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Detección de parásitos intestinales en niños preescolares y animales

domésticos del municipio de Ibagué (Tolima)

Detection of intestinal parasites in preschool children

and domestic animals of Ibagué (Tolima)
Victoria E. Rodríguez Gutiérrez, MVZ1,2; Oneida Espinosa Álvarez, Biologa3; Julio C. Carranza Martínez,
PhD3; Sofía Duque MSc4 Adriana Arévalo MSc4 y Gustavo A. Vallejo, PhD3.

Resumen
Los parásitos intestinales de tipo zoonótico causan enfermedades en animales domésticos y en el hombre, sin embargo,
el impacto en la salud pública no ha sido estimado. En el presente estudio se estableció la prevalencia de parásitos
intestinales en niños en edad preescolar y en animales domésticos y silvestres, mediante examen coprológico. Giardia
duodenalis fue el parásito más frecuente en animales domésticos, seguido por Ancylostoma spp. y especies de los
géneros Toxocara y Cystoisospora, en grandes animales. Eimeria spp. (16%) y Tricostrogylus spp. (8%) fueron
frecuentes en bovinos y Strongylus spp. (40%) en equinos. G. duodenalis fue observada en 39 (39/331) muestras de
niños y 17 (17/119) de caninos. En el 58,97% (23/39) de las muestras de niños y el 17.64% (3/17) de las muestras de
caninos positivas para Giardia duodenalis se amplificaron fragmentos de 753 pb y de 384 pb del gen de la β-giardina, a
través de un PCR semianidado. Se concluye que Giardia duodenalis estuvo presente en niños y caninos, sin embargo,
la posible relación en el ciclo de transmisión entre las dos especies es desconocido. Se hace necesario implementar una
técnica complementaria que permita distinguir los genotipos infectantes en los diferentes hospederos.

Palabras clave: Zoonósis, Giardia duodenalis, patógeno, PCR, β-giardina.

Abstract
Intestinal parasites cause zoonotic diseases in domestic animals and man; however, the impact on public health has
not been estimated. The present study established the prevalence of intestinal parasites in preschoolers and domestic
and wild animals by stool examination. Giardia duodenalis was the most frequent parasite in domestic animals,
followed by Ancylostoma spp. and species of the genus Toxocara and Cystoisospora in large animals, Eimeria spp.
(16%) and Tricostrogylus spp. (8%) in cattle and Strongylus spp. (40%) in horses. G. duodenalis was found in 39
(39/331) and 17 samples from children (17/119) of canines, respectively. A 753 bp and 384 bp DNA fragment of the
β- Giardina gene was amplified by semi-nested PCR in 58.97% (23/39) and 17.64% (3/17) samples from children
and canines, respectively. It is concluded that Giardia duodenalis was present in children and dogs; though, the
relationship in the transmission cycle between human and animals in unknown. Implementation of complementary
diagnostic techniques to distinguish the infecting genotypes in different hosts is needed urgently.

Key Words: Zoonosis, Giardia duodenalis, patogen, PCR, β-giardina

1
Grupo de Investigación en Inmunobiología y Patogénesis. 2Grupo de Investigacion en
Avicultura. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad del Tolima. 3
complicarse de forma frecuente y presentar un índice
Laboratorio de investigaciones en Parasitología Tropical (LIPT). Facultad de Ciencias. de alta mortalidad, siendo responsables de por lo
Universidad del Tolima. 4 Laboratorio de Parasitología. Instituto Nacional de Salud, Bogotá,
D.C. menos el 10% de las diarreas, las cuales requieren,
Recibido para publicación: Junio 04, 2014; Aceptado para publicación: Noviembre 06, 2014.
Este trabajo fue financiado por el Comité Central de Investigaciones de la Universidad del
en la mayoría de los casos cuidado hospitalario
Tolima. (Mc Donald, 2003). En países latinoamericanos,
Cómo citar este artículo: Rodríguez V, Espinosa O, Carranza J, Duque S, Arévalo A y
Vallejo G. Detección de parásitos intestinales en niños preescolares y animales domésticos del los animales de compañía son particularmente
municipio de Ibagué (Tolima). Revista Colombiana de Ciencia Animal 2014, 7: 35-42
Autor de correspondencia: Victoria E. Rodríguez, Departamento de Sanidad Animal, Facultad infectados con especies con potencial zoonótico,
de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad del Tolima, Santa Helena Parte Alta, Ibagué.
Tolima, Colombia. A.A. 546. Tel. 57 (8) 277 20 42. Correo electrónico: [email protected].
tales como Ancylostoma spp., Toxocara canis,
co Copyright © 2014 por Revista Colombiana de Ciencia Animal, Universidad del Tolima Taenia spp, Blastocystis spp., Giardia duodenalis y
Dipylidium caninum, cuya prevalencia oscila entre

