípteras associadas a carcaça

de suíno durante os meses secos (janeiro e fevereiro de 2007) e chuvoso (julho e agosto de
2007), Parque Estadual Dois Irmãos, nordeste brasileiro.

65
Capítulo 5

LEVANTAMENTO PRELIMINAR DA ENTOMOFAUNA DE SOLO

ASSOCIADA A CARCAÇAS DE SUINOS EM UM FRAGMENTO DE

MATA ATLÂNTICA DE RECIFE

66
 LEVANTAMENTO PRELIMINAR DA ENTOMOFAUNA DE SOLO

ASSOCIADA A CARCAÇAS DE SUINOS EM UM FRAGMENTO DE

MATA ATLÂNTICA DE RECIFE

Tadeu Morais Cruz 1 , Patrícia J. Thyssen 2, Ana Cecília Mayer 1, Simão Dias Vasconcelos 1

1 Laboratório de Invertebrados Terrestres, Departamento de Zoologia, Centro de Ciências

Biológicas, Universidade Federal de Pernambuco. Av. Prof. Moraes Rego, s/n, Recife – PE,
50.670-420. e-mail : [email protected], [email protected]
2 Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Instituto de Biociências,
Departamento de Parasitologia. Distrito de Rubião Junior 18618-000 - Botucatu, SP
l

67
 RESUMO

Um corpo em decomposição representa um micro habitat limitado e um recurso temporário

explorado por uma grande variedade de organismos, envolvendo desde bactérias e fungos a
inúmeras espécies de artrópodes, particularmente insetos. O presente trabalho teve como
objetivo analisar a comunidade de insetos encontrados no solo associados a uma carcaça
animal em uma região de Mata Atlântica do nordeste brasileiro. Foi coletado um total de
5.019 espécimes de artrópodes adultos, sendo que a Classe Insecta representou 96,4% do
total. As ordens Coleoptera (38,7%), Hymenoptera (23,5%) e Diptera (21,8%) foram as mais
abundantes A influência exercida pela carcaça é mais evidente em alguns grupos, como
Diptera, Coleoptera e até mesmo Dermaptera. Predadores e parasitas de insetos necrófagos
utilizam as reservas dos colonizadores normais do cadáver para o seu próprio
desenvolvimento, sendo os dípteros na fase larval hospedeiros bastante disponíveis. O estudo
oferece uma lista preliminar de insetos associados à carcaça, de importância necrófaga ou
ocasional. Os resultados contribuem para aprofundar o conhecimento sobre a importância dos
dípteros, coleópteros e himenópteros associado à decomposição de carcaças, por ocupar mais
de uma guilda trófica.

Palavras-chaves: Entomologia forense, Coleoptera, Hymenoptera, Diptera, necrófagos

68
 INTRODUÇÃO

Um corpo em decomposição representa um micro habitat limitado e um recurso

temporário explorado por uma grande variedade de organismos, envolvendo desde bactérias e

fungos a inúmeras espécies de artrópodes, particularmente insetos (Payne, 1965). Parâmetros

abióticos, incluindo temperatura, precipitação e intensidade solar, além de fatores como a

composição da fauna associada e a circunstância de morte influenciam a velocidade de

decomposição. Neste caso, existe uma seqüência de espécies em uma comunidade específica,

que acompanha as modificações das condições físico-químicas. Essas modificações formam a

sucessão ecológica e podem ser abruptas ou graduais nas comunidades (Carvalho & Linhares,

2001).

As espécies associadas podem ser agrupadas em quatro categorias ecológicas (Smith,

1986): espécies necrófagas se alimentam diretamente dos tecidos da carcaça; os predadores

e/ou parasitóides alimentam-se dos necrófagos e também são indicadores do estágio de

decomposição; espécies onívoras alimentam-se de mais de um tipo de matéria orgânica,

incluindo ocasionalmente a carcaça, e, por último, espécies acidentais ocupam a carcaça

como refúgio, local de pouso ou postura. Embora apenas o primeiro grupo seja

tradicionalmente utilizado como evidência médico-legal, tanto a diversidade quanto a

abundância da entomofauna associada podem interferir na velocidade de decomposição de

um cadáver (Goff, 2000).

Apesar de ter sua importância reconhecida desde o século XIX na Europa, no Brasil, a

entomologia forense ainda é relativamente pouco estudada, com trabalhos publicados

principalmente na região Sudeste (Souza & Linhares, 1997; Carvalho & Linhares, 2001),

havendo carência de pesquisas em outras regiões do país. Neste contexto, o presente trabalho

teve como objetivo analisar a comunidade de insetos de solo associados a uma carcaça animal

em uma região de Mata Atlântica. Especificamente, visou: a) Investigar o impacto da adição

69
de uma carcaça sobre a composição faunística de insetos de solo; b) Analisar o efeito da

sazonalidade (estação seca e chuvosa); c) Estudar o efeito da decomposição sobre a fauna de

insetos associados; e finalmente d) Listar as espécies de importância forense.

MATERIAL E MÉTODOS

O estudo foi realizado no Parque Estadual Dois Irmãos, um remanescente de Floresta

Atlântica com 388,67 ha localizado próximo a áreas urbanas no município de Recife,

Pernambuco, Nordeste do Brasil (8º7’30” S; 34º52’30” W). Nesta unidade de conservação,

com altitude de 30 a 80 m e relevo levemente ondulado, predomina o solo podzólico

vermelho-amarelo (Coutinho et al., 1998). O clima tropical costeiro tem estação úmida entre

março e setembro e estação seca de outubro a fevereiro; a precipitação média é cerca de

2.460 mm ao ano, com temperatura média anual de 25,6 ºC (ibid.).

A vegetação é classificada como floresta ombrófila densa; o estrato arbustivo é

escasso e o herbáceo está presente em áreas semi-abertas com maior penetração de luz

(Guedes, 1998). A mata apresenta o estrato superior com porte alto e diferentes estágios de

maturidade; as famílias melhores representadas ao numero de espécies são: Fabaceae,

Lauraceae, Moraceae, Sapotaceae e Euphorbiaceae (ibid.).

O estudo foi realizado em duas estações: seca (janeiro e fevereiro de 2007) e chuvosa

(julho e agosto de 2007). As coletas se realizaram em duas áreas distantes 1 km entre si, uma

com a isca (porco) e outra sem isca para servir de controle. Os locais dos experimentos foram

mudados entre as estações para evitar interferências sobre os experimentos posteriores.

