C D D 598.

2295

AS AVES COMO HOSPEDEIRAS DE ARBOVÍRUS

NA AMAZôNIA BRASILEIRA '

M t i a PA. Tra
J o d Maria C. do Silva .
Sueli GuemirO Rodrigues
Pe& F.C. V i o m e l o s
Jotge F.S. Tra" da Rosa
m a l d o ~crciroda Silvcl
Raimundo Poeira drr Silva 3

-
RESUMO Um total de 12423plasmar ou visCernr de aves, aWìbuldascm 40 f d a s , 193
gtneros e 304 cspkcies, foi coletado em 18 localidoh do Amazbnia &&a. 70 amostras de
14 tip difa" de arbovfrusforam isoladas dessc mm'al e 1 7 4 3 p l m n a s f o r a m ~ w
para pelo menos um tip viral A família FormiiarÜ&e forneceu os m i o m "ems de
amostras virais isoladar (1,2O?h) e plarmar positivos (3O,21%). Os arbovbus maisprcvalentes
em avesforam oropOuchc (3,86%), Encefalite Eqiiina do Oeste (3,06%)yEncefaleSaintLouis
(2,8Wo), Twlock (1,31%), Itapranga (l,W%)y Tacaiuma (0,73%), Mayaro (Q49%) e
Encqalìte E q ü h Lesre (O,&%). Os arbovfrus foram classìjìcados segundo ar prcfer&rcias
txoMgicas, tip de vegetaçä0 e estrato e @cies de a m hospedeiras. A distrbuiçäo ecoldgica
dos vinrsparccec o n h a entreaqueles totalmente associadosdfloresta dc terra- nos níveis
mtn O - 15 m (Rodo, Uhga, Kwatttq Gamboa e Icwaci), bem como nos aPSOCiadOS com
estratos inramedidrios &a floresta por&, t a m h com capoeira (Uropuche) Turlock
Itapranm Guaro4 Trintì, Carapaq Juronq Una,Encefalite de Saint Louis e Encefalite
eqiiina do oeste). O "ofoi observado com relaçä0 aos encontrados em níveis mais altos
du flotesfae na capoeira (Cacipacor4yMayaro, Ilhdus, C ~ Pe Tacaiumah
U os associaab
com cOpoeir0 e floresta de igapb e mFn,aos a " t e vm6t& como o vfrus da Encefalite

Trabalho realizado sob convenio entre a Funda60 Nacional da Satíde, Ministerio da-Sadde -
-
Canselho Nacional de Desenvalvimento Cientifico e Tecnol6gico (CNPq) Institut Français de
Recherche Scientaque pour le Dheloppement en k p 6 r a t i o n (ORSTOM),e financiadopelas tr&s
organizaq3es.
ORSTOM a/c Instituto Evandro Chagas, C a i Postal 75, CEP 66.017-970B e l h , P A

Instituto Evandro Chagas, FundaçãoNacional da Sadde, Caixa Postal 1128,CEP 66.090Belem, PA.

Departamento de Zoologia, Museu Paraense E d i o Goeidi, C. P. 399, CEP 66.040 Beley PA.

69
Bol. Mus. Para. Emilio Goeldi, s&. ZooL 8(1), 1992.

eqüina leste, que foi encontrado em todos tipos e estratos de vegetação. Confirma-se o
importantepapel de aves como hospedeiros vertebrados dos sirus Jurona, Itaporanga, Mqaro,
Oropouche, Belth, Piwuna, Una e Tacaiuma. Soros de aves positivos para o vfrus Rocio
constituem a primeira indicação da posstvelpresença desse a p t e na região Amazônica Aves
são atd agora os lInicos hospedeiros silvestres conhecidospara os drus Cacipacord, Candiru e
Pacora-like. Na discussä0 d introduzido o conceito de nicho ecol6gico para os arhovírus,
definido como o volume multi-dimensional, sendo que cada dimensão corresponde a uma
varidr*elecol6gica. Afora as vanheis consideradar no presente estudo (tipos de vegetação e
estratospreferidospelas aves, famílias de aves hospedeiros e natureza dos vetores),osfatores que
parecem ter maior importancia para evolução dos ciclos dos arbovfrus são as reações :
sorol6gicas entre arbovirus de um mesmo grupo. Compoucas exceções, esses fatores impediriam
o estabelecimento de vírus muito relacionados entre si nos mesmos hospedeiros wtebrados,
situação que parece ncio ter ocom'do com os hospedeiros artr6podes.

PALAW-CHAVE: Arbovfrus, Aves hospedeiras, Amazhia, Ecologia, Ciclos.

ABSTRACT -Birds as arbovirus hosts in Brazilian Amazonia. A total of 12423 samples of

birds' sera or viscera, representing 40families, I93 genera and 304 species, was collected in 18
localities in brazilian Amazonia. 70 strains of 14 distinct types of arboviruses were isolated and
1743 sera were found with antibodies against at least one arbovirus type. Formicariidae famils
firnkhed most straim (1,2010)und positive sera (3421%). The most prevalent arboviruses in
birds were Oropouche (3,86%0),WestemEquine Encephalitis (3,06%),Saint Louis Encephalitis
(2,80%), Turlock (1,31%}, Itaporanga (1,00%), Tacaiuma (O, 73%), Mqaro (O,49%.) and
Eastern Equine Encephalitis (O,48%). Arboviruses were classijïed according to the prefmed
vegetation types and stratas of their birds' hosts. The ecological disuibution of the arboviruses
seems to localize along a continuum from 0-15 m levels in tma f i m e forest (Rocio, Utinga,
Kwana, Gamboa and Icoaraci), intermediate levels of the same forest and secondary growth
areas (Oropouche, Turlock Itaporanga, Guaroa, Triniti, Caraparu, Jurona, Una, Encefalite de
Saia Louis and Encefalite eqiiina do oeste), canopy of the forest and secondary growth
vegetation (Cacipacore,Mqaro, I l h h , Candiru and Tacaiuma),the latter vegetation type and
inunciaiedf o r a and finally arremely rwsatile viruses like Eastem Equine Encephalitis which
were encountered in birds from e~wyvegetation ypes and laels. The important role of birds in
the sylvatic cycles of viruses Jurona, Itaporanga, Mqaro, Oropouche, Bel&, Piwuna, Una and
Tacaiuma is conflnned Bird sera positive for Roch virus is the first indication of the possible
presence of this agent in the amazonian region. Birds are as yet the only know hosts for the
viruses Cacipacore, Candim and Pacordike. The ecologicd niche concept is discussed in
relation with ecology of arbosiruses. The adopted definition is that of a hyper-dimensional
volume, of which each dimension represents one ecological variable. One of the most limiting
factorsin the evolution of arboviruses'cycles may he the group-reacting antibodiesproduced by
the rvertebrate host and resulting in the impossibilig for the same individual to be viremic for
more than one virus gpe in the same serological group, at least &ring some time. More studìes
are needed to quanti& the relative importance of numerous vectors, and determine the width and
superposition of the eco-niches of neotropical arboviruses.

KEY WORDS: Arboviruses, Avian hosts, Amazonia, Ecology, Cycles.

70
As aves como hospedeiras de artiovírus tia AmazBnia

INTRODUÇÁO

Os arbovirus (de "arthropod-borne virus") são virus de animais vertebrados

(incluindo o homem), cujos ciclos de transmissão implicam obrigatoriamente em
uma multiplicação dentro de um hospedeiro artrbpode hematbfago, tais como
mosquito, flebbtomo, maruim ou carrapato. Pelo menos 552 tipos sorol6gicos
diferentes são atualmente conhecidos e registrados no mundo (Karabatsos 1985;
Travassos da Rosa 1987,1989 e dados não publicados). Quase todos grupos de
vertebrados terrestres podem servir como hospedeiros de arbovirus. A título de
exemplo, a Tabela 1mostra os números de especies hospedeiros de arbovirus,
conhecidas em diversas classes de vertebrados (Karabatsos 1985). As aves
respondem pela terceira posição como fonte de isolamento de arbovirus, apbs
humanos e roedores. Na Amazdnia Brasileira, 31/181 (17,1%) tipos diferentes
de arbovirus jA foram isolados a partir de sangue ou brgãos, ou evidenciados
indiretamente pela presença de anticorpos no plasma de aves silvestres.
Conhecendo a grande diversidade ecol6gica do ambiente amazdnico, 6 fAcil
supor a existencia de uma enorme variedade de ciclos de manutenção para os
arbovirus. Embora os dados disponíveis sejam ainda incompletos, tanto do
ponto de vista da bio-ecologia das aves, como do virolbgico, são objetivos definir
grupos ecol6gicos e examinar alguns fatores bio-ecolbgicos que podem influir
sobre a transmissão dos arbovírus.
Os fatores bio-ecolbgicos, conjuntamente com os ligados aos hospedeiros
invertebrados, serão tambem discutidos no que concerne a evolução dos
arbovirus de aves na Amazdnia.

MATERIAL E MÉTODOS

Coletas das amostras

Durante os últimos trinta anos, abundante material para a anAlise virol6gica

foi coletado em varios pontos (Figura 1) da Amazdnia Brasileira. Na analise
subseqüente, apenas as amostras de aves identificadas corretamente a nível
específico (Anexo 1) foram consideradas.
As aves foram coletadas atraves de redes de nailon do tipo "mist nets",
colocadas ao nível do solo em Areas de floresta, 3 margem de estradas ou
capoeiras. As redes foram abertas diariamente das 5:OO h As 11:30 h.
As aves eram sangradas mediante punção jugular, usando-se seringa
previamente umedecida em heparina. O plasma era preservado a +4OC e
posteriormente a -20" C. Sedimento do sangue heparinisado era conservado em
nitrogenio lfquido, bem como fragmentos de baço, fígado, rins, cCrebro e
coração.

