Tese ThiagoSilvaTeles Versao Final

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Metacomunidade de Chrysomelidae (Coleoptera) em remanescentes ﬂorestais

e sua relação com atributos locais e da paisagem
Thesis · April 2020

DOI: 10.13140/RG.2.2.29631.79522
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Thiago Silva Teles

Universidade Federal de Mato Grosso do Sul
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Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação
Instituto de Biociências
Universidade Federal de Mato Grosso Do Sul
Metacomunidade de Chrysomelidae (Coleoptera) em remanescentes

florestais e sua relação com atributos locais e da paisagem
Thiago Silva Teles
Campo Grande
Abril 2020
Metacomunidade de Chrysomelidae (Coleoptera) em remanescentes
florestais e sua relação com atributos locais e da paisagem
Thiago Silva Teles
Tese apresentada como requisito para a obtenção

do título de Doutor em Ecologia, pelo Programa
de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação,
Universidade Federal de Mato Grosso do Sul.
Orientador: Danilo Bandini Ribeiro

Coorientador: Josué Raizer
Banca avaliadora
Dra. Camila Aoki

Universidade Federal de Mato Grosso do Sul – Campus de Aquidauana
Dr. Diogo Borges Provete

Dr. Francisco Valente-Neto

Dr. Maurício de Almeida Gomes

Dr. Pedro Giovâni da Silva

Universidade Federal de Minas Gerais
Aos meus pais,
Silvia Silva Teles (in memorian) e
Joair Zenere Teles (in memorian)
por sempre me incentivar
a buscar o conhecimento.
Agradecimentos
Aos meus orientadores, Danilo Bandini Ribeiro e Josué Raizer, pelo apoio, atenção e
confiança depositados em mim ao longo do desenvolvimento deste trabalho. Agradeço também
pelas orientações, não somente acadêmicas, mas as relacionadas à vida pessoal. Muito obrigado
pela amizade de vocês.
À minha esposa, Janaina Freitas Kögler, por ter me acompanhado, apoiado e me
amparado durante todos estes anos dedicados aos estudos e por ter me presenteado com nossa
filha, Maria Eduarda, que veio nos fortalecer ainda mais. Amo vocês.
Aos meus familiares pelo apoio e incentivo que me deram ao longo dos anos: Juliano
Silva Teles, Luciana Ferro Schneider e Martina; Lindaura de Souza Freitas.
Aos amigos que ajudaram nas coletas, saídas de campo, triagem e organização dos dados
em laboratório: José Gonçalves de Oliveira Júnior, Rafaela Aparecida Mariano Fernandes,
Luana Leichtweis Vieira, Fernanda Delben, Clarissa de Araújo Martins, Samuel Duleba,
Cynthia Cavalcante Santos. A ajuda de vocês foi fundamental.
A Ademir Júnior Francisco, do Programa de Pós Graduação em Ecologia e
Biodiversidade da Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, pela ajuda na
obtenção dos dados da paisagem, e pela paciência em me atender e ensinar a manipular os
programas de Sistemas de Informação Geográficas.
Aos amigos residentes, ou não, em Campo Grande que abriram as portas de suas
residências e me receberam com muito carinho: Guilherme Dalponti e Ellen Maciel; Matheus
Neves, Samuel Duleba e José Luiz Massao; Nayara Fonseca de Carvalho.
Aos proprietários das fazendas por permitirem acesso às áreas de remanescentes
florestais.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação, pela oportunidade de
participar de um dos melhores programas de Ecologia do Brasil, pelas disciplinas de excelente
qualidade e pelo apoio ao longo da execução desta tese.
À Coordenação de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de estudos,
possibilitando minha dedicação exclusiva ao desenvolvimento da tese.
A todos vocês, muito obrigado por confiarem e acreditarem em mim. Um forte abraço
a todos.
Índice
Resumo geral .............................................................................................................................. 1
General abstract .......................................................................................................................... 3
Introdução geral.......................................................................................................................... 5
Capítulo 1. Diversidade de besouros Chrysomelidae (Coleoptera) em remanescentes de

floresta semidecidual em paisagem agrícola .............................................................................. 9
Resumo ....................................................................................................................................... 9
Abstract .................................................................................................................................... 10
Introdução................................................................................................................................. 11
Métodos .................................................................................................................................... 11
Coleta de dados ........................................................................................................................ 12
Análise de dados....................................................................................................................... 15
Resultados ................................................................................................................................ 15
Discussão .................................................................................................................................. 27
Riqueza e abundância de Chrysomelidae ................................................................................. 27
Composição de espécies ........................................................................................................... 28
Capítulo 2. Metacomunidade de Chrysomelidae está espacialmente estruturada

independentemente do habitat e da paisagem sob intensa atividade agrícola .......................... 30
Resumo ..................................................................................................................................... 30
Abstract .................................................................................................................................... 31
Introdução................................................................................................................................. 32
Métodos .................................................................................................................................... 35
Coleta de besouros Chrysomelidae .......................................................................................... 35
Caracterização e classificação das paisagens e do habitat ....................................................... 35
Distribuição espacial de Chrysomelidae .................................................................................. 38
Estruturas espaciais .................................................................................................................. 38
Análises inferenciais ................................................................................................................ 40
Resultados ................................................................................................................................ 41
Caracterização da paisagem e do habitat .................................................................................. 41
Padrão espacial da metacomunidade de Chrysomelidae .......................................................... 45
Estrutura espacial, da paisagem e do habitat na metacomunidade de Chrysomelidae ............. 50
Discussão .................................................................................................................................. 56
Conclusão geral ........................................................................................................................ 59
Literatura citada........................................................................................................................ 60
Material suplementar ................................................................................................................ 69

1
Resumo geral
Mudanças na cobertura e uso do solo têm sido uma grande ameaça à biodiversidade por reduzir
áreas de habitat natural e por alterar a dinâmica de metacomunidades originais, via
fragmentação de habitat. Nesta tese, meu objetivo é compreender os efeitos das características
da paisagem (i.e., composição e estrutura) e das características do habitat sobre a
metacomunidade de Chrysomelidae (Coleoptera), habitantes de fragmentos relictuais de
floresta semidecídua em uma paisagem com intensa prática agrícola. No primeiro capítulo
apresento uma descrição da região de estudo, da assembleia destes besouros quanto a sua
riqueza e composição, e os padrões espaciais e temporais de distribuição na área e período de
estudo. Ao todo, foram capturados 610 indivíduos de 135 espécies pertencentes a sete
subfamílias em 18 remanescentes florestais. Galerucinae e Eumolpinae apresentaram a maior
riqueza e abundância. O maior pico de abundância e riqueza aconteceu em outubro de 2017,
enquanto os menores valores foram registrados em fevereiro de 2018. No segundo capítulo,
descrevo os efeitos da paisagem e do habitat sobre a riqueza e composição dos besouros
crisomelídeos. Os resultados mostram que a riqueza de Chrysomelidae depende de
características da paisagem e de processos espacialmente estruturados, que são independentes
das características do habitat e paisagem. Quanto à composição de espécies, os resultados
evidenciam a importância dos processos espacialmente estruturados em escala ampla, sendo
estes processos responsáveis por determinar a variação na composição de espécies. As
características da paisagem e do habitat não explicaram significativamente a variação na
composição de espécies. Estes resultados de que a assembleia de crisomelídeos não está
relacionada aos atributos da paisagem e do habitat, mas sim às estruturas espaciais, indica que
há processos espacialmente estruturados que são independentes das características da paisagem
e do habitat. Sendo assim, esta assembleia deve se organizar de acordo com a dinâmica de
manchas, na qual as manchas de habitat são relativamente homogêneas (na perspectiva das
2
espécies) e a dispersão é o fator mais importante que pode estar estruturando esta
metacomunidade.
3
General abstract
Changes in land use and land cover have been a major threat to biodiversity by reducing areas
of natural habitat (habitat loss) and by changing the dynamics of original (meta) communities,
via habitat fragmentation. In this thesis, my objective is to understand the effects of landscape
characteristics (i.e. composition and structure) and habitat characteristics on the
metacommunity of Chrysomelidae (Coleoptera), inhabitants of relictual fragments of
semideciduous forest in a landscape with intense agricultural practice. In the first chapter I
present a description of the study region, the assembly of these beetles in terms of their richness
and composition, and the spatial and temporal patterns of distribution in the area and period of
study. Altogether, 610 individuals of 135 species belonging to seven subfamilies were captured
in 18 forest remnants. Galerucinae and Eumolpinae showed the greatest richness and
abundance. The highest peak of abundance and richness occurred in October 2017, while the
lowest values were recorded in February 2018. In the second chapter, I describe the effects of
landscape and habitat on the richness and composition of chrysomelid beetles. The results show
that the richness of Chrysomelidae depends on characteristics of the landscape and spatially
structured processes, which are independent of the characteristics of the habitat and landscape
features. As for species composition, the results show the importance of spatially structured
processes on a broad scale (the entire study area), these processes being responsible for
determining the variation in species composition. No effect of landscape and habitat
characteristics explained the variation in species composition. My results indicate that the
assembly of leaf-beetles is not structured by the attributes of the landscape and habitat, but are
related to spatial structures, indicating that there are spatially structured processes that are
independent of the characteristics of the landscape and the habitat. Based on results, I can
observe that there is evidence that this assembly is in agreement with a patch dynamics, which
4
predicts that habitat patches are relatively homogeneous (from the perspective of species) and
dispersion is the most important factor that may be structuring this metacommunity.
5
Introdução geral
Modificações das paisagens naturais provocadas por ações antrópicas, que incluem mudanças
na cobertura e uso do solo, são as principais ameaças à biodiversidade por trazerem dois
processos distintos atrelados: perda e fragmentação de habitat (Fischer & Lindenmayer 2007).
Habitat pode ser amplamente definido como a variedade de ambientes adequados para uma
espécie (Fischer & Lindenmayer 2007), por exemplo habitat florestal, campestre ou aquático.
A perda de habitat leva à restrição em quantidade de ambientes adequados para as espécies,
enquanto sua fragmentação de habitat gera, além de alterações no tamanho, isolamento e
perturbações nos remanescentes (Fahrig & Jonsen 2008). No processo de fragmentação em si,
para uma dada quantidade de habitat em uma paisagem, manchas de habitat original são
subdivididas em áreas menores isoladas em algum grau umas das outras (Fahrig et al. 2019).
Essas manchas ficam imersas em uma matriz circundante que influencia o deslocamento dos
organismos entre essas áreas. Obviamente, neste processo de fragmentação há perda de habitat,
que limita a permanência de espécies especialistas em relação ao habitat original (Haddad et al.
2015).
Dentre os diversos tipos de habitat que estão sendo perdidos em todo planeta, os habitats
florestais são os mais impactados. De 2000 a 2012 houve redução de cerca de 2,3 milhões km²
em florestas no mundo, sendo as florestas tropicais o sistema que mais perdeu cobertura
anualmente, além de sofrer com o processo de fragmentação (Hansen et al. 2013). Estima-se
que cerca de 70% dos remanescentes de florestas tropicais estejam em fragmentos distantes das
grandes áreas naturais de florestas (Haddad et al. 2015). Neste cenário, o Brasil é o país que
apresentou a maior perda de cobertura florestal (Hansen et al. 2013). Mais de 27% da perda
permanente de cobertura florestal está associada à produção de commodities, caracterizado pela
conversão permanente e de longo prazo de sistemas florestais em sistemas de uso não florestal,
como agricultura, mineração ou infraestrutura de energia (Curtis et al. 2018).

