DARWINIANA 49(1): 16-24.

2011 ISSN 0011-6793

BIOLOGÍA REPRODUCTIVA DE GOMESA BIFOLIA (ORCHIDACEAE, CYMBIDIEAE,

ONCIDIINAE)

Juan P. Torretta, Natalia E. Gomiz, Sandra S. Aliscioni & Mariano E. Bello

Cátedra de Botánica Agrícola, Facultad de Agronomía, Universidad de Buenos Aires, Av. San Martín 4453,
C1417DSE Ciudad Autónoma de Buenos Aires, Argentina; [email protected] (autor corresponsal).

Abstract. Torretta, J. P.; N. E. Gomiz, S. S. Aliscioni & M. E. Bello. 2011. Reproductive biology of Gomesa bifolia
(Orchidaceae, Cymbidieae, Oncidiinae). Darwiniana 49(1): 16-24.

Gomesa bifolia (Orchidaceae, Cymbidieae, Oncidiinae) is an epiphytic orchid that presents showy
yellow flowers with brown markings on sepals and petals, fragranceless and with oil as reward. The
floral biology of this species was studied in cultivated individuals to describe phenology, flower lon-
gevity, reproductive system (using manipulative treatment of cross-pollination vs. self-pollination) and
floral pollinators. Moreover, direct observations were made on plants exposed outdoors to identify
pollinators, describing their foraging behavior and the duration of visits. The results showed that G.
bifolia is a mainly self-incompatible, non-autogamous and pollinator-dependent species. The fruit set
in manually cross-pollination flowers (100%) was higher than the manually self-pollinated flowers
(30.8%), whereas the control flowers did not set fruits. Females of Centris trigonoides (Apidae, Cen-
tridini) were the exclusive pollinators, and the visit rate was low. Several Neotropical orchids of the
subtribe Oncidiinae offer floral oils to the pollinators, like the Malpighiaceae familiy. Our results allow
inferring that both groups of plants would be part of a guild of species pollinated by oil-collecting bees
and that the deceit/pollination syndrome should not be applied to all Oncidiinae flowers.

Keywords. Floral biology, oil-rewarding flower, Oncidiinae, reproduction.

Resumen. Torretta, J. P.; N. E. Gomiz, S. S. Aliscioni & M. E. Bello. 2011. Biología reproductiva de Gomesa bifo-
lia (Orchidaceae, Cymbidieae, Oncidiinae). Darwiniana 49(1): 16-24.

Gomesa bifolia (Orchidaceae, Cymbidieae, Oncidiinae) es una orquídea epífita que presenta vis-
tosas flores amarillas con marcas marrones en los sépalos y pétalos, carentes de fragancia y con acei-
te como recompensa. La biología floral de esta especie fue estudiada en individuos cultivados para des-
cribir la fenología, longevidad floral, conocer el sistema reproductivo (mediante tratamientos manipu-
lativos de auto-polinización vs. polinización cruzada) y sus polinizadores. Además, se realizaron
observaciones directas sobre plantas expuestas al aire libre para identificar a los polinizadores, descri-
biendo su comportamiento de forraje y la duración de las visitas. Los resultados obtenidos revelan que
G. bifolia es una especie principalmente auto-incompatible, no autógama y dependiente de sus polini-
zadores. La formación de frutos en flores tratadas con polinización cruzada manual (100%) fue supe-
rior a las flores manualmente auto-polinizadas (30,8%); mientras que las flores no tratadas no forma-
ron frutos. Los únicos polinizadores observados fueron hembras de Centris trigonoides (Apidae, Cen-
tridini), y la tasa de visitas fue baja. Numerosas orquídeas Neotropicales de la subtribu Oncidiinae
ofrecen aceites florales a sus polinizadores, como lo hacen los representantes de la familia Malpighia-
ceae. Los resultados obtenidos también permiten inferir que ambos grupos de plantas estarían forman-
do parte de un gremio de especies polinizadas por abejas colectoras de aceites y que el síndrome de
polinización por engaño no es verdadero para todas las especies de Oncidiinae.

Palabras clave. Aceite floral, biología floral, Oncidiinae, reproducción.

Original recibido el 5 de octubre de 2010, aceptado el 9 de mayo de 2011.