Foram utilizadas oito armadilhas de solo (pitfall) em cada estação, que consistiam de copos

plásticos de 500 ml com abertura de 13 cm de diâmetro, enterradas 0,5 cm abaixo do nível do

solo, e contendo álcool a 70% com algumas gotas de detergente. As armadilhas foram

70
colocadas eqüidistantes 1 metro entre si, em formato circular, tanto nas áreas com porco (1,5

m ao redor da carcaça) como na controle. A carcaça foi colocado em gaiola de tela de metal

com 1 × 1 × 1m, que permitia a entrada de insetos, mas impedia o acesso de predadores de

grande porte. A gaiola era suspensa sobre suportes de metal a 10 cm do solo.

Foram utilizados dois porcos domésticos (Sus scrofa Linnaeus 1758) pesando cerca de

15 kg cada, mortos por disparos de arma de fogo na região occipital, etapa realizada por

perito da Polícia Científica de Pernambuco. Este animal é utilizado por ter as proporções

torso/membros semelhantes a dos humanos. O projeto, aprovado pelo Comitê de Ética em

Pesquisa com Seres Humanos e Animais da UFPE, seguiu as normas de biossegurança.

As coletas foram realizadas diariamente durante 11 dias, e após esse período em

intervalos de 48 horas, sempre das 12 h às 14 h. Os insetos coletados nas armadilhas foram

mantidos em recipientes contendo álcool a 70% e identificados em laboratório até o menor

nível taxonômico possível. No local do experimento, foram coletados diariamente dados

sobre radiação solar, umidade relativa e temperatura do solo e do ar.

O estudo durou 25 dias, tempo suficiente para que porcos nas duas estações

atingissem o estágio final (restos). A decomposição ocorreu em quatro estágios, segundo

Smith (1986). No estágio fresco, a carcaça apresenta-se fresca externamente e em

decomposição interna, sendo propícia para a atividade de microrganismos. Na fase inchada, a

carcaça acumula gases produzidos internamente, havendo inchaço acentuado. Na fase

coliquativa, o tecido se rompe com escape de gases, havendo forte odor de putrefação. Na

fase seca a velocidade de decomposição diminui, e a carcaça seca até se esqueletizar por

completo finalizando o processo de decomposição.

Devido à identificação dos exemplares exigir um tempo considerável, especialmente

por causa da escassez de taxonomistas na região, este trabalho priorizou uma análise

descritiva em nível de família, especialmente, as de maior importância forense, como Diptera,

71
Coleoptera e Hymenoptera, havendo, quando possível, descrição de níveis taxonômicos mais

refinados.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

A decomposição ocorreu rapidamente nas duas estações. O estágio fresco durou

somente um dia no período seco e dois no período chuvoso (Tabela 1). As temperaturas

variaram pouco entre as estações; a umidade relativa variou entre 61% e 73% no período seco

e de 71% a 93% no período chuvoso. A chuva acumulada durante o experimento foi de 25

mm no período seco e 230 mm no período chuvoso.

A duração da decomposição variou relativamente pouco entre as estações de 25 dias

para a seca e 30 dias para a chuvosa, sendo o processo acelerado na estação seca. Isto porque

a temperatura é o fator mais importante no tempo de decomposição, acelerando-a em

períodos mais quentes e diminuindo sua velocidade em épocas frias. Em países de clima

temperado, a decomposição pode durar meses (Arnaldo et al., 2006), enquanto no Brasil

Carvalho & Linhares (2001) observaram no sudeste que o processo pode variar de 25 a 49

dias dependendo da época do ano. A pequena variação de 25 a 30 dias para a estação seca e

chuvosa justifica-se pelo fato do clima local ter pequena variação na região amostrada ao

longo do ano, variando-se basicamente o período e a intensidade de precipitação

pluviométrica.

Foi coletado um total de 5.019 espécimes de artrópodes adultos, sendo que a Classe

Insecta representou 96,4% do total. As ordens Coleoptera (38,7%), Hymenoptera (23,5%) e

Diptera (21,8%) foram as mais abundantes, somando 84,0% de toda a fauna coletada (Tabela

1). Foram encontrados também representantes das ordens Hemiptera, Dermaptera,

72
Lepidoptera e Blattodea (Insecta), Opiliones, Scorpiones e Araneae (Arachnida), além de

representantes de Chilopoda e Diplopoda.

Coleoptera, Hymenoptera e Diptera correspondem justamente às famílias de maior

importância forense. Os coleópteros são a segunda ordem em interesse forense e sua

abundância neste estudo reflete o tipo de armadilha utilizada. Estudos recentes conduzidos

em áreas de mata em Pernambuco revelam elevada riqueza e abundância de coleópteros; por

exemplo, Silva et al. (2007) registraram 28 espécies (Tabela 2) corpo-necrófagas

pertencentes a apenas uma única família, Scarabaeidae, em um fragmento de brejo de altitude

. Apesar de a maioria possuir hábito fitófago ou predador, muitas espécies de coleópteros são

verdadeiramente necrófagas (Marinoni et al., 2001).

Os himenópteros, embora formem um grupo abundante e constante nas imediações da

carcaça, têm sido objeto de poucos trabalhos sobre sua importância em investigações

criminais. Formigas podem influenciar o processo de decomposição de carcaças ou na

alteração das condições associadas a este processo (Cruz & Vasconcelos, 2006). Ocupam

diversas guildas ecológicas, e podem atuar como decompositores, predadores, onívoros; neste

caso, também podem se alimentar de tecidos animais mortos, acelerando o processo de

decomposição (Moretti et al., 2006). A ordem Diptera é o principal grupo de interesse

médico-legal, e as famílias Sarcophagidae (flesh flies) e Calliphoridae (blow flies) incluem

os primeiros colonizadores de um cadáver (Catts & Goff, 1992; VER CAPÍTULO 2).

As observações realizadas no presente estudo permitem afirmar que algumas espécies

que compõem a comunidade necrófaga variam sazonalmente, e esta variação temporal afeta

tanto abundância quanto a riqueza em comunidades necrófagas.