6
As paisagens que sofreram com intensa perda de habitat e fragmentação, resultado da
expansão agrícola, apresentam seus remanescentes florestais geralmente divididos em manchas
muito pequenas e isoladas (Ribeiro et al. 2009). Como resultado, populações animais e vegetais
são isoladas em fragmentos imersos numa matriz circundante inadequada para sobrevivência e
dispersão dos organismos de muitas espécies nativas (Fernández-Chacón et al. 2014).
Além dos fatores deletérios diretos à biodiversidade, como a perda de habitat e sua
fragmentação, alterações causadas por mudanças no uso e cobertura do solo podem gerar
paisagens com baixas resiliência e baixa prioridade de conservação, sendo consequentemente
destinado menos recurso financeiro para práticas conservacionistas. Um exemplo de paisagem
com estas características é a região centro-sul de Mato Grosso do Sul, região conhecida como
“Zona Serra de Maracajú”. Esta região abrange 33 municípios e constitui a região desse Estado
com a menor cobertura vegetal nativa (cerca de 13%), predominando áreas destinadas à prática
agrícola e pecuária, sendo a região com maior grau de antropização (Mato Grosso do Sul/ZEE
2015). Nessa paisagem há predomínio de extensas áreas cultiváveis com poucos e pequenos
fragmentos florestais isolados uns dos outros.
Cenários como o visto na região, apesar de haver pouca e fragmentada vegetação nativa,
podem abrigar uma parcela muito rica da fauna, por exemplo, de besouros crisomelídeos (Teles
et al. 2019), devido ao processo de substituição espacial de espécies (alta diversidade beta) entre
os fragmentos florestais remanescentes (Teles et al. no prelo). Assim, compreender os
processos em diferentes escalas que afetam a biodiversidade em paisagens fragmentadas é
fundamental para a compreensão da ecologia de metacomunidades que habitam os fragmentos
de habitat em tais paisagens.
Uma metacomunidade é descrita como um conjunto de comunidades locais
potencialmente conectadas através de processos de dispersão de espécies (Leibold et al. 1997,
2004). Este arcabouço teórico está basicamente centrado ao redor de quatro modelos teóricos
7
idealizados de metacomunidades (sensu Leibold et al. 2004, Zheng et al., 2015): dinâmica de
manchas (patch dynamics), ordenação de espécies (species sorting), efeito de massa (mass
effects) e modelo neutro (neutral model). O modelo de dinâmica de manchas (patch dynamics)
assume que as manchas de habitat são ambientalmente homogêneas e a diferença na
composição de espécies difere pela habilidade de dispersão dos organismos e pela demanda
conflitante entre colonização e competição. Os modelos de ordenação de espécies (species
sorting) e efeito de massa (mass effect) assumem que o ambiente é heterogêneo e que a
capacidade de dispersão pode ser “intermediária” (permitindo que espécies possam se agregar
em seus ótimos ambientais – species sorting), ou “alta” (permitindo que as espécies se
estabeleçam em um habitat sumidouro devido à imigração contínua - mass efect). Por fim, o
modelo neutro (neutral model) assume que as espécies não diferem em habilidade competitiva
ou capacidade de movimento (dispersão), e que as comunidades são estruturadas por processos
de deriva ecológica mais do que por especificidade das espécies.
A incorporação do arranjo espacial e da qualidade das manchas de habitat, nos estudos
de metacomunidades, tem evidenciando a importância das características tanto relacionados ao
habitat quanto a paisagem em que a mancha de habitat está inserida (Cotennie & Cottenie 2005,
Logue et al. 2011). Apesar de estar implícito nos modelos teóricos de dinâmica de
metacomunidades, poucos estudos têm relacionado as características das paisagens com estas
dinâmicas (Biswas & Wagner 2012, Almeida-Gomes et al. 2020), mesmo estas características
(estruturais e composicionais) sendo importantes para diferentes taxa, como lagartos (Ryberg
& Fitzgerald 2016) e besouros coccinelídeos (Woltz & Landis 2014). Nesta tese eu testo a
hipótese de que a metacomunidade de besouros crisomelídeos em remanescentes florestais são
guiadas tanto por fatores relacionados às características da paisagem (i.e., composição da
paisagem e conectividade), quanto às características do habitat (i.e., área e complexidade
estrutural).
8
Chrysomelidae é uma das principais famílias de besouros fitófagos que compõe a fauna
de insetos de diversos ecossistemas terrestres, com exceção das regiões polares (Baselga &
Novoa 2006, Aslan et al. 2009, 2012, Linzmeier & Ribeiro-Costa 2013, Bouzan et al. 2015,
Sánchez-Reyes et al. 2016). Estes insetos respondem às alterações estruturais do habitat (Teles
et al. 2019) bem como às diferentes fitofisionomias (Ohsawa & Nagaike 2006, Pimenta & De
Marco 2015) e, dessa forma, têm apresentado grande potencial como bioindicadores (Sánchez-
Reyes et al. 2019). Assim, por serem organismos sensíveis às alterações ambientais, minha
predição inicial é que tanto as características da paisagem, relacionadas à composição
(diferentes tipos de uso do solo e cobertura, como área florestada natural e área agrícola, por
exemplo) e diversidade estrutural (relacionadas a conectividade entre as manchas, por
exemplo), quanto as características do habitat, relacionadas à qualidade (numa perspectiva de
paisagem, sensu Ryberg & Fitzgerald 2016) e ao isolamento irão influenciar a dinâmica das
metacomunidades destes besouros.
No primeiro capítulo, faço uma descrição da região de estudo e da fauna de
Chrysomelidae amostrada nos fragmentos florestais e apresento os padrões espacial e temporal
de riqueza, abundância e composição de espécies, espacial e temporalmente. No segundo, testo
a hipótese da influência das características da paisagem e do habitat sobre a metacomunidade
de Chrysomelidae. Assim vou concluir que a metacomunidade de besouros Chrysomelidae em
remanescentes florestais em uma paisagem com intensa prática agrícola, é composta por
espécies que se equivalem em suas habilidades de movimentação e em valor adaptativo, sendo
guiadas por processos espacialmente estruturados e que são independentes das características
da paisagem e do habitat.
9
Capítulo 1. Diversidade de besouros Chrysomelidae (Coleoptera) em
remanescentes de floresta semidecidual em paisagem agrícola
Resumo
Mudanças na cobertura original e no uso da terra têm gerado paisagens com intensa perda de
habitat e com remanescentes de habitat imersos em uma matriz inóspita para as espécies
originais. Apesar da baixa prioridade de conservação de áreas com intensa perda de habitat e
com poucas e dispersas manchas de habitat natural, estas manchas relictuais podem abrigar
grande biodiversidade. Neste capítulo, visando contribuir para o preenchimento da lacuna do
conhecimento sobre a fauna de remanescentes florestais, avaliei a estrutura e composição da
assembleia de Chrysomelidae (Coleoptera) de remanescente de floresta semidecidual, imersos
em uma matriz antropizada (intensa prática agrícola), tanto em escala regional quanto em escala
local (fragmento). Amostrei 18 fragmentos florestais com armadilhas Malaise, entre os meses
de outubro de 2017 e março de 2018. Encontrei 610 indivíduos de 137 (morfo)espécies e sete
subfamílias, sendo Galerucinae a mais rica e abundante. A maioria das espécies apresentou
apenas um indivíduo (singleton) representando 58% da riqueza total, e apenas uma espécie
apresentou mais de 70 indivíduos (15% da abundância total). Em comparação com as
informações disponíveis na literatura, concluo que a região apresenta uma fauna de
Chrysomelidae muito diversa, que incluiu primeiros registros de ocorrência de algumas
espécies para o Brasil, assim como possíveis novas espécies.

10
Abstract
Changes in original land cover and land use have generated landscapes with intense habitat loss
and remnants of habitat immersed in an inhospitable matrix for the original species. Such
landscapes may have a low conservation priority, generating gaps in the knowledge of species.
In this chapter, aiming to contribute to filling such gaps, I accessed to the Chrysomelidae
(Coleoptera) assembly of forest remnants of semi-deciduous forest, immersed in an
anthropogenic matrix (intense agricultural practice), regarding its structure and composition,
both on a regional scale and on a local scale (fragment). I sampled 18 forest fragments with
Malaise traps, from October 2017 to March 2018, during the first week of each month. I found
610 individuals and 137 (morpho)species and seven subfamilies, with Galerucinae being the
richest and most abundant. Most species presented only one individual (singleton) representing
58% of the total richness, and only one species presented more than 70 individuals (15% of the
total abundance). In comparison with the information available in the literature, I conclude that
the region has a remarkably diverse fauna of Chrysomelidae, which included first records of
some species for Brazil, as well as possible new species.