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 J. P. TORRETTA ET AL. Biología reproductiva de Gomesa bifolia

INTRODUCCIÓN Oncidium, uno de los géneros más conspicuos y

sistemáticamente controversiales de orquídeas
La diversidad de la morfología floral y biolo- neotropicales. Sobre la base de estudios filogené-
gía reproductiva de las orquídeas (Orchidaceae) ticos moleculares, Chase et al. (2009) decidieron
atrajo la atención de diversos investigadores transferir O. bifolium Sims al género Gomesa R.
(Darwin, 1862; van der Pijl & Dodson, 1966; Br. con la intención de redefinir los límites taxo-
Tremblay et al., 2005). Las flores de esta familia nómicos de Oncidium a un grupo monofilético de
son muy variadas en forma y color, y atraen a una especies.
gran diversidad de polinizadores (van der Pijl & La mayoría de las especies de la subtribu
Dodson, 1966; Proctor et al., 1996; van der Cin- Oncidiinae del Nuevo Mundo no ofrecen recom-
gel, 2001). La importancia de los polinizadores pensas a sus polinizadores (Chase et al., 2009).
dentro de la familia Orchidaceae se refleja en los Sin embargo, para algunas especies de Gomesa,
complejos mecanismos de polinización (Trem- Lockhartia Hook., Oncidium, Ornithocephalus
blay, 1992), como también en las diversas recom- Hook, Phymatidium Lindl. y Trichocentrum
pensas ofrecidas a sus polinizadores (Davies & (Singer & Cocucci, 1999; Flach et al.; 2004;
Stpiczynska,
´ 2008). Sin embargo, cerca de un ter- Reis et al., 2006; 2007; Pacek & Stpiczynska,
´
cio de especies de Orchidaceae no ofrece recom- 2007; Stpiczynska
´ et al., 2007, Stpiczynska
´ &
pensas (Tremblay et al., 2005) y engañan a sus Davies, 2008) se demostró la existencia de acei-
polinizadores, a través de diversos mecanismos tes florales como recompensa para sus poliniza-
de decepción (Jersáková et al., 2006). dores. Sobre la base de estudios anatómicos y
Con respecto al sistema reproductivo, la auto- ultraestrucutrales, Aliscioni et al. (2009) han
compatibilidad prevalece en las orquídeas; aunque demostrado la presencia de elaióforos epitelia-
para algunos linajes se ha reportado la presencia les en el labelo y la secreción de aceite en G.
de auto-incompatibilidad (Tremblay et al., 2005). bifolia.
Roberts (2003) menciona que numerosas especies La subtribu Oncidiinae se distingue del resto de
de la subtribu Oncidiinae son auto-incompatibles. las Orchidaceae por su diversidad en cuanto a las
Tremblay et al. (2005) resumen el conocimiento estrategias de vida, hábitos y números cromosómi-
acerca de la auto-incompatibilidad dentro de Onci- cos por lo que sus especies son interesantes de
diinae, citando auto-incompatibilidad para los estudiar a distintos niveles evolutivos (Chase et
géneros Tolumnia Raf., Trichocentrum Poepp. & al., 2005). Asimismo, la interacción de las flores
Endl. y Oncidium Sw. de estas especies con sus polinizadores es altamen-
La subtribu Oncidiinae, según la circunscrip- te especializada, vía mimetismo floral o vía pro-
ción sistemática propuesta por Chase et al. ducción de recompensa, pero la biología reproduc-
(2003), presenta un diverso espectro en sus rela- tiva fue estudiada para un número reducido de
ciones con los polinizadores (Dressler, 1993); especies.
pero existen estudios sobre polinización y biolo- Debido que G. bifolia es una especie de Onci-
gía reproductiva para un pequeño número de diinae que presenta elaióforos, es interesante
especies (van der Pijl & Dodson, 1966; Acker- estudiar su biología reproductiva y su interacción
man & Montero Oliver, 1985; Chase, 1986; con polinizadores, ya que este carácter es poco
Rodríguez-Robles et al., 1992; Singer & Cocuc- frecuente para la familia, pudiendo representar
ci, 1999; Carvalho & Machado, 2006, Pansarin & una estrategia evolutiva novedosa para las Onci-
Pansarin 2010). diinae, un grupo diverso y rico de orquídeas Neo-
Gomesa bifolia (Sims) M.W. Chase & N.H. tropicales.
Williams es una especie perenne, epífita, pertene- Mediante este estudio describimos la fenología
ciente a la subtribu Oncidiinae (tribu Cymbidieae) y longevidad floral de G. bifolia; estudiamos su
que se distribuye desde Bolivia, Brasil, Paraguay, sistema reproductivo y sus polinizadores, discuti-
Uruguay hasta Argentina, alcanzando su extremo mos nuestros resultados con aquellos publicados
austral en los bosques ribereños del Río de la para otras especies de Oncidium (s.l.) y géneros
Plata, en la provincia de Buenos Aires. Tradicio- estrechamente relacionados dentro de la actual cir-
nalmente, G. bifolia fue considerada dentro de cunscripción de la subtribu.