L
as infecciones parasitarias tienen distribución el 15% y 30% (Trillo et al., 2003; López et al., 2006;
mundial y son más prevalentes en países Hernández et al., 2007). En Colombia, los felinos son
en vía de desarrollo, estas afecciones suelen infectados principalmente por Toxocora cati (37,2 %)
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y Ancylostoma spp., (7,43%) (Echeverry et al., 2012), et al., 2010). El presente estudio busca identificar
mientras que en caninos el Ancylostoma caninum parásitos intestinales en niños y mascotas en la
(52,9%), Toxocora canis (7,1%) (Solarte et al., 2013) ciudad de Ibagué, como un primer acercamiento a
y Giardia duodenalis (14,28%) son los más frecuentes la epidemiologia de las enfermedades parasitarias
(Rodríguez et al., 2014). En el departamento de de la región.
Santander especies de Trichostrongylus (90%) son las
más prevalentes (Bedoya et al., 2011).

Giardia duodenalis, es un flagelado intestinal y agente Materiales y Métodos

causal de la giardiosis, una enfermedad parasitaria
de amplia distribución geográfica, caracterizada Recolección de muestras
por lesiones entéricas, diarrea y síndrome de mala
absorción (Adam, 2001). Giardia duodenalis (sin G. Niños: se determinó un tamaño de la muestra de
lamblia, G. intestinalis) es la única especie que infecta 327, con un nivel de confianza del 95% (Z=1,96), un
a humanos, así como a otros mamíferos domésticos valor p de 0,5 y un margen de error del 10% (0,05).
(Thompson et al., 2000). Este protozoario produce La población de niños en edades preescolares en
numerosos quistes, altamente resistentes a las los hogares del ICBF de Ibagué fue 2,157. Se aplicó
condiciones ambientales, los cuales son evacuados un muestreo probabilístico aleatorio simple y las
por el hospedero infectado a través de las heces y muestras fueron tomadas por los padres de familia
trasmitidos por contacto fecal-oral, o por ingestión en cajas coprológicas y refrigeradas hasta su análisis
de aguas y alimentos contaminados (Bertrand y en el laboratorio.
Schwartzbrod, 2007, Plutzer et al., 2008). Giardia
duodenalis es altamente frecuente en Asia, África y Animales: se recolectaron muestras de caninos y
América Latina, donde alrededor de 200 millones felinos en refugios, guarderías y clínicas veterinarias,
de personas presentan giardiosis sintomática y fueron recolectadas heces frescas con hisopos de
de estos únicamente 500.000 casos son reportados madera en cajas coprológicas; para los animales
cada año (WHO, 1996). En Colombia la prevalencia de granja se recolectaron muestras de bovinos y
reportada corresponde en promedio al 13% equinos directamente del recto con guantes de
(Rodríguez et al., 2014, Londoño et al., 2009, Giraldo plástico y almacenadas en las mismas, debidamente
et al., 2005). marcadas. Los animales se encontraban ubicados
en fincas situadas en zonas urbanas y periurbanas;
G. duodenalis se divide en ocho genotipos (de la igualmente se recolectaron muestras de seis especies
A a la H) (Lasek et al., 2010, Foronda et al., 2008, de fauna silvestre: el mono de noche o marteja
Gelanew et al., 2007, Volotao et al., 2007, Lalle et al., (Aotus lemurinus), la ardilla roja (Sciurus vulgaris),
2005). Los aislados de G. duodenalis, recuperados el titi gris (Saguinus leucopus), el mono ardilla
de humanos conforman dos grupos genéticos (Saimiri sciureus), mono araña (Ateles geoffroyi) y
que se distribuyen por todo el mundo, estos la rata (Rattus spp.). Las heces fueron recolectadas
han sido descritos en Europa como “Polish” y con hisopos de madera en cajas coprológicas.
“Belgian” (Homan et al., 1992); en Norte América Los ejemplares muestreados se encontraban en el
como grupos 1/2 y 3 (Thompson et al., 2000), y Bioparque, ubicado en el Parque Deportivo de la
en Australia como genotipos A y B (Monis et al., ciudad de Ibagué, a excepción de las ratas, las cuales
1996, Mayrhofer et al., 1995), siendo esta última fueron capturadas en zonas urbanas. Las muestras
denominación la más aceptada. Otros genotipos (C fueron rotuladas con el origen, nombre (o especie)
– H) parecen estar restringidos a una sola especie y edad del donante, almacenándolas a 4ºC para su
de hospedero o grupo de hospederos (Monis et al., posterior análisis.
1999 y 2003, Lasek et al., 2010). Los genotipos C y
D han sido identificados en perros, gatos, coyotes Análisis coproparasitológico
y lobos, el genotipo E en el ganado bovino, ovejas,
cabras, cerdos, búfalos de agua y ovejas salvajes El diagnóstico copro-parasitológico se realizó
(Ovis musimon), y los genotipos F y G en gatos y mediante extendido en portaobjeto, tinción con
ratas respectivamente (Caccio et al., 2005 y 2008; lugol y observación directa al microscopio, con el
Fayer et al., 2006). El genotipo H fue identificado fin de identificar huevos, quistes y/o ooquistes. Las
en focas y otros mamíferos acuáticos (Lasek et al., imágenes fueron registradas con un microscopio
2010). Los genotipos A, B, E y F son frecuentes en Olympus CX31 y una cámara Moticam 580 en
muestras de origen humano y animal (Geurden objetivos de 10X y 40X.
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Concentración y ruptura de quistes Resultados