71
BOL M w . Para Emilio Goeldi, si+. Zsol. $(I), 1992.

Figura 1. Localização das coletas de aves na AmazBnia Brasileira (1964-1989). Localidades:

1. Cachoeira Porteira, PA. 2. CarajBs, Serra Norte, PA. 3. Humaith, AM. 4. Humbolt, Rio Aripuaná,
MT. 5. Itaituba-Altamira, PA. Km 2.5.6. Itaituba-Jaca&-acanga, PA, Km 212.8. MarabB, Rio Anapu,
P A Km 52. 9. MarabB, Rio Araguaia, PA. Km 68. 10. MarabB, Jatobal, P A Km 12. 11. Porto
Trombetas, PA. 12. Santar&"uiabB, PA. Km 206 8: 212. 13. Santarem, Mojul dos Campos, P A
Km 05.14. Sena Madureira, AC.1.5.Santa Izabel do ParB, PA. 16. Tomb-Ay, PA. 17. Tucuruf, P A
(beira do lago).

12
As aves como hospedeiras de arbovím na Amazônia

Métodos sorológicos e virológicos

O preparo e inoculaçã0 do material para tentativa de isolamento de

de
BOL Mus. Para. Emílio Goeldi, s&. ZooL 8(1), 1992

Tabela 1. Ndmeros (%) de tipos de arbovírus isolados a partir de vArios vertebrados no mundo
(adaptado de Karabatsos 1985).

Homem Outros Roedores Aves Morcegos Marsupiais Animais Outros

Primates Domésticos Vertebrados

Tabela 2. Reações cruzadas de inibiçáo da hemaglutinação (+) entre os vArios tipos elou grupos de
arbovirus que infectam aves na Amaz6nia Brasileira. A nomenclatura usada para os grupos de
arbovfrus e abreviações dos nomes dos vírus seguem Karabatsos (1985).

Gruponipo

A B TNT C GMAGROOROTCM TUR UTI BEL CDU IC0 ITP JUR

A +
B +
TNT +
C + + + + + + + +
GMA + + + + + + +
GRO + + + + + + +
ORO + + + + + + +
TCM + + + + + + +
TUR + + + + + + +
UTI + + + + + + +
BEL + +
CDU + + +
IC0 + + +
ITP + + +
JUR +

74
As aves como hospedeiras de arbovírus na Amazônia

Enquanto a AFC permite, ao contrario da analise em componentes

principais, uma representação simultanea das linhas e das colunas da tabela de
dados, a CAH realiza partições entre os objetos (aqui os arbovírus), em função
das suas distsncias. Com a AFC, obteve-seprojeções das variaveis e linhas sobre
os fatores que extraem o maior percentual da inercia da nuvem original. Com
a CAH, obteve-se uma Arvore onde os galhos representam os grupos (=par-
tições ou "classes") formados por elementos relacionados. Em ambos os casos,
o dlculo das distancias entre os pontos ou grupos, usa a metrica euclidiana
usual ( A F C programa ANCORR do pacote ADDAD; autoria: Yagolnitzer &
Tabet; CAH: programa CAHVOR do pacote ADDAD; autoria: J. Juan). No
caso da CAH, o metodo algorítmico e o dos vizinhos recíprocos ("voisins
reciproques"), e o criterio de agregação entre grupos 6 o momento. centrado de
segunda ordem ("moment centre d'ordre dew").
Com o programa AIDAFC (autoria: D. Dominges) do pacote ADDAD, foi
possível obter os valores de parfimetros estatfsticoscomplementares, bem como
as contribuições absolutas e relativas dos elementos da tabela aos fatores e a
qualidade da representação de cada elemento sobre todos os fatores.
As arvores mais parcimoniosas para representar as classificações dos
arbovírus segundo os tipos de hospedeiros, foram obtidas usando o programa
MIX do pacote PHYLTP, distribuído por J. Felsenstein (1979,1982) e adaptado
ao microcomputador Macintosh (Apple) por W. N. Ellis (Amsterdã, Holanda).
As arvores finais foram realizadas com o programa MacClade distribuído por
Maddison & Maddison (1987).

Definição das variáveis bio-ecológicas

As varitiveis bio-ecol6gicas disponíveis para a maioria das especies são; tipo

de vegetação e estrato onde cada especie se encontra com mais freqiiencia. Esses
dados foram extraídos da literatura e de observações não publicadas, feitas pelo
terceiro autor (J.M.C.S.).
Os tipos de vegetação e os estratos foram codificados da seguinte maneira:

Floresta de terrafimze (a) - estr. a: chão; estr. b: sub-bosque, 1-5 m; estr.

c: zona central da vegetação, 5-15 m; estr. d: dentro da copa das arvores, 15-30
m; estr. e: voando acima da copa das arvores, 30-50 m.
Floresta de vdnea ou igapd (i) - estr. b: vegetação baixa, 1-5 m; estr. c:
zona central da vegetação, 5-15 m.
Floresta de campina sob areia (c) - estr. c: zona central da vegetação, 5-
15 m.
Capoeira (b) - tipo a: cap. baixa, com gramíneas e arbustos baixos,
algumas arvores altas (5 m) esparsas (Cecropia sp., etc.); tipo b: cap. de mediana

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BOL Mus. Para. Emflio Goeldi, s&. ZooL 8(1),1992.

idade, com arbustos e Arvores, 5-8 m; tipo c: cap. adulta (mais de 20 anos),
predominantemente arb6rea, 8-15 m.
Devida A ausencia de diferença significativa entre as preferencias das aves
para esses estratos da capoeira, eles foram agrupados numa s6 categoria.
Beira de rios (d).

Tabela 3. Prevalencia dos arbovirus (isolamentos e soros positivos) em aves na Amaz6nia Brasileira.
Nttmero de especies hospedeiras, ndmeros de esp6cimes positivos e taxa de infecção (T.I.). As
abreviaqjes usadas pam os nomes de arbovirus seguem Karabatsos (1985).

Virus ORO WEE SLE TUR ITP TCM MAY EEE CPC BEL

No. especies 95 67 91 69 53 50 41 36 36 24
No. especimes 451 356 326 154 117 85 51 56 50 31
T. I. 3,87 3,M 2,80 1,32 1,OO 0,73 0,49 0,48 0,43 0,32
~~ ~

V h GRO JUR PIX CAR ANU ILH TNT UNA UTI KWA

No. esp6cies 17 14 14 10 10 5 8 10 5 4
No. especimes 25 20 20 12 11 10 10 10 5 4
T.I. 0,21 0,17 0,17 OJO 0,09 0,09 0,09 0,09 0,04 0,03

Virus ROC GAM BSQ CDU MUR PACI APEU GMA I C 0 MTB MUC

No. espkcies 3 2 2 2 2 2 1 1 1 1 1
No. esptcimes 4 3 2 2 2 2 1 1 1 1 1
T.I. 0,03 0,03 0,02 0,02 0.02 0,02 0,Ol 0,01 0,Ol 0,Ol 0,Ol

76
As aves c o m hospedeiras de arbovírus na AmazBnìa

Tabela 4. Ndmero de espkies e espkimes de aves, hospedeirosde arbovfrus na AmazSnia Brasileira,

em relação aos tipos de vegetação e estratos preferenciais das espkies. Os estratos sáo codificados
como no texto.

Tipo de vegetação Estrato No. espécies Sub-total Espécimes Sub-tota1

Floresta de terra firme a 7 404

ab 12 630
b 48 3879
bc 41 2396
C 6 145
cd 9 226
de 2 125 I 1687

Capoeira a 2 22
ab 12 1158
abc 6 1316
bc 11 455
? 1 32 15 2966

Floresta de campina sob areia 1 1 34 34

Beira de rio 5 5 29 29

Floresta de vAnea ou igap6 b 4 40

bc 1 5 6 46

Total 168 10762

77
BOL Mus. Para Emfio Goeldi, s& ZooL 8(1), 1992

RESULTADOS

Pelo menos 11643 aves (12423 espkimes coletados no total) constitufram a

fonte das informações analisadas a seguir. Uma parte desses dados foram
analisados previamente por Shope et al. (1966). Essas aves distribuem-se em 40
familias, 193 generos e 304 espkies (Anexo 2). Vale ressaltar que em quatro
ocasiões, os números totais de cada espCcie de aves coletadas não foram
disponiveis, e dai, apenas os números de espkimes positivos entraram nos
Calculos de taxas de infeqão. Essas taxas poderão estar, por conseguinte,
ligeiramente subestimadas.

As espécies de aves hospedeiros de arbovirus

Isolamentos

Entre as 304 diferentes especies de aves testadas, 36 (11,8%) forneceram 70

amostras de 14 tipos diferentes de arbovfrus (Anexo 3). Essas aves positivas
pertencem a 12 famílias entre as 40 (30,096) que foram pesquisadas. As cinco
famílias que forneceram o maior número de amostras são, por ordem decrescen-
te, Formicariidae (42 amostras/ 3489 especimes testados = 1,2096); Columbidae
(7/690 = 1,0196); Pipridae (6/1143 = 0,5296); Furnariidae (4/542 = 0,73%);
Tyrannidae (3/1441 = 0,2196). Quatro outras familias, com números de
isolamentos menores, tiveram taxas de infecção elevadas, a saber: Icteridae (2/18
= 11,1196), Alcedinidae (1/38 = 2,63%), Galbulidae (1/91 = 1,1096) e
Bucconidae (1/111 = 0,9096). Os Fringillidae, Dendrocolaptidae e Thraupidae,
forneceram cada, apenas uma amostra viral com taxas de positividade inferiores
ou iguais a 0,1096 (Anexo 7). Como veremos a seguir, as reações sorol6gicas
positivas são encontros muito mais comuns, comparados aos isolamentos.