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DARWINIANA 49(1) 16-24. 2011

MATERIALES Y MÉTODOS ca, se marcaron flores que no recibieron ningún

tratamiento (este grupo de flores fue utilizado
Especie estudiada como control), b) para probar auto-compatibilidad,
un polinario fue depositado en la superficie estig-
Las plantas de G. bifolia presentan inflorescen- mática de la misma flor o de otra flor de la misma
cias paniculadas arqueadas a la madurez, de 20-50 inflorescencia, y c) para probar polinización cru-
cm, con 7-15 flores. Las flores son amarillas (2-3 zada, un polinario fue depositado en la superficie
x 4-5,5 cm) con marcas marrones en los sépalos y estigmática de una flor de otro individuo. Estos
pétalos, y carecen de fragancias. El labelo es trilo- tres tratamientos fueron asignados al azar a todas
bulado, con un gran lóbulo apical emarginado y las flores de cada inflorescencia y todos los even-
dos pequeños lóbulos laterales sub-erectos y auri- tos de polinización manual (auto-polinización y
culados. En la base del labelo y entre los dos lóbu- polinización cruzadas) fueron realizados el segun-
los laterales, se localiza un callo que está formado do día después de la antesis. Las plantas utilizadas
por varias protrusiones. tenían de 1 a 3 inflorescencias cada una y, para los
Plantas de G. bifolia (N=10 individuos) fueron tres tratamientos, se utilizaron en total 81 flores de
mantenidas en cultivo en un invernáculo del Jardín 21 inflorescencias. La proporción de flores que
Botánico "Lucien Hauman", Facultad de Agrono- producen frutos (tasa de fructificación) para cada
mía, Universidad de Buenos Aires. Fueron colec- tratamiento fue utilizada como una medida del
cionadas de poblaciones naturales en el Dpto. éxito reproductivo. La proporción fruto/flor obte-
Oberá, Provincia de Misiones, Argentina (S 27º nida para cada tratamiento se comparó mediante el
28' W 55º 07'). Un ejemplar de referencia se test estadístico no paramétrico de Kruskal-Wallis
encuentra depositado en el Herbario "Gaspar Xua- (Zar, 1996).
rez" (BAA 26015), Facultad de Agronomía, Uni-
versidad de Buenos Aires.
Las plantas fueron mantenidas en macetas con Polinizadores
corteza de pino como sustrato, y encerradas con
bolsas de tul para evitar que las flores de cualquier Con el objeto de conocer los polinizadores de
tratamiento (incluso las flores mantenidas como G. bifolia en el área de estudio, tres plantas de G.
control) reciban visitantes. bifolia (con 10, 17 y 31 flores, respectivamente)
fueron expuestas en el campo del Jardín Botánico
"L. Hauman" y observadas por un total de 15 h,
Fenología y longevidad floral durante los días 5, 6 y 7 de diciembre de 2007, de
9:00 h a 15:00 h. Durante las observaciones se
Para describir la antesis y determinar la longe- registró el comportamiento de forraje y la duración
vidad floral, veintidós botones florales pertene- de las visitas. Algunos ejemplares de los poliniza-
cientes a cinco individuos de G. bifolia fueron dores fueron capturados con redes entomológicas,
marcados con etiquetas numeradas y observados posteriormente preparados con técnicas de rutina e
dos veces por día (8:00 h y 19:00 h) hasta la senes- identificados en el laboratorio. Los especímenes
cencia floral. Definimos antesis como el tiempo coleccionados se encuentran depositados en la
transcurrido desde que comienza la apertura floral Colección Entomológica de la Cátedra de Botáni-
hasta que se observaban los primeros rasgos de ca (FAUBA) de la Facultad de Agronomía de la
marchitez, y senescencia a partir de ese momento Universidad de Buenos Aires.
hasta la caída de los ciclos florales estériles.

RESULTADOS
Sistema reproductivo
Fenología y longevidad floral
El sistema reproductivo fue estudiado utilizan-
do el siguiente protocolo manipulativo: a) para Las plantas de G. bifolia florecieron desde
probar autogamia y/o auto-polinización automáti- mediados de noviembre hasta principios de enero

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 J. P. TORRETTA ET AL. Biología reproductiva de Gomesa bifolia

en nuestra área de estudio. La floración fue en sen- Los sépalos, los pétalos y el lóbulo apical del
tido acrópeto (Fig. 1 A), y la duración de la inflo- labelo, se encuentran inicialmente enrollados,
rescencia fue de 35 a 50 días. La longevidad floral cubriendo la columna, el callo y los pequeños
fue de 21,25 ± 2,65 días (media ± s.d., N=22). El lóbulos laterales del labelo en el botón floral (Fig.
período de fructificación comenzó a fin de enero 1 A, C). La antesis se inició con la expansión de
hasta fin de marzo. Las cápsulas demoraron entre estos ciclos florales y el proceso demoró aproxi-
70 y 90 días para completar su maduración (Fig. 1 madamente un día. Entre las flores estudiadas, la
E). El período de senescencia floral (desde el mayoría (N=19) comenzaron la antesis en las pri-
comienzo del marchitamiento hasta la caída de los meras horas de la mañana, mientras que algunas
ciclos florales estériles) fue de 1,92 ± 0,18 días pocas (N=3) lo hicieron hacia el atardecer. Una
(media ± d.e., N=22). vez que el labelo se expandió completamente, per-

Fig. 1. Gomesa bifolia (Oncidiinae: Cymbidieae: Orchidaceae). A, Inflorescencias con flores en diferentes estadios.
B, flor en vista frontal. C, flor en el comienzo de la antesis. D, flor en vista lateral. E, cápsula inmadura. Abreviatu-
ras: Ac, caperuza de la antera; Ca, callo; Co, columna; Cw, alas de la columna; Lab, labelo; Pe, pétalos; Se, sépalos;
St, estigma; Ti, tabula infraestigmatica; Vi, viscidio.