Alguns grupos têm variação sazonal (Figuras 4 e 5), como os Scarabaeidae. Reflete

um padrão comum entre as espécies de coletadas em diversos tipos de vegetação, onde o

aumento da precipitação pluvial faz emergir os adultos (Stumpf, 1986; Louzada & Lopes

73
1997). Segundo Silva et al (2007) houve uma captura muito menor de adultos de

escarabeídeo, o que sugere que o grande porte dos indivíduos represente uma característica

limitante em relação aos fatores climáticos, reduzindo a atividade de adultos durante o

período seco o mesmo ocorrendo em nosso trabalho (tabela 2). A manutenção do equilíbrio

hídrico pelo inseto deve ser possível quando a pluviosidade atinge um nível que permita a

manutenção da água do corpo em situações de alta temperatura – e conseqüentemente perda

por evaporação. Isso faz com que a utilização dessa espécie ganhe importância por ser

necrófaga e apresentar sazonalidade marcante, indicando se o período em que ocorreu a

morte foi seco ou chuvoso Endres et al.(2003).

A influência exercida pela carcaça é mais evidente em alguns grupos, como Diptera,

Coleoptera e até mesmo Dermaptera (Figs. 2 e 3). Os dermápteros, por serem predadores

generalistas, alimentando-se inclusive de larvas de dípteros, possuem estreita ligação com a

carcaça, aumentando sua abundância na presença daquele recurso. Nos dípteros, a ligação se

deve pelo fato da carcaça fazer parte do seu ciclo de desenvolvimento. Nas primeiras horas de

vida, adultos recém-emergidos não possuem a capacidade de voar, por isso acabam sendo

capturados nas armadilhas de solos (observação pessoal). Neste estudo, os dípteros recém-

emergidos ocorreram apenas nos estágios inchado e coliquativo devido ao seu papel exercido

na decomposição da carcaça (Tabela 3). Entre os coleópteros, apenas as famílias

Staphylinidae, Trogidae e Histeridae podem ser consideradas como fauna realmente

associada à carcaça animal (Oliveira-Costa, 2007). Entretanto, outras famílias, como

Scarabaeidae, podem ser atraídas pela carcaça, exercendo papel tanto de predador como

necrófago.

A família Staphylinidae foi mais abundante que todas as outras reunidas (Tabela I).

Em estudo da abundância sazonal de besouros em reserva de Floresta Atlântica em São

Paulo, Gnaspini et al. (2000) citaram que Staphylinidae compôs a maior parte dos exemplares

74
capturados. Estafilinídeos também foram coletados em grande número em carcaças de porco

no Sudeste brasileiro (Souza & Linhares, 1997). O grupo é tipicamente predador,

alimentando-se de larvas de insetos ou outros invertebrados pequenos (Marinoni et al., 2001).

Assim, sua ocorrência nas imediações da carcaça pode estar associada à grande quantidade de

larvas de dípteros, que lhes servem de alimento.

A família Histeridae, apesar de não ser uma das mais abundantes, praticamente só foi

observada nas circunvizinhanças da carcaça, provavelmente atraída pelas larvas de dípteros

que lhes servem de alimento. Esta predação, por sua vez, pode reduzir a velocidade da

decomposição animal. Wolff et al. (2001), na Colômbia, encontrou Hister sp. nos estágios de

decomposição ativa, avançada e seca. Saprinus patagonicus Blanchard, 1842 e Hister sp.

foram encontrados por Centeno et al., (2002), na Argentina, associadas a carcaças cobertas e

descobertas. Adultos de Saprinus aeneus (Fabricius, 1775) foram encontrados por Iannacone

(2003), em Callao, Peru, durante o estágio ativo e de putrefação avançada em carcaças de

porco. O gênero Hister também foi encontrado nesse estudo, estando mais associado ao

estágio de fermentação butírica. Em Campinas, Monteiro-Filho & Penereiro (1987) e

Carvalho & Linhares (2001) encontraram espécies não identificadas da família em carcaças

de porco. Souza & Linhares (1997) encontraram as espécies Saprinus azureus (Sahlberg,

1823), Euspilotus sp. e Omalodes sp. nos estágios de putrefação, putrefação escura e

fermentação butírica, no mesmo município. Carvalho et al. (2000) encontraram Euspilotus

sp. e Omalodes sp. em área de floresta na mesma cidade. Ainda em relação à guilda de

insetos necrófagos, merecem destaque representantes da família Trogidae, mesmo em

pequeno número e de Scarabaeidae do gênero Coprophanaeus d’Olsoufieff, 1924 que inclui

em sua maioria espécies necrófagas, encontradas geralmente em cadáveres frescos nos

períodos crepusculares a noturnos, voando sobre o alimento por curtos períodos de tempo até

pousar no recurso (Otronen, 1988; Gill, 1991).

75
 Assim como Scarabaeidae e Bostrichidae, foram abundantes na carcaça assim como

em ambientes livres de carcaça, não podendo ser caracterizados como essencialmente

necrófagos. Scarabaeidae são amplamente relatadas como ocupadoras de carcaças (Cruz &

Vasconcelos, 2006), principalmente porque atuam como predadores e onívoros, consumindo

material em decomposição, como carniça e fezes (Marinoni et al., 2001). A família

Curculionidae, ao contrário, pareceu ser “repelida” pela presença da carcaça, provavelmente

para evitar predadores ou competidores que normalmente ocorrem nesse tipo de ambiente.

A família Formicidae apresentou uma maior riqueza, com 20 espécies e uma maior

abundância com 1.171 indivíduos. Ainda na ordem Hymenoptera, os outros representantes

registrados pertencem às famílias Vespidae e Apidae. A posição ecológica dos Formicidae

em carcaças varia de predador, ao alimentar-se de ovos, larvas e pupas de alguns insetos, a

necrófago, quando se alimentam de exsudatos ou dos tecidos em decomposição (Gomes et

al., 2007). Quando atuam como necrófagas, as formigas não só afetam a decomposição e a

colonização por insetos, mas também podem produzir artefatos post-mortem que podem ser

tomados por mutilações ou ferimentos (Moretti & Ribeiro, 2006), induzindo a erros em

investigações forenses. Quando predadoras, elas podem remover substancial quantidade de

colonizadores, principalmente larvas de dípteros das famílias Calliphoridae e Sarcophagidae

e, dependendo da voracidade e quantidade de espécimes, podem retardar o processo de

decomposição (Early & Goff 1986, Wells & Greenberg 1991). Segundo Martínez et al.

(1997), formigas representam importante parte do componente necrófago-predador da

comunidade sarcossaprófaga, e evoluem de maneira diferente e independente do conjunto

desta comunidade.

As formigas estão presentes em cadáveres humanos sujeitos a análises forenses

(Anderson 1995). Goff & Win (1997) estimaram o IPM (intervalo post-mortem) de restos

humanos encontrados em uma caixa de metal baseado no tempo de estabelecimento requerido

76
por uma colônia de Anoplolepsis longipes Jerdon. Clark & Blom (1991) discutem a

importância de carcaça de vertebrados como fonte de alimento adicional para formigas que se

alimentam de sementes, mesmo considerando a periodicidade de disponibilidade da carcaça.