Se utilizó el método de concentración denominado Muestras: Se obtuvieron un total de 331 muestras
flotación con Sulfato de Zinc (Faust et al., 1938) fecales de niños del ICBF con edades entre 1 y 5
para obtener un mayor número de quistes y años. De origen animal se obtuvieron 119 muestras
menor cantidad de impurezas. Los quistes fueron fecales de caninos, 20 de felinos, 100 de bovinos, 35
fragmentados a través de cinco ciclos (15 min cada de equinos y 11 de animales silvestres.
uno), de congelamiento en nitrógeno líquido y
descongelamiento en baño maría a 65ºC. El material Proporción de Parasitosis en niños preescolares:
fue digerido con proteinasa K a una concentración Los niños residentes en hogares del ICBF de la
final de 20 mg/µl en baño maría a 37 ºC durante ciudad de Ibagué presentaron 23,86% de infección
toda la noche. con algún parásito (79/331), mientras que la
prevalencia de Giardia duodenalis fue del 11,78%
Reacción en cadena de la polimerasa (39/331), observándose trofozoitos y quistes del
(PCR) parásito (Figura 1A y 1B).

La extracción de ácidos nucleicos, se realizó

utilizando el kit comercial QIAamp minikit® de
QIAGEN. Se llevó a cabo la amplificación del gen
de la β-giardina mediante PCR semianidado. En la
primera reacción se amplificó un fragmento de 753
pb del gen de la β-giardina utilizando el iniciador G7
(5’-AAGCCCGACGACCTCACCCGCAGTGC-3’)
(forward) y el iniciador G759
(5’-GAGGCCGCCCTGGATCTTCGAGACGAC-3’)
(reverse). En la segunda reacción de PCR
se amplifica un fragmento de 384 pb del
mismo gen, utilizando el iniciador G376
(5’-AACGACGCCGCGGCTCTCAGGAA-3’)
(forward) y el iniciador G759 (Caccio et al., 2002).
La mezcla de reacción se realizó con los siguientes
componentes: Buffer 1X, MgCl2 1,5mM, 200 µM Figura 1. Análisis coprológico de muestras fecales de
de la mezcla de dNTPs, 20 pmol de cada primer, niños. A. Trofozoitos de Giardia spp. teñidos con Giemsa.
1U de Taq DNA Polimerasa, y 2 µl de DNA en un B Quistes de Giardia spp. teñidos con lugol.
volumen final de 20 µl; empleando el siguiente
perfil térmico: Un ciclo de denaturación inicial de 5 Otras especies de parásitos intestinales como
minutos a 94ºC, 35 ciclos de 94ºC por 30 segundos, Blastocystis hominis y Ascaris lumbricoides estuvieron
65ºC por 30 segundos y 72ºC por 60 segundos y un presente en 7,25% (24/331) de los niños y 0.3%
ciclo de extensión final de 7 minutos a 72ºC (Caccio (1/331), respectivamente. Los parásitos comensales
et al., 2002). Se utilizó como control positivo ADN detectados en las muestras coprológicas fueron
extraído de trofozoitos (cepa MHOM/CO/04/G40) Iodamoeba butschlii en el 1,20% (4/331), Entamoeba
cultivado en medio TYIS-33, donado por el Instituto coli y Endolimax nana en el 0,90% (3/331).
Nacional de Salud (INS).
Proporción de parasitosis en animales domésticos
Condiciones de electroforesis y silvestres: Se detectó Giardia duodenalis en el
14,28% (17/119) de los caninos, en el 10% (2/20) de
Los productos de PCR fueron visualizados en los felinos, en el 1% (1/100) de los bovinos y en el
geles de agarosa al 1%, sometidos a 80 voltios 2,85% (1/35) de los equinos.