11
Introdução
A perda e a fragmentação do habitat são as principais causas do declínio da biodiversidade
(Fischer & Lindenmayer 2007). Estes processos estão relacionados à conversão e uso do solo,
onde vários tipos de habitat, mas principalmente os florestais, dão espaço à agricultura (Curtis
et al. 2018). Dessa forma, os remanescentes geralmente ficam imersos em uma matriz muito
diferente da original, com área reduzida e isolados dos demais fragmentos e das grandes
extensões de florestas (Haddad et al. 2015). A matriz circundante destes remanescentes
florestais pode interferir negativamente na dinâmica de dispersão das espécies (Biz et al. 2017),
fazendo com que espécies permaneçam isoladas, provocando assim, a redução das populações
via cruzamentos consanguíneos (Hanski 2011).
Chrysomelidae é uma das maiores famílias de Coleoptera distribuídas mundialmente, com
cerca de 36.000 espécies descritas (Bouchard et al. 2017) e estimativas de que possa haver mais
60.000 (Jolivet 2015). Para o Brasil, há registros de mais de 6.000 espécies pertencentes a mais
de 550 gêneros (Sekerka et al. 2017), entretanto esta fauna é subestimada, tendo em vista que
muitas regiões do país encontram-se subamostradas. Um exemplo, é o estado de Mato Grosso
do Sul que, apesar dos recentes esforços em listar sua fauna (Graciolli et al. 2017) e flora
(Farinaccio et al. 2018) poucos estudos abordaram a fauna de Chrysomelidae no estado (mas
veja Teles et al. 2019, no prelo).
Aqui meu objetivo foi caracterizar a fauna de besouros Chrysomelidae (Coleoptera) que
ocorrem em remanescentes florestais imersos em uma matriz agrícola. Para isso descrevi os
padrões de variação em riqueza, abundância e composição de espécies desses besouros em uma
amostra de fragmentos de floresta semidecidual na transição de Floresta Atlântica e Cerrado.
Métodos
Área de estudo
12
O estudo foi conduzido no município de Dourados, Mato Grosso do Sul. O município localiza-
se na porção do estado compreendida pela Região Hidrográfica do Rio Paraná, na região com
influência da Floresta Atlântica e transição com o Cerrado (SEMAC, 2015). Como
consequência, originalmente a região apresentava muitas fitofisionomias, proporcionando uma
florística amplamente diversificada. Devido ao incentivo a ocupação da região pelo governo
federal durante a década de 1940 (Santana-Junior 2009) e a falta de planejamento para tal
expansão, a maior parte da vegetação nativa foi suprimida, cedendo espaço para culturas
agrícolas e pastagens (Martins 2001), restando apenas fragmentos de floresta estacional aluvial
e de cerrado imersos em uma matriz agrícola (SEMAC, 2011). O clima da região, segundo a
classificação de Köpen, é do tipo Cwa, mesotérmico úmido, com verão úmido e inverno seco
(Fietz & Fisch 2008) com predomínio de Latossolo Vermelho Distrófico (Latossolo Vermelho-
Escuro) (Amaral et al. 2000).
Amostrei 18 remanescentes florestais com área média de 81ha (± 62ha), com mínimo
de 14.47ha e máximo de 252.9ha localizados na transição entre área urbana e rural (Fig. 1),
entre os meses de setembro de 2017 e fevereiro de 2018. Este período corresponde com o
período de maior abundância e riqueza de besouros, incluindo crisomelídeos (Linzmeier &
Ribeiro-Costa 2013).
Coleta de dados
Cada fragmento foi amostrado durante a primeira semana de cada mês utilizando armadilhas
Malaise (Townes 1972) (2 m de comprimento por 1.5 m de altura) instaladas à, no mínimo, 30
m da borda em direção ao interior do fragmento. Cada coleta contou com sete dias de exposição
da armadilha em campo, totalizando 108 coletas. Os crisomelídeos coletados foram separados
dos demais insetos, montados e identificados em subfamílias e morfoespécies (espécies daqui
em diante), utilizando como classificação aquela proposta por Reid (2000, 1995). Os vouchers
13
encontram-se no Laboratório de Ecologia Teórica da Universidade Federal da Grande Dourados
(UFGD) em preparo para serem depositados na Coleção Zoológica de Referência (ZUFMS) da
Universidade Federal de Mato Grosso do Sul (UFMS).

14
Figura 1. Imagem de satélite (Google Satellite) com a localização da área de estudo
da metacomunidades de besouros Chrysomelidae (Coleoptera) em remanescentes
florestais de uma região com intensa atividade agrícola.

15
Análise de dados
Acessei a estrutura da assembleia de Chrysomelidae calculando a abundância, a riqueza e a
composição de espécies, tanto em escala regional quanto para cada fragmento amostrado.
Utilizei o framework proposto por Chao et al. (2014) que se baseia nos números de Hill, para
gerar uma curva de rarefação de espécies bem como uma curva de cobertura amostral,
considerando 1000 permutações e extrapolação de duas vezes o número de indivíduos
amostrados. Para saber quantas espécies potencialmente podem ocorrer na região bem como
em cada fragmento e que não foram evidenciadas pelo método de coleta, utilizei o estimador
de riqueza não paramétrico Chao1. Classifiquei a abundância em cinco classes: 1) singletons:
espécies com apenas um indivíduo; 2) doubletons: espécies com dois indivíduos; 3) raras:
espécies com três a 10 indivíduos; 4) comum: espécies com 11 a 70 indivíduos; e 5) muito
comum: espécies com 71 indivíduos ou mais.
Todas as análises foram realizadas no programa R (R Core Team & Team 2019). A
riqueza e a abundância foram acessadas utilizando o pacote “BiodiversityR” (Kindt & Coe
2005). As curvas de rarefação e de cobertura amostral, bem como a estimativa de espécies
(Chao 1) foram calculadas utilizando o pacote “iNEXT” (Hsieh et al. 2019).
Resultados
Encontrei 610 besouros Chrysomelidae de 135 espécies em seis subfamílias (Tab. 2). A curva
de acumulação de espécies indicou que em 95% das vezes que dobrássemos o esforço amostral,
medido pela acumulação de indivíduos, o número médio das espécies de Chrysomelidae (276
espécies) estaria entre 211 e 398 espécies (Fig. 2a). A curva de cobertura amostral indicou que
cerca de 87% (intervalo de confiança de 95% = 84% - 90%) dos indivíduos na comunidade
pertenceriam às espécies amostradas (Fig. 2b), sendo estas aproximadamente 47% das espécies
que potencialmente existem na região (Chao1 = 286 ± erro padrão = 45,3).

16
Tabela 2. Frequência de ocorrência e abundância das (morfo)espécies de besouros
Chrysomelidae em remanescentes florestais de uma região com intensa atividade
agrícola. Frequência de ocorrência nas armadilhas (FOarm); frequência de ocorrência
nos fragmentos (FOfrag); número de indivíduos (nindiv).
Subfamília FOArm FOfrag nindiv

Espécie
Bruchinae
Bruchinae sp.1 1 1 1
Bruchinae sp.2 4 4 4
Cassidinae
Baliosus sp.1 1 1 1
Chalepini sp.1 1 1 1
Charidotella (Metrionaspis) rubincuda (Guérin, 1 1 1
1844)*
Charidotis auroguttata Boheman, 1855* 1 1 1
Charidotis fugitiva Spaeth, 1936** 1 1 1
Charidotis furunculus (Boheman, 1855)* 3 3 3
Charidotis quadrioculata (Boheman, 1855)** 2 1 2
Clinocarinispa sp.1 1 1 1
Clinocarinispa sp.2 1 1 1
Heterispa sp.1 1 1 1
Hybosa fornicata Boheman, 1855* 2 2 2
Ischnocodia annulus (Fabricius, 1781)* 3 3 5
Microctenochira achardi (Spaeth, 1926)* 2 2 3
Octhispa sp.1 2 2 2
Oxychalepus sp.1 3 2 3
Paraselenis (Spaethiechoma) flava (Linnaes, 1 1 1
1758)*
Syngambria bisinuata (Boheman, 1855)* 1 1 1
Temnocthispa sp.1 1 1 1
Chrysomelinae
Chrysomelinae sp.1 1 1 1
17
Chrysomelinae sp.2 1 1 1
Criocerinae
Lema sp.1 2 2 2
Lema sp.2 1 1 1
Lema sp.3 1 1 1
Lema sp.4 1 1 1
Cryptocephalinae
Cryptocephalinae sp.1 1 1 1
Eumolpinae
Antitypona sp.1 9 7 19
Colaspis sp.1 6 5 70
Colaspis viridilimbata Lefèvre, 1877 7 7 10
Endocephalus suffriani paraguayensis 2 2 90
(Jacoby, 1900)
Eumolpus sp.1 2 2 2
Eumolpinae sp.1 4 2 9
18
Taimbezinhia sp.1 8 8 11
Galerucinae
Alticini sp.1 1 1 1
Alticini sp.2 1 1 1
Alticini sp.4 2 2 6
Alticini sp.6 3 3 3
Alticini sp.7 2 2 3
Alticini sp.8 4 3 12
Alticini sp.9 2 1 2
19
Asphaera hilaris Jacoby, 1905 11 8 27
Brasilaphthona sp.1 8 7 61
Galerucinae sp.2 4 4 14
Heikertingerella sp.1 10 6 16
Heikertingerella sp.2 1 1 4
Wanderbiltiana dilecta (Jacoby, 1894) 20 13 30
* novo registro para Mato Grosso do Sul; ** novo registro para o Brasil
20
Figura 2. Acumulação de espécies (a) e cobertura amostral (b) da comunidade de
Chrysomelidae (Coleoptera) em remanescentes florestais de paisagem dominada por
atividade agrícola. Linha sólida = valor observado; linha tracejada = valor extrapolado;
Área sombreada = intervalo de confiança de 95% estimados por bootstrap.

21
Galerucinae foi a subfamília mais bem representada na comunidade amostrada, com
maior número de espécies e abundância (Fig. 3), seguida de Eumolpinae, Cassidinae,
Cryptocephalinae, Criocerinae, Bruchinae e Chrysomelinae. A espécie mais abundante foi
Endocephalus suffriani paraguayensis (Jacoby, 1900) com 15% da abundância total, enquanto
Wanderbiltiana dilecta (Jacoby, 1894) foi a espécie com maior frequência de captura (presente
em 20 das 108 coletas) e a espécie mais amplamente distribuída entre os fragmentos, presente
em 13 dos 18 fragmentos amostrados. Asphaera hilaris Jacoby, 1905 foi a única espécie que
ocorreu em todos os meses de coleta (Fig. 4).