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DARWINIANA 49(1) 16-24. 2011

maneció en el mismo plano que los sépalos y los Tabla 1. Número de flores tratadas, de frutos formados
pétalos, aunque los ápices de los sépalos y los y éxito reproductivo (proporción de fruto/flor) de Gome-
pétalos se presentaron ligeramente curvados hacia sa bifolia obtenido a través de tratamientos de auto-poli-
el eje floral (Fig. 1 D). El callo, en la base del nización manual y polinización cruzada manual. Las flo-
res "control" no recibieron ningún tratamiento. Letras
lóbulo apical del labelo, quedó perpendicular al
iguales indican diferencias no significativas (P<0,0001).
resto de los ciclos florales estériles, y opuesto a la
columna. De esta manera, la columna y el labelo
formaron entre ellos un ángulo cercano a 140º- Número de
Éxito
150º, visto en posición lateral (Fig. 1 D). En vista Tratamiento flores frutos reproductivo
frontal de la columna, se observó la caperuza de la tratadas formados
antera, el viscidio, las alas de la columna, el estig-
Auto-polinización
ma (superficie brillante y cóncava) y la tabula 26 8 30,8a
manual
infrastigmatica (Fig. 1 B).
Polinización
31 31 100b
cruzada manual
Sistema reproductivo
Control 24 0 0a
Nuestros resultados indican que G. bifolia se
comporta mayormente como una especie auto-
incompatible (Kruskal-Wallis H (2, N=26)= 18,87, mediante sus mandíbulas, mientras coleccionaban
p < 0,00001). Sin embargo, se observó la forma- (forrajeaban) aceites florales con sus patas delante-
ción de frutos en flores auto-polinizadas (Tabla 1). ras y medias. Durante este comportamiento de
La tasa de fructificación fue 100% en el tratamien- forraje la abeja puede contactar el viscidio y cuan-
to de polinización cruzada, mientras que para las do ocurre la remoción del polinario, éste queda
flores auto-polinizadas dicha tasa fue 30,8% adherido al área clipeal de la abeja (Fig. 2 B).
(rango = 0 - 57,1%). Ninguna de las flores control
(no manipuladas) desarrolló fruto. De los diez fru-
tos que comenzaron a desarrollarse a partir de flo- DISCUSIÓN
res auto-polinizadas, dos abortaron antes de alcan-
zar la madurez de las semillas. La senescencia de Nuestros resultados revelaron que en G. bifolia,
las flores polinizadas de manera manual se eviden- si bien es una especie principalmente auto-incom-
ció al siguiente día de la polinización (indepen- patible, alógama y dependiente de los polinizado-
dientemente del tratamiento), la que resultó mucho res, también se detectó un porcentaje bajo de auto-
más rápida que en las flores control. compatibilidad. La tasa de fructificación en el tra-
tamiento de polinización cruzada fue significativa-
mente mayor que la obtenida en el tratamiento de
Polinizadores auto-polinización, mientras que las flores no trata-
das no fructificaron. Tremblay et al. (2005) enu-
Los únicos polinizadores observados en las tres meraron 10 especies de Oncidium s.l. auto-incom-
plantas de G. bifolia que fueron expuestas, resulta- patibles. Por otro lado, Singer et al. (2006) men-
ron ser individuos hembra de Centris trigonoides cionaron que numerosas especies ornamentales de
Lepeletier (Apidae: Centridini) (Fig. 2 A). Las plan- Oncidium s.l. son fuertemente auto-incompatibles.
tas recibieron cinco, cinco y dos visitas durante los Además, la auto-incompatibilidad fue reportada en
tres días de observación, respectivamente. Los poli- Rodriguezia bahiensis Rchb. f. (Carvalho &
nizadores recorrieron 1-2 flores por visita, con vue- Machado, 2006), Gomesa hookeri (Rolfe) M.W.
los rápidos y la duración de cada visita floral fue de Chase & N.H. Williams (Alcantara et al., 2006) y
1-5 segundos. Los mismos se acercaron a la flor Trichocentrum ascendens (Lindl.) M.W. Chase &
volando rápidamente, luego sobrevolaron frente a la N.H. Williams (Parra-Tabla et al., 2000) y T. pumi-
flor y aterrizaron sobre el callo. En esta posición, las lum (Lindl.) M.W. Chase & N.H. Williams (Pansa-
abejas se tomaron de la tabula infrastigmatica rin & Pansarin, 2010).