durante 90 minutos en TBE 0.5X (Tris-Borato-
EDTA) y teñidos posteriormente con bromuro de El análisis coprológico reveló que un 36,13% (43/119)
etidio y visualizados bajo la luz ultravioleta en un de las muestras de origen canino presentaron otras
analizador de geles Enduro GDS. especies de parásitos intestinales patógenos, el
26% (31/119) de estas presentaron Ancylostoma
spp., el 6,72% (8/119) tuvieron Toxocara canis, el
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5,88% (7/119) presentaron Coccidios, 2/119 (1,68%) Detección de G. duodenalis mediante amplificación
Cystoisospora canis, 1 (0,84%) Trichuris vulpis y 1 del gen β-giardina: En la figura 2 se observan los
(0,84%) Dipilidyum caninum. De la totalidad de las productos de la amplificación del fragmento de 753
muestras de origen felino, 7 (35%) fueron positivas pb del gen β-giardina, obtenidos en la primera fase
para parásitos patógenos, 1 (5%) presentó Toxocara del PCR anidado: La amplificación del fragmento
cati, y 1 (5%) Cystoisospora felis. de 384 pb en la segunda fase del PCR anidado se
presenta en la figura 3. Se obtuvo el mismo grado
El 24% de los bovinos mostró parásitos patógenos de sensibilidad en ambas rondas, detectando el
(24/100), 16% lo fueron para Eimeria spp. y un parásito en 23 de 39 muestras de origen humano
8% para Trycostrongylus spp., Strongylus spp., se positivas (58,97%) y en 3 de 119 muestras positivas
observó en el 40%(14/35) de las muestras equinas. de origen canino (2.52%). β-giardina también
Los animales silvestres también presentaron se amplificó a partir del control positivo (ADN
algún tipo de parasitismo intestinal (4, 36,36%), extraído de trofozoitos (cepa MHOM/CO/04/
sin embargo, ninguna de ellas fue positiva para G40), mientras que el control negativo no mostró
Giardia duodenalis. Se observaron coccidias en 3 producto alguno.
(27,27%) y co-infección por organismos del phylum
Acanthocephala al menos en una (9,09%) muestra.

850 pb

650 pb

500 pb
850 pb
400 pb

650 pb
300 pb
500 pb

400 pb
200 pb
300 pb

200 pb

Figura 2. Amplificación del fragmento de 753 pb del Figura 3. Amplificación del fragmento de 384 pb del gen
gen de la β-giardina mediante PCR a partir de ADN de la β-giardina mediante PCR semianidado a partir de
de quistes de Giardia duodenalis obtenidos por examen ADN de quistes de Giardia duodenalis, obtenidos mediante
coproparasitológico realizado a los niños del ICBF. Gel examen coproparasitológico realizado a los niños del
de Agarosa al 2% teñido con Bromuro de Etidio. Línea ICBF. Gel de Poliacrilamida al 6% teñido con Nitrato de
1: Marcador de peso molecular (MPM) 1kb plus. Línea plata. Líneas 1 y 7: Marcador de peso molecular 1kb plus
2: Control positivo cultivo INS. Línea 3: muestra niño. Línea 2: Control de reacción. Línea 3: Control positivo
Dilución 1/50. Línea 4: muestra niño. Dilución 1/100 cultivo INS. Línea 4: muestra niño. Dilución 1/50. Línea
Línea 5: muestra niño. Dilución 1/200. Línea 6: MPM 1kb 5: muestra niño. Dilución 1/100 Línea 6: muestra niño.
plus. Dilución 1/200.
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Discusión Trout et al., 2006) y Bélgica (22%) (Geurden et al.,

2008). Esto puede deberse a mejores condiciones
El presente estudio estableció una prevalencia de sanitarias de las explotaciones europeas. No
G. duodenalis del 11,78% en niños del ICBF, una obstante, en este estudio ni el tamaño de la muestra
frecuencia menor a la reportada en otros países ni el tipo de muestreo aplicado permite establecer
de América Latina como Brasil (Volotao et al., 2007) una prevalencia de parásitos en esta especie animal
y Venezuela (Rivero et al., 2009), donde se han y por lo tanto estas comparaciones pueden no ser
documentado prevalencias de 27.7% y 26.73%, válidas.
respectivamente. En Colombia, los estudios de
prevalencia de giardiosis demuestran que las G. duodenalis, se observó en el 2.85% (1/35) de
condiciones higiénicas están altamente relacionadas los equinos. En países como Brasil también se
con la persistencia de este parásito; en la ciudad reportan prevalencias bajas (0.5%) (Souza et al.,
de Armenia se desarrolló un estudio en niños 2009), sugiriendo que entre las especies animales
afectados por el terremoto que habitaban albergues evaluadas, los equinos son menos susceptibles a la
temporales y reportaron un 60.4% de prevalencia infección.
(Lora et al., 2002). Años más tarde, para la misma
ciudad, se reportó que la prevalencia descendió al Otros parásitos como Ancylostoma spp. se
13% al ubicar los niños en condiciones de estudio presentaron en el 26,05% (31/119) de caninos.
y vivienda más adecuadas (Giraldo et al., 2005). Este nematodo es de gran importancia en caninos
En la ciudad de Ibagué un reporte de parasitismo de nuestro país, dada la capacidad de infectar
intestinal en niños preescolares realizado en el al hombre. En los caninos del departamento del
año 1990 mostró una prevalencia del 41,4% para Huila se reportó una prevalencia del 86.8% (Abril y
G. duodenalis (Trujillo et al., 1990), incidencia que Penagos, 2004), en la ciudad de Medellín del 30.48%
dista de la reportada en el presente estudio, se y en el departamento del Quindío se reportó la más
presume que se dio, debido al mejoramiento de baja con un 13.9% (Giraldo et al., 2005b). Toxocara
las instalaciones de las escuelas comunitarias y al canis ocupa el segundo lugar de prevalencia con
manejo inocuo de los alimentos. un 6.72% (8/119), sin diferenciarse mucho de las
prevalencias encontradas en años anteriores para
G. duodenalis se observó en el 14.28% (17/119) de los Medellín (Caraballo et al., 2007), Popayán (Vásquez
caninos. En Italia, se reportó un 20.5% de infección en et al., 2004) y Armenia (Giraldo et al., 2005b),
perros de criaderos (Scaramozzino et al., 2009) y en donde se reportan prevalencias del 7.48%, 4.3% y
Bélgica con 43.9% de infección en perros de perreras 2.5% respectivamente. Algunas de las muestras
(Claerebout et al., 2009). En América Latina, México de origen bovino presentaron otros parásitos
informa una prevalencia del 42% (Ponce et al., 2005), intestinales de importancia médica en los cuadros
Perú del 9.3% (Araujo et al., 2004) y en Colombia de diarrea aguda del ternero, como Eimeria spp.,
se reportó una prevalencia del 0.9% en caninos del que se presentó en este estudio con un 16% (16/100)
departamento del Huila (Abril y Penagos, 2004), lo y Trichostrongylus spp con 8% (8/100). Los roedores
que sugiere que la densidad de la población, incide del género Rattus spp se encontraron parasitados
en la prevalencia del parásito, siendo las más altas con especímenes del phylum Acanthocephala. Estos
aquellas tomadas en criaderos o perreras. En el animales fueron capturados en una zona urbana de
grupo de muestras fecales obtenidas de felinos, se alta concentración poblacional, lo que sugiere un
observó que el 10% (2/20) estaban infectadas con riesgo para la salud pública.
G. duodenalis, prevalencia que difiere de la que se
reporta en la ciudad de Bogotá (6.5%) (Santin et al., El gen de la β-giardina se amplificó en el 58,97%
2006), posiblemente debido a que las condiciones y (23/39) de las muestras humanas positivas para