22
Figura 3. Representatividade das subfamílias de Chrysomelidae (Coleoptera)
coletadas em remanescentes de floresta semidecidual de uma paisagem dominada
por atividade agrícola.

23
Mais da metade das espécies de Chrysomelidae (79 espécies, 58% do total) tinham
apenas um indivíduo na amostra (singletons). Vinte espécies (14,8%) foram doubletons, 26
(18,4%) raras, 11 (8,1%) comuns e apenas uma espécie (0,73%) muito comum. Esta espécie
(Endocephalus suffriani paraguayensis) representou quase 15% da abundância total de
besouros crisomelídeos.
24
Figura 4. Amostra da diversidade de besouros Chrysomelidae, representada pelas
espécies mais abundantes e frequentes em fragmentos de floresta semidecídua de
uma paisagem com intensa atividade agrícola. a) Endocephalus suffriani
paraguayensis (15% da abundância total); b) Colaspis sp. (11,5%); c) Brasilaphthona
sp. (10%); d) Wanderbiltiana dilecta (10%); e) Asphaera hilaris (4,4%); f) Antitypona
sp. (3,1%); g) Heikertingerella sp. (2,6%); h) Alticini sp. (2,5%); i) Galerucinae sp.
(2,3%); j) Acanthonika sp. (2%); k) Aticini sp.; l) Taimbezinha sp. (1,8%); m) Colaspis
viridilimbata (Lefèvre, 1877) (1,5%).

25
Amostrei em média 34 indivíduos por fragmento (desvio padrão = 26), sendo que dois
fragmentos tiveram menos de 10 indivíduos, enquanto o fragmento mais abundante teve 102
indivíduos. Já em relação à riqueza de espécies, encontrei em média 14 espécies (± 5 espécies)
por fragmento, sendo que o fragmento mais rico tinha 24 espécies e os quatro fragmentos mais
pobres apresentaram menos de 10 espécies.
Em relação aos meses de coleta, encontrei em média 102 indivíduos (± 122) e 34
espécies (± 21) por mês de coleta. O mês de outubro de 2017, apesar de ter sido o mês que
apresentou a maior abundância (353 indivíduos) e a maior riqueza (67 espécies), apresentou o
menor número rarefeito de espécies (Fig. 5).

26
Figura 5. Riqueza rarefeita de espécies de besouros Chrysomelidae (Coleoptera)
durante seis meses de coletas em remanescentes de floresta semidecidual de uma
paisagem com intensa prática agrícola.

27
Discussão
Riqueza e abundância de Chrysomelidae
A fauna regional de Chrysomelidae nos remanescentes florestais é abundante e rica nessa
paisagem com grande perda de habitat e alta fragmentação. A riqueza de espécies é alta, quando
comparamos com os resultados de outros estudos em regiões com diferentes níveis de
conservação (Linzmeier & Ribeiro-Costa 2012, 2013, Sánchez-Reyes et al. 2014, Bouzan et al.
2015). Essa alta diversidade não se repete localmente nos fragmentos de floresta. Como
fragmentos florestais com pequenas áreas (tais como os que estudei) suportam poucas espécies
por conta da relação espécies-área e pelos efeitos relacionados à ampliação de bordas (efeito de
borda). Estudos recentes indicam que o conjunto das áreas florestadas em paisagens altamente
fragmentadas tem riqueza de espécies igual ou superior àquela encontrada em uma única
floresta com área igual à soma das áreas desses fragmentos (Fahrig et al. 2019).
Outro fato que pode contribuir para a alta riqueza e abundância de Chrysomelidae é o
estado de conservação e sucessão ecológica dos remanescentes florestais. É conhecido que
locais mais abertos, com maior luminosidade, que apresentem mais herbáceas e plantas de sub-
bosque apresentam maior diversidade de Chrysomelidae (Linzmeier and Ribeiro-Costa, 2012;
Teles et al., 2019). Os remanescentes florestais da região ainda carecem de um estudo para
determinar o grau de conservação em que se encontram. Porém, o que constatamos durante as
coletas e pelo histórico de ocupação e uso da terra na região (Santana-Junior 2009) é que estas
áreas apresentam densidade de plantas reduzida, seja pela extração seletiva de madeira, seja
pela pressão exercida pelos métodos aplicados na agricultura local.
Aqui registrei uma grande quantidade de espécies (50% do total) com um único
indivíduo (singletons), valor comumente observado em comunidades de artrópodes tropicais
(e.g. Kirmse & Chaboo 2018, Gatti & Carneiro 2019, Guedes et al. 2019), mesmo que de modo
geral a abundância desses besouros seja relativamente alta (Linzmeier & Ribeiro-Costa 2013).
28
A grande quantidade de espécies com apenas um ou dois indivíduos também têm sido frequente
em estudos com comunidades de Chrysomelidae em regiões tropicais (e.g. Linzmeier &
Ribeiro-Costa 2012) e temperadas (e.g. Sánchez-Reyes et al. 2014). A presença de grande
número de singletons pode ser reflexo tanto do método de coleta quanto das características das
próprias espécies. Armadilhas Malaise são passivas e dependem da atividade dos insetos para
captura e podem capturar muitas espécies transitórias, podendo assim, influenciar no número
de espécies/indivíduos capturados. Por outro lado, singletons e doubletons podem ser
genuinamente espécies raras e apresentarem baixa abundância e distribuição espacial restrita
mediada pela baixa disponibilidade de alimento (Novotný & Basset 2000).
Como era de se esperar, pelo padrão sazonal de Chrysomelidade, os picos de abundância
e diversidade ocorrem no início da época das chuvas, o que coincide com o início da primavera
(e.g. Linzmeier & Ribeiro-Costa 2013) e isso se repete considerando-se subconjuntos da
comunidade, tal como as subfamílias Galerucinae e Eumolpinae. A disponibilidade e qualidade
dos alimentos está diretamente relacionada a esse padrão, tanto que insetos herbívoros
geralmente preferem folhas mais jovens, com maior quantidade de nutrientes e de água, maior
teor de nitrogênio e menos defesas químicas como taninos e resinas (Jolivet 1988). Além disso,
a maior abundância de flores nas estações da primavera e verão favorece besouros que incluem
estruturas florais em sua dieta, tal como os Eumolpinae (e.g. Basset & Samuelson 1996).
Composição de espécies
Estudos envolvendo comunidades de Chrysomelidae têm apresentado listas de espécies com
baixa resolução taxonômica (e.g. Teles et al. 2019). Este fato se deve principalmente à carência
em especialistas e ferramentas adequadas (tal como chaves dicotômicas) e de uma ampla
revisão das subfamílias, em especial para a região Neotropical (Michael Geiser, comunicação
pessoal). Para o estado de Mato Grosso do Sul, apenas um estudo (Teles et al. 2019) apresenta
29
algum registro mais recente sobre as espécies encontradas na região do município de Dourados,
MS, que assim permanece como uma lacuna no conhecimento de crisomelídeos.
Apesar da carência de informações e ferramentas adequadas para a identificação
taxonômica de Chrysomelidae, algumas subfamílias como Casssidinae, por exemplo,
apresentam uma resolução taxonômica mais refinada, contando com catálogo disponível on-
line (Borowiec & Swietojanska 2018). Neste caso, há informação farta, mas muitos registros
apresentam incongruências. Por exemplo, algumas espécies com ocorrência no estado de Mato
Grosso, são na verdade, registros para o estado de Mato Grosso do Sul. Um destes exemplos é
o caso de Coptocycla (Coptocyclella) adamantina (Germar, 1824) que Borowiec (1996)
registra para Mato Grosso, quando na verdade foi encontrada em Corumbá, Mato Grosso do
Sul.
Neste estudo a maioria das espécies de Cassidinae são novos registros para o estado de
Mato Grosso do Sul e algumas delas, novos registros para o Brasil. Com base nas espécies de
Cassidinae, pode-se evidenciar que a fauna de Chrysomelidae da região de estudo apresenta
influência de diversos domínios florestais e climáticos como evidenciado pela presença de
Charidotis fugitiva, encontrada na região do Parque Nacional Amboró, na Bolívia, a mais de
1000 metros de altitude, e por Microctenochira achardi com ocorrência registrada para
Argentina, Paraguai e Brasil.

30
Capítulo 2. Metacomunidade de Chrysomelidae está espacialmente
estruturada independentemente do habitat e da paisagem sob intensa
atividade agrícola
Resumo
O processo de mudança do uso e cobertura do solo além de promover a perda de habitat, pode
também gerar fragmentação alterando as características estruturais das paisagens e assim,
influenciar a dinâmica das metacomunidades. Neste capítulo, meu objetivo é saber se as
características da paisagem e do habitat influenciam a metacomunidade de Chrysomelidae.
Encontrei resultados que mostram que a metacomunidade está espacialmente estruturada por
processos que ocorrem em ampla escala (toda região de estudo) e que são independentes das
características da paisagem e do habitat. Em paisagens com intensa atividade agrícola, o fator
histórico pode ser muito relevante, fazendo com que os efeitos das características da paisagem
como conectividade, composição, quantidade e qualidade do habitat apresentem papel menos
relevante na dinâmica de metacomunidades relictuais.