Wells & Greenberg (1994) discutem as possíveis interferências de Solenopsis invicta Buren

na ocorrência de larvas de dípteros das famílias Sarcophagidae e Calliphoridae em carcaças

animais.

Foram coletados 1.094 indivíduos de Diptera, o que representa 21,86% do total da

artropodofauna. Na presença da carcaça, a grande maioria foi composta de calliphoridae e

indivíduos recém-emergidos, provavelmente das famílias Calliphoridae e Sarcophagidae que

devido ao seu desenvolvimento não estar completo não foi possível a sua identificação.

Foram encontradas 26 espécies, a maioria pertencente à família Calliphoridae (oito espécies),

seguida da família Sarcophagidae (três espécies). A Ordem Diptera é o principal grupo de

interesse forense, devido a sua importância no processo de decomposição, e as famílias

Sarcophagidae e Calliphoridae incluem os primeiros colonizadores de um cadáver (Catts &

Goff, 1992). Por terem o ciclo biológico limitado a condições específicas do cadáver, são

também os insetos mais utilizados na determinação do intervalo post-mortem. Uma vez que o

objetivo deste estudo era inventariar a entomofauna de solo, não era esperada a presença de

dípteros adultos. Além dessas famílias outros indivíduos adultos foram capturados, como das

famílias Milichiidae, Micropezidae e Phoridae. Tais famílias já foram amplamente relatadas

associadas a carcaças (Carvalho et al., 2004).

Outros grupos de insetos, como Hemiptera, Dermaptera e Lepidoptera e Blattodea da

ordem Insecta, Opiliones, Scorpionida e Araneaea dos Archinida, além de Chilopoda e

Diplopoda, ocorreram em pequena escala. Considerando seu hábito alimentar – por exemplo,

os aracnídeos, predadores generalistas - pode-se concluir que seu impacto na ocupação e

decomposição da carcaça é pequeno. Em todo caso, é interessante descrever a fauna

77
associada aos insetos verdadeiramente necrófagos, porque há referências de que grandes

quantidades de predadores em uma área podem diminuir o ritmo de decomposição de um

cadáver (Goff, 2000).

Os padrões de sucessão ecológica durante a condução do estudo foram menos

diferenciados do que os registrados na literatura (Bornemissza, 1957; Monteiro-Filho &

Penereiro, 1987). Segundo esses autores, a sucessão ecológica ocorre em etapas bem nítidas,

caracterizada por grupos e espécies-chave bem definidas de acordo com a fase de

decomposição, atuando como indicadores forenses. A maioria desses estudos, entretanto, foi

conduzida em regiões de clima temperado, com estações bem definidas, onde as populações

de insetos têm, em geral, um único ciclo ao ano. No caso de Pernambuco, com temperaturas

elevadas e relativamente constantes, há sobreposição de gerações da maioria das espécies

encontradas. Isto dificulta a associação de uma espécie com determinada fase de

decomposição. Além disso, fases descritas como “seca” em outros estudos não são idênticas

em Pernambuco, uma vez que a elevada umidade relativa do ar na estação chuvosa favorece a

manutenção de um microambiente mais úmido por mais tempo, mesmo na fase de

esqueletização.

Rodriguez & Bass (1983) encontraram Histeridae na fase inchada e no começo da fase

coliquativa em cadáveres humanos, coincidindo com o pico populacional destes insetos no

presente estudo. Cleridae, Dermestidae e Scarabaeidae foram encontradas na maior parte na

fase seca, também coincidindo com o encontrado por aqueles autores. Archer (2003), em

experimento com porcos na Austrália, verificou que os insetos colonizam o cadáver conforme

ano e estação.

Os dípteros recém emergidos são necrófagos que utilizaram a carcaça enquanto fase

larval e que tendem a se afastar do cadáver. Porém, nas primeiras horas pós-emergência são

78
incapazes de voar e não têm características morfológicas suficientemente desenvolvidas que

permitam sua identificação, de acordo com descrições na literatura.

Predadores e parasitas de insetos necrófagos utilizam as reservas dos colonizadores

normais do cadáver para o seu próprio desenvolvimento, sendo os dípteros na fase larval

hospedeiros bastante disponíveis. Este grupo inclui formigas, vespas e coleópteros das

famílias Staphylinidae e Carabidae (Marinoni et al., 2001). Entre as espécies onívoras

incluem-se os Scarabaeidae (Coleoptera) que podem também se alimentar de carcaças em

busca de restos de substâncias gordurosas (Oliveira-Costa, 2007). A maioria dos coleópteros

presentes se alimenta do cadáver em estágios mais tardios de decomposição, o que pode ser

parcialmente devido a grande quantidade de amônia - bastante tóxica para os coleópteros –

produzida por larvas de Calliphoridae. Outro grupo onívoro que possui papel importante no

processo de decomposição são as formigas, presentes em todo processo e que também podem

se alimentar de carcaça. Entre a artropodofauna classificada como acidental - que utiliza o

cadáver praticamente como uma extensão do habitat normal estão Arachnida (Araneae, Acari

e Scorpionida), e Chilopoda.

Quanto à ordem Coleoptera, devido a diferentes papéis desempenhados pelos

coleópteros nas carcaças, não há um padrão em sua presença no processo de decomposição.

Muitas famílias de besouros já foram registradas em carcaças de vertebrados. Payne &

Crossley (1966) listaram exemplares de 40 famílias de coleópteros presentes em carcaças

expostas durante estudo na região Sudeste dos Estados Unidos. Staphylinidae apresenta

larvas e adultos de hábitos predadores; larvas de dípteros são seu alimento preferencial, mas

podem alimentar-se de outras formas imaturas e adultas que ocorrem nos cadáveres. Chegam

em poucas horas após a morte e permanecem ativos até os estágios finais da decomposição

(Early & Goff, 1986), apesar de serem mais abundantes nos estágios de putrefação, quando é

mais intensa a atividade de larvas de dípteros. Carabidae também apresenta espécies

79
predadoras, tanto larvas quanto adultos, que podem ser encontradas em carcaças durante todo

o processo de decomposição. Outro grupo predador é a família Histeridae, cujos

representantes chegam no início da decomposição e alimentam-se principalmente de larvas

(Payne & Crossley, 1966).

Com exceção de alguns ácaros, todos os outros aracnídeos rejeitam cadáveres, e a

maioria dos registros de necrofagia nestes grupos é restrita a exemplares mantidos em

laboratório, enquanto opiliões, sob certas condições, podem alimentar-se de carcaças animais.

(McCormick & Polis, 1990). Determinar a importância relativa da necrofagia versus

predação na dieta de uma determinada espécie pode ter importante significado ecológico, na

medida em que estas duas modalidades de aquisição de energia possuem impactos diferentes

na dinâmica dos ecossistemas (Halaj & Cady, 2000).

Os resultados deste trabalho representam um dos primeiros levantamentos faunísticos

da artropodofauna da região Nordeste. Apesar da identificação preliminar das espécies, é

possível detectar um padrão temporal de ocupação do espaço circunvizinho à carcaça. Por se

tratar de um estudo pioneiro, abre precedentes para estudos na região no qual necessita-se um

aprofundamento maior nos conhecimentos dessa área.

AGRADECIMENTOS

Agradecemos à administração do Parque Estadual Dois Irmãos, por permitir a

realização deste experimento; a Fred Maranhão e Sandra Santos (Instituto de Criminalistica

Professor Armando Samico), pelo suporte logístico e à CAPES, pela bolsa fornecida ao

primeiro autor, permitindo a realização deste trabalho. Aos estagiários Roberta Oliveira e

Thiago Oliveira pelo auxílio na triagem e montagem de insetos.

80
 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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RS, v. 35, n. 3, p. 412-415, 2006
Oliveira-Costa. J. 2007, Entomologia Forense Quando os insetos são vestígios. 2 ed.
Campinas: Millennium, v 2. , p. 293.
Otronen, M. 1988. Intra- and intersexual interactions at breeding burrows in the horned
beetle, Coprophanaeus ensifer. Animal Behaviour 36: 741–748.
Payne, J. A. 1965. A summer carrion study of the baby pig Sus scrofa Linnaeus. Ecology, 46:
853-866
Payne, J. A. & Crossley, D. A. 1966. Animal species associated with pig carrion.
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Rodriguez, W. C. & W. M. Bass. 1983. Insect activity and its relationship to decay rates of
human cadavers in east Tenessee. Journal of Forensic Sciences 28: 423–432.

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Silva, F. A. B. ; Hernández, M. I. M. ; Ide, S. ; Moura, R. C. , 2007. Comunidade de
escarabeíneos (Coleoptera: Scarabaeidae) copro-necrófagos da região de Caruaru,
Pernambuco, Brasil. Revista Brasileira de Entomologia, v. 51, p. 228-233
Smith, K. G. V. 1986. A Manual of Forensic Entomology. London, Ithaca, British Museum
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Souza, A. M. & Linhares, A. X., 1997. Diptera and Coleoptera of potential forensic
importance in southeastern Brazil: relative abundance and seasonality. Medical and
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Stumpf, I. V. K., 1986. Study of the scarab fauna in Mandirituba, Parana, Brazil. Acta
Biológica Paranaense 15: 125–153.
Wells & Greenberg, B. 1991. Flies as forensic indicators. Journal of Medical Entomology.
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Wells, J.D. & B. Greenberg.1994. Effect of the red imported fire ant (Hymenoptera:
Formicidae) and carcass type on the daily occurrence of postfeeding carrion-fly larvae
(Diptera: Calliphoridae, Sarcophagidae). Journal Medical Entomology 31: 171-174.
Wolff, M.; A. Uribe; A. Ortiz & P. Duque. 2001. A preliminary study of forensic entomology
in Medellín, Colombia. Forensic Science International 120: 53–59.

83
Tabela 1. Estágio de decomposição e características ambientais durante o experimento no
Parque Estadual Dois Irmãos, Recife, Brasil.
Seco Chuvoso
Dia Estágio Temp UR Pluv Tempo Estágio Temp UR pluv Tempo
(ºC) (%) (mm) (ºC) (%) (mm)
0 Fresco 28.1 64 0 Fresco 26.6 82 7 Nublado
1 Inchado 30.3 63 0 Sol Fresco 26.7 90 4 Nublado
2 Inchado 30.5 64 0 Sol Fresco 26.9 70 7 Sol
3 Coliquativo 29.7 61 0 Sol Inchado 25.8 71 1 Sol
4 Seco 30.1 70 0 Sol Inchado 26.3 82 5 Sol
5 Seco 29.7 65 0 Sol Coliquativo 26.5 91 4 Nublado
6 Seco 29.5 72 0 Sol Seco 26.9 93 62 Chuva
7 Seco 29.8 64 0 Sol Seco 26.0 71 2 Nublado
8 Seco 29.5 73 2 Sol Seco 26.1 71 1 Chuva
9 Seco 29.1 65 0 Sol Seco 23.5 71 4 Nublado
10 Seco 28.6 65 0 Sol Seco 23.8 78 1 Sol
15 Seco 29.6 69 1 Nublado Seco 23.9 81 51 Chuva
20 Seco 29.5 68 1 Sol Seco 22.9 93 43 Nublado
25 Seco 30.9 71 21 Nublado Seco 23.5 83 26 Sol

Coleoptera
1%2% 0%3% 1%
9% Diptera
39% Hymenoptera
Hemiptera
Lepidoptera
Dermaptera
23%
Opiliones
Aranaea
22% Scorpiones

Figura 1 Abundância geral dos artrópodes coletados em armadilha de solo com e sem a
presença de carcaça de porcos durante os meses de janeiro, fevereiro, julho e agosto de 2007,
Parque Estadual Dois Irmãos, Pernambuco.

84
 Scarabaeidae
Staphylinidae
Nitidulidae
1% 6% Bostrichidae
32% 22% Curculionidae
Trogidae
Histeridae
2% 10% Calliphoridae
1% 12% 8% Sarcophagidae
3% 2% Phoridae
Formicidae
1%
Outros

Figura 2 Porcentagem das Famílias das famílias de Dípteras, Hymenoptera e Coleópteros

coletados em locais com carcaças de suínos nos meses de janeiro, fevereiro, julho e agosto de
2007, Parque Estadual Dois Irmãos, Pernambuco.

Scarabaeidae
Staphylinidae
5% 3% 4% 10% Nitidulidae
29% Bostrichidae
12%
Curculionidae
Drosophilidae
1% Phoridae
14% Otitidae
3% 19%
Formicidae
Outros

Figura 3. Porcentagem das famílias das famílias de Diptera, Hymenoptera e Coleoptera

coletados em armadilhas de solo em locais sem carcaças de suínos (controle) nos meses de
janeiro, fevereiro, julho e agosto de 2007, Parque Estadual Dois Irmãos, Pernambuco.

85
 800
700
600
500
400
300
200
100
0

ae
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Ph
op
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ab

llip
st
Ni

Fo
os
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ar

Bo

Ca
Sc

Dr
St

Figura 4. Abundância das famílias das famílias de Diptera, Hymenoptera e Coleoptera

coletados em armadilhas de solo durante a estação seca (jan-fev/2007), no Parque Estadual
Dois Irmãos, Recife.

450
400
350
300
250
200
150
100
50
0
ae
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H
rc
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ar

ro
Ca
Cu
B
Sc

Figura 5 Abundância das famílias das famílias de Diptera, Hymenoptera e Coleoptera

coletados em armadilhas de solo durante a estação chuvosa (jul-ago/2007), Parque Estadual
Dois Irmãos, Pernambuco.

86
Tabela 2- Artrópodes coletados em armadilha de solo com e sem a presença de carcaça de
porcos durante os meses de janeiro, fevereiro, julho e agosto de 2007, Parque Estadual Dois
Irmãos, Pernambuco.
ORDEM Riqueza Período Seco Período chuvoso
FAMÍLIA de Porco Controle Porco Controle
espécies
Scarabaeidae 12 46 7 47 53
Staphylinidae 3 129 71 251 25
Nitidulidae 3 109 167 53 52
Carabidae 1 2 1 0 8
Bostrichidae 3 48 42 79 216
Curculionidae 1 3 2 27 307
Cerambicidae 1 1 0 0 1
Trogidae 1 2 0 10 0
Tenebrionidae 1 1 1 1 3
Histeridae 1 7 0 42 1
Outros 1 0 0 1 3
Coleoptera Total 28 442 325 511 668
Calliphoridae 8 20 0 187 1
Sarcophagidae 3 8 0 8 0
Drosophilidae 1 0 196 2 207
Phoridae 2 0 17 34 39
Milichiidae 2 0 0 1 0
Micropezidae 1 0 1 2 0
Otitidae 1 0 0 6 18
Recém-emergido - 196 0 6 0
Outros 8 29 0 80 36
Diptera 26 253 214 326 301
Formicidae 18 236 524 320 91
Apidae 2 0 1 5 0
Vespidae 1 1 0 1 0
Hymenoptera Total 20 237 525 325 91
Hemiptera 2 217 59 9 174
Lepidoptera 1 0 1 13 25
Dermaptera 2 46 1 56 18
Opiliones 2 5 14 3 2
Araneae 7 29 46 24 30
Scorpiones 1 14 15 0 1
TOTAL 1243 1200 1267 1310

87
Tabela 3-Padrão geral de ocorrência das três ordens mais abundantes de insetos, de acordo
com a fase de decomposição de uma carcaça de suíno na Reserva de Dois Irmãos, Recife –
PE.
ORDEM FASE DE DECOMPOSIÇÃO
Fresco Inchado Coliquativo Seco
Coleoptera X X X X
Díptera - X X -
Hymenoptera X X X X

88
CONSIDERAÇÕES FINAIS

89
CONSIDERAÇÕES FINAIS

Este estudo da fauna necrófaga serve de subsídios para aplicações mais importantes da

entomologia forense, na região. Ao analisar as diferença na exploração da carcaça, ao longo

de cada etapa de decomposição, e o do tempo ocupado por cada estágio de desenvolvimento

do inseto, associado os parâmetros abióticos como temperatura, nos permite a dar uma

pequena contribuição no conhecimento desta ciência.

A entomofauna associada à decomposição de carcaça de suíno no fragmento de mata

atlântica estudado é rica e apresenta representantes de diversos nichos tróficos e hábitos

alimentares. O padrão de ocupação é de certa forma semelhante ao registrado em outras

regiões de mata do Brasil, ampliando as informações sobre a distribuição geográfica das

espécies de interesse forense no território nacional.

Os efeitos sazonais afetam sobre velocidade da decomposição, informações sobre esse

efeito em relação a velocidade são importantes para uma expectativa para aplicação prática a

nível local. Os dados ainda são muito limitados, esperamos que com o tempo os nossos

conhecimentos sejam mais significativos. O fato de haver um padrão de ocupação temporal

da carcaça, pode ser usado na investigação de intervalos pós-morte, e o registro de espécies

tipicamente silvestres, auxiliar para determinar o local de morte. Partindo desse

levantamento, o primeiro da Região Nordeste, o próximo passo é estudar a bionomia das

espécies verdadeiramente necrófagas, para que os bancos de dados gerados por

entomologistas possam ser efetivamente utilizados por peritos criminais na resolução de

homicídios.

90
91
ANEXOS E APÊNDICES

92
Applied Entomology and Zoology

1. Submission of Manuscripts

Hardcopy submission: Manuscripts that are to be submitted should be prepared using

a standard word processing application. One printed copy including all figures and
tables should be submitted. A 3.5-inch floppy disk containing an identical copy of the
manuscript, including figure legends, tables and original figures, is to be submitted
after the manuscript has been accepted for publication. E-mail submission: A
complete manuscript is to be submitted to the e-mail address of the editorial office in
PDF or Microsoft Word file format, with all text, tables, figures, figure legends and
other works embedded in one file.

2. Preparation of Manuscripts
2-1. Style and Format

It is recommended that articles are subdivided into Abstract, Introduction, Materials

and Methods, Results, Discussion, Acknowledgements, and References. A useful
writing guide is the latest edition of the "Scientific Style and Format" published by
Cambridge University Press.

2-2. General Instructions

Prepare the manuscript typed on one side of high quality paper of approximately 20 x
30 cm, double spacing throughout, including quoted matter, references,
acknowledgements, and tables. All pages of the manuscript, except for the figures and
tables, must have consecutive line numbers. Number pages consecutively. Wide
margins (approximately 3 cm at the top and sides) are requested to allow room for
editing.

2-3. Title

Titles should give the type of study, organisms involved, and geographical areas if
pertinent. Scientific names in the title should be accompanied by the order and family
names of the animals as follows: scientific name (name of the order: name of the
family).

2-4. Running Title

The manuscript should carry a shortened version of the paper's title, not exceeding 40
letters in length, on the upper right-hand corner of the title page.

2-5. Author's Name and Affiliation

Write the authors' names and their institutions where the investigation was carried out.
Items 2-3, 4, 5 and necessary footnotes should be written on the first page.

93
Chun Xiao,1,2 Peter C. Gregg3 and Zhongning Zhang1,*
1
State Key Laboratory; 100080, P.R. China
2
China-Japan Cooperative Center of Technology and Research; 434103, P.R. China
3
School of Rural Science & Natural Resources Chemistry; NSW2351, Australia
*
E-mail address of corresponding author should be written as a footnote.
†, ‡, § and ¶ should be used in turn if authors have to show present address as a
footnote.

2-6. Abstract

An English abstract should be written in less than 200 English words. In addition, a
Japanese abstract in less than 400 Japanese characters including the title and the
author's name should be written in a separate sheet. Foreign contributors can disregard
the Japanese synopsis.

2-7. Key words

A list of not exceeding 5 key words is to be provided directly below the abstract.

2-8. Footnotes

Number text footnotes consecutively with superscript Arabic numerals and type them
in separate paragraphs at the bottom of each page. Indicate table footnotes with
superscript lower-case letters. Type table footnotes alphabetically in separate
paragraphs at the bottom of each table.

2-9. Use of Insect Names

It is preferable to use scientific names throughout. When common names are used,
they should conform to the standard usage. The first time a common name is used it
should be accompanied by the scientific name.

2-10. Use of Pesticide Names

Use common names of pesticides as recommended in the "List of Terminology in

Applied Zoology and Entomology" (1982 edition) published by the Japanese Society
of Applied Entomology and Zoology. Proprietary substances and trade names must be
accompanied (at the first mention) by the chemical names.

2-11. Use of Units and Abbreviations

SI units should be used principally. Tentative exceptions are: min, h (hour), d (day), y
(year), °C, a, ha, t, Da, l(dm3), m (mol/dm3), Ci, R, °, ', ".

2-12. Tables

Tables should be typed on separate pages, numbered consecutively with Arabic

numbers, and collected at the end of the manuscript. All tables must have descriptive
headings and should be understandable without reference to the text. The place where
they are to be inserted in the text should be indicated on the margin of the manuscript.

94
2-13. Illustrations

At least one set of the figures must be glossy photographs, high-quality computer
output created using a laser printer, or originals not requiring any additional artwork
or typesetting. One illustration should be no larger than 20 x 30cm. Illustrations that
must be reproduced should be approximately twice the size of the final printed
illustration size. Number all illustrations consecutively using Arabic numerals.
Legends should be typed together using double-spaced formatting on a separate sheet.
Do not incorporate the legend into the figure itself. The place where an illustration is
to be inserted in the text should be indicated on the margin of the manuscript. Write
the illustration number (Fig. 1, etc.) near the bottom edge of the illustration, together
with the author's name and abbreviated title.

2-14. References

References in the text should be indicated by the author(s) and year: dual authorship
by the use of the name of both authors, and multiple authorship by the name of the
first author followed by "et al." List only papers actually cited under the heading
"References", which have been arranged alphabetically by the author's last name,
double spaced. Do not list articles as "in press" unless accepted for publication by the
journal concerned. Examples of references for journal articles, books, and book
chapters are as follows.

• Inoue, M. (1990) Prevention of spider mite disperal with creased vinyl. Jpn. J.
Appl. Entomol. Zool. 34: 49-53 (in Japanese with English summary).
• Gotoh, T. and K. Noguchi (1990) Developmental success and reproductive
incompatibility among populations of the European red mite, Panonychus
ulmi (Acari: Tetranychidae). Exp. Appl. Acarol. 10: 157-165.
• Ôtake, A. (1981) Proposal for terminology of plants associated with the life
history of fruit-piercing stink bugs. Plant Prot. 35: 39-41 (in Japanese).

When journal name is regulated in English and another language, the English
name only should be used.

• Strong, D. R., J. H. Lawton and T. R. E.Southwood (1992) Insects on Plants,

Community Patterns and Mechanisms. Blackwell, London. 313 pp.
• Helle, W. and M. W. Sabelis (eds.) (1985) Spider Mites: Their Biology,
Natural Enemies and Control. Vol. A. Elsevier, Amsterdam. 405 pp.
• Takafuji, A. (1994) Variation in diapausecharacteristics and its consequences
on population phenomena in the two-spotted spider mite, Tetranychus urticae
Koch. In Insect Life-Cycle Polymorphism (H. V. Danks ed.). Kluwer
Academic Publishers, Dordrecht, pp. 113-132.

References in the text should conform to the following, either Suzuki (1967), Saito
and Mori (1980) and Shibata et al. (1995), or (Kuno, 1968; Yasuda and Naito, 1991)
and (Sabelis et al., 1994).

2-15. Indication of Type Face

95
 Scientific names of genera, species, subspecies, and varieties must be single
underlining for Italics. Authors should indicate type face for mathematical formulas
and equations.

3. Galley Proof

Authors will receive proofs for correction when their contributions are first set;
further proofs will be sent at the discretion of the Editor. Alterations from the original
manuscript are never allowed. In case of multiple authorship, the proof will be sent to
the first author unless otherwise indicated.

4. Reprints

Fifty reprints of each paper will be supplied free of charge. Additional copies can be
obtained at cost if ordered with the submission of manuscript. Write the number of
reprints required (including 50 free copies) in red ink on the upper left-hand corner of
the title page of the manuscript. Reprint orders from abroad must be paid in advance
at proof reading.

WHERE TO SUBMIT:

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One copy of the manuscript is to be submitted to;

Applied Entomology and Zoology
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JOURNAL OF LEGAL MEDICINE

Official publication of the American College of Legal Medicine (ACLM)

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98
Revista Brasileira de Entomologia

Publicação de
Sociedade Brasileira De Entomologia

Forma e preparação de manuscritos

Os manuscritos devem ser enviados preferencialmente via correio

eletrônico, como arquivo(s) anexo(s). Poderão também ser submetidos
impressos em papel (três vias), acompanhados dos arquivos em CD. O
texto deve ser editado, de preferência, em Microsoft Word®, em página
formato A4, usando fonte Times New Roman tamanho 12, espaço duplo
entre as linhas, com margem direita não justificada e com páginas
numeradas. Usar a fonte Times New Roman também para rotulagem das
figuras e dos gráficos. Apenas tabelas e gráficos podem ser incorporados
no arquivo contendo o texto do manuscrito. Figuras em formato digital
devem ser enviados em arquivos separados, com, no mínimo, 300 dpi de
resolução para fotos coloridas e 600 dpi para desenhos a traço e fotos
branco e preto, em formato tiff ou jpeg de baixa compactação. Não
enviar desenhos e fotos originais quando da submissão do manuscrito.

O manuscrito deve começar com uma página de rosto, contendo: título

do trabalho e nome(s) do(s) autor(es) seguido(s) de número(s)
(sobrescrito) com endereço(s) completo(s), inclusive endereço
eletrônico, e com respectivos algarismos arábicos para remissão. Em
seguida, apresentar ABSTRACT, com no máximo 250 palavras, com o
título do trabalho em inglês e em parágrafo único; KEYWORDS, em
inglês, em ordem alfabética e no máximo cinco.

Na seqüência virá o RESUMO em português, incluindo o título e

PALAVRAS-CHAVE, em ordem alfabética e equivalentes às KEYWORDS.
Devem ser evitadas palavras-chave que constem do título e do resumo
do artigo.

No corpo do texto, os nomes do grupo-gênero e do grupo-espécie

devem ser escritos em itálico. Os nomes científicos devem ser seguidos
de autor e data, pelo menos na primeira vez. Não usar sinais de
marcação, de ênfase, ou quaisquer outros. Conforme o caso, a Comissão
Editorial decidirá como proceder.

As referências devem ser citadas da seguinte forma: Canhedo (2004);

(Canhedo 2003, 2004); Canhedo (2004:451); (Canhedo 2004; Martins &
Galileo 2004); Parra et al. (2004).

As figuras (fotografias, desenhos, gráficos e mapas) devem ser sempre

numeradas com algarismos arábicos e, na medida do possível, na ordem
de chamada no texto. As escalas devem ser colocadas na posição
vertical ou horizontal. As tabelas devem ser numeradas com algarismos
romanos e incluídas, no final do texto em páginas separadas. Se
necessário, gráficos podem ser incluídos no arquivo do texto e, como as
tabelas, deverão vir no final do texto. As figuras em formato digital
deverão ser enviadas em arquivos separados. O tamanho da prancha
deve ser proporcional ao espelho da página (23 x 17,5 cm), de

99
preferência não superior a duas vezes. Para a numeração das figuras
utilizar Times New Roman 11, com o número colocado à direita e abaixo.
Isto só deve ser aplicado para as pranchas quando em seu tamanho final
de publicação. A fonte Times New Roman deve ser usada também para
rotulagem inserida em fotos, desenhos e mapas (letras ou números
utilizados para indicar nomes das estruturas, abreviaturas etc.) e em
tamanho apropriado de modo que em seu tamanho final não fiquem
mais destacados que as figuras propriamente ditas. As figuras originais
não devem conter nenhuma marcação. A Comissão Editorial poderá
fazer alterações ou solicitar aos autores uma nova montagem. Fotos
(preto e branco ou coloridas) e desenhos a traço devem ser montados
em pranchas distintas. As legendas das figuras devem ser apresentadas
em página à parte. O custo da publicação de pranchas coloridas deverá
ser arcado pelos autores.

Os AGRADECIMENTOS devem ser relacionados no final do trabalho,

imediatamente antes das Referências. Sugere-se aos autores que sejam
sucintos e objetivos. Para as REFERÊNCIAS, adota-se o seguinte:

1. Periódicos (os títulos dos periódicos devem ser escritos por extenso e
em negrito, assim como o volume do periódico):

Zanol, K. M. R. 1999. Revisão do gênero Bahita Oman, 1936

(Homoptera, Cicadellidae, Deltocephalinae). Biociências 7: 73–145.

Martins, U. R. & M. H. M. Galileo. 2004. Contribuição ao conhecimento

dos Hemilophini (Coleoptera, Cerambycidae, Lamiinae), principalmente
da Costa Rica. Revista Brasileira de Entomologia 48: 467–472.

Alves-dos-Santos, I. 2004. Biologia da nidificação de Anthodioctes

megachiloides Holmberg (Anthidiini, Megachilidae, Apoidea). Revista
Brasileira de Zoologia 21: 739–744.

2. Livros:
Michener, C. D. 2000. The Bees of the World. Baltimore, Johns
Hopkins University Press, xiv+913 p.

3. Capítulo de livro:
Ball, G. E. 1985. Reconstructed phylogeny and geographical history of
genera of the tribe Galeritini (Coleoptera: Carabidae), p. 276–321. In:
G. E. Ball (ed.). Taxonomy, Phylogeny and Zoogeography of
Beetles and Ants. Dordrecht, W. Junk Publishers, xiii+514 p.

Referências a resumos de eventos não são permitidas e deve-se evitar a

citação de dissertações e teses.

As cópias do manuscrito, juntamente com os pareceres dos consultores,

serão enviadas ao autor (ao primeiro, se em co-autoria ou ao autor
indicado) para que sejam feitas as correções/alterações sugeridas. Estas
cópias deverão ser devolvidas à Editoria da RBE juntamente com uma
cópia impressa da versão corrigida e do respectivo CD (devidamente
identificado) ou por via eletrônica. Alterações ou acréscimos ao
manuscrito enviados após o seu registro poderão ser recusados.

Nas Comunicações Científicas o texto deve ser corrido sem divisão em

100
itens (Material e Métodos, Resultados e Discussão). Inclua o Abstract e o
Resumo seguidos das Keywords e Palavras-Chave.

Provas serão enviadas eletronicamente ao autor responsável e deverão

ser devolvidas, com as devidas correções, no tempo solicitado.

O teor científico do trabalho assim como a observância às normas

gramaticais são de inteira responsabilidade do(s) autor(es). Para cada
trabalho publicado serão fornecidas 10 (dez) separatas, independente do
número de autores.

Sugere-se aos autores que consultem a última edição da revista para

verificar o estilo e lay-out. Ao submeter o manuscrito o autor poderá
sugerir até três nomes de revisores para analisar o trabalho, enviando:
nome completo, endereço e e-mail. Entretanto, a escolha final dos
consultores permanecerá com os Editores.

101
Cruz, Tadeu Morais.
Diversidade e sucessão ecológica de insetos associados à decomposição
animal em fragmento de Mata Atlântica de Pernambuco / Tadeu Morais Cruz. –
Recife: O Autor, 2008.

102 folhas : il., fig., tab.

Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco. CCB.

Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, 2008.

nclui bibliografia, apêndices e anexos.

1. Entomologia forense. 2. Sarcosaprofago. 3. Entomofauna.

4. Sus sacrofa L. I Título.

595.7 CDU (2.ed.) UFPE

595.7 CDD (22.ed.) CCB – 2008- 097

102