Sorologia

Entre as 304 diferentes especies de aves testadas, 166 (54,696) forneceram

soros positivos para pelo menos um tipo de arbovirus (Anexos 4-6). Essas aves
com sorologia positiva, pertencem a 29 famílias diferentes. Entre as que
forneceram grande número de espCcimes positivos (Anexo 7), destacam-se os
Formicariidae (taxa de infeqão = 1054/3489 = 30,21%), Dendrocolaptidae
(131/1245 = 10,52'%), Pipridae (122/1143 = 10,67%), Tyrannidae (96/1441 =
6,66%), Fringillidae (73/1007 = 7,25%), Thraupidae (67/1361 = 4,9296) e
Furnariidae (57/542 = 10,5256).

78
As aves como hospedeiras de arbovirus na Amazania

Aves infectadas por mais de um tipo de arbovirus

Os plasmas de 172 aves (9,8% do total dos positivos) mostraram reações

positivas para mais de um tipo ou grupo de arbovirus, levando-se em conta os
critkrios adotados para interpretação de positividade (ver Materiais e Metodos).
Assim (Tabela 9, dentro dos soros positivos para Bunyavims.(exceto o gr. C),
100% tambem foram positivos para pelo menos um Alphavirus, 98% para
Flavivims, 60% para Triniti, 12% e 18% para o vírus Belkm e um Phlebovirus,
respectivamente. A possibilidade para um s6 hospedeiro, desenvolver infecções
para mais de um tipo de arbovirus em natureza, 6 um fator importante a se
considerar quando for discutida a evolução ecoldgica desses agentes.

Tabela 5. Plasmas de aves positivos para mais de um arbovirus pertencentes a grupos (generos)
distintos (não cruzando entre si). Nfimero de plasmas positivos para cada vírus ou grupo na diagonal.
Percentuais de positividade dupla em relação aos Virus em colunas, na parte superior da tabela
(itrilicos) e em relação aos vlrus em linha, na parte inferior da tabela. Os arbovirus do grupo C,
finieos Bunyavirus cruzando com o vírus BelCm, foram contados 5 parte.

Abhavirus Flavivìrus Triniti Bunyavirus Belem Phlebovirus C

Alphavirus 87 34 I 100 5 15 6
Flavivirus 31 97 5 98 8 16 1
Triniti 20 100 5. 60 80 20 O
Bunyavirus 51 56 2 170 12 18 4
BelCm 17 35 17 91 23 22 4
Phlebovirus 43 53 3 100 17 30 7
C 71 14 O 100 14 29 7

79
BOL M u Para Emflio Goeldi, s&. ZooL 8(1), 1992.

Taxas de infeqão

Para a estimativa das taxas de infecção (TI) das diferentes espCcies de aves
para os varios tipos de arbovirus, foram agrupados os resultados positivos da
virologia e da sorologia. Os vírus que foram mais prevalentes em aves são
(Tabela 3): Oropouche, Encefalite eqüina oeste, EncefaliteSaint Louis, Turlock,
Itaporanga, Tacaiuma, Mayaro e Encefalite Eqüina leste.
Esses mesmos vírus tem, tambCm, como hospedeiros os maiores números de
especies diferentes de aves, sendo 92 para o primeiro e 35 para o Último. Os
outros virus são associados a números intermediariosde espCcies de aves. Cada
tipo de arbovirus serh estudado mais detalhadamente a seguir.

DistribuiÇá0 dos arbovirus em relaçáo a variaçá0 ecológica de aves hospedeiros

de acordo com tipo de vegetaçá0 e estratos

A floresta de terra firme C o tipo de vegetação onde o maior número de

especies (125 ou 74,4%), e especimes (7687 ou 71,4%), de aves infectadas por
arbovirus, foram encontradas (Tabela 4; Anexos 3.& 4). As Breas de capoeira
forneceram apenas 32 especies diferentes (19,0%),distribuidas em 2966 (27,5%)
espkcimes positivos (Tabela 4; Anexos 3 & 6). As florestas de tipo igapd, beira
de rios e campina sob areia forneceram 11 especies de aves positivos com
somente 109 espkcimes (Tabela 4; Anexos 3 & 5). Como foi demonstrado por
Lovejoy (1979, esse fato resulta provavelmente da amostragem, feita principal-
mente em 6reas cobertas com floresta de terra firme.
A analise estatística (AFC), mostrou que (Anexo 9) mais de 85% da inercia
da nuvem de pontos esta representada nos quatro primeiros fatores. A
contribuiqo (=inercia) de cada varihvel para cada fator C representada nas
Figuras 4 e 5. Todos os vírus, menos CAR,ILH, MAY, GAM,KWA, ICO,
ORO e JUR, são bem representados (correlação múltipla entre as varihveis
iniciais e as vari6veis representadas pelos cinco primeiros fatores: QLT 2 SO%)
(Figuras 2 & 3). No que concerne as variaveis ecoldgicas, todos os estratos da
mata de terra firme, a capoeira e o estrato inferior do igapd são bem representa-
dos (QLT 2 80%). Para analisar as relações que podem existir entre os vírus e
os tipos (e estratos) de vegetação, 6 possível estudar a localização relativa dos
pontos ou, melhor, as suas projeçóes, no plano definido por dois fatores.

80
 As aves como hospedeiras de arbovirus na Amazania

Fator 4 I3 Fator 3 O Fator 2 IZ Fator 1

d E M M ? U
E A U I N
E Y C X A
L

B Fator 9 1 Fator 8 Fator 7 Fator 6 E

3 FatorS

80

70

60

50

40

30

u)

10

O
E A U I N
E Y C X A
L

Figuras 2 & 3. Representações grfificas dos dados estatísticos da analise de correspondencias entre
os arbovirus e os tipos e estratos de vegetação, preferenciais das aves hospedeiros: histogramas das
correlações sobre cada fator. As abreviações dos nomes de arbovirus seguem Karabatsos (1985) e
os tipos de vegetação sáo definidos no texto.

81
 BOL MUS.Para Emllio Goeldi, s&. ZooL 8(1),1992.

ER Fator 4 RI Famr 3 O Fator 2 E2 Fator 1

-i
100

80 P

a . .
a b P

E4 Fator 9 Fator 8 8 Fator 7 W Fator 6 E3 Fator 5

Figuras 4 & 5. Representaw grAficas dos dados estatísticos da anslise de correspond@nciasentre

os arbovirus e os tipos e estratos de vegetação, preferenciaisdas aves hospedeiros: histogramas das
inercias sobre cada fator. As abrevia@ dos nomes de arbovirus seguem Karabatsos (1985) e os
tipos de vegetação d o definidos no texto.

82
As aves como hospedeiras de arborfrusna Amazônia

Assim, no plano definido pelos dois primeiros fatores, correlacionados com

a copa da floresta e capoeira, achamos as seguintes relações ecolbgicas:
- virus Candiru e copa da floresta;
- virus Mucambo, Ananindeua, Pixuna, Cacipacore, Triniti e capoeira.
No plano formado pelos fatores 1 e 3, representando bem os níveis da
floresta de terra firme entre 1 e 15 metros e sua copa, os dois níveis do igap6
e a floresta sob campina, destacam-se os seguintes grupamentos:
- vírus Turlock, Ilhkus e Encefalite eqiiina oeste e floresta de terra
firme no estrato 1-15 metros;
- vírus Jurona, Belkm, Oropouche, Encefalite Saint Louis e floresta de
terra firme no estrato 5-15 metros;
- virus Murutucu, ApeÚ e Una mostram uma relação bastante fraca
com a floresta de campina sob areia.
No plano formado pelos fatores 1 e 4, representando bem todos níveis da
floresta de terra firme, o igap6 e a capoeira, podemos salientar as seguintes
associações:
- vírus Utinga, Gamboa, Rocio, Kwatta, Caraparu e Pacora-like e
floresta no nivel do chão;
- virus Mayaro e floresta de terra firme no estrato 1-5 metros;
- vírus Tacaiuma e floresta de terra firme no estrato 5-15 metros;
No plano formado pelos fatores 3 e 4, representando tambem os níveis da
floresta igap6 e a floresta ribeirinha, o vírus Marituba encontra-se relacionado
com esse tipo de vegetação. O virus Jurona k associado com o estrato 5 -15
metros da floresta de terra firme. Os virus Una, Apeú e Murutucu parecem
relacionados A floresta de campina sob areia. Os vírus Guama e Bussuquara
parecem distantemente associados 3 capoeira, assiw como os vírus Itaporanga,
Icoaraci e Guaroa em relação 2 floresta.
A analise por CAH permitiu obter 29 grupos de arbovírus (Figura 7 A).
Como ja foi 6bvio na analise precedente, nenhum grupo de vírus esta associado
a um s6 tipo de vegetação. No entanto, k possível separar os seguintes grupos,
relativamente bem caracterizados (Figura 6):
- Rocio, Utinga, Kwatta, Gamboa e Icoaraci, 100% associado com a
'

floresta de terra firme, entre O - 15 m;

- Oropouche, Turlock, Itaporanga, Guaroa, Triniti, Caraparu, Jurona,
Una, Encefalite Saint Louis e Encefalite eqiiina oeste associados essencialmente
com os estratos intermediarios (1-15 m) da floresta de terra firme (I 80%) e um
pouco com a capoeira (I 15%);
- Cacipacork, Mayaro, Ilhkus e Tacaiuma, pouco mais de 20%
associados com capoeira, o restante com a floresta de terra firme de O - 30 m;
- Candiru; k notavel a contribuição muito elevada (50%) dos estratos
mais altos da floresta (15 - 50 m) e a participação da capoeira (25%).

83
 E$ beira de no
E2 campina sob areia
capoeira
Ill ig.: 5-15 m
B igapb: 1-5 m
fl.: >30 m
fl.: 1530 m
fl.: 5-15m
2o Ufl.:l-Sm
W floresta: ch5o

o
ROC OROTUR CPC Aves CDU EEE BEL ANU BSQGMA
UTI ITP SLE MAY negativas PIX MTB PAClMUC
KWA WEEGRO ILH MUR N E U
GAM TNTCAR TCM
IC0 J U R UNA

Figura 6. Contribuiçks relativas (%) dos tipos e estratos de vegetaçáo, preferenciais das aves hospedeiros, nos grupamentos de arbovirus
obtidos por CAH.
As aves como hospedeiras de arbovfrusna Amazsnia

Figura 7. Arvores representando relagks entre arbovfrus de aves na AmazSnia Brasileira (A-D) e
a classificação filogenetica das famflias de aves hospedeiros de arbovirus (E). As variiveis utilizadas
foram: A, os tipos e estratos de vegetação preferidos pelas aves hospedeiros; B, as famílias das aves
hospedeiros; C, os generos ou subgeneros dos mosquitos vetores e D, o conjunto das vanAveis
utilizadas para obter as Brvores B e C.

85
BOL Mu.Para. Emílio Goeldi, s&. ZooL 8(1), 1992.

- Encefalite eqüina leste; esse vírus encontra-se em aves em todos

tipos de vegetação e estratos, confirmando sua versatilidade.
Muitos grupos, que podem ser chamados de intermedi8rios,estão associados
a vfirios tipos de vegetação, em proporções variaiveis. Pertencem a essa categoria
os vírus Belkm, Pixuna, Bussuquara, Guam4 Pacora-like, Mucambo, Murutucu
e Apeú.
Finalmente, os vírus Ananindeua e Marituba formam um grupo a parte, com
35% de capoeira e 11% de igapd
Na Figura 6 constam tamb6m as preferencias relativas das aves cujos plasmas
foram negativos (sigla NEG). A sua distribuição serviu para comparações.

Outros fatores biológicos e ecol6gicos

Embora poucos dados sejam disponiveis, vale discutir os fatores cujo

conhecimento seria de maior importfincia para compreensão dos ciclos e,
especialmente da dinamica de transmissãodos arbovirus estudados na AmazGnia.
Um desses fatores & a densidade populacional dos hospedeiros e suas
variagies sazonais, em relação 2s &pocasde reprodução e v60 dos jovens. Com
efeito, episddios epizo6ticos são geralmente correlacionados com o abandono
dos ninhos pelos jovens, representando uma grande população de hospedeiros
não imunes. Assim, a magnitude desse fendmeno de amplificação depende do
sincronismo das gerações.
Pelas mesmas razões, o número anual de geragies tem tamb6m a sua
importfincia, bem como o nxímero de jovens por ciclo de reprodução.
Outro aspecto da biologia avihria concerne ao tamanho dos territ6rios e
migrações realizadas por certas especies. Uma possfvel explicação para o
aparecimento repentino do arbovirus Gamboa na Amaz6nia, na região da
barragem de Tucuruí, PA, seria a migração de aves a partir da America central
(Panamfi?) (Degallieret al. 1989).Embora nenhuma especie migrat6ria, coletada
na Amazdnia, tenha sido positiva para arbovirus, o papel desses hospedeiros
como disseminadores intercontinentais ja foi suspeito para os vírus Mayaro
(Calisher et al. 1975), Encefalite eqüina leste (Calisher et al. 1971) e Mucambo
es e Sacchetta 1971).
tambem not6vel o fato que varios arbovirus sorologicamente pr6ximos
contudo, muito afastados geograficamente (Semliki Forest - Mayaro - Chikun-
gunya; Northway - Tensaw- Ilesha - Batai; Tahyna - Lumbo), tenham aves como
hospedeiros (Calisher 1980).
Mesmo se as aves não foram os primeiros vertebrados infectados por
arbovirus, como foi suposto por Mattingly (1960), as suas capacidades de
deslocamento tiveram sem dúvida um papel primordial na distribuição dos
arbovirus associados.
As aves como hospedeiras de arbovím na Amzdnia

DISCUSSÁO

Os ciclos dos arbovirus

Para maior clareza e precisão, os arbovirus foram reunidos segundo o tipo

dos seus ciclos: ciclos simples, complexos ou desconhecidos, seguindo os criterios
propostos por Hem6 et al. (1986). Todavia, enfase sera dada apenas sobre fatos
novos.

Arbovírus com ciclos simples

Apeú (APEU). Alem do papel comprovado dos marsupiais noturnos no ciclo

do Virus APEU, Hem6 et al. (1986) aventuram a eventual exist&ncia de
hospedeiros vertebrados diurnos. Com efeito, duas aves foram encontradas com
soros positivos.
Bussuquara (BSQ). A descoberta de algumas aves com anticorpos contra esse
virus, cujo ciclo envolve sobretudo roedores e mosquitos rodent6filos, sugere um
eventual papel de vetor para os mosquitos diurnos (Coquillettidia e Sabethini),
a partir dos quais ele foi casualmente isolado (Hem6 et al. 1986).
Caraparú (CAR).O papel das aves como hospedeiros desse agente, at6 agora
isolado somente de roedores, nunca foi suspeito (Karabatsos 1985). Entretanto,
não 6 incompativel com a biologia de vhrios mosquitos fontes de amostras
isoladas.
Encefalite Eqüina Oeste ( W E ) . O vírus WEE, pat6geno para cavalos e
humanos, 6 transmitido endemicamente na Amazdnia entre aves silvestres (67
esp6cies distintas), por mosquitos dos generos Culm e Aedes.
Gamboa (GAM). Esse vírus, distribuído no Panama, Suriname, Equador e
Argentina, foi isolado pela primeira vez no Brasil em 1984 (Degallier et al.
1989). O seu vetor principal 6 o mosquito ornitdfilo Aedeomyiu squanzipennis.
As aves hospedeiros encontram-se preferencialmente nos estratos at6 15 m na
floresta de terra firme.
Guaroa (GRO). Esse arbovirus, encontrado na Coldmbia, Panama e na
Guiana Francesa (Karabatsos 1985; D6gallier 1982), era conhecido no Brasil,
apenas, por alguns isolamentos de casos humanos febris (Pinheiro et al. 1986;
Hem5 et al. 1986). Isolamentos recentes a partir de mosquitos anofelineos e
resultados sorol6gicos (Dkgallier et al. 1989) sugerem um ciclo onde atuam
macacos (genero Alouutta) e aves de floresta de terra firme (17 esp6cies
distintas).
Ilheus (ILH). O virus ILH, amplamente distribuído nas Americas central e
do sul (Pinheiro et al. 1986), exibe um ciclo tipicamente do tipo aves-mosquitos
mas, varios outros vertebrados foram encontrados sendo portadores de
anticorpos ou dos quais se isolou o vírus, tais como roedores, marsupiais,

87
BOL Mus. Para. Emílio Goeldi, sh: ZooL 8(1), 1992.

desdentados (Karabatsos 1985), morcegos (Herv6 et al. 1986), macacos

(Degallier et al. 1989). No que concerne as aves hospedeiras, o ILH parece
bastante versAtil, encontrando-o em todos tipos e estratos de vegetação.
Jurona (JUR). O ciclo desse vírus 6 provavelmente do tipo aves-mosquitos,
tendo o Haemagogus janfhinomys como Único vetor conhecido at6 o presente
(Herve et al. 1986) e 14 especies diferentes de aves envolvidas.
Kwatta (KWA). Com ciclo comparAve1 aos vírus ILH, TUR e WEE, os
Únicos hospedeiros conhecidos do vírus KWA são aves e mosquitos Culex
(Cula).
Marituba (MTB). A infecção de aves por esse vírus, cujo ciclo 6 do tipo
marsupiais-Culex (Melanoconion),6 provavelmente acidental.
Rocio (ROC). O encontro de anticorpos contra esse agente, em aves
amazônicas, constitui a primeira evidencia da possível circulação desse vírus
nessa região. Por outro lado, testes de soroneutralização,realizados recentemen-
te com os soros ainda disponíveis, foram negativos, deixando assim os resultados
inciais obtidos por IH sujeitos a revisão. A propbsito, ele era conhecido apenas
no estado de São Paulo, onde ele foi isolado do homem (Lopes et al. 1978;
Iversson & Travassos da Rosa 1989) de aves e mosquitos do genero Psorophora
(Lopes et al. 1978a, 1981). Alem desses mosquitos, tamb6m presentes na
Amazônia, as especies Aedes scapularis e Cula quinquefasciatus, testados com
sucesso no laboratdrio por Mitchell et al. (1981, 1986) e Mitchell & Forattini
(1984), são considerados como vetores potenciais.
Turlock (TUR). Esse vírus 6 tipicamente transmitido entre aves (69 esp6cies
distintas), por mosquitos do genero Culex (Hew6 et a1.,1986).
Una (UNA). O ciclo desse arbovirus 6 realizado entre aves (10 especies) e
uma grande variedade de mosquitos ornit6filos (Hew6 et al. 1986).

Arbovirus com ciclos complexos

Ananindeua (ANU). Hew6 et al. (1986) caracterizaramum ciclo "complexo"

para esse vírus, envolvendo marsupiais arborícolas, aves, mosquitos noturnos e
maruins. A analise acima descrita confirmou a ubiqüidade desse vírus,
encontrado tanto em aves de capoeira, como de floresta de terra firme ou igap6.
Os seus vetores e hospedeiros mamíferos ocupam tambem esses ec6topos.
Encefalite Saint Louis (SLE). Os hospedeiros vertebrados do vírus SLE
parecem muito mais variados na zona intertropical do que nos E.U.A. onde ele
encontra-se apenas em aves. Na Amazdnia Brasileira, macacos, preguiças, tatus,
marsupiais, morcegos e provavelmente quelônios terrestres do genero Chelonoi-
dis são suspeitos de tambCm participar na manutenção do SLE num nível
endemico (Dkgallier et al. 1989). 91 especies diferentes de aves foram encontra-
das positivas na Amazônia Brasileira.

88
As aves como hospedeiras de arbovirus na Amazdnia

Encefalite Eqiiina Leste (EEE). Como o precedente, o vírus EEE possui

ciclos secundarios de manutenção, envolvendo (alem das aves) macacos,
roedores, marsupiais e rdpteis.
Guam6 (GMA). Os anticorpos detectados em aves resultaram provavelmente
de infeqíjes acidentais, o vírus GMA 6 transmitido principalmente entre
roedores e marsupiais (Hervd et al. 1986).
Icoaraci (ICO). AlCm das aves, provavelmente hospedeiros acidentais,o virus
IC0 foi evidenciado tanto em roedores, marsupiais e macacos, bem como em
fleb6tomos e varios mosquitos diurnos e noturnos (Karabatsos 1985; Herve et
al. 1986, Ddgallier et al. 1989). É possível que o seu ciclo venha revelar-se mais
complexo quando, mais dados sorol6gicos forem disponíveis.
Itaporanga (ITP). Ao contrario dos outros vírus incluídos nessa categoria,
podemos imputar uma intervenção efetiva das aves no ciclo do ITP. Esse vírus
tambem tem sido encontrado em marsupiais e macacos. Os vetores conhecidos
são noturnos e polífagos (Herve et al. 1986).
Mayaro (MAY). Embora o ciclo silvestre principal do vírus MAY seja igual
ao da febre amarela (Herve et al. 1986), envolvendo macacos e mosquitos do
genero Haemagogus e exprimindo-seatrav6s de epidemias simultaneas (Hoch et
al. 1981; LeDuc et al. 1981; Pinheiro et al. 1981), o MAY tem sido tambem,
evidenciado em aves (41 especies distintas), marsupiais diurnos e rkpteis.
Estudos entomoldgicos acerca das preferencias tr6ficas do vetor seriam
necessarios para avaliar o papel relativo de cada um desses hospedeiros
vertebrados no ciclo de manutenção desse importante pat6geno humano na
Amaz6nia.
Mucambo (MUC). Face a escassez de dados relativos 3s aves, fica impossível
determinar qual a real importdncia desses hospedeiros, no ciclo silvestre do
MUC.
Murutucu (MUR). Como no caso do precedente vírus, seria necessario obter
mais dados para precisar o verdadeiro papel das aves no ciclo desse agente.
Oropouche (ORO). O importante papel de aves, macacos e preguiças no
ciclo silvestre desse vírus foi enfatizado por Dkgallier et al. (1989). No presente
estudo, ORO revelou-se o vírus com a maior taxa de infeqão em aves (Tabela
3: 3,87% em 95 especies diferentes positivas). Infelizmente, os vetores silvestres,
possivelmente maruins, permanecem desconhecidos.
Tacaiuma (TCM). Estudos recentes (DCgallier et al. 1989) mostraram que,
o ciclo desse vírus 6 provavelmente muito mais complexo que Hem5 et al.
(1986) acreditavaminicialmente. De um lado, mosquitos (Haemagogussp.,Aedes
sp., Anopheles nimbus, Anopheles (Kerteszia) sp.) e vertebrados (aves, macacos)
diurnos e arborícolas, e de outro, mosquitos (Anopheles (Nyssohynchus) sp.) e
mamíferos (tatus, carnívoros, ungulados, roedores) noturnos e terrestres,
confirmam plenamente o fato de ter sido encontrado esse vírus em aves de todos
níveis da mata, igap6 e capoeira.

89
BOL Mus. Para. Emilio Goeldi, s&. ZooL 8(1), 1992.

Triniti (TNT). Esse vírus, isolado apenas em Trinidad e no ParSI, incluído at6
então entre aqueles com ciclo do tipo simples (roedores diurnos-mosquitos
diurnos), foi tambem isolado de anofelineos noturnos (Degallier et al. 1989). A
presença de anticorpos em aves e preguiça faz-nos suspeitar a existencia de um
ciclo mais complexo.

Arbovirus com ciclos ainda mal conhecidos

BelCm (BEL). O presente estudo permite confirmar a atuaçáo das aves como
hospedeiros do vírus BEL. Por outro lado, os vetores continuam totalmente
desconhecidos.
Cacipacore (CPC). As aves são os únicos hospedeiros conhecidos.
Candiru (CDU). Conhecido somente por um isolamento a partir do homem
e quatro soros positivos de aves, esse vírus parece estar localizado na copa da
floresta e, secundariamente na capoeira, onde o homem provavelmente se
infecta. Os vetores permanecem desconhecidos.
Pacora-like (PACI). As aves constituem os Únicos hospedeiros conhecidos na i

AmazBnia Brasileira. No PanamA, o Único vetor conhecido 6 o mosquito Culex

dzrnni (Karabatsos 1985).
Pixuna (PIX). O presente estudo confirma que as aves são hospedeiros do
vírus PIX (14 especies diferentes), o que jSI foi assinalado por Herve et al.
(1986), devida a existencia de vetores arboricolas diurnos. Por ora, consideramos
que, o Único isolamento obtido a partir de um roedor terrestre noturno não 6
significativo para incriminar esses animais como hospedeiros.
Utinga (UTI). Os Únicos hospedeiros conhecidos, exceto aves, são preguiças
(Herd et al. 1986). HSI possibilidade que carnívoros participem como hospedei-
ros vertebrados secundfirios (Karabatsos 1985).

A evolução ecológica dos arbovirus

Generalidades

A coevolugo dos parasitos e seus hospedeiros tem sido um assunto bastante

proveitoso para a compreensão da diversidade ecol6gica atual (Brooks 1979,
1981, 1985, 1986a).
No entanto, Brooks (1981a) e Brooks & Wiley (1985) salientaram vilrias
dificuldades inerentes As metodologias seguidas. Entre as quais, a escolha de
uma teoria da evolução de acordo com os dados disponíveis, a avaliação da
especificidade como medida de antiguidade da associação, a distingo entre
coevolução e "Co-adaptação" e quando se trata do metodo filogenktico, a
dificuldade de elaborar as hip6teses sobre evolução dos caracteres.

90
 As aves como hospedeiras de arbovírus na Amaz8nia

Poucas hipdteses foram formuladas ainda a respeito da evolução ecol6gica

dos arbovirus. Ainda não existe consenso a respeito da origem dos vírus ARN,
mas C provihe1 que, tanto os de plantas como os de animais, tenham evoluído
a partir de virus de insetos (Calisher 1980; Goldbach & Wellink 1988).
Numerosos tipos tem ciclos complexos, envolvendo hospedeiros tão diferentes
como mamíferos de v6rias ordens, aves e mesmo, rkpteis. Os vetores potenciais
de um s6 vírus podem tambem pertencer a diferentes sub-famílias, tribos ou
generos. No que concerne aos arbovirus em geral, a especifidade parece ser bem
menos definida do que nos casos estudados (helmintos) pelos autores citados.
Alem dessas dificuldades concernentes ils relações vírus - hospedeiros, existem
problemas relativos a natureza dos vírus em questão. Os arbovirus - devemos
lembrar aqui que, esse grupo não tem nenhuma realidade filogenbtica mas,
apenas um sentido bioldgico (Calisher 1988) - tem um gen6tipo constituído de
ARN, cuja transcrição b direta, ao contrario dos seres com gen6tipo feito de
ADN. Isso permite que, alem das possibilidadesde recombinaçã0 (principalmen-
te no caso de um ARN segmentado: Calisher 1980), rearranjo e extrema rapidez
das multiplicações, infimeras mutações possam ser produzidas, sobre as quais o
meio ambiente, incluindo todos níveis fisioldgicos e ecoldgicos, vai exercer a sua
seleçã0 (Smith & Inglis 1987; Van Regenmortel 1990). Assim, cada especie’
viral, composta de uma população polimdrfica de partículas virais, evoluiria
numa direçá0 ou outra, dependente da pr6-adaptabilidade das mutações
disponíveis em consonhcia com as modificações ecoldgicas. Esse fato 6
ilustrado pela grande proporção de virus encontrados apenas casualmente em
aves. Daí a provavel predominfincia do mecanismo de coadaptação sobre
coevolução e o obscurecimento das reais relações filogeneticas.
Os arbovirus encontrados em aves são classificados em diversos grupos
sistematicos (Casals 1957; Travassos da Rosa et al. 1986; Zeller et al. 1989). Os
que nos interessam aqui, como seguramente associados As aves, pertencem aos
generos Alphavirus (WEE, EEE, MAY, UNA e PIX), Flavivirus (ILH, SLE,
CPC e ROC), Bunyavirus (UTI, TUR, GAM,ORO e BEL), PhlebovinCs (ITP),
Vesiculovirus (JUR, KWA) e Bunyaviridae não grupado (PACI).

, ’Embora ainda muito discutido (Hamson 1985, Milne 1988), o conceito de especie, com pequenas
modificaçõesem relação As definiçõesclissicas (Mayr 1963, Wiley 1981)ja foi consagrado por varios
virologistas (Bishop 1985, Kingsbury 1985, 1988).

93
BOI!Mus. Para. Emllio Goeldi, s&. ZooL 8(l),1992.

Distribuição entre aves hospedeiras

Os presentes resultados confirmam uma assertiva ja feita por precedentes

autores (Calisher 1980; Mattingly 1960; Smith 1960), segundo a qual os grupos
ecol6gicos (como os obtidos por CAH: Figura 7 A) raramente contam com mais
de uma especie de vírus pertencente ao mesmo genero ou grupo sorolbgico. No
caso presente, 9,8% dos plasmas foram encontrados com anticorpos para vírus
de grupos distintos (Tabela 5). NotAveis exceções são osAlphavirus EEE e WEE
e Flavivints CPC e ILH. Segundo Levinson et al. (1990), o vírus WEE resultou
provavelmente de uma recombinaçá0 entre um vírus relacionado ao EEE e
outro ao Sindbis, que e transmitido entre aves no Velho Mundo. Todavia, os
virus EEE e WEE são encontrados muitas vezes em especies (e famílias)
diferentes de aves (Figura 7 B). Da mesma maneira, os vírus CPC e ILH
possuem espectros de hospedeiros distintos (Figura 7 C). Assim, especies de
vírus filogeneticamente (= taxonomicamente) mais prbximas foram obrigadas a
colonizar hospedeiros vertebrados filogeneticamente menos relacionados.
Mecanismos que poderiam intervir nessa exclusão mútua não são ainda
conhecidos.
Na classificação dos vírus ,usando as famílias de aves como variaveis (Figura
7 B), podemos observar os seguintes grupamentos: EEE,TUR; WEE,SLE,CPC
e PAC1,GAM. Os vírus EEE e "UR encontram-se principalmente em famílias
pertencentes a ordem dos Passeriformes (respectivamente 84% e 91% dos
soros), considerada como mais evoluída (Figura 7-E: adaptada da classificação
filogenktica estabelecida por Sibley et al. 1988). WEE, SLE e CPC infectam
tambem preferencialmente os Passeriformes. GAM infecta apenas Columbidae
e Furnariidae, famílias situadas em duas ordens distintas, enquanto o vírus PAC1
foi apenas isolado de Furnariidae e Formicariidae, famílias relacionadas.

Distribuição entre artrópodes hospedeiros

Na classificação dos arbovirus, baseada na natureza dos seus vetores, tres

grupamentos aparecem mais nitidamente (Figura 7 C): EEE, SLE, WEE; TUR,
c

ITP e ILH, UNA. Duas hipbteses podem ser levantadas para explicar essas
relações: (1) uma origem comum e coevoluçáo em mosquitos do mesmo genero
como seria o caso dos vírus EEE e WEE, (2) coadaptaçöes de vírus pr6ximos
a hospedeiros diferentes como seria o caso dos vírus SLE e ILH. O vírus CPC,
que nunca foi isolado de mosquitos, 6 talvez transmitido por outros artr6podes
hematbfagos, maruins e carrapatos, pouco ou não coletados na Amazdnia. ILH
e UNA, pertencentes a famílias diferentes de arbovirus, tem hospedeiros
vertebrados (famílias de aves) e artrdpodes (gCneros ou subgeneros) similares
mas, considerando as preferencias ecolbgicas, são distintos.

92
As ava como hospedeiras de a r b o v h na Amazônia

Aves e artr6podes como componentes do nicho ecológico do arbovirus

Na Figura 7 D foi representada a drvore de classificação geral dos arbovirus

que infectam aves (exceto aqueles cujos vetores são desconhecidos e os
evidenciados apenas casualmente em aves), integrando todos hospedeiros.
Grupamentos (ou virus com maior proximidade dentro de cada arvore) ja
evidenciados anteriormente são ILH, UNA (vetores e aves); GAM, KWA
(ecologia e mosquitos); ITP, WEE, TUR, SLE, EEE (ecologia, aves e
mosquitos).
A analise global dos diversos hospedeiros permite adotar para os arbovirus
uma definição do nicho ecol6gic0, entre as tr& propostas por Colinvaux (19%:
29 e seg.): o nicho Q um volume multidimensional onde cada eixo representa
uma varidvel ambiental. As varifiveis ecol6gicas estudadas no início desse
trabalho constituem então apenas uma parte da caracterização dos nichos dos
virus em questão.
Estudos futuros serão mais orientados na definição quantitativa dos nichos
ecoldgicos dos v6rios arbovírus e avaliação das suas sobreposiç6es.

CONCLUS~ES

Os ciclos dos virus MAY, ITP, WEE, EEE, SLE, ILH, ANU e TUR podem
ser considerados como bem elucidados, permitindo desenvolver futuros estudos
sobre as suas dinamicas.
Os dados atuais permitem completar de maneira significativaos conhecimen-
tos sobre os ciclos dos arbovirus CDU, GRO, UTI, JUR, TCM, PIX, BEL e
UNA, cujos hospedeiros silvestres at6 então, eram quase ou totalmente
desconhecidos.
Por outro lado, numerosos aspectos da manutenção e da evolução dos
arbovirus permanecem desconhecidos ou hipoteticos, apesar de pesquisas
extensivas conduzidas durante mais de trinta anos no ambiente amazbnico. As
razões para essas falhas são provavelmente múltiplas:
- dificuldade de determinar quais são os hospedeiros habituais e os
casuais;
- dificuldade em avaliar os efeitos perversos da amostragem e sensibilida-
de relativa das tkcnicas utilizadas, para isolamentos ou sorologia;
- dificuldade em avaliar a existência atual e contínua de modificações
evolutivas dos ciclos, que proporcionaria a emergência de novos tipos virais
relacionados ao aparecimento de novos nichos ecol6gicos;
- dificuldade em determinar quais são os níveis sistematicos mais
adequados quando estuda-se a especificidade das relações entre arbovirus e
hospedeiros: ordens, famílias, gêneros, grupos sorol6gicos (no caso dos vírus) ou
especies (ou tipos sorol6gicos).

93
BOL Mus. Paru. Emilio Goeldi, s&. ZooL 8{1), 1992.

compreender melhor a diniimica desses agentes, principalmente quanto aos

aspectos eco-epidemiol6gicos.

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As aves como hospedeiras de arbovirus na Amazbnia

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97
Anexo 1. Datas e locais de excursões realizadas para coleta de amostras de aves na AmazGnia
Brasileira, de 1964 a 1989, com os números de aves coletados e identificados. Um * indica que
apenas as aves positivas foram contadas.

Localidade Datas Total

Belem (IPEAN, Utinga), PA 30106 a 10/09/1964 780

Cachoeira Porteira, PA 5 a 17/04/1978 171 I
19/07 a 3/08/1978 258 I
13 a 27/09/1978 213
14 a 24/11/1978 252
16 a 30/03/1979 263
3 a 20/07/1979 334
CarajBs, Serra Norte, PA 16 a 24/10/1982 213
9 a 16/03/1983 165
13 a 17/05/1983 102
2 a 5/12/1983 88
19 a 24/05/1984 113
30101 a 9/02/1985 213
12 a 21/04/1985 167
29/11 a 11/12/1986 145
Humait& AM 31/10 a 13/12/1974 536
Humboldt, rio Aripuanl, MT 16/08 a 14/09/1974 283
31/05 a 20/06/1975 203
Itaituba - Altamira, PA, km 25 4/11 a 12/12/1971 447
5/03 a 12104n972 479
Itaituba - Jacareacanga, PA, km 19 6/07 a 15/08/1972 479
Itaituba - Jacareacanga, PA, km 212 29/10 a 6/12/1973 170 *
Marab6 - rio Anapu, PA, km 52 17 a 29/09/1971 188
Marabfi - rio Araguaia, PA, km 68 21 a 25/03/1971 34 *
Marabti - Jatohal, PA, km 12 8 a 16/03/1971 10 *
Porto Trombetas, PA 5 a 25niii979 293
15/03 a 2/04/1980 87
18/06 a 5/07/1980 240
20/10 a 5/11/1980 213
15/04 a 2/05/1981 139
9 a 26/07/3981 234
15/10 a 3/11/1981 155
22/02 a 13/03/1982 24 1
Santar&n-CuiahB, PA, km 206, km 212 22/04 a 14/07/1973 104 *
Santarem-Mojul’dos Campos, PA, km 5 10103 a 28/04/1975 746
Sena Madureira, AC 24/06 a 7/07/1976 104
Santa Izabel do Para, PA 9 a 13/10/1979 136
4 a 8/12/1979 194
Tome-Açu, PA 11 a 27/09/1978 460
Tucurul, PA 7 a 21/09/1982 333
30106 a 10/07/1982 243
16/02 a 5/63/¡983 177
13 a 21/07/1983 177
28/10 a 6/11/1983 176
17 a 25/02/1984 146
13 a 26/08/1984 111
29/07 a 8/08/1985 217
20 a 30/11/1985 275
25/04 a 6/05/1986 202
4 a 15/09/1986 24 1
30/07 a 11/08/1987 211
14 a 26/04/1988 129
20 a 2911 111988 133
Total 12423
As aves como hospedeiras de arbovíw na Amazdnia

Anexo 2.Aves coletadas e sangradas na região AmazGnica de 1964a 1989,para as quais as pesquisas
de arbovfrus foram negativas. A nomenclatura segue Meyer de Schauensee (1982).

Gênero e espécie Familia Total

Actitìs mocularia Scolopacidae 11

Amazona amazonica Psittacidae 2
Ammodramus aurifions Fringillidae 1
Anchtrops strigilatus Fumariidae 4
Aratinga guarouba Psittacidae 1
Ara macao Psittacidae 1
Attila cinnamomeus Qrannidae 29
Bucco capensis Bucconidae 8
Bucco tamatia Bucconidae 7
Butorides miatus Ardeidae 1
Campephilus rubricollis Picidae 1
Campylopterus largipennis Trochilidae 42
Campylorhynchusturdinus Troglodytidae 6
Caprìmulgus nigrescens Caprimulgidae 16
Caprimulgusparvulus Caprimulgidae 1
Casiomis rufa 'Qmnnidae 5
Catharus jûscescens Turdidae
Celeusjumana Picidae
Cercomacra cinerascens Formicariidae
Chaetura spinicauda Apodidae
Chelidoptera tenebrosa Bucconidae
Chlorestes notatus Trochilidae
Chlorocqle americana Alcedinidae 1
Chordeiles acutipennis Caprimulgidae 11
Cissopis leveriana Thraupidae 1
Coereba flaveola Coerebidae 12
Coyphospingus cucullatus Fringillidae 10
Cranioleuca gutturata Fumariidae 1
Cranioleuca vulpina Fumariidae 1
Crypncrellus souì Tinamidae 6
Cyanerpes caeruleus Coerebidae 2
Cyanerpes cyaneus Coerebidae 6
Cyclarhisguianensis Vireonidae 16
Dacnis cayana Coerebidae 2
Daptrius americanus Falconidae 3
Deconychura longicauda Dendrocolaptidae 23
Lbyocopus lineatus Picidae 1
Elaenia chiripensis Qrannidae 14
Empidonomus varius mannidae 3
Florisuga melhora Trochilidae 1
Freakrickma viri& Formicariidae 10
Galbula dea Galbulidae 2
Galbula ruficauda Galbulidae ' 7
Geothlypis aequinoctialis Parulidae 3
Glaucis hirsuta Trochilidae 16
Granatelluspelzelni Parulidae 2
Gymnostinops bifasciatus Icteridae 1
Harpagus bidentatus Falconidae 1
Heterocercusflavivemz Pipridae 1

99
Bol. Mus.Para. Eniílio Goeldi, s&. Zool. 8(1),1992.

Gênero e espécie Família Total

Hirundo rustica Hirundinidae 2

Hylophilus brunneiceps Vireonidae 1
Hylophilus muscicapinus Vireonidae 2
Hljlophìlus semicinereus Vireonidae 12
Hypocnemoides muculicoua‘a Formicariidae 15
Laniocera hypoprha T’yrannidae 8
Leptotila verream‘ Columbidae 2
Liosceles thoracicus Formicariidae 6
Machueropterusp~*ocephalus Pipridae 2
Machaeroptems regulus Pipridae 1
Microbates colaris Sylviidae 1
Microcerculus bambla Troglodytidae 7
Microrhopias quiwolsis Formicariidae 2
Monmu moThoe2.a Bucconidae 3
Monasa nipj?ons Bucconidae 3
M’+x&wìtes maculutus Tyrannidae 1
kQiopagis gaimardii Qrannidae 1
Mjiophobus fasciatus Tyrannidae 10
Mjmobonis l e u c o p l ~ s Formicariidae 5
Mytmothoula guttata Formicariidae 20
hfmotherulu gutturalis Formicariidae 8
MiJ’17nothmilasurinamensis Formicariidae 1
Nonnula rujïcapilla Bucconidae 2
Notharchus macrorhpchus Bucconidae 1
Nyctibius griseus Nyctibiidae 1
Opisthocomus hoazin Opisthocomidae 7
Ortalis superciliaris Cracidae 1
Pachyumphus castaneus nrannidae 1
Pachyamphas ru+ mannidae 14
Paroaria gularis Fringillidae 80
Penelope jacucaca Cracidae 14
Penelope marail Cracidae 1
Penelope pileata Cracidae 1
Pheom’ccus poecilocercus Vrannidae 2
Phaethomis bourcim‘ Trochilidae 22
Phnethomis ruher Trochilidae 1 c
Phaetomis molaris Trochilidae 10
Phoenicircus camifev Cotingidae 1
P i q a cqana Cuculidae 3
Piaya minuta Cuculidae 9
Piculus flavigrrlu Picidae 1
Picumnus m’lis Picidae 1
Pionites leucogaster Psittacidae 2
Pionus mensmus Psittacidae 1
Pipra aureola Pipridae 6
Pbra fascicauda Pipridae 112
Pipra serena Pipridae 6
Piplus grossus Fringillidae 3
Platyinchus suturatus nrannidae 6
Progne chalybea Hirundinidae 19
Psarocolius decumanus Icteridae 2
Pteroglossus bitorquaius Ramphastidae 1

100
As aves como lwspedeiras de arbovírus na AmazSnia
~

Gênero e espécie Familia Total

~~

pVrrhura picta Psittacidae 19

Ramphocaenus melanurus Sylviidae 12
Rhynchocyclus olivaceus 'Qrannidae 14
Rhydpterna simplex Tyrannidae 2
Sakesphorus melanothorax Fomicariidae 1
Saltator coerulescens Fringillidae 1
Schistochlamys melanopis Thraupidae 7
Sclenrrus mexicanus Fumariidae 25
Selenìdera culik Ramphastidae 2
Selenidera maculiroshis Ramphastidae 1
Sicalis colwnbiana Fringillidae 3
Sporophila castaneivenrris Fringillidae 1
Sporophila lineola Fringillidae 1
Sporophila nigricollis Fringillidae 24
Stelgìidptetyx ruficollis Hirudinidae 36
Synallavis guianensis Fumariidae 5
Tachycineta albiventer Hirudinidae 9
Tachyphonus cristatus Thraupidae 5
Tachyphonus lucruosus Thraupidae 2
Tangara maicana Thraupidae 2
Tapera naevia Cuculidae 2
Thalurania furcata Trochilidae 11
Thamnophiluspunctatus Formicariidae 5
Threnetes leucurus Trochilidae 13
Thryothorus genibarbis Troglodytidae 11
Tolmomyias assimilis Wnnidae 1
Tolmomyias flavivenrris wnnidae 55
Topazapella Trochilidae 1
Trogon ?u@. Trogonidae 11
Turdus leucomelas Turdidae 1
Turdus nudigenis Turdidae 4
Tyranniseus gracilipes Wnnidae 1 '
Vediomis a m i s Picidae 7
Vweo chivi Vireonidae 4
Total 1045

101
BOL Mus. Para. Emilio GoeIdi, sei: 20oL 8(1), 1992.

Anexo 3. Aves hospedeiros de arbovirus na região AmazGnica: especies de floresta alta (A), diversos
tipos de capoeira (B) e beira de rio (D); os estratos ecol6gicos são codificados pelas seguintes letras:
Aa = chäo; Ab = 1-5 m; Ac = 5-15 m; Ad = 15-30 m; Ba = cap. de 0-5 m, com arbustos e Arvores
altas esparsos; Bh = Cap. de mediana idade, com arbustos e Arvores de 5-8 m; Bc = cap. adulta
(mais de 20 anos) de 8-15 m; entre parenteses ndmero de amostras isoladas de 1964 a 1989. As
nomenchturas usadas para os nomes de aves e arbovfrus (abreviaç6es neste caso) seguem,
respectivamente, Meyer de Schauensee (1982) e Karabatsos (1985).

Genero e especie Ntimero Familia Estratos Arbovirus isolados

~ ~~ ~

FLORESTA (A)
Aziromolus infiiscatzts 98 Fumariidae b SLE (1)
9,
Au~omoli~v ochrolaemiis 43 h PAC-like ( 1 )
Cacicus cela 15 Icteridae c,d EEE (2)
Chimnpfiirr pareola 34 Pipridae b,c TUR (1); SLE (2)
Conopophagu aurita 75 Formicariidae b WEE (1); SLE ( 1 )
Coryhopis rorquata 64 Qrannidae a WEE (1)
Formicarius analis 39 Formicariidae a SLE (1)
Galbula albirostris 78 Galbulidae b SLE (1)
G e o q p n montana 219 Columbidae a,b TUR (1); SLE (2); GAM (2)
@/jphorhj)nchzlLusphmnds 498 Dendrocolaptidae b,c SLE (1)
E@lophylarnaaiia 123 Formicariidae b TUR (1); BEL ( 1 )
II
Hvlophylmpoecilonota 363 b TUR (1); WEE (1);SLE (2)
Ipiipocnemk cantator 134 Formicariidae h,c SLE (2)
Malacoptila nrfa 56 Bucconidae b SLE (1)
Mionectes oleaginau 96 ‘Qrannidae b EEE (1)
Afyiobius barbahis 196 Tyrannidae b SLE (2)
lLQmeciza fmcginea 45 Formicariidae a KWA (1)
t
hfpmobonis nq~otherinus 175 h KWA (1); TUR (1)
II
Mjmotfienrla haumvlli 196 b TUR (1); WEE (I); SLE (1)
,I
Mjrmothcnrla longipmnis 106 c TUR (1); MUR (1)
M)~”herula menenicsii 4 11
b,c TUR (1)
Percnostola n ~ j ï j b i l ~ 35 b CPC (1)
Phi!ydor qthrocercus 23 Furnariidae c,d SLE (1)
Phleppis nigromuculato 203 Formicariidae a,b KWA (1); WEE (1); EEE (2); PAC-like
0,
Pipra qthroccphala 114 Pipridae b MUC (1)
Pipra pipra 290 ,, h SLE(1)
flrigln1a Irtlconota 223 Formicariidae h TUR (2); WEB (1); SLE (2); BEL (1)
Thamnomancs caesius 195 11
b,c MUR (1); SLE (1)
Thamnophilus acihiops 85 ,! b,c KWA (1); ITP (1); EEE (l), WEE (1)
Thamnophilus murimu 39 , b,c ANU (1)
Xoiops minutus 106 Furnariidae b,c GAM (1)

CAPOEIRA (B)
Cohmhinu ta@” 289 Columbidae a,b SLE (1); ORO (1)
Ramphocclu.s carbo 874 Thraupidae a,b,c EEE (1)
,Fahator ma-&“ 154 Fringillidae a,b,c SLE (1)
í?zm“p/zilus “rcrronicrrs 30 Formicariidae b,c TUR (2); SLE (1)
BEIRA DE RIO (D)
Chlnroceylt-i n h 13 Alcedinidae SLE (1)

1o2
As aves como hospedeiras de arbovirus na A m d n i a

Anexo 4. Aves de floresta de terra firme, hospedeiros de arbovfrus na regilo AmazGnica: entre
parenteses n h e r o de plasmas positivos de 1964 a 1989. As nomenclaturas usadas para os nomes de
aves e arbovirus (abreviaçiks neste caso; ver os nomes completosno texto) seguem,respectivamente,
Meyer de Schauensee,(1982) e Karabatsos (1985).

Gênero e espécie NÚmero Familla &tratos AIbOVínlS

Arremon tacitumus 204 Fringillidae CPC (l), GRO (l),ILH (l), ITP (l),
MAY (2), ORO (l),SLE (3), TCM (3),
TUR (3), WEE (1)
Attila spaaceus 23 Qrannidae CPC (ij, GRO iij, m (i),MAY (i),
SLE (21, TLJR (1)
Automolus infucatus 98 Fumariidae (I), BEL (2) ORO (21, TUR (l),
SLE (l),WEE (l), MAY (1)
Automolus melanopezus 5 Il ITP (l),ORO (1)
Automolus ochrolaemus 43 11
ANU (11, BEL (11, ITP (11, MAY (11,
ORO (l), TUR (3), SLE (2), ILH (1)
Automolus rubiginosus 7 f1 BEL (11, ITP (21, ORO (4,CAR (11,
UTI (1)
Automolus rujìpileatus 9 II
ORO (2), TUR (1)
Bayphthengus martii 7 Momotidae ITP (l),ORO (l),TUR (1)
Campyl.procurvoides 10 Dendmlaptid SLE (2)
Celeus elegans 11 Picidae CPC(l), SLE (1)
Cercomacra tyrannina 26 Formicariidae ILH (l),MAY (l),ORO (l),WEE (8)
Chiro~phiapareola 34 Pipridae TNT (l), BEL (l), GRO (l), ORO (l),
SLE (4)
Colopteyx galeatus 13 Tyrannidae ORO (l), TCM (2), SLE (1)
Conopophaga aurita 75 Formicariidae (11, ITP (2), MAY (I), ORO (I), .
TCM (l), TUR (2), SLE (4), WEE (2)
Conopophaga melanogaster 4 I, ITP (3), MTB (l), ORO (l),TCM (l),
TUR (11, WEE (2)
. Conopophaga roberti 17 II WEE (1) '

Coythopis torquata 64 Tyrannidae SLE (2), ITP (l), WEE (3)

Cyanocompsa cyanoides 132 Fringillidae CAR (l), CPC(l), GRO (3), ILH (l),
ITP (2), MAY (l), ORO (3), TCM (2),
TLJR (2), SLE (S), EEE (2), WEE (5),
PIX (1)
C)mbilaimus Iineatus 5 Formicariidae MAY (l),ORO (2)
Cyphorltinus arada 52 Troglodytidae GMA (l), GRO (2), MAY (l), ORO
(4), TCM (l),TUR (l), SLE (4), EEE
(119 WEE (4)
Deconychura stictolaema 53 Dendrocolaptidae ITP (l),ORO (3), TCM (l),SLE (3)
Dendrocincla fulig. 185 Il
CPC(l), ILH (4), ORO (3), TCM (l),
TUR (2), SLE (l), EEE (l),WEE (2)
Dauhcincla merula 138 9,
ORO (4),TCM (2), SLE (4)
Dendrocincla obidensis 5 II
ARA (11, SLE (1)
Dendrocolaptes certhia 46 Il ORO (l), TCM (l),TUR (5), SLE ( 5 )
Dìchrowna cincta 38 Formicariidae (I), GRO (3), ITP (I), ORO (3),
TCM (3), TLJR (l),WEE (1)
,I
Dysìthamnus mentalis 1 ITP (1)
Formicarius analis 39 ,1
ORO (l),TCM (l),TLJR (2), SLE (4),
ILH (l), ORO (21, EEE (1)

103
BOL Mus. Para Emllio Goeldi, s&. ZooL 8(1), 1992
~ ~~ ~~

Gênero e espécie Número Familia Estratos Arbovínls

Formicarius colma 89 Il
IC0 (l), CPC(l), ILH (l), ITP (2),
MAY (l), ORO (6), TCM (4), "IJR (61,
SLE (3), EEE (2), WEE (2)
Gulbuh albirosais 78 Galbulidae BEL (l), ITP (2), ORO (l),TCM (l),
TUR (2), SLE (2), WEE (l),PIX (1)
Geoqgon montana 219 Columbidae IC0 (l),CPC(l), GRO (3), ILH (2),
ORO (l), TUR (l),SLE (9), EEE (31,
JUR (3)
G&phorhynchus spirurus 498 Dendrocolaptidae GRO'(~), ILH
TCM (3),TUR
Gralhria V U ~ ~ Q 2 Formicariidae SLE (2)
Gymnopithys t ~ f i g ~ l ~156 11 CAR'(2), CPC(2), ILH (4), ORO (37),
UTI (l), SLE (3), WEE (17)
Gjmnopithys salvini 9 II BEL (l), ITP (2), ORO (6), WEE (2)
Habia rubica 23 Thraupidae ITP [l), ORO (4), TCM [2), SLE (2),
WEE (1)
Hetermucus linteatus 5 Pipridae ORO (l),TCM (l), SLE (1)
Hylmtastes perrotii 37 Dendrocolaptidae ORO (3), TUR ( 5 ) , WEE (1)
Hyloctistes mbulatus 10 Fumariidae "IJR (1)
Hylopezus macularius 10 Formicariidae ORO (2), TUR (l), SLE (l),WEE (1)
Hylophilus ochraceiceps 26 Vireonidae TCM (l), WEE (l), GRO (l),ITP (l),
SLE (4), ORO (l),TCM (2), EEE (1)
Hylophilus pectoralis 30 11 EEE (l), ORO (l),TCM (2)
Hylophylau naesia 123 Formicariidae ORO (l),TCM (2), TUR (3), UTI (2),
SLE (3), EEE (l), WEE (3)
Hylophylaupoecilonota 363 It ANU (l),BEL (2), M E U (1)- CAR (l),
CPC(4), GRO (6), ILH (l),ITP (6),
MAY (l), ORO (38), TCM (S), TUR
(S), SLE (18), EEE (5), WEE (19)
Hypocnemis cuntator 134 I( CPC(l), GRO Ql), MAY (3), ORO (9),
TCM (2), SLE(4), WEE (3)
Hpocnemoides melanopogon 11 b,cMAY (1)
hcamerops aurea 4 Galbulidae SLE (1)
Lanio versicolor 10 Thraupidae ORO (l),SLE (1)
L e p t o p o p amaurocephah 3 Qrannidae GRO (l), ILH (l), MAY (2), TCM (1)
Leptotila rufm'lla 17 Columbidae SLE (1)
Leucoptemis kuhli 1 Falconidae ITP (1)
Lìpaugus V O C ~ ~ ~ ? W ~ . V 11 Cotingidae CPC(l), GRO (l),ORO (l), SLE (l),
WEE (1)
Malac~ptihrufa 56 ßucconidae ITP (l), ORO (3), SLE (3), WEE ( 5 )
Megastictus maTaritatus 11 Formicariidae ORO (l),SLE (1)
Melanerpes cruentatus 4 Picidae p m (1)
Micrastur gilvicollk 12 Falconidae ANU (I), ITP (2), TUR (2)
Micrastur ruficollis 1 II
TUR (1)
Microcerculus marginatus 68 Troglodytidae ORO (3) TCM (l),SLE (2)
Mionectes macconnelli 273 "yrannidae CPC(l), ILH (l), MAY (l), ORO (4),
TCM (2), TUR (3), SLE (5), WEE (1)
Momoms momota 49 Momotidae CAR (l), TCM (l), TUR (2), EEE (l),
WEE (2)
Monosa atra 27 ßucconidae CPC(l), ITP (l), MAY (2), TCM (l),
TUR (1)
Myiorchus tuberculifer 100 Tyrannidae CPC(l), ORO (2)
As aves como hospedeirar de arbovfrusna Amazsnia

Gênero e espécie Número Família Estratos ArlsoVErus

Myiobius barbatus 1% li b MAY (l),ORO (l), TCM (2),TUR (3),

SLE (2)
Mymeciza femginea 45 Formicariidae a CAR (I), CPc(I), n ' (11,~ SLE (2),
EEE (l), WEE (3)
Mymeciza fonis 10 II a,b TBT (11, BEL(2), ILH (I), ITP (l), ITP
(4), MAY (l),ORO (6), TCM (l), SLE
Mymeciza hemimelaena 14
(9, WEE (2)
II a,b GRO (2), TCM (l),UTI (l), SLE (3),
WEE (1)
Mymoborus myothm'nus 175 II b BEL (l), GRO (4), ITF' (4), ORO (6),
TCM (3), UTI (l), SLE (S), WEE (13)
M v o m i s torquata 51 11 a

Mpothera campanisona 8 1f a ORO iij, TUR (i),SLE (i), WEE (2) ,

Myrothemla adlaris 104 II b,c EEE (1)
Myrmotherula haematonota 73 II b,c GRO (4), ITP (2), MAY (Z), ORO (3),
TCM (l),TUR (l), SLE (4), WEE (1)
M p o t h m l a hauxwelli 196 II b ANU (2), GRO (l), ITP (2), ORO (6),
TCM (l), TUR (2), SLE (4)
Mpotherula leuco. 64 Il b,c TUR (4), SLE (l), WEE (1)
Mynnothemla longipennis 106 II c ORO (4), TCM' (1), TUR'(2), SLE (4)
Mymtotherula ornata 15
Onychorhpchus coronatus 21
,I

mannidae b SLE (1)'.

.
c ORO (21,TUR (5lWEE ,. .,
(2)

Otus Watsonìì 2 Strigidae b,c ITP (1)

Percnostola ru$j?ons 35 Formicariidae b BEL (4), CPC(l), GRO (l),ITP (11,
ORO (5), TCM (l), TUR (2), UTI (l),