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 J. P. TORRETTA ET AL. Biología reproductiva de Gomesa bifolia

desde México hasta las Provincias del NO y NE de

Argentina, siendo Buenos Aires el límite austral
(Roig Alsina, 2000). G. bifolia coincide en parte
con la distribución geográfica de C. trigonoides,
ya que se encuentra a lo largo de ambientes bosco-
sos desde Bolivia hasta NO y NE de Argentina,
alcanzando su extremo austral de distribución en
los bosques ribereños del Delta del Río de la Plata.
A pesar de que nuestras observaciones fueron rea-
lizadas en un sitio antrópico, éste se encuentra
dentro de las áreas de distribución natural de G.
bifolia y C. trigonoides, en el extremo austral para
ambas especies. Si bien ambas especies son sim-
pátricas en una amplia región de Argentina, este
hecho no implica una interacción especialista entre
ambos participantes, debido a que numerosas
especies de Centris cohabitan con G. bifolia en
otras regiones dentro de su área de distribución
natural. Por lo tanto, no podemos rechazar la posi-
bilidad que otras especies de este género de abejas
visiten las flores de G. bifolia en otros sitios geo-
gráficos.
Fig. 2. Hembra de Centris trigonoides (Apidae: Centri- Las flores secretoras de aceites son polinizadas
dini) capturada sobre una flor de Gomesa bifolia con por abejas pertenecientes a las familias Apidae,
una polinario adherido en el área clipeal. A, Vista late- Melittidae y Ctenoplectridae, aunque en la región
ral. B, detalle de la cabeza. Abreviatura: Po, polinario. Neotropical solo está representada la familia Api-
dae con diversos géneros de tres diferentes tribus
Centridini (Centris y Epicharis), Tapinotaspidini
(Caenonomada, Chalepogenus, Lanthanomelissa,
Los resultados obtenidos en este trabajo mos- Monoeca, Paratetrapedia s.l., Tapinotaspis) y
traron la formación de algunos frutos en flores Tetrapediini (Tetrapedia).
auto-polinizadas (30.8%). Dado que no realizamos La secreción de aceites florales como recom-
estudios de viabilidad de semillas, no podemos pensa fue descubierta por Vogel (1974) y la pre-
inferir si las semillas obtenidas a partir de diferen- sencia de glándulas secretoras de aceite en Angios-
tes tratamientos tienen capacidad similar para ger- permas tiene un origen polifilético, por lo cual este
minar y establecer nuevos individuos. Futuros carácter debió haber surgido repetidas veces de
estudios sobre desarrollo de fruto, embriología y manera independiente en diversos grupos taxonó-
germinación de semillas obtenidos por distintos micos (Rasmussen & Olesen, 2000). Actualmente
tratamientos manipulativos (auto-polinización y se acepta que unos 28 linajes de Angiospermas
polinización cruzada) permitirán comprender de (Renner & Schaefer, 2010) ofrecen aceites florales
manera fehaciente el sistema reproductivo de esta a abejas que coleccionan activamente esta recom-
especie. pensa como alimento junto con el polen para sus
Mediante nuestras observaciones pudimos larvas o para el revestimiento de sus celdas de cría.
detectar pocas visitas de hembras de C. trigonoi- A partir del trabajo de Vogel (1974) se asumió
des en las flores de G. bifolia, siendo el único poli- una asociación importante entre abejas del género
nizador en el sitio de estudio. Estas observaciones Centris y algunas orquídeas de la subtribu Oncidii-
concuerdan con lo reportado por Tremblay (1992), nae en el Neotrópico (Pemberton, 2010). Como se
quien mostró que el 67% de las orquídeas son poli- mencionó anteriormente, muchas de estas orquíde-
nizadas por un único polinizador. En cuanto a las as presentan flores que no ofrecen recompensas, y
áreas de distribución, Centris trigonoides se halla se mimetizan con flores de la familia Malpighiace-

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DARWINIANA 49(1) 16-24. 2011