31
Abstract
The process of changing land use and land cover, in addition to promoting habitat loss, can also
generate fragmentation by altering the structural characteristics of landscapes and thus influence
the dynamics of metacommunities. In this chapter, my goal is to find out if the characteristics
of the landscape and habitat influence the Chrysomelidae metacommunity. I found results that
show that the metacommunity is spatially structured by processes that occur on a large scale
(throughout the study region) and that are independent of the characteristics of the landscape
and habitat. In landscapes with intense agricultural activity, the historical factor can be very
relevant, making the effects of landscape characteristics such as connectivity, composition,
quantity and quality of habitat play a less relevant role in the dynamics of relictual
metacommunities.
32
Introdução
Mudanças no uso da terra podem ser consideradas significativas ameaças à biodiversidade, por
geralmente serem precedidas de dois processos distintos, porém muitas vezes atrelados: a perda
de habitat e a fragmentação (Fischer & Lindenmayer 2007, Didham et al. 2012, Püttker et al.
2020). A perda de habitat pode ser considerada a principal causa do declínio da biodiversidade
por apresentar consistentes efeitos negativos para diferentes populações ao redor do planeta
(Fahrig 2003). Estes efeitos negativos estão relacionados à redução da área de habitat e
consequente perda de recursos levando, por exemplo, à diminuições das cadeias tróficas,
alterações na interação das espécies, redução de espécies especialistas, diminuição no sucesso
reprodutivo e dispersão (Fahrig 2003).
A fragmentação de habitat é um processo que ocorre quando uma extensa área de habitat
nativo é transformada em um número de manchas de habitat de menor área, isoladas uma das
outras por uma matriz diferente da original (Fahrig 2003). Este processo apesar de ser pensado,
muitas vezes, como um processo envolvendo tanto a perda de habitat, quanto a separação do
habitat remanescente em manchas menores e isoladas, constitui em uma diferença no padrão
espacial entre paisagens (Fahrig 2017). A fragmentação pode ser gerada naturalmente, porém,
a maior preocupação quanto aos efeitos da fragmentação de habitat sobre a biodiversidade está
nos efeitos das causas antrópicas, como a abertura e conversão de áreas de vegetação nativa em
outro tipo de uso, que não o natural (Franklin et al. 2002).
Paisagens que tiveram intensa perda e fragmentação de habitat apresentam cenários em
que as manchas de habitat nativo estão imersas em uma matriz muitas vezes inóspitas para as
espécies locais, isolando populações e criando uma rede de pequenas comunidades locais. Tais
paisagens permitem compreender os fatores que norteiam comunidades habitantes das manchas
de habitat remanescentes, bem como a dinâmica destas espécies em escala regional no contexto
de metacomunidades. Uma metacomunidade pode ser definida como um conjunto de

33
comunidades locais que se conectam através de processos de dispersão (Leibold et al. 2004). A
teoria de metacomunidades explora como os processos regionais (dispersão) combinados com
fatores locais (interação de espécies e partição de nichos) afetam a coexistência de espécies em
várias escalas (Mihaljevic et al. 2015). Os modelos de dinâmica de metacomunidades levam
em consideração três processos ecológicos: dispersão, filtros ambientais e interação de espécies
(Biswas & Wagner 2012).
Quatro modelos teóricos (paradigmas) de dinâmica de metacomunidade foram
sugeridos por Leibold et al. (2004): patch dynamics (dinâmica de manchas), species-sorting
(ordenação de espécies), mass effects (efeito de massa) e neutral dynamics (dinâmica neutra).
No modelo patch dynamics, as manchas de habitat são ambientalmente homogêneas e a
diversidade local é limitada pela capacidade de dispersão das espécies. As dinâmicas espaciais
são dominadas por extinção local e colonização. No modelo species-sorting as manchas de
habitat são ambientalmente heterogêneas e a dispersão não é limitada, permitindo que as
espécies preencham os nichos dentro das áreas de habitats por diferenciação de nicho. No
modelo mass-effect as manchas de habitat são homogêneas e a dispersão de espécies é alta o
suficiente para que espécies possam imigrar de locais onde são pouco competitivas para locais
onde possam se sobressair frente às outras espécies menos competitivas. Por fim, no modelo
neutral dynamics as espécies não diferem no seu fitness nem no nicho, sendo a deriva ecológica
o principal fator que orienta as mudanças na composição de espécies. Tais paradigmas não são
excludentes e as assembleias podem ser estruturadas por uma combinação de processos fazendo
com que possam ser atribuídas não apenas a um, mas dois ou mais modelos teóricos (Cotennie
& Cottenie 2005, Logue et al. 2011).
Apesar de estar implícito que as características estruturais e composicionais da paisagem
são importantes para a compreensão dos fatores que norteiam as dinâmicas de
metacomunidades, poucos estudos têm explicitado o papel da paisagem nestas dinâmicas

34
(Biswas & Wagner 2012). Estas duas abordagens (ecologia de paisagens e metacomunidades),
apesar de possuírem raízes teóricas semelhantes e sobreposição de conceitos, ainda são pouco
implementadas em estudos envolvendo metacomunidades (Almeida-Gomes et al. 2020).
Recentemente, Ryberg & Fitzgerald (2016) integraram os conceitos destas duas áreas para
explicar a dinâmica da metacomunidade de lagartos. Estes autores encontraram que a
composição da paisagem, não a conectividade, é mais importante para a variação de espécies
entre as manchas de habitat.
Por haver pouca informação sobre a importância das características da paisagem e do
habitat sobre a fauna de Chrysomelidae, aqui meu objetivo é conhecer os efeitos das
características da paisagem e do habitat (fragmento florestal) sobre variação na composição e
riqueza de espécies da metacomunidade de Chrysomelidae (Coleoptera). Minha hipótese é que
tanto às características da paisagem quanto as relacionadas ao habitat apresentem influência na
variação em composição de espécies desta assembleia. Estudos prévios (Teles et al., 2019,
Sandoval-Becerra et al. 2018) mostram que a riqueza destes besouros está relacionada à área e
à complexidade estrutural do habitat e que características da paisagem sejam norteadores da
diferença na composição de espécies entre as áreas de remanescentes florestais (Teles et al. no
prelo). Além de responderem às variações na estrutura do habitat, estes besouros também
respondem aos diferentes tipos fitofisionômicos (Ohsawa & Nagaike 2006, Pimenta & De
Marco 2015). Assim, por serem organismos que apresentam grande afinidade com
características ambientais e, por serem organismos com capacidade de dispersão limitada, como
sugerem Chapman et al. (2007), esta assembleia deve estar de acordo com o modelo teórico de
dinâmica de metacomunidades de alocação de espécies (species-sorting - SS).O modelo de
alocação de espécies descreve comunidades onde o gradiente ambiental causa suficiente
diferença na demografia local das espécies e nos resultados das interações entre estas espécies.
35
Métodos
Coleta de besouros Chrysomelidae
A coleta dos besouros bem como a caracterização da área de estudo, foram descritas no capítulo
um desta tese. Resumidamente, a assembleia de besouros Chrysomelidae nos remanescentes
florestais caracteriza-se por ser uma comunidade muito diversa (610 indivíduos pertencentes a
135 espécies, capítulo 1 desta tese), com predomínio das subfamílias Galerucinae e
Eumolpinae. Aqui neste capítulo, considerei apenas aquelas espécies que ocorreram em pelo
menos dois fragmentos, totalizando assim 47 espécies. Assim, reduzi a quantidade de duplos
zeros, o que poderia interferir nas análises inferenciais (Legendre & Legendre 2012).
Caracterização e classificação das paisagens e do habitat
Utilizei como unidade de paisagem um buffer circular de 1000 m de raio (314 ha) traçado a
partir do ponto central de cada fragmento (Fig. 7). Optei por tal área de buffer porque, apesar
das informações escassas sobre a capacidade de dispersão desses besouros, ao menos um estudo
(Chapman et al. 2007) indica que a distância máxima de dispersão de uma espécie, Chrysolina
graminis (Linnaeus, 1758), é pouco mais de 850 m. Neste buffer, utilizando imagens de satélite
(Landsat 8) classifiquei a paisagem manualmente em uma escala de 1:3000 m e agrupei os
componentes da paisagem em cinco classes: 1) cobertura florestal (remanescentes florestais,
matas ripárias, matas ciliares), 2) área cultivável (plantações de soja, milho, cana-de-açúcar),
3) pastagem (pasto plantado ou nativo), 4) campo-sujo (campos abandonados, áreas em estágios
iniciais de recuperação) e 5) outros (corpos d’água, solo descoberto, estradas, pátios,
edificações de fazendas e reflorestamento - plantações de árvores exóticas, Eucalyptus sp.).
Considerei a classe “cobertura florestal” como a classe que representa a quantidade de hábitat.
Para o mapeamento e classificação das paisagens, utilizei o programa ArcGis 10.5 (ESRI 2016).
36
Após essa classificação da paisagem ao redor dos fragmentos florestais amostrados,
calculei sete métricas para caracterizá-la: quatro referentes à composição da paisagem
(proporções de área florestada, área cultivável, área de pastagem e área de campo sujo em
hectares); uma à diversidade de componentes na paisagem (índice de diversidade de Simpson);
uma à fragmentação (número de manchas de habitat); e uma à conectividade entre manchas
florestais (índice de conexão). Esse índice de conexão foi a proporção de conexões funcionais
(distância de até 50 m entre os fragmentos) entre todas as manchas de habitat a partir da borda
do fragmento. Calculei estas métricas com o programa Fragstats 4.2 (McGarigal & Ene 2015).
Usei essas métricas de paisagem porque servem para descrever e quantificar os padrões
espaciais e os processos ecológicos ao longo do tempo e espaço (Turner & Gardner 2015). Estas
métricas podem refletir as diversas características das paisagens, tais como sua composição
(proporção dos diversos tipos de usos do solo e/ou habitats) e configuração (disposição espacial
dos tipos de habitat).
Caracterizei as áreas de habitat, i.e. fragmentos florestais, calculando quatro métricas:
1) área total do fragmento (ha); 2) índice de forma [mede a complexidade da forma da mancha
de habitat comparada à uma forma padrão (quadrado) de mesmo tamanho; calculado pela
divisão do perímetro da mancha alvo (metros) pelo perímetro (m) de uma mancha quadrada
com mesma área; assim, o índice é igual a 1 para manchas quadradas de qualquer tamanho e
aumenta sem limite à medida que a mancha se torna cada vez mais complexa geometricamente];
3) índice de proximidade (calculado como a soma de cada tamanho da mancha de habitat, dentro
de um raio de 1000 m da mancha focal, dividido pelo quadrado da distância até a borda da
mancha focal) e; 4) distância euclidiana ao vizinho mais próximo.

37
Figura 7. Imagem de satélite (Google Satellite) com paisagem típica de um
remanescente florestal (estrela vermelha) em uma área com intensa atividade
agrícola. As marcações delimitam um buffer de 1000m ao redor do centroide do
fragmento (círculo mais externo) e componentes de cobertura do solo, neste caso
específico áreas de lavoura (losangos amarelos).

38
Para reduzir a complexidade e possíveis colinearidades entre as variáveis ambientais,
apliquei uma análise de componentes principais (PCA) das correlações entre essas variáveis em
cada uma das matrizes (paisagem e habitat) e utilizei os eixos destas PCAs como variáveis
independentes nas análises inferenciais. Utilizei os três primeiro eixos da PCA referente à
paisagem (76% da variação dos dados – ver resultados) e os dois primeiros eixos da PCA
referente ao habitat (70% da variação dos dados), como variáveis preditoras juntamente com as
variáveis espaciais descritas no item "Estruturas espaciais" mais abaixo. Estas análises foram
realizadas no programa R (R Core Team & Team 2019) e com o pacote vegan (Oksanen et al.
2019).
Distribuição espacial de Chrysomelidae
Para investigar a distribuição espaço-temporal de Chrysomelidae nos fragmentos florestais,
apliquei uma ordenação por escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) para
distâncias de Bray-Curtis, com a função metaMDS do pacote vegan. Para isso utilizei uma
matriz de abundância de espécies composta apenas por espécies que apresentaram mais de uma
ocorrência entre os fragmentos, totalizando assim uma matriz com 47 espécies. Dessa forma,
reduzi a ocorrência de duplos zeros, o que poderiam afetar os resultados das análises
inferenciais (Legendre & Legendre 2012). Apliquei a transformação de Hellinger que reduz a
assimetria entre as abundâncias das espécies, calculando a raiz quadrada das abundâncias
relativas (Legendre & Legendre 2012, Borcard et al. 2018).
Estruturas espaciais
Usei duas abordagens para explorar a relação espacial da metacomunidade de Chrysomelidae
entre os fragmentos florestais. Primeiramente, modelei as variáveis espaciais dos fragmentos
florestais utilizando mapas de autovetores de Moran baseados em distância (dbMEM –

39
distance-based Moran’s eigenvectors map) (Dray et al. 2006, Legendre & Legendre 2012), com
a função dbMEM do pacote adespatial (Dray et al. 2019) para R. Nesta abordagem são
produzidos autovetores ortogonais que representam a relação espacial entre os pontos amostrais
(Dray et al. 2012). Estes autovetores podem ser associados à autocorrelação ambiental (fatores
ambientais que estejam espacialmente correlacionados) e/ou a processos de dispersão, e podem
ser usados como variáveis independentes em análises inferenciais. Em um primeiro momento
esta análise cria uma matriz de conectividade truncada baseada na distância euclidiana. Utilizei
a menor distância em uma árvore de extensão mínima (minimum spanning tree) que mantém
dois fragmentos conectados (10,5 km) como limite para truncar a matriz de distância. Este
procedimento gerou 17 eixos (dbMEMs daqui em diante), sendo selecionado quatro que
apresentaram autocorrelação positiva. Por apresentarem a maior variação, considerei que os
dois primeiros autovetores descrevem a variação espacial em escala ampla e o terceiro e quarto
uma escala mais fina (Material Suplementar, Fig. S1). O primeiro eixo (dbMEM1 – autovalor
= 0,27) capturou uma estrutura entre os fragmentos mais centrais e os mais à direita no plano
espacial (Material Suplementar, Fig. S2-1); o segundo eixo (dbMEM2 = 0,19; Material
Suplementar, Fig. S2-2), entre os fragmentos centrais e mais à esquerda; o terceiro eixo
(dbMEM3 = 0,09; Material Suplementar, Fig. S2-3), entre os fragmentos inferiores à esquerda;
o quarto eixo (dbMEM4 = 0,02; Material Suplementar, Fig. S2-4).
Na segunda abordagem, usei um correlograma de Mantel para saber se há uma
autocorrelação espacial entre as assembleias de Chrysomelidae em diferentes classes de
distâncias. Utilizando a matriz de ocorrência das 47 espécies com pelo menos duas ocorrências
como variável resposta, apliquei uma regressão linear com as distâncias geográficas
(coordenadas XY) como variáveis preditoras e utilizei os resíduos desta análise para gerar uma
matriz sem a influência (porção da variação explicada) da posição espacial (Legendre &
40
Legendre 2012). Para calcular o correlograma de Mantel utilizei o pacote mpmcorrelogram
(Matesanz et al. 2011).
Análises inferenciais
Para conhecer à influência das variáveis do habitat, da paisagem e espaciais sobre a riqueza de
crisomelídeos, primeiramente realizei uma rarefação em cada fragmento, utilizando a função
rarefy do pacote vegan (Oksanen et al. 2019) para R, utilizando a abundância mínima
encontrada nos fragmentos (oito indivíduos) como subamostra. Realizei uma seleção de
variáveis pelo método “forward selection” com duplo critério de seleção (Blanchet et al. 2008)
com a função foward.sel do pacote adespatial (Dray et al. 2019), para reduzir o número de
variáveis preditoras e assim evitar correlações espúrias e aumento da possibilidade de erro do
Tipo I. Este procedimento, resultou na seleção de duas variáveis (R² ajustado acumulado =
0,45): o terceiro eixo da PCA da paisagem (p = 0,02), que representa um gradiente entre
quantidade de pasto e conexão da paisagem (ver resultados) e o primeiro eixo das variáveis
espaciais (dbMEM1; p = 0,02), que representa uma variação mais ampla. Em seguida utilizei
os valores da rarefação para cada fragmento como variável resposta em uma análise de
regressão linear múltipla com as variáveis selecionadas (PCA 3 Paisagem e dbMEM1) como
variáveis preditoras.
Antes das análises para saber a influência da paisagem, do habitat e das variáveis
espaciais sobre composição de espécies da metacomunidade de Chrysomleidae, verifiquei os
fatores de inflação de variação das variáveis (VIF – variable’s variance inflation factors) e
retirei das análises aquelas variáveis que apresentaram valores de VIF > 10 (Borcard et al.
2018). Assim, excluí duas variáveis, uma referente ao habitat (PCA2 do Habitat) e uma
relacionada à paisagem (PCA1 da paisagem).

41
Acessei a importância das variáveis do habitat (primeiro componente principais da
PCA), das variáveis da paisagem (segundo e terceiro componentes principais da PCA) e das
variáveis espaciais (quatro dbMEM’s com I de Moran positivo) sobre a composição de
Chrysomelidae através de uma análise de partição de variação (Peres-Neto et al. 2006) baseada
em uma análise de redundância parcial (pRDA; Legendre & Legendre 2012). Testei a
significância dos resultados com um teste de permutação de Monte Carlo com 1000 iterações.
Utilizei a matriz contendo 47 espécies (espécies que ocorreram em pelo menos, mais de dois
fragmentos), como resposta na partição de variação baseada em uma pRDA com a função
varpart do pacote vegan para R. Esta análise possibilita saber a proporção da variação na
composição de espécies devida exclusivamente às variáveis ambientais e espaciais, bem como
a fração da variação compartilhada entre estas variáveis e a fração residual da variação (Peres-
Neto et al. 2006). Neste caso, utilizei três conjuntos de variáveis preditoras (habitat, paisagem
e estruturas espaciais). Desse modo, obtive oito frações: [a] variação explicada apenas pelas
variáveis do habitat, [b] variação explicada apenas pelas variáveis da paisagem, [c] variação
explicada apenas pelas variáveis espaciais, [d] variação compartilhada entre as variáveis do
habitat e da paisagem, [e] variação compartilhada entre as variáveis da paisagem e espaciais,
[f] variação compartilhada entre as variáveis do habitat e espaciais, [g] variação compartilhada
entre os três conjuntos de variáveis (habitat, paisagem e espaciais) e [h] variação residual (não
explicada por nenhuma das variáveis preditoras).
Resultados
Caracterização da paisagem e do habitat
Em relação à composição da paisagem, dominaram áreas cultiváveis com, em média 59% do
total (± 19%), enquanto as áreas de cobertura florestal somaram 30% (± 18%). Pastagem e
campo sujo também foram componentes frequentes na paisagem. Na escala de amostragem da

42
paisagem (314 ha) havia em média cinco fragmentos florestais, com cerca de 19% de conexões
funcionais entre eles, e diversidade de componentes da paisagem de 0,49 (Material suplementar,
Tab. S1 e Tab. S2).
O primeiro eixo da análise de componentes principais (PCA) para caracterizar a
paisagem recuperou um gradiente de substituição da proporção de floresta (correlacionada com
a proporção de conexões entre os remanescentes florestais) por lavoura (correlacionada com a
quantidade de remanescentes), enquanto o segundo eixo incluiu a heterogeneidade da paisagem
correlacionada com a proporção de campo sujo e o terceiro eixo a proporção de pastagens por
áreas de conexão entre manchas de floresta na paisagem (Fig. 8). Já em relação ao habitat local,
o primeiro eixo de outra PCA recuperou um gradiente entre o índice de forma e a distância
euclidiana para o fragmento florestal mais próximo e o segundo eixo entre o índice de forma e
a área do fragmento florestal (Fig. 9).

43
Figura 8. Ordenação de 18 unidades de paisagem, cada uma definida como 314 ha
circulares de área numa região com intensa prática agrícola, pelos três primeiros eixos
de uma análise de componentes principais das correlações entre métricas dessa
paisagem. Os três primeiros eixos capturaram 76% da variância nos dados. a) Biplot
entre os PCs 1 e 2; b) Biplot entre os PCs 1 e 2; c) Biplot entre os PCs 2 e 3.

44
Figura 9. Ordenação de 18 remanescentes de floresta semidecidual numa região com
intensa prática agrícola, pelos dois primeiros eixos de uma análise de componentes
principais das correlações entre métricas desses remanescentes. Os dois primeiros
eixos capturaram 71% da variância nos dados.

45
Padrão espacial da metacomunidade de Chrysomelidae
Como amostrei besouros em 18 fragmentos florestais em meses diferentes, obtive 18
observações espaço-temporais. A ordenação dessas observações de abundâncias relativas das
espécies de Chrisomelidae, por escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) em duas
dimensões (R² linear = 0,73), recuperou um padrão caracterizado principalmente pela
substituição gradual entre as 17 espécies que mais contribuíram para diferenciar os
remanescentes florestais (Fig. 10).

46
Figura 10. Composição de espécies de besouros Chrysomleidae (Coleoptera) em
remanescentes florestais de uma paisagem com intensa prática agrícola, recuperada
pela ordenação das amostras por escalonamento multidimensional não-métrico
(NMDS) em duas dimensões (R² linear = 0,73; Stress = 0,21). Os círculos representam
os remanescentes florestais e seus tamanhos são proporcionais as áreas desses
remanescentes. A posição do nome das (morfo)espécies indicam a contribuição
relativa de cada uma para a diferenciação das observações (aparecem somente

47
aquelas com correlações absolutas maiores que 0,4 com, ao menos, uma dimensão
da ordenação).
48
Para caracterizar a estrutura espacial possivelmente relacionada a esse padrão de
variação em composição de espécies (Fig. 10), obtive um correlograma de Mantel com nove
classes de distância de aproximadamente 3.390 m. Dentre as cinco primeiras classes, a
autocorrelação espacial é negativa e apenas as classe 1 e 4 significativas [autocorrelação de
Mantel (rM) = -0,15; p = 0,019; rM = -0,18; p = 0,038, respectivamente (Fig. 11)]. As quatro
classes seguintes apresentaram autocorrelações positivas, sendo as classes 8 e 9 significativas
(rM = 0,27; p = 0,016; rM = 0,25; p = 0,045, respectivamente) (detalhes no Material
Suplementar, Tab. S4).

49
Figura 11. Correlograma de Mantel entre nove classes de distância (3.390m entre
classes) da metacomunidade de Chrysomelidae (Coleoptera) de uma paisagem com
intensa prática agrícola. A linha tracejada representa a ausência de autocorrelação.
Quadrados preenchidos indicam correlações significativamente diferentes de zero (p
< 0,05).
50
Estrutura espacial, da paisagem e do habitat na metacomunidade de Chrysomelidae
Nessa amostra de besouros o número rarefeito de espécies foi em média de 5,73 ± 1,56 (erro
padrão), variando de 2,63 à 8, considerando uma subamostra de 8 indivíduos. Um modelo de
regressão linear múltipla para as variáveis da paisagem e da estrutura espacial explicou
significativamente a variação da riqueza de espécies de Chrysomelidae nos fragmentos (Erro
padrão residual = 1,16; GL = 15; R² = 0,45, P = 0,004). Esta variação foi associada
positivamente ao terceiro eixo da PCA da paisagem (PCA 3 Paisagem; t = 2,93; p = 0,01; Fig.
12a) e negativamente ao primeiro eixo das variáveis espaciais (dbMEM1; escala ampla; t = -
2,53; p = 0,02; Fig. 12b). O terceiro eixo da PCA da paisagem está positivamente associado à
conexão da paisagem e negativamente associado a quantidade de pastagem na paisagem (Fig.
8b). Assim, pode-se assumir que o número de espécies nos fragmentos teve relação negativa
com a quantidade de pastagem e positiva com a conexão da paisagem. Ou seja, quanto maior a
quantidade de pastagem compondo a paisagem, menor foi a riqueza de Chrysomelidae nos
remanescentes florestais. Por outro lado, quanto mais conexões florestais na paisagem, maior
foi a riqueza destes besouros nos remanescentes.

51
Figura 12. Parciais significantes de um modelo de regressão linear múltipla para os
efeitos do habitat, da paisagem e da estrutura espacial sobre a riqueza de espécies

52
de Chrysomelidae (n = 18; R² = 0,45; P = 0,004) em remanescentes florestais de uma
paisagem com intensa prática agrícola. Em a, parciais para os efeitos do terceiro eixo
de uma PCA da paisagem (correlacionada negativamente à quantidade de pastagem
e positivamente com conexão da paisagem). Em b, parciais para os efeitos da
estrutura espacial de ampla escala (dbMEM1).

53
Considerando-se a análise de redundância (RDA), obtive um padrão significante de
organização da metacomunidade de Chrysomelidae relacionado as variáveis ambientais
(paisagem e habitat) e a estrutura espacial dos fragmentos florestais (R² ajustado = 0,1; F =
1,26; P = 0,02; Fig. 13). Os dois primeiros eixos da RDA capturaram 46% da variação em
composição de espécies, sendo que o primeiro eixo explicou 27% dessa variação e o segundo
eixo 19%. As variáveis que mais contribuíram para a formação do primeiro eixo da RDA foram
dbMEM1, referente à variação espacial de escala mais ampla, e dbMEM3, escala mais fina da
estrutura espacial. Ao longo desse eixo RDA a variação em composição de espécies se deu,
então, em função da ampliação na escala espacial de observação (detalhes no Material
Suplementar, Tab. S3). Nesse padrão obtido pela RDA, as variáveis espaciais explicaram 9%
na variação em composição de espécies, enquanto as variáveis do habitat e da paisagem, apesar
de serem responsáveis por uma variação na composição de espécies de Chrysomelidae, não
explicaram esta variação significativamente (Fig. 14). Apenas a variável dbMEM1, responsável
pela variação espacial em escala mais ampla (toda área de estudo) apresentou efeito
significativo na variação da composição da assembleia de Chrysomelidae (variância = 0,08, F
= 1,69; P = 0.005) no padrão obtido pela RDA.

54
Figura 13. Projeção das variáveis preditoras (setas) de uma RDA na matriz de
abundância de Chrysomelidae com transformação de Hellinger. A posição do nome
das espécies de Chrysomelidae, cujas cores diferenciam subfamílias, indica a
correlação das suas abundâncias com o plano da ordenação (apenas correlações >
0,2).
55
Figura 14. Diagrama de Venn representando a partição de variação em uma análise
de redundância parcial das variáveis do habitat, da paisagem e da estrutura espacial
na composição de Chrysomelidae em remanescentes florestais de paisagem com
intensa atividade agrícola (R2 total = 0,1). Números representam os valores ajustados
de proporção de variância recuperada (R² ajustado) pelo componente no modelo
(habitat, paisagem ou espaço); em cinza proporções insignificantes (P > 0,05).

56
Discussão
A metacomunidade de besouros Chrysomelidae em remanescentes florestais imersos em uma
matriz dominada por intensa prática agrícola está estruturada espacialmente por processos que
atuam em escala ampla, mas independentes das características da paisagem e do habitat. As
características da paisagem juntamente com a estrutura espacial de escala mais ampla estão
relacionadas à riqueza em espécies destes besouros, porém características do habitat local
(remanescentes florestais) não tem efeito significante na estrutura dessa comunidade. Assim,
rejeito a hipótese inicial de que características do habitat e da paisagem sejam responsáveis por
guiar a organização de metacomunidades de Chrysomelidae. Se assim fosse, essa assembleia
estaria de acordo com os processos estruturadores sintetizados no modelo teórico de dinâmica
de alocação de espécies. Características da paisagem e do habitat têm sido relatadas como
importantes fatores para diferentes taxa animais. Por exemplo, para lagartos a composição da
paisagem é mais importante que a conectividade entre manchas de habitat (Ryberg & Fitzgerald
2016), comunidades de aranhas respondem a estrutura do habitat, principalmente definida pela
vegetação local (e.g. Griotti et al. 2017), e a riqueza de besouros crisomelídeos em fragmentos
florestais está relacionada com estrutura e área do habitat (Teles et al. 2019). Entretanto aqui,
tal efeito não foi evidenciado, mostrando que as características da paisagem e do habitat nem
sempre tem efeitos significativos sobre a variação na composição de espécies desses besouros.
Neste estudo, ao contrário, mostro que a metacomunidade de Chrysomelidae dos
remanescentes florestais possivelmente é consequência dos processos que integram outros dois
modelos teóricos de dinâmica de metacomunidades: dinâmica de manchas e dinâmica neutra
(patch dynamics e neutral dynamics¸ respectivamente). O primeiro assume que as manchas de
habitat são ambientalmente homogêneas, sendo a diversidade local determinada por processos
de dispersão (Leibold et al. 2004) e o segundo que as espécies são equivalentes
demograficamente (Hubbell 2001). Apesar de observar que há diferenças estruturais tanto nas
57
paisagens quanto nas manchas de habitat (fragmentos) em meu sistema, as espécies de
crisomelídeos que habitam tais remanescentes florestais, podem, na perspectiva destas espécies,
considerar que tais manchas apresentam certa homogeneidade nas características ambientais.
Assim, estas espécies não respondem às diferenças estruturais em ambas escalas. Em adição,
a composição de besouros aqui estudada é filogeneticamente restrita, com domínio das
subfamílias Galerucinae e Eumolpinae (90% da abundância e 70% da riqueza de espécies),
cujas espécies são potencialmente equivalentes na habilidade de dispersão, movimentação e
fitness. Desse modo, espera-se que estas espécies compartilhem características semelhantes e
sejam tolerantes às mesmas condições ecológicas e ambientais (Wiens & Graham 2005, Suzán
et al. 2015).
Por outro lado, as espécies que compões esta metacomunidade, estão relacionadas à uma
estrutura espacial que capturou uma relação entre as manchas de habitat em uma escala mais
ampla, sugerindo que a dispersão seja um processo importante na estruturação desta
metacomunidade. Em paisagens fragmentadas, sugere-se que a dispersão possa ser afetada
pelas características da matriz e pelo tamanho e forma das manchas de habitat (Biswas &
Wagner 2012). Entretanto, mensurar a habilidade de dispersão de múltiplas espécies, como no
caso de estudos observacionais de metacomunidades, é difícil de realizar (Jacobson & Peres-
Neto 2010). Aqui não encontrei evidências de que a qualidade da matriz (calculada por sua
composição) ou do habitat (forma e tamanho), nem que a intensidade de isolamento (via índice
de proximidade para manchas, nem índice de conexão para paisagem) possa exercer influência
sobre a variação em composição de espécies de Chrysomelidae. Porém, em metacomunidades
onde ambas perspectivas, dinâmica neutra e dinâmica de manchas se ajustam bem, espécies e
habitat são similares e apenas processos de dispersão determinam a estrutura da comunidade, o
que é percebido com padrão espacial na estrutura da metacomunidade independente das
variações ambientais estritas à paisagem e ao habitat.

58
Diferentemente do esperado pela relação de decaimento da similaridade com o aumento
da distância (distance-decay relationship) em que a similaridade entre duas comunidades decai
em virtude do aumento da distância entre elas (Nekola & White 1999), aqui encontrei relação
contrária. Apesar de não haver efeito explícito das características da paisagem e do habitat que
descrevem o isolamento dos fragmentos florestais sobre a composição de crisomelídeos, pode-
se observar uma autocorrelação negativa entre as manchas próximas e uma autocorrelação
espacial positiva entre os fragmentos mais distantes. Isso indica que a composição de espécies
entre remanescentes florestais próximos é mais diferente, uma alta substituição espacial de
espécies entre os fragmentos adjacentes. Essa diferença entre locais próximos pode ser
resultado da limitação de dispersão de Chrysomelidae e por barreiras que impedem a dispersão,
como as grandes extensões de área cultivável entre os fragmentos, sendo que a maioria das
espécies que permanecem nestas áreas podem ser habitantes relictuais e que ficaram isolados
após o processo de retirada do habitat e consequente fragmentação. Por outro lado, ao
observarmos a semelhança entre fragmentos que se encontram mais distantes, vemos uma
semelhança na composição de espécies entre estas áreas. Isso pode indicar que, apesar de haver
restrições de dispersão dos crisomelídeos entre as áreas mais próximas, este padrão de
composição se repete em escalas mais amplas.

59
Conclusão geral
Concluo que metacomunidades de Chrysomelidae (Coleoptera), em remanescentes florestais
de matriz ambiental com intensa prática agrícola, são compostas por muitas espécies que
possivelmente se equivalem em suas habilidades de movimentação e em valor adaptativo
(fitness) em manchas de habitat semelhantes, sendo guiadas por processos espacialmente
estruturados em ampla escala, mas que são independentes das características da paisagem e do
habitat.
60
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Habitat configuration, life history, and movement shape an herbivore community on oak.
Ecology 96: 3175–3185.

69
Material suplementar
Figura suplementar 1. Ondas senoidais das quatro estruturas espaciais com I de
Moran positivos, modeladas pelo método dbMEM usados como preditoras da
variação em composição de espécies da metacomunidade de Chrysomelidae
(Coleoptera) em uma paisagem com intensa prática agrícola. Os eixos x
representam as posições longitudinais dos fragmentos florestais amostrados. Os
eixos y são autovalores dos dbMEM’s.

70
Figura suplementar 2. Mapa das quatro estruturas espaciais modeladas pelo método
dbMEM usados como preditoras da variação em composição de espécies da
metacomunidade de Chrysomelidae (Coleoptera) em uma paisagem com intensa
prática agrícola. 1 = dbMEM1; 2 = dbMEM2; 3 = dbMEM3; 4 = dbMEM4. Valores

71
representam valores ajustados para cada local. Círculos pretos representam valores
positivos de I de Moran e círculos vazios representam valores negativos.

72
Tabela suplementar 1. Métricas da paisagem em um buffer de 1000m de raio a partir do
centroide do fragmento florestal. MATA = área florestada; LAVOURA = área de
agricultura (em hectares); PASTO = área de pastagem (em hectares); CAMPO-SUJO
= área de campos abandonados (em hectares); SIDI = índice de diversidade de
Simpson; NP = número de manchas de habitat; CONNECT = índice de conexão.
FRAGMENTO MATA LAVOURA PASTO CAMPO-SUJO SIDI CONNECT NP
1 86,1311 162,9625 50,8013 10,6998 0,6307 12,6582 2
2 42,1311 252,6195 0 11,3805 0,3376 18,5714 7
3 132,1862 170,1749 3,6993 7,0454 0,5319 33,3333 1
4 58,5982 171,6327 35,1756 25,163 0,6451 5,6604 7
5 117,1642 191,1633 2,0744 1,079 0,4938 50 3
6 131,6724 176,8285 0,2376 6,1784 0,5103 75 2
7 260,1073 13,4966 19,4101 4,2313 0,3099 12,5 4
8 22,216 237,1208 52,503 0,3981 0,4009 9,2025 5
9 66,3848 224,9212 1,2585 13,3296 0,4434 6,6735 7
10 104,6657 184,5086 0 25,6961 0,5402 3,5714 6
11 76,3435 237,018 0 0 0,3755 14,2857 4
12 58,4936 250,5146 3,403 1,2649 0,3333 5,2632 11
13 51,5399 186,0896 3,4039 12,6008 0,5906 9,2784 10
14 60,6212 226,538 3,9498 18,4067 0,4426 11,3208 7
15 105,8143 92,2569 0 111,9447 0,6749 30 3
16 70,0575 225,1909 0 12,3151 0,438 14,2857 3
17 182,0302 126,9717 0 4,7 0,5037 16,6667 1
18 48,7147 203,373 37,8058 2,2216 0,5421 9,7561 6

73
Tabela suplementar 2. Métricas do habitat fragmentos florestais em paisagem com
intensa atividade agrícola.
Distância ao
Índice de Índice de fragmento

Fragmento Área (ha)
forma proximidade mais próximo
(m)
1 85,932 1,9181 0,0172 340,4771
2 35,7472 2,18 18,759 34,0005
3 132,1862 1,6864 0 0
4 54,1346 3,2772 24,4914 24,042
5 105,6681 2,5837 61,8044 40,07
6 123,76 2,3525 47,3846 40,8635
7 252,8903 1,2368 20,8864 48,7412
8 17,2078 1,2692 0,1707 375,159
9 55,0392 1,1989 0,8385 263,5778
10 83,7596 3,821 15,8437 28,8913
11 46,5573 1,538 26,8297 81,7169
12 14,4661 1,5263 143,8503 40,065
13 15,5166 2,7677 24,1909 56,098
14 52,5868 3,7901 107,7655 17,9198
15 96,8724 1,9187 224,0892 17,9154
16 67,5855 1,7379 0,2316 309,5135
17 182,0302 1,6588 0 0
74
18 36,8426 1,9868 2,1334 64,104

75
Tabela suplementar 3 – Correlações das variáveis do habitat, da paisagem e
espaciais com os dois primeiros eixos da RDA. Valores em parênteses
representam a porcentagem da variação explicada por cada eixo.
Variáveis RDA1 (26%) RDA2 (18%)
Pc.h1 -0,168 0,487
Pc.l2 -0,015 0,114
Pc.l3 0,036 0,429
dbMEM1 0,764 0,021
dbMEM2 0,133 0,046
dbMEM3 -0,391 -0,217
dbMEM4 0,211 0,438

76
Tabela suplementar 4. Autocorrelação espacial das classes de distâncias de
fragmentos florestais semi-deciduais de uma paisagem com intensa prática
agrícola
Classes de Faixa de Correlação de

p-Bonferroni
distância distância (m) Mantel
1 813 – 4200 -0,15 0,021
2 ‘4200 – 7587 -0,02 0,736
3 7587 – 10974 -0,05 0,870
4 10974 – 14361 -0,18 0,032
5 14361 – 17748 -0,12 0,325
6 17748 – 21135 0,0007 3,036
7 21135 – 24522 0,21 0,133
8 24522 – 27910 0,27 0,016
9 27910 – 31298 0,25 0,027
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Metacomunidade de Chrysomelidae (Coleoptera) em remanescentes ﬂorestais

Thesis · April 2020

Thiago Silva Teles

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Metacomunidade de Chrysomelidae (Coleoptera) em remanescentes

Thiago Silva Teles

Thiago Silva Teles

Tese apresentada como requisito para a obtenção

Orientador: Danilo Bandini Ribeiro

Dra. Camila Aoki

Dr. Diogo Borges Provete

Dr. Francisco Valente-Neto

Dr. Maurício de Almeida Gomes

Dr. Pedro Giovâni da Silva

confiança depositados em mim ao longo do desenvolvimento deste trabalho. Agradeço também

pela amizade de vocês.

À minha esposa, Janaina Freitas Kögler, por ter me acompanhado, apoiado e me

Silva Teles, Luciana Ferro Schneider e Martina; Lindaura de Souza Freitas.

em laboratório: José Gonçalves de Oliveira Júnior, Rafaela Aparecida Mariano Fernandes,

Cynthia Cavalcante Santos. A ajuda de vocês foi fundamental.

A Ademir Júnior Francisco, do Programa de Pós Graduação em Ecologia e

Biodiversidade da Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, pela ajuda na

obtenção dos dados da paisagem, e pela paciência em me atender e ensinar a manipular os

programas de Sistemas de Informação Geográficas.

Neves, Samuel Duleba e José Luiz Massao; Nayara Fonseca de Carvalho.

Aos proprietários das fazendas por permitirem acesso às áreas de remanescentes

participar de um dos melhores programas de Ecologia do Brasil, pelas disciplinas de excelente

qualidade e pelo apoio ao longo da execução desta tese.

À Coordenação de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de estudos,

possibilitando minha dedicação exclusiva ao desenvolvimento da tese.

General abstract .......................................................................................................................... 3

Capítulo 1. Diversidade de besouros Chrysomelidae (Coleoptera) em remanescentes de

Coleta de dados ........................................................................................................................ 12

Riqueza e abundância de Chrysomelidae ................................................................................. 27

Composição de espécies ........................................................................................................... 28

Capítulo 2. Metacomunidade de Chrysomelidae está espacialmente estruturada

Coleta de besouros Chrysomelidae .......................................................................................... 35

Caracterização e classificação das paisagens e do habitat ....................................................... 35

Distribuição espacial de Chrysomelidae .................................................................................. 38

Estruturas espaciais .................................................................................................................. 38

Análises inferenciais ................................................................................................................ 40

Padrão espacial da metacomunidade de Chrysomelidae .......................................................... 45

Estrutura espacial, da paisagem e do habitat na metacomunidade de Chrysomelidae ............. 50

Conclusão geral ........................................................................................................................ 59

Material suplementar ................................................................................................................ 69

áreas de habitat natural e por alterar a dinâmica de metacomunidades originais, via

da paisagem (i.e., composição e estrutura) e das características do habitat sobre a

metacomunidade de Chrysomelidae (Coleoptera), habitantes de fragmentos relictuais de

riqueza e composição, e os padrões espaciais e temporais de distribuição na área e período de

subfamílias em 18 remanescentes florestais. Galerucinae e Eumolpinae apresentaram a maior

riqueza e abundância. O maior pico de abundância e riqueza aconteceu em outubro de 2017,

enquanto os menores valores foram registrados em fevereiro de 2018. No segundo capítulo,

descrevo os efeitos da paisagem e do habitat sobre a riqueza e composição dos besouros

crisomelídeos. Os resultados mostram que a riqueza de Chrysomelidae depende de

características da paisagem e de processos espacialmente estruturados, que são independentes

das características do habitat e paisagem. Quanto à composição de espécies, os resultados

evidenciam a importância dos processos espacialmente estruturados em escala ampla, sendo

estes processos responsáveis por determinar a variação na composição de espécies. As