normas de salubridad manejadas en los centros de G. duodenalis por el método coprológico y en 3 de
refugio animal de donde se obtuvieron las muestras 119 muestras positivas de origen canino (2.52%);
son diferentes, siendo más estrictas en el Centro de esta reducción en el número de muestras positivas
Zoonosis de la Alcaldía de Bogotá. por PCR semianidado con respecto al método
parasitológico pudo originarse debido a que el gen
En las especies bovinas Bos indicus y Bos taurus se que codifica para la β-giardina es de copia única
obtuvo una frecuencia del 1% (1/100), lo que difiere (Bonhomme et al, 2011) o a inhibidores que pueden
de los porcentajes de giardiosis bovina reportados estar presentes en las heces como sales biliares y
en Estados Unidos (36% al 52%) (Trout et al., 2005; polisacáridos complejos, los cuales interfieren con las
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ADN polimerasas termoestables y pueden bloquear las posibles relaciones entre las dos especies son
su actividad catalítica o, mediante la disminución actualmente desconocidas. La amplificación del gen
del Mg disponible para la reacción. Se recomienda β-giardina por PCR semianidado constituye una
para estudios posteriores utilizar métodos de prueba diagnóstica, rápida y eficaz, no obstante el
purificación de la muestra, tales como extracción proceso de extracción de material genético a partir
bioquímica de ADN, captura inmunomagnética, de quistes no se ha estandarizado y no se puede
gradiente de centrifugación, densidad de flotación excluir la presencia de inhibidores en este tipo
o kits comerciales de purificación, de la misma de muestras. Se recomienda realizar estudios de
manera se recomienda evaluar distintas polimerasa, prevalencia y de genotipificación de G. duodenalis en
de las cuales algunas son más resistentes a los niños y animales domésticos que estén en contacto
inhibidores (Radstrom et al., 2004). Adicionalmente para determinar si existe trasmisión directa de los
esta disminución puede estar relacionada con la genotipos zoonóticos entre estos, lo cual ampliaría
recuperación de un bajo número de quistes, o con el conocimiento del ciclo epidemiológico de la
trazas de sustancias que fueron utilizadas durante enfermedad y el papel que juegan los animales.
el proceso inicial de estandarización y que podrían
actuar igualmente como inhibidores de la PCR, por
lo cual se hace necesario someter las muestras a Agradecimientos
columnas de purificación de ADN.
Los autores expresan agradecimientos al Instituto
La amplificación del gen de la β-giardina mediante Colombiano de Bienestar Familiar (ICBF) seccional
PCR convencional, semianidado y anidado ha Ibagué, al Instituto Nacional de Salud, al Fondo de
sido ampliamente utilizado como herramienta Investigaciones de la Universidad del Tolima, a la
diagnóstica para la identificación de Giardia facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la
duodenalis, a partir de muestras fecales de diferentes Universidad del Tolima y a los donantes, madres
hospederos (Caccio et al., 2008), sin embargo la comunitarias, veterinarios, vaqueros y propietarios
alta variabilidad genética de esta especie requiere de fincas.
de pruebas complementarias para esclarecer el
potencial zoonótico de la misma, el cual está ligado
al genotipo infectante. La técnica de genotipificación Referencias
de G.duodenalis más utilizada es el PCR-RFLP del
Abril, A., Penagos, J.A., 2004. Determinación de parásitos
gen de la β-giardina (Torres et al., 2011), esta técnica gastrointestinales potencialmente zoonóticos en caninos de
nos permite discriminar los diferentes genotipos cinco municipios del departamento del Huila y riesgos para
circulantes del protozoario (Rodríguez et al., 2014), la salud pública. Trabajo de grado para obtener el título de
Médico Veterinario. Universidad de la Salle. Facultad de
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