ae, las cuales presentan elaióforos glandulares en nen en sus márgenes un cepillo de setas especiali-
el cáliz (Vogel, 1990). Ejemplo de esto es Onci- zadas en la colección de aceite (Neff & Simpson,
dium cosymbephorum C. Morren (mimética de 1981). Las hembras de C. trigonoides utilizan
Malpighia glabra L.) que atrae a hembras de C. aceites florales mezclados con polen para aprovi-
ruthannae (Carmona-Díaz & García-Franco, sionar sus celdillas de cría (Simpson et al., 1977).
2009). El comportamiento de forraje de estas abejas en
Sin embargo, la presencia de elaióforos fue las flores de G. bifolia, junto con los datos anató-
confirmada en numerosas especies de Oncidiinae: micos y ultra-estructurales reportados por Aliscio-
Gomesa loefgrenii (Cogn.) M.W. Chase & N.H. ni et al. (2009) confirman que esta orquídea es una
Williams, G. paranaensis (Kraenzl.) M.W. Chase especie que ofrece aceite como recompensa a sus
& N.H. Williams, G. radicans (Rchb.f.) M.W. polinizadores. Las visitas de las abejas son de
Chase & N.H. Williams, G. recurva R. Br., G. corta duración y son semejantes al comportamien-
venusta (Drapiez) M.W. Chase & N.H. Williams, to de otras abejas colectoras de aceites en flores de
G. bifolia, Oncidium cheirophorum Rchb.f., Orni- otras Oncidiinae (Pansarin & Pansarin, 2010). Una
thocephalus kruegeri Rchb.f., Phymatidium deli- posible explicación a este comportamiento podría
catulum Lindl., P. tillandsioides Barb. Rodr., Tri- deberse a que la cantidad de aceite producido por
chocentrum cavendishianum (Bateman) M.W. los elaióforos florales de G. bifolia sea escaso.
Chase & N.H. Williams y T. pumilum (Singer & Además, como demuestran Aliscioni et al. (2009),
Cocucci, 1999; Reis et al., 2006, Stpiczynska ´ et el aceite queda depositado como una delgada capa
al., 2007; Stpiczynska ´ & Davies, 2008, Pacek & continua cubriendo las células epidérmicas. Es
Stpiczynska ´ et al, 2007; Aliscioni et al., 2009, Pan- decir, que durante el comportamiento de forraje
sarin & Pansarin 2010). Renner & Schaefer (2010) (raspado del elaióforo con las patas delanteras y
reportaron que la presencia de glándulas secretoras medias), el aceite puede adherirse por capilaridad
de aceites evolucionó independientemente nume- de las patas de las abejas. Esto se vería facilitado
rosas veces en las Orchidaceae. por el hecho de que la abeja no tiene que romper la
Para algunas especies de Oncidium s.l. (y géne- cutícula para obtener la recompensa como ocurre
ros estrechamente relacionados) que secretan acei- en otras especies en las cuales la cutícula se despe-
tes, se conoce también que reciben visitas de Cen- ga generando una "ampolla" de aceite como en
tris, Paratetrapedia s.l., y Tetrapedia (Singer & Gomesa paranaensis (Singer & Cocucci, 1999).
Cocucci, 1999; Silveira, 2002; Pansarin & Pansa- Durante doce horas de observación, registramos
rin 2010; Renner & Schaefer, 2010, este trabajo), pocos eventos de visitas y solamente en una oca-
al igual que las flores de las Malpighiaceae. Este sión la remoción del polinario por una hembra de
hecho permitiría pensar que este grupo de orquíde- C. trigonoides. Este hecho concuerda con lo repor-
as y las Malpigiáceas podrían estar formando un tado por Tremblay et al. (2005), quienes comentan
gremio de plantas polinizadas por el mismo grupo que la frecuencia de visitas efectivas en las orquí-
de abejas colectoras de aceites y por ese motivo deas, cuantificadas como remoción de polinias y
presentan semejanzas florales superficiales. Nues- polinizaciones, es a menudo muy baja.
tros resultados aportan más evidencias a lo sugeri- La longevidad de las flores no manipuladas de
do por Reis et al. (2007), quienes afirman que el G. bifolia fue de aproximadamente tres semanas,
síndrome de polinización por engaño no es verda- pero en las flores manualmente polinizadas (auto-
dero para todas las flores de Oncidiinae. polinización o polinización cruzada), la senescen-
Nosotros observamos que los individuos de C. cia floral se hizo evidente un día después de la
trigonoides contactan los ciclos fértiles de las flo- polinización. La remoción de polinias y/o polini-
res de G. bifolia durante sus visitas. El polinario de zación puede tener distintas implicancias, tales
esta orquídea se fija a la región clipeal mientras la como la de producir cambios en emisión de aro-
abeja colecciona (forrajea) aceite secretado en las mas y/o producción de recompensas florales
protrusiones del callo de la flores (Aliscioni et al., (Parra-Tabla et al., 2009). Además, la senescencia
2009). Durante estas breves visitas, las hembras de inmediata, siguiendo un evento de polinización, es
C. trigonoides raspan el área del callo floral con una respuesta típica encontrada en las Orchidace-
sus basitarsos delanteros y medios, los cuales tie- ae (Primack, 1985; Clayton & Aizen, 1996; Abda-

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 J. P. TORRETTA ET AL. Biología reproductiva de Gomesa bifolia

la-Robles et al., 2007). En esta familia, las flores van der Cingel, N. A. 2001. An atlas of orchid pollination:
de algunas especies no autógamas viven por varias America, Africa, Asia, and Australia. Rotterdam: A. A. Bal-
kema.
semanas (Primack, 1985) y su longevidad puede Clayton, S. & M. A. Aizen. 1996. Effects of pollinia removal
ser vista como una compensación por la rareza de and insertion on flower longevity in Chloraea alpina
los eventos de polinización o por impredecibilidad (Orchidaceae). Evolutionary Ecology 10: 653-660.
de los polinizadores (Endress, 1998). Darwin, C. 1862. The various contrivances by which orchid are
fertilized. London: John Murray.
´
Davies, K. L. & M. Stpiczynska. 2008. The anatomical basis of
floral, food-reward production in Orchidaceae, en J. Teixei-
AGRADECIMIENTOS ra da Silva (ed.), Floriculture, ornamental and biotechno-
logy: advances and topical issues, vol. V., pp. 392-407.
Isleworth, Middlesex: Global Science Books.
A Rodrigo B. Singer y un revisor anónimo por la
Dressler, R. L. 1993. Phylogeny and classification of the orchid
lectura crítica y sus comentarios, que permitieron mejo- familiy. Oregon: Dioscorides Press.
rar la versión preliminar del manuscrito. Endress, P. K. 1998. Diversity and evolutionary biology of tro-
pical flowers. Cambridge: Cambridge University Press.
Flach, A.; R. C. Dondon; R. B. Singer; S. Koehler; M. C. E.
Amaral & A. J. Marsaioli. 2004. The chemistry of pollina-
BIBLIOGRAFÍA
tion in selected Brazilian Maxillariinae orchids: floral
rewards and fragrance. Journal of Chemical Ecology 30:
Abdala-Robles, L.; V. Parra-Tabla & J. Navarro. 2007. Is floral 1045-1056.
longevity influenced by reproductive costs and pollination Jersáková, J.; S. D. Johnson & P. Kindlmann. 2006. Mecha-
success in Cohniella ascendens (Orchidaceae)? Annals of nisms and evolution of deceptive pollination in orchids.
Botany 100: 1367-1371. Biological Review 81: 219-235.
Ackerman, J. D. & J. C. Montero Oliver. 1985. Reproductive Neff, J. & B. B. Simpson. 1981. Oil-collecting structures in
biology of Oncidium variegatum: moon phases, pollination, Anthophoridae (Hymenoptera): morphology, function, and
and fruit set. American Orchid Society Bulletin 54: 326- use in systematics. Journal of the Kansas Entomological
329. Society 54: 95-123.
Alcántara, S.; J. Semir & V. N. Solferin. 2006. Low genetic ´
Pacek, A. & M. Stpiczynska. 2007. The structure of elaiophores
structure in an epiphytic Orchidaceae (Oncidium hookeri) in Oncidium cheirophorum Rchb. f. and Ornithocephalus
in the Atlantic rainforest of south-eastern Brazil. Annals of kruegeri Rchb. f. (Orchidaceae). Acta Agrobotanica 60: 9-14.
Botany 98: 1207-1213. Pansarin E. M. & L. M. Pansarin. 2010. Reproductive biology
Aliscioni, S. S.; J. P. Torretta; M. E. Bello & B. G. Galati. 2009. of Trichocentrum pumilum: an orchid pollinated by oil-
Elaiophores in Gomesa bifolia (Sims) M.W. Chase & N.H. collecting bees. Plant Biology. doi:10.1111/j.1438-
Williams (Oncidiinae: Cymbidieae: Orchidaceae): structure 8677.2010.00420.x
and oil secretion. Annals of Botany 104: 1141-1149. Parra-Tabla, V; C. F. Vargas, S. Magaña-Rueda & J. Navarro.
Carmona-Díaz, G. & J. García-Franco. 2009. Reproductive 2000. Female and male pollination success of Oncidium
success in the Mexican rewardless Oncidium cosymbepho- ascendens Lindey (Orchidaceae) in two contrasting habitat
rum (Orchidaceae) facilitated by the oil-rewarding Malpig- patches: forest vs agricultural field. Biological Conserva-
hia glabra (Malpighiaceae). Plant Ecology 203:253-261 tion 94: 335-340.
Carvalho, R. & I. C. Machado. 2006. Rodriguezia bahiensis Parra-Tabla, V., L. Abdala-Roberts, J. C. Rojas, J. Navarro & L.
Rchb. f.: biologia floral, polinizadores e primeiro registro Salinas-Peba. 2009. Foral longevity and scent respond to
de polinizaçao por moscas Acroceridae em Orchidaceae. pollen manipulation ad resource status in the tropical orchid
Revista Brasileira de Botanica 29: 461-470. Myrmecophila christinae. Plant Systematics and Evolution
Chase, M. W. 1986. Pollination ecology of two sympatric, 282: 1-11.
synchronously flowering species of Leochilus in Costa Pemberton, R. W. 2010. Biotic resource needs of specialist
Rica. Lindleyana 1: 141-147. orchid pollinators. Botanical Review 76: 275-292.
Chase, M. W.; R. L. Barrett; K. N. Cameron & J. V. Freudens- van der Pijl, L. & C. H. Dodson. 1966. Orchid flowers: their
tein. 2003. DNA data and Orchidaceae systematics: a new pollination and evolution. Florida: University of Miami
phylogenetic classification, en K. M. Dixon (ed.), Orchid Press.
conservation, pp. 69-89. Kota Kinabalu, Sabah: Natural Primack, R. B. 1985. Longevity of individual flowers. Annual
History Publications. Review of Ecology and Systematics 16: 15-37.
Chase, M. W.; L. Hanson; V. A. Albert; W. M. Whitten & N. H. Proctor, M.; P. Yeo & A. Lack. 1996. The natural history of
Williams. 2005. Life history evolution and genome size in pollination. Oregon: Timber Press.
subtribe Oncidiinae (Orchidaceae). Annals of Botany 95: Rasmussen, C. & J. M. Olesen. 2000. Oil flowers and oil-
191-199. collecting bees. Det Norske Videnskaps-Akademi. I. Mate-
Chase, M. W.; N. H. Williams; A. D. de Faria; K. M. Neubig; matisk Naturvidenskapelige Klasse, Ny Serie 39: 23-31.
M. C. E. Amaral & W. M. Whitten. 2009. Floral convergen- Reis, M. G.; A. D. Faria, V. Bittrich, M. C. E. Amaral & A. J.
ce in Oncidiinae (Cymbidieae; Orchidaceae): an expanded Marsaioli. 2000. The chemistry of flower rewards - Onci-
concept of Gomesa and a new genus Nohawilliamsia. dium (Orchidaceae). Journal of the Brazilian Chemical
Annals of Botany 104: 387-402. Society 11: 600-608.

23
DARWINIANA 49(1) 16-24. 2011

Reis, M. G.; R. B. Singer; R. Goncalves & A. J. Marsaioli. Singer, R. B., A. J. Marsaioli, A. Flach & M. G. Reis. 2006. The
2006. The chemical composition of Phymatidium delicatu- ecology and chemistry of pollination in Brazilian orchids:
lum and P. tillandsioides (Orchidaceae) floral oils. Natural recent advances, en J. Teixeira da Silva (ed.), Floriculture,
Product Communications 1: 757-761. ornamental and plant biotechnology, vol. IV, pp. 569-582.
Renner, S. S. & H. Schaefer. 2010. The evolution and loss of Isleworth: Middlesex: Global Science Books.
oil-offering flowers: New insights from dated phylogenies Stpiczynska,´ M.; K. L. Davies & A. Gregg. 2007. Elaiophore
for angiosperms and bees. Philosophical Transactions of diversity in three contrasting members of Oncidiinae
the Royal Society B 365: 423-435. (Orchidaceae). Botanical Journal of Linnean Society 155:
Rodríguez-Robles, J. A.; J. E. Meléndez & J. D. Ackermann. 1992. 135-148.
Effects of display size, flowering phenology and nectar availa- Stpiczynska,´ M. & K. L. Davies. 2008. Elaiophore structure
bility on effectivity visitation frequency in Comparettia falcata and oil secretion in flowers of Oncidium trulliferum Lindl.
(Orchidaceae). Amercian Journal of Botany 79: 1009-1017. and Ornithophora radicans (Rchb.f.) Garay & Pabst (On-
Roberts, D. L. 2003. Pollination biology: the role of sexual cidiinae: Orchidaceae). Annals of Botany 101: 375-384.
reproduction in orchid conservation, en K. M. Dixon (ed.), Tremblay, R. L. 1992. Trends in the pollination ecology of the
Orchid conservation, pp. 113-136. Kota Kinabalu, Sabah: Orchidaceae: evolution and systematics. Canadian Journal
Natural History Publications. of Botany 70: 642-650.
Roig Alsina, A. 2000. Clave para las especies argentinas de Tremblay, R. L.; J. D. Ackerman; J. K. Zimmerman & R. N.
Centris (Hymenoptera, Apidae), con descripción de nuevas Calvo. 2005. Variation in sexual reproduction in orchids
especies y notas sobre distribución. Revista del Museo and its evolutionary consequences: a spasmodic journey to
Argentino de Ciencias Naturales n.s. 2:171-193. diversification. Biological Journal of Linnean Society 84:
Silvera, K. I. 2002. Adaptive radiation of oil-reward com- 1-54.
pounds among Neotropical orchid species (Oncidiinae). M. Vogel, S. 1974. Ölblumen und ölsammelnde Bienen. Tropical
Sc diss., University of Florida. und Subtropical Pflanzenwelt 7: 285-547.
Simpson, B. B.; J. L. Neff & D. Seigler. 1977. Krameria, free Vogel, S. 1990. History of the Malpighiaceae in the light of
fatty acids and oil-collecting bees. Nature 267: 150-151. pollination ecology. Memoirs of the New York Botanical
Singer, R. B. & A. A. Cocucci. 1999. Pollination mechanisms Garden 55: 130-142.
in four sympatric southern Brazilian Epidendroideae Zar, J. H. 1996. Biostatistical analysis. New Jersey: Prentice
orchids. Lindleyana 14: 47-56. Hall.

24