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Revista Mexicana de Biodiversidad

Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 188-195 www.ib.unam.mx/revista/

Ecología

Implicaciones de la urbanización en la presencia, distribución

y ecología reproductiva de la fauna de anuros de una ciudad
del área central de Argentina
Implications of urbanization on the presence, distribution and reproductive
ecology of the anuran fauna of a city in central Argentina
María Selene Babinia,b,*, Nancy Edith Salasa, Clarisa de Lourdes Biondaa,b
y Adolfo Ludovico Martinoa
Cátedra de Ecología, Departamento de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Río Cuarto, Ruta 36 km 601 (5800) Río Cuarto, Córdoba, Argentina
a

Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Buenos Aires, Argentina

b

Recibido el 10 de diciembre de 2013; aceptado el 25 de septiembre de 2014

Resumen
La urbanización es una de las causas de la disminución de poblaciones de anfibios. En este trabajo se realiza un inventario de las especies de
anuros presentes en una ciudad del área central de Argentina y se analizan sus aspectos reproductivos. Se seleccionaron 18 sitios de muestreo, que
por la estabilidad de los cuerpos de agua fueron clasificados en ambientes: 1) permanente, 2) semipermanente, 3) semitemporal y 4) temporal. Para
determinar la actividad reproductiva se registraron las emisiones acústicas y la presencia de estadios larvales. Se calcularon los índices de diversidad
alfa y beta, índices de importancia relativa (IIR) y de permanencia (IP). Se aplicó la prueba t de Hutcheson para comparar la diversidad entre
ambientes. Se registraron 8 especies de anuros. Rhinella arenarum presentó los valores de IIR e IP mayores. Las especies Leptodactylus gracilis,
L. latinasus y R. arenarum ocuparon la mayor cantidad de sitios. El ambiente semitemporal presentó la mayor diversidad y la menor variación en
la abundancia entre especies, mientras que el permanente tuvo la menor diversidad. Debido a los requerimientos particulares de las especies, la
diversidad de ambientes con hidroperiodos distintos, es un factor clave para la conservación de una comunidad de anuros urbanos.
Derechos Reservados © 2015 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo de acceso abierto distribuido
bajo los términos de la Licencia Creative Commons CC BY-NC-ND 4.0.

Palabras clave: Anfibios; Ambiente; Emisiones acústicas; Larvas

Abstract
Urbanization disrupts the natural ecosystem and causes the decline of amphibian populations. In this study, an inventory of anuran species that
are present in a city central Argentina is presented and their reproductive aspects associated with urban environments are analyzed. Eighteen
sampling sites were selected and classified according to the stability of the body of water, in four different environments: 1) permanent,
2) semipermanent, 3) semitemporal and 4) temporal. To determine the reproductive activity, the acoustic emissions and the presence of larval
stages were recorded. The indexes of alpha and beta diversity, relative importance (IIR) and permanence (IP) were calculated. To compare the
diversity among environments a Hutcheson's t-test was performed. There were 8 species of anurans. Rhinella arenarum had the highest IP and IIR.
The species Leptodactylus gracilis, L. latinasus and R. arenarum occupied more sites. The semitemporal environment showed the highest diversity
and less variation in abundance among species. The lowest diversity was recorded in the permanent environment. Due to the special requirements
of the species, the diversity of environments with different hydroperiods is a key factor for the preservation of a community of urban frogs.
All Rights Reserved © 2015 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. This is an open access item distributed under the
Creative Commons CC License BY-NC-ND 4.0.

Keywords: Amphibians; Environment; Acoustic emissions; Tadpole

* Autor para correspondencia.

Correo electrónico: [email protected] (M.S. Babini).

http://dx.doi.org/10.7550/rmb.43684
1870-3453/Derechos Reservados © 2015 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo de acceso abierto distribuido
bajo los términos de la Licencia Creative Commons CC BY-NC-ND 4.0.
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Introducción lavecino y García, 2008). En la región central y concretamente

para la ciudad de Río Cuarto no existen estudios sobre los en-
Se conoce que los anfibios poseen una notable importancia sambles de anuros urbanos. Considerando la intensa presión
ecológica y ambiental. Esto es debido a su rol particular en los antrópica a la que podrían estar sometidos los anuros, y aten-
ecosistemas, ya que su presencia y abundancia tienen una gran diendo la escasa información sobre las especies presentes en la
repercusión en las redes tróficas terrestres y acuáticas (Cei, ciudad, el objetivo de este trabajo fue realizar un inventario de
1980; Duellman y Trueb, 1986, 1994; Di Tada, Zavattieri, Bri- las especies y analizar aspectos sobre su biología y ecología
darolli, Salas y Martino, 1996; Young, Stuart, Chanson, Cox y reproductiva relacionada al ecosistema urbano: modos repro-
Boucher, 2004), y a sus características particulares como piel ductivos, periodo de actividad, distribución de las especies en la
y huevos permeables, baja tasa metabólica, ciclo de vida acuá- ciudad y ambientes utilizados. Esta información podría servir
tico-terrestre, y a que son ectotermos, lo que los vuelve orga- de base para la posterior elaboración de medidas para la conser-
nismos apropiados para ser utilizados como bioindicadores de vación de comunidades de anuros en ambientes con alteración
la calidad ambiental (Di Tada et al., 1996; Young et al., 2004). antrópica.
Sin embargo, desde hace algunas décadas se ha registrado la
disminución y desaparición de varias poblaciones y especies
alrededor del mundo (Alford, Bradfield y Richards, 2007; Materiales y métodos
Blaustein y Dobson, 2006; Collins y Crump, 2009; GAA, 2004;
Henle et al., 2008; Stuart et al., 2004). Uno de los factores que Área general de estudio
más influye en la disminución de estos organismos es la pérdi-
da y fragmentación del hábitat (Beebee y Griffiths, 2005; GAA, La ciudad de Río Cuarto, Córdoba, Argentina (33°07’51” S,
2004; Pounds, 2001; Stuart et al., 2004; Young et al., 2004). 64°20’59” O; 420 m snm) se ubica en la ecorregión del Espinal,
Esto es principalmente causado por la urbanización, ya que ambiente fuertemente modificado por la producción agrícola,
perturba gravemente los ecosistemas naturales y presenta, por principal actividad socioeconómica de la zona. La ciudad, por
lo tanto, una gran amenaza para toda la biota (Czech, Kraus- su tamaño y su población, es la más importante de la región
man y Devers, 2000; Marzluff, 2001; Miller y Hobbs, 2002), central del país (sur de Córdoba, noroeste de Buenos Aires, San
en particular para los anfibios, constituyéndose como uno de Luís y La Pampa). La ciudad posee un tamaño poblacional de
los factores principales que origina su disminución y conse- 180,000 habitantes y se encuentra en expansión tanto horizontal
cuente desaparición (Hamer y Parris, 2011; Knutson et al., como vertical, con un notable aumento del ejido urbano, ocu-
1999; Riley et al., 2005). pando una superficie de 64.25 km2, lo que ocasiona modifica-
En los paisajes urbanos, los hábitats naturales son alterados ciones de los ambientes naturales o seminaturales de sus
durante la construcción y reemplazados con superficies imper- alrededores. Del área urbanizada total, los espacios verdes pú-
meables como pavimento, asfalto o edificios; o vegetación no blicos constituyen menos del 2%, mientras que el 17% corres-
nativa (McDonnell, Pickett y Pouyat, 1993; McKinney, 2002), ponde para los terrenos baldíos. La mayor densidad edilicia
y frecuentemente las áreas de humedales son modificadas o (m 2 construidos/m 2 de lotes edificados) se registra en la zona
destruidas (Kentula, Gwin y Pierson, 2004). Menos del 20% del céntrica (Fundación Municipal para la Planificación Estratégica
área de una ciudad presenta vegetación (Blair y Launer, 1997), de Río Cuarto, PERC, 2005; Galfioni, Degioanni, Maldonado
y la misma es de estructura simple. Eso afecta negativamente la y Campanella, 2013; Luti et al, 1979; PEGRC, 2011; Portal-
diversidad animal que depende de la complejidad y riqueza ve- Municipalidad Río Cuarto, http://wwwriocuarto.gov.ar/).
getal (Savard, Clergeau y Mennechez, 2000). Por otra parte, la
viabilidad de las poblaciones de anuros se ve amenazada por Descripción de sitios de muestreo
la alteración del hidroperiodo, la disminución en la calidad del
agua y la introducción de peces depredadores (Ensabella, Lori- Dentro de la ciudad se seleccionaron 18 sitios de muestreo y
ga, Formichetti, Isotti y Sorace, 2003; Ficetola y De Bernardi, se dividió en 5 zonas: norte (N), sur (S), este (E), oeste (O) y
2004; Pearl, Adams, Leuthold y Bury, 2005; Rubbo y Kiesec- centro (C). En cada zona se determinaron 3 o 4 sitios, teniendo
ker, 2005; Zambrano, Valiente y Vander-Zanden, 2010). En este en cuenta la presencia de cuerpos de agua. De acuerdo con la
sentido, la conservación de la fauna de anuros resulta especial- estabilidad del cuerpo de agua, los sitios de muestreo fueron
mente difícil debido a las características de su ciclo de vida clasificados en 4 tipos de ambientes: 1) ambiente temporal, el
complejo, que alterna ambientes acuáticos y terrestres, para cuerpo de agua permaneció como máximo durante 8 semanas;
lograr su reproducción y desarrollo (Pope, Fahrig y Merriam, 2) ambiente semitemporal, se mantuvo hasta 16 semanas suce-
2000; Semlitsch, 2002). En los ambientes urbanos esta proble- sivas; 3) ambiente semipermanente, el cuerpo de agua estuvo
mática se acrecienta debido al trazado de carreteras y a la presente hasta 26 semanas y 4) ambiente permanente, donde
ausencia de corredores de dispersión entre los sitios de repro- hay agua durante todo el año.
ducción, desarrollo larval y la posterior dispersión de los orga-
nismos metamorfoseados (Acosta, Mesones y Núñez, 2005). Obtención y análisis de datos
En Argentina los estudios sobre el estado de las comunida-
des de anuros en centros urbanos son pocos, registrándose los El periodo de muestreo se efectuó entre septiembre de 2008
de la ciudad de Salta, al norte del país (Acosta et al., 2005; Pa- y diciembre de 2009, cada 15 o 25 días, considerando la presen-
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cia de precipitaciones. Se realizaron en total 408 muestreos. Se meses; Nt es la suma total de las abundancias; Mi es el número
recorrieron los sitios 2 veces en el día, entre las 17 y 24 h. Para de meses, en los cuales la especie i estuvo presente; Ei es el
determinar la actividad reproductiva, se consideró como indica- número de ambientes, donde la especie i estuvo presente, y Mt
dor de la misma, las emisiones acústicas (Heyer y Reig, 2003) y y Et son el número total de meses y ambientes de muestreo,
la presencia de estadios larvales (Rubbo y Kiesecker, 2005), respectivamente (Gatto, Quintana, Yorio y Lisnizer, 2005).
debido a que puede haber recesos reproductivos, aunque los Para cada especie, este índice está acotado a valores entre 100
machos canten interrumpidamente (Barrio, 1964; Scott Jr. y (1 sola especie en todos los sitios y todos los tiempos), y tenden-
Woodward, 1994). cia a 0 (especie esporádica en bajos números y zonas).
Las larvas se capturaron con redes tipos copos de malla fina Para medir la similitud en la composición de especies entre
siguiendo la metodología de técnicas por encuentro visual sitios se calculó el índice de similitud de Sörensen (Magurran,
(VES) (Heyer, Donnelly, Mcdiarmid, Hayek y Foster, 1994). 1988). Este índice resume la similitud entre las comunidades
Además, en cada sitio se registraron las emisiones acústicas de en una escala de 0 a 1, donde un valor de 1 indica una comple-
cada especie utilizando la técnica de transecto auditivo (AST) ta similitud en composición de especies, mientras que un valor
(Heyer et al., 1994). La abundancia de machos vocalizando fue de 0 indica completa disimilitud. Además, se calcularon los
registrada mediante un índice acústico, modificado de De índices de diversidad usando la fórmula Shannon y Weaver
Ángelo (2003), con valores de 1 a 4, significando: 1) presencia (1949) y de equitatividad a partir de la ecuación de Magurran
de un individuo de la especie X cantando; 2) registro de 2 o (1988). Se utilizó la prueba t de Hutcheson (Magurran, 1988)
3 individuos de la especie X cantando; 3) presencia de 4 o 5 in- para confirmar la existencia de diferencias significativas en la
dividuos de la especie X cantando y 4) presencia de un coro de diversidad de Shannon entre ambientes. Con excepción del IP,
la especie X, en el que no se pueden distinguir la cantidad todos los índices fueron calculados a partir de la abundancia
de individuos cantando. Los valores diarios de temperatura larval, debido a que este estadio es evidencia directa del uso
media y precipitación corresponden a los registrados por la del cuerpo de agua para la reproducción y permite detectar
estación meteorológica de la cátedra de Agrometeorología de especies de anuros cuando los adultos están ausentes (Barrio,
la Facultad de Agronomía y Veterinaria de la Universidad 1964; Parris, 1999; Pearman, Velasco y López, 1995; Scott Jr.
Nacional de Río Cuarto. y Woodward, 1994).
En cuanto al análisis de datos, se calculó el índice de perma-
nencia (IP) para cada especie según su actividad acústica y los
estadios larvales; siendo IP: número de meses en que se registra Resultados
la especie (detectada por medio de su actividad acústica o esta-
dios larvales) sobre el número de meses totales por 100. Para Se registraron 8 especies de anuros pertenecientes a 4 fami-
estimar la importancia de cada especie, se utilizó el índice de lias (Frost, 2013): Odontophrynidae, Odontophrynus ameri-
importancia relativa IIR= 100*(Ni/Nt)*(Mi+Ei)/(Mt+Et), donde canus; Bufonidae, Rhinella arenarum; Leptodactylidae,
Ni es la suma de las abundancias de la especie i en los diferentes Leptodactylus gracilis, L. latinasus, L. mystacinus, L. latrans,
Physalaemus biligonigerus; Hylidae, Hypsiboas pulchellus. Se
observaron 4 tipos de puestas: huevos en cordones, filamentos
A adheridos a la vegetación acuática, nidos sobre el agua y nidos
en cuevas. Los diferentes hábitos reproductivos de las especies
de la comunidad están incluidos en 3 de los 29 modos reproduc-
tivos reconocidos por Duellman y Trueb (1986): 1) Modo I.1.:
huevos acuáticos depositados en el agua. El desarrollo de las
larvas sucede en ambientes acuáticos lénticos (O. americanus,
R. arenarum y H. pulchellus). 2) Modo I.8.: huevos acuáticos en
nidos de espuma, depositados en ambientes acuáticos lénticos,
B donde sucede el desarrollo de las larvas (L. gracilis, L. latina-
Temperatura media (ºC)

sus, L. mystacinus). 3) Modo II.21.: huevos terrestres en nidos

Precipitación (mm)

de espuma, hechos dentro de cuevas, que al ser inundadas, las

larvas se desarrollan en ambientes acuáticos lénticos (L. latrans
y P. biligonigerus).

Sep Oct Nov Dic Ene Feb Mar Abr

Tabla 1
Índice de permanencia (IP) de la actividad acústica (a.a.) y los estadios larvales
Figura 1. A: actividad acústica (a.a) y estadios larvales (e.l) de cada especie* (e.l.) e índice de importancia relativa (IIR)
durante el periodo de muestreo entre septiembre 2008 y abril 2009; B: tem-
R.a L.g L.l L.m L.lr P.b O.a
peratura media (°C) y precipitación (mm) diarias. *Especies/species: O.a
(Odontophrynus americanus), P.b (Physalaemus biligonigerus), L.lr (Lepto- IP a.a. 57.14 71.43 85.71 57.14 42.86 57.14 14.29
dactylus latrans), L.m (Leptodactylus mystacinus), L.g (Leptodactylus graci- IP e.l. 83.33 66.67 66.67 33.33 33.33 66.67 33.33
IIR 40.85 13.75 14.02 0.19 0.35 7.37 1.04
lis), L.l (Leptodactylus latinasus) y R.a (Rhinella arenarum).
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La actividad reproductiva de la fauna de anuros inició en las más abundantes las de R. arenarum (tabla 3). En los ambien-
octubre y finalizó en marzo. Entre noviembre y febrero se ob- tes semitemporal y temporal se registró la mayor actividad
servó la mayor actividad, registrándose a todas las especies ac- acústica, desde octubre a marzo y desde noviembre a marzo,
tivas, la cual coincidió con los meses de precipitaciones más respectivamente (fig. 2). En ambos ambientes se recogieron lar-
frecuentes y abundantes (figs. 1A y 1B). La especie con mayor vas desde diciembre a marzo, registrándose larvas de L. latrans
índice de permanencia acústica (IP a.a.) fue L. latinasus, mien- solo en ambientes semitemporales, y de L. mystacinus solo en
tras que el IP a.a. menor fue de O. americanus (tabla 1). Las temporales; ambas especies con baja abundancia (tabla 3).
4 especies de Leptodactylus presentaron un índice de perma- Los índices de diversidad alfa de las comunidades de larvas
nencia mayor para la actividad acústica que para sus larvas, para cada ambiente se observan en la tabla 3. La riqueza de espe-
registrándose lo contrario para las otras especies. Las larvas de cies fue semejante entre los ambientes semipermanente,
R. arenarum se encontraron durante un largo periodo de tiem- ­semitemporal y temporal. Los índices de Shannon y de equitati-
po, y presentaron un elevado índice de importancia relativa (ta- vidad indicaron al ambiente semitemporal como el de máxima
bla 1). La actividad acústica de H. pulchellus fue registrada
durante los muestreos de octubre y noviembre del segundo año
de muestreo, motivo por el cual no se la incluye en los análisis
P
temporales.
En la tabla 2 se observa que la riqueza de especies de anuros
por zona fue semejante. Sin embargo, dentro de cada zona hubo
diferencias en la cantidad de especies por sitio, siendo O4 y S2
los que presentaron la menor riqueza. Las especies que ocupa-
ron la mayor cantidad de sitios fueron L. gracilis, L. latinasus
y R. arenarum, registrándose en el 83.3% de los sitios mues-
treados. Por el contrario L. latrans, O. americanus y H. pulche-
llus se distribuyeron en la menor cantidad de sitios (tabla 2).
En los ambientes permanentes la actividad acústica comenzó SP
en octubre y finalizó en enero (fig. 2). Rhinella arenarum fue la
especie que mantuvo una actividad acústica más prolongada,
durante 4 meses, el doble de lo que se registró en los otros am-
bientes. Además, en estos sitios se registraron los índices acús-
ticos más bajos y en los cuerpos de agua únicamente se
recolectaron larvas de R. arenarum. En los ambientes semiper-
manentes la actividad acústica se registró desde noviembre has-
ta febrero (fig. 2). Se encontraron larvas de 5 especies, siendo

ST
Tabla 2
Especies registradas por zona, sitio y ambiente (Amb): permanente (P),
semipermanente (SP), semitemporal (ST) y temporal (T). Riqueza por sitio
(S/sitio) y por zona (S/zona). Porcentaje (%) de sitios ocupados por especie
Zona Sitio Amb Especies S / sitio S / zona
Lg Ll Lm Llr Pb Oa Ra Hp
Centro C1 SP X X X 3 7
C2 P X X X X X 5
C3 T X X X X 4
Norte N1 T X X X X 4 6
T
N2 ST X X X X 4
N3 T X X X X X 5
N4 ST X X X X X 5
Oeste O1 T X X X X X X X 7 7
O2 ST X X X X X X 6
O3 T X X X 3
O4 P X 1
Sur S1 P X X X X 4 6
S2 P X 1
S3 SP X X X X X 5
S4 ST X X X X X X 6
Este E1 SP X X X X 4 7 Oct Nov Dic Ene Feb Mar Abr

E2 T X X 2
Figura 2. Actividad acústica (a.a; en color gris) y estadios larvales (e.l; en
E3 SP X X X X X X X 8
color negro) de cada especie en ambientes permanente (P), semipermanente
% de sitios ocupados 83.3 83.3 50.0 27.8 66.7 22.2 83.3 5.6
(SP), semitemporal (ST) y temporal (T).
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Tabla 3 Tabla 4
Porcentaje de larvas recolectadas, riqueza (S), diversidad de Shannon (H´) y Índice de Sörensen y prueba t de Hutcheson (g. l.: grados de libertad;
equitatividad (E) en ambientes permanente (P) semipermanente (SP), e: estadístico calculado)
semitemporal (ST) y temporal (T)
P SP ST T
P SP ST T P - 0.2857 0.3333 0
R. arenarum 100 67 13 20 SP g. l. e - 0.7273 0.8333
L. gracilis 0 7 27 38 201 –16.60*
L. latinasus 0 5 35 33 ST g. l. e g. l. e - 0.7273
L. mystacinus 0 0 0 2
212 –42.91* 283 –2.79*
L. latrans 0 0 4 0
P. biligonigerus 0 12 22 6 T g. l. e g. l. e g. l. e -
O. americanus 0 9 0 1 215 –29.14* 343 –1.54 391 1.60
S 1 5 5 6 a: 0.05; valor t de tabla: 1.96; * diferencia estadística significativa.

diversidad y de menor variación en la abundancia entre es­pecies. (Bionda, Di Tada et al., 2011; Bishop, Mahony, Struger y Pettit,
Los valores de mayor disimilitud se registraron al comparar los 1999; Hazell, Cunnungham, Lindenmayer, Mackey y Osborne,
sitios permanentes con los demás ambientes, registrándose el ín- 2001; Peltzer, Lajmanovich y Beltzer, 2003). Pero dependiendo
dice de Sörensen más bajo para el par permanente-temporal (ta- de las características de historia de vida, las especies de anfi-
bla 4). La prueba de Hutcheson indicó diferencias estadísticas bios responden de manera distinta a las alteraciones y modifica-
significativas para la diversidad de las comunidades de larvas de ciones de su hábitat, siendo algunas especies en su conjunto
todos los ambientes, excepto entre los pares semipermanente- más tolerantes a las perturbaciones (Bionda, Di Tada et al.,
temporal y semitemporal-temporal (tabla 4). 2011; Burton, Gray, Schmutzer y Miller, 2009; Lajmanovich et
al., 2011; Schmutzer, Gray, Burton y Miller, 2008). Para Keller,
Rödel, Linsenmair y Grafe (2009) las especies de anfibios de
Discusión hábitos terrestres, son más generalistas en sus requerimientos
de hábitats y, por ello, más tolerantes a la variación de las con-
Se estima que la población urbana del mundo llegará a casi diciones ambientales. Asimismo, debido a las modificaciones
5 mil millones para el año 2030, siendo los países subdesarro- que sufren los ambientes acuáticos en los ecosistemas urbanos
llados y las ciudades con menos de medio millón de habitantes (Rubbo y Kiesecker, 2005), las especies de hábitos más acuáti-
donde el incremento será más notorio (UNFPA, 2007). Por eso, cos podrían ser las más sensibles a la alteración de estos am-
es fundamental para la conservación entender cómo afectan las bientes. Peltzer (2006), en la región centro-este de Argentina,
áreas urbanas a la diversidad biológica (McKinney, 2002), y encontró en los ambientes alterados una mayor representati­
específicamente a los anfibios, uno de los grupos taxonómicos vidad de las especies de anuros correspondientes al gremio
menos estudiados en zonas urbanas y suburbanas (McDonnell ­terrestre, seguido del gremio semiacuático y una declinación
y Hahs, 2008; Pickett et al., 2001). Concretamente para la ciu- notable del acuático. Esto concuerda con nuestro estudio en el
dad de Río Cuarto, el presente trabajo constituye el primer que se encontraron 3  especies de Leptodactylus de hábitos
aporte al conocimiento de la herpetofauna urbana. ­terrestres (L. gracilis, L. latinasus y L. mystacinus), 2 de hábi-
La comunidad de anuros urbanos estudiada se compone por tos semiacuáticos (L. latrans y P. biligonigerus) y 2 acuáticos
8 especies. Esta cantidad corresponde al 23% de las presentes (R. arenarum y O. americanus). Además, entre las especies de
en la provincia de Córdoba, 34 nativas y 1 introducida (Lesca- hábitos terrestres, L. gracilis y L. latinasus, fueron las que re-
no, Leynaud y Bonino, 2009; Vaira et al., 2012). Los trabajos de gistraron mayor actividad reproductiva y fueron encontradas en
Acosta et al. (2005) y Palavecino y García (2008) encontraron la mayor parte de los sitios de muestreo. Esto coincide con lo
para la ciudad de Salta el 23 y 19%, respectivamente, de las registrado en la ciudad de Salta donde la familia Leptodactyli-
especies registradas para toda la provincia de Salta (Vaira et al., dae fue la mejor representada (Palavecino y García, 2008).
2012); es decir, que ambas ciudades albergan aproximadamente También R. arenarum, de hábitos acuáticos, registró una activi-
un cuarto de la batracofauna de sus provincias. dad reproductiva con­siderable. Esto podría deberse a que sus
Tres de las especies registradas depositan sus huevos direc- requerimientos de hábitat pueden ser considerados generalistas,
tamente en el agua, mientras que el resto presentan estrategias siendo una especie conspicua, presente en ambientes urbanos o
más avanzadas que indican una tendencia a preferir ambientes rurales (Bionda, Di Tada et al., 2011; Bionda et al., 2012).
terrestres (Duellman y Trueb, 1986). La tendencia de la ovipo- Como ya se mencionó, un caso particular fue el de H. pulche-
sición en tierra puede ser una adaptación para evitar los efectos llus, presente solo en el sitio E3. Esta especie, si bien deposita sus
de los posibles cambios del medio acuático (Duellman y Trueb, huevos en el agua adheridos a la vegetación, es de hábitos arbó-
1994) o para reducir los efectos de la depredación de los huevos reos. Las especies con estos hábitos son frecuentes en ambientes
(Magnusson y Hero, 1991). de vegetación abundante y de mayor altura, por lo que son más
En distintos trabajos se observó que la perturbación del há- propensos a disminuir en ambientes alterados, como lo sería el
bitat reduce el número de nichos y aumenta la variabilidad en urbano, donde la vegetación es de estructura simple y los hume-
las condiciones físicas, lo cual conduce a una reducción en la dales con vegetación arbórea son escasos (Bionda, Di Tada et al.,
riqueza, diversidad y equitatividad de especies de anfibios 2011; Peltzer et al., 2006). Precisamente, el sitio E3 donde se re-
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gistró H. pulchellus, comparado a los otros sitios, presenta abun- na de anuros en paisajes urbanizados, y conservar ambientes
dante vegetación arbórea nativa. Por consiguiente, la presencia de con humedales de diferente hidroperiodo, principalmente aque-
especies de hábitos arbóreos podría constituir una variable res- llos de mayor diversidad y equitatividad, como lo son los semi-
puesta para medir la alteración de los ambientes. temporales y temporales. De esta forma, se podrían generar
Por otra parte, el hecho de que en ambientes permanentes se acciones de manejo para reforzar aquellos aspectos positivos en
registrara actividad acústica de 5 especies, pero que en los cuer- la conservación de la fauna de anuros de las áreas urbanizadas.
pos de agua solo se encontraran estadios larvales de R. arena- El presente estudio servirá de referente para el monitoreo de
rum, podría deberse a que estos ambientes permiten la presencia las poblaciones asentadas en el ejido urbano de la ciudad de Río
de fauna ictícola, la cual se encuentra asociada negativamente a Cuarto. Además, las especies registradas poseen una amplia
la riqueza de especies de anuros. En numerosos trabajos se re- distribución en el neotrópico, habiéndose citado para Argenti-
gistró que peces depredadores comen o lesionan a las larvas de na, Bolivia, Brasil, Uruguay y Paraguay (IUCN, 2013), por lo
varias especies de anfibios (Baber y Babbitt, 2003; Gregoire y que los resultados obtenidos pueden ser extrapolables a otros
Gunzburger, 2008; Komak y Crossland, 2000; Segev, Mangel centros urbanos subtropicales o tropicales.
y Blaustein, 2008). En Hamer y Parris (2011) las larvas de 3 es-
pecies (Crinia signifera, Limnodynastes dumerilli y Paracrinia
haswelli) tuvieron relaciones claramente negativas respecto a la Agradecimientos
densidad de peces depredadores. Sin embargo, Litoria peronii
mostró una fuerte afinidad a estanques con altas densidades de Al Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técni-
peces, posiblemente debido a que las hembras producen una cas y a la Secretaría de Ciencia y Técnica de la Universidad
gran cantidad de huevos, lo que aumentaría las posibilidades de Nacional de Río Cuarto, PPI 18/C416, que financiaron este tra-
supervivencia larval en virtud de su abundancia; característica bajo. A la Agencia Córdoba Ambiente por autorizar el estudio.
que la asemejaría a R. arenarum, especie de elevada oviposi- A los revisores anónimos, que con sus aportes mejoraron sus-
ción con una media de huevos por puesta de 23,226.6±8,016.8 tancialmente este artículo.
(Bionda, Lajmanovich, Salas, Martino y Di Tada, 2011).
La respuesta de las especies individuales a la urbanización
refleja las diferencias en sus exigencias ecológicas. Rhinella Referencias
arenarum, L. gracilis, L. latinasus y P. biligonigerus son las
especies que se encontraron en una mayor proporción de sitios Acosta, R., Mesones, R. V. y Núñez, A. (2005). Fauna de anuros en la ciudad
de Salta, Argentina. Revista de Biología Tropical, 53, 569–575.
y en los 4 tipos de ambientes, clasificándose como generalistas
Alford, R. A., Bradfield, K. S., y Richards, S. J. (2007). Global warming and
de hábitat, lo que se podría considerar, siguiendo la terminolo- amphibian losses. Nature, 447, E3–E4.
gía de McKinney (2002), como especies “urbano adaptadas”. Baber, M. J. y Babbitt, K. J. (2003). The relative impacts of native and
Por otro lado, L. mystacinus, L. latrans, H. pulchellus y introduced predatory fish on a temporary wetland tadpole assemblage.
O. americanus fueron las especies que se encontraron en menos Oecologia, 136, 289–295.
Barrio, A. (1964). Importancia, significación y análisis del canto de batracios
sitios y con una baja abundancia de larvas, pudiendo conside-
anuros. Santa Fe: Publicación Museo Provincial Ciencias Naturales “F.
rarse como aquellas especies más afectadas por la perturbación Ameghino”.
del hábitat o “urbano sensibles” (McKinney, 2002). Dicha cla- Beebee, T. J. C. y Griffiths, R. A. (2005). The amphibian decline crisis: a
sificación concuerda con lo obtenido por Acosta et al. (2005) y watershed for conservation biology? Biological Conservation, 125, 271–285.
Palavecino y García (2008), en donde R. arenarum y L. latina- Bionda, C. L., Di Tada, I. E. y Lajmanovich, R. C. (2011). Composition of
amphibian assemblages in agroecosystems from the central region
sus fueron las especies con mayor frecuencia de presencia,
of Argentina. Russian Journal of Herpetology, 18, 93–98.
mientras que Hypsiboas riojanus y O. americanus las especies Bionda, C. L., Lajmanovich, R. C., Salas, N. E., Martino, A. L. y Di Tada, I. E.
con distribución más restringida. (2011). Reproductive ecology of the common South American toad
Los resultados encontrados en el presente trabajo, destacan Rhinella arenarum (Anura: Bufonidae): reproductive effort, clutch size,
la importancia de utilizar medidas complementarias de la di- fecundity, and mate selection. Journal of Herpetology, 45, 261–264.
Bionda, C. L., Salas, N. E., Caraffa, E., Baraquet, M. y Martino, A. L. (2012).
versidad de la comunidad para la determinación de los efectos
On abnormalities recorded in an urban population of Rhinella arenarum
de la urbanización en las comunidades de anfibios, ya que espe- from central Argentina. Herpetology Notes, 5, 237–241.
cies individuales podrían responder positivamente a ciertos fac- Bishop, C. A., Mahony, N. A., Struger, J. y Pettit, K. E. (1999). Anuran
tores de hábitat local, como es el caso de R. arenarum en development density and diversity in relation to agricultural activity
ambientes permanentes, aunque la riqueza de la comunidad in the Holland River watershed, Ontario, Canada. Environmental
Monitoring and Assessment, 57, 21–43.
global responda de forma negativa. Por otra parte, las zonas en
Blair, R. B. y Launer, A. E. (1997). Butterfly diversity and human land use:
la que se dividió la ciudad mostraron una riqueza semejante; a species assemblages along an urban gradient. Biological Conservation,
pesar de que hubo diferencias en la cantidad de especies entre 80, 113–125.
los sitios dentro de una zona. Esto sugiere que lo que determina Blaustein, A. R. y Dobson, A. (2006). Extinctions: a message from the frogs.
el uso del espacio por las especies son las características par- Nature, 439, 143–144.
Burton, E. C., Gray, M. J., Schmutzer, A. C. y Miller, D. L. (2009). Differential
ticulares de cada cuerpo de agua y no la ciudad en sí misma la
responses of postmetamorphic amphibians to cattle grazing in wetlands.
que restringe la distribución de las especies. Journal of Wildlife Management, 73, 269–277.
En conclusión, es necesario un planeamiento urbano integral Cei, J. M. (1980). Amphibians of Argentina. Firenze: Monitore Zoologico
en el que se incluyan los espacios verdes para resguardar la fau- Italiano. Nuova Serie.
194 M. Selene Babini et al / Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 188-195

Collins, J. P. y Crump, M. (2009). Extinction in our time. Nueva York: Knutson, M. G., Sauer, J. R., Olsen, D. A., Mossman, M. J., Hemesath, L. M.
Universidad de Oxford. y Lannoo, M. J. (1999). Effects of landscape composition and wetland
Czech, B., Krausman, P. R. y Devers, P. K. (2000). Economic associations fragmentation on frog and toad abundance and species richness in Iowa
among causes of species endangerment in the United States. BioScience, and Wisconsin, USA. Conservation Biology, 13, 1437–1446.
50, 593–601. Komak, S. y Crossland, M. R. (2000). An assessment of the introduced
De Ángelo, C. D. (2003). Variación temporal de la actividad relativa de mosquitofish (Gambusia affinis holbrooki) as a predator of eggs,
un ensamble de anuros. (Tesis). Facultad de Ciencias Exactas, Físico- hatchlings and tadpoles of native and nonnative anurans. Wildlife
Químicas y Naturales. Universidad Nacional de Río Cuarto. Research, 27, 185–189.
Di Tada, I. E., Zavattieri, M. V., Bridarolli, M. E., Salas, N. E. y Martino, A. Lajmanovich, R. C., Peltzer, P. M., Junges, C. M., Attademo, A. M., Sánchez,
L. (1996). Anfibios anuros de la provincia de Córdoba. In I. E. Di Tada y L. C. y Basso, A. (2011). Activity levels of B-esterases in the tadpoles of
E. H. Bucher (Eds.), Biodiversidad de la provincia de Córdoba, volumen 11 species of frogs in the middle Parana' River floodplain: implication
I. Fauna (pp. 191–215). Córdoba: Universidad Nacional de Río Cuarto. for ecological risk assessment of soybean crops. Ecotoxicology and
Duellman, W. E. y Trueb, L. (1986). Biology of the amphibians. New York: Environmental Safety, 73, 1517–1524.
McGraw Hill Book, Co. Lescano J. N., Leynaud, G. y Bonino, E. E. (2009). Anfibios de Córdoba. Serie
Duellman, W. E. y Trueb, L. (1994). Biology of the amphibians. London: The educación ambiental Núm. 12. Centro de Zoología Aplicada, Facultad de
John Hopkins University Press, Ltd. Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional de Córdoba.
Ensabella, F., Loriga, S., Formichetti, P., Isotti, R. y Sorace, A. (2003). Recuperado el 03 febrero 2015, de www.efn.uncor.edu/zoologia
Breeding site selection of Bufo viridis in the city of Rome (Italy). Luti, R. M., Bertrán-De Solís, A., Galera, F. M., Ferreira, M., Berzal, M.,
Amphibia-Reptilia, 24, 396–400. Nores, M. et al. (1979). VI. Vegetación. In J. B. Vázquez, R. A. Miatello y
Ficetola, G. F. y De Bernardi, F. (2004). Amphibians in a human-dominated M. E. Roque (Dirs.) (Eds.), Geografía física de la provincia de Córdoba
landscape: the community structure is related to habitat features and (pp. 297–368). Buenos Aires: Boldt.
isolation. Biological Conservation, 119, 219–230. Magnusson, W. E. y Hero, J. M. (1991). Predation and the evolution of complex
Frost, D. R. (2013). Amphibian species of the world: an online reference. oviposition behaviour in Amazon rainforest frogs. Oecologia, 86, 310–318.
Version 5.6. New York: American Museum of Natural History. Magurran, A. E. (1988). Ecological diversity and its measurement. New
Recuperado el 09 febrero 2013, de http://research.amnh.org/herpetology/ Jersey: Princeton University.
amphibia/index.html Marzluff, J. M. (2001). Worldwide urbanization and its effects on birds. In
GAA (Global Amphibian Assessment) (2004). Summary of key findings. J. M. Marzluff, R. Bowman y R. Donnelly (Eds.), Avian ecology and
Recuperado el 03 febrero 2015, de http://www.globalamphibians.org conservation in an urbanizing world (pp. 19–47). Boston, Massachusetts:
Galfioni, M. A., Degioanni, A., Maldonado, G. y Campanella, O. (2013). Kluwer Academic.
Conflictos socioambientales: identificación y representación espacial. McDonnell, M. J., Pickett, S. T. A. y Pouyat, R. V. (1993). The application
Estudio de caso en la ciudad de Río Cuarto (Argentina). Estudios of the ecological gradient paradigm to the study of urban effects. In
Geográficos, 74, 469–493. M. J. McDonnell y S. T. A. Pickett (Eds.), Humans as components of
Gatto, A., Quintana, F., Yorio, P. y Lisnizer, N. (2005). Abundancia y ecosystems: subtle human effects and the ecology of populated areas
diversidad de aves acuáticas en un humedal marino del golfo San Jorge, (pp. 175–189). New York: Springer-Verlag.
Argentina. El Hornero, 20, 141–152. McDonnell, M. J. y Hahs, A. K. (2008). The use of gradient analysis studies in
Gregoire, D. R. y Gunzburger, M. S. (2008). Effects of predatory fish on advancing our understanding of the ecology of urbanizing landscapes:
survival and behavior of larval gopher frogs (Rana capito) and Southern cur rent stat us a nd f ut ure di rections. L andscape Ecology, 23,
leopard frogs (Rana sphenocephala). Journal of Herpetology, 42, 97–103. 1143–1155.
Hamer, A. J. y Parris, K. M. (2011). Local and landscape determinants of McKinney, M. L. (2002). Urbanization, biodiversity, and conservation.
amphibian communities in urban ponds. Ecological Applications, 21, BioScience, 52, 883–890.
378–390. Miller, J. R. y Hobbs, R. J. (2002). Conservation where people live and work.
Hazell, D., Cunnungham, R., Lindenmayer, D., Mackey B. y Osborne, W. Conservation Biology, 16, 330–7.
(2001). Use of farm dams as frog habitat in an australian agricultural Palavecino, P. M. y García, G. F. (2008). Sobre la batracofauna de la ciudad
landscape: factors affecting species richness and distribution. de Salta y alrededores (Salta, Argentina): estudios puntuales y datos de
Conservation Biology, 102, 155–169. colección. Boletín de la Sociedad Herpetológica Mexicana, 16, 27–35.
Henle, K., Alard, D., Clitherow, J., Cobb, P., Firbank, L., Kull, T. et al. Parris, K. M. (1999). Review: amphibian surveys in forests and woodlands.
(2008). Identifying and managing the conflicts between agriculture and Contemporary Herpetology, 1, 1–14.
biodiversity conservation in Europe-a review. Agriculture Ecosystems Pearl, C. A., Adams, M. J., Leuthold, N. y Bury, R. B. 2005. Amphibian
and Environment, 124, 60–71. occurrence and aquatic invaders in a changing landscape: implications for
Heyer, W. R., Donnelly, M. A., Mcdiarmid, R. W., Hayek, L. C. y Foster, M. wetland mitigation in the Willamette Valley, Oregon. Wetlands, 25, 76–88.
S. (1994). Measuring and monitoring biological diversity. Standard Pearman, P. B., Velasco, A. M. y López, A. (1995). Tropical amphibian
Methods for Amphibians. Washington, D. C.: Smithsonian Institution monitoring: a comparison of methods for detecting inter-site variation in
Press. species composition. Herpetologica, 51, 325–337.
Heyer, W. R. y Reig, Y. R. (2003). Does advertisement call variation coincide Peltzer, P. M., Lajmanovich, R. C. y Beltzer, A. H. (2003). The effects of habitat
with genetic variation in the genetically diverse frog taxon currently fragmentation on amphibian species richness in the floodplain of the
known as Leptodactylus fuscus (Amphibia, Leptodactylidae)? Anais da middle Parana river, Argentina. Herpetological Journal, 13, 95–98.
Academia Brasileira de Ciências, 75, 39–54. Peltzer, P. M. (2006). La fragmentación de hábitat y su influencia en la
IUCN (International Union for Conservation of Nature) (2013). IUCN Red list diversidad y distribución de anfibios anuros de áreas ecotonales de
of threatened species. Version 2013.1. Recuperado el 02 marzo 2013, de los dominios fitogeográficos amazónico y chaqueño (Tesis doctoral).
www.iucnredlist.org Universidad Nacional de La Plata.
Keller, A., Rödel, M. O., Linsenmair, K. E. y Grafe, T. U. (2009). The Peltzer, P. M., Lajmanovich, R. C., Attademo, A. M. y Beltzer, A. H. (2006).
importance of environmental heterogeneity for species diversity and Diversity of anuran across agricultural ponds in Argentina. Biodiversity
assemblage structure in Bornean stream frogs. Journal of Animal and Conservation, 19, 3499–3513.
Ecology, 78, 305–314. Pickett, S. T. A., Cadenasso, M. L., Grove, J. M., Nilon, C. H., Pouyat, R. V.,
Kentula, M. E., Gwin, S. E. y Pierson, S. M. (2004). Tracking changes in Zipperer, W. C. et al. (2001). Urban ecological systems: linking terrestrial
wetlands with urbanization: sixteen years of experience in Portland, ecological, physical, and socioeconomic components of metropolitan
Oregon. Wetlands, 24, 734–43. areas. Annual Review of Ecology and Systematics, 32, 127–157.
 M. Selene Babini et al / Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 188-195 195

PEGRC (Plan Estratégico Gran Río Cuarto) (2011). Estudio: 1.EG. Ministerio Segev, O., Mangel, M. y Blaustein, L. (2008). Deleterious effects by
de economía y finanzas públicas-Argentina, Préstamo BID 1896-AR, mosquitofish (Gambusia affinis) on the endangered fire salamander
Programa multisectorial de preinversión II. Proyecto: “Plan estratégico y (Salamandra infraimmaculata). Animal Conservation, 12, 29–37.
código de planeamiento urbano para el aglomerado del Gran Río Cuarto”. Semlitsch, R. D. (2002). Principles for management of aquatic-breeding
Documento de trabajo Núm. 2: Diagnóstico eje político y documento de amphibians. Journal of Wildlife Management, 64, 615–630.
trabajo Núm. 3: Diagnóstico eje urbano. Coordinador Gustavo Busso. Sha n non, C. E. y Weaver, G. (1949). T he m athem atical theor y of
Río Cuarto. communication. Urbana, Chicago: University of Illinois Press.
PERC (Fundación Municipal para la Planificación Estratégica de Río Cuarto) Stuart, S. N., Chanson, J. S., Cox, N. A., Young, B. E., Rodrigues, A. S. L.,
(2005). El desafió de crecer. Libro del Plan Estratégico de Río Cuarto. Fischman, D. L. et al. (2004). Status and trends of amphibian declines
Presidente Héctor Polinori. Río Cuarto. and extinctions worldwide. Science, 306, 1783–1785.
Pope, S. E., Fahrig, L. y Merriam, H. G. (2000). Landscape complementation and UNFPA (State of the World Population) (2007). Unleashing the potential
metapopulation effects on leopard frogs population. Ecology, 81, 2498–2508. urban growth. New York: United Nations Population Fund.
Portal-Municipalidad Río Cuarto. Recuperado el 03 febrero 2015, de http:// Vaira, M., Akmentins, M., Attademo, M., Baldo, D., Barrasso, D. A.,
www.riocuarto.gob.ar Barrionuevo et al. (2012). Categorización del estado de conservación de
Pounds, J. A. (2001). Climate and amphibian declines. Nature, 410, 639–640. los anfibios de la República Argentina. Cuadernos de Herpetología, 26,
Riley, S. P. D., Busteed, G. T., Kats, L. B., Vandergon, T. L., Lee, L. F. S., 131–159.
Dagit, R. G. et al. (2005). Effects of urbanization on the distribution and Young, B. E., Stuart, S. N., Chanson, J. S., Cox, N. A. y Boucher, T. M. (2004).
abundance of amphibians and invasive species in Southern California Joyas que están desapareciendo: el estado de los anfibios en el Nuevo
streams. Conservation Biology, 19, 1894–1907. Mundo. Arlington, Virginia: NatureServe.
Rubbo, M. J. y Kiesecker, J. M. (2005). Amphibian breeding distribution in an Zambrano, L., Valiente, E. y Vander-Zanden, M. J. (2010). Food web
urbanized landscape. Conservation Biology, 19, 504–511. overlap among native axolotl (Ambystoma mexicanum) and two exotics
Savard, J. P. L., Clergeau, P. y Mennechez, G. (2000). Biodiversity concepts fishes: carp (Cyprinus carpio) and tilapia (Oreochromis niloticus) in
and urban ecosystems. Landscape and Urban Planning, 48, 131–142. Xochimilco, Mexico City. Biological Invasions, 12, 3061–3069.
Schmutzer, A. C., Gray, M. J., Burton, E. C. y Miller, D. L. (2008). Impacts
of cattle on amphibian larvae and the aquatic environment. Freshwater
Biology, 53, 2613–2625.
Scott Jr., N. y Woodward, B. D. (1994). Surveys at breeding sites. In W. R.
Heyer, M. A. Donnelly, R. W. McDiarmid, L. C. Hayek y M. S. Foster
(Eds.), Measuring and monitoring biological diversity-standard
methods for amphibians (pp. 118–125). Washington, D. C.: Smithsonian
Institution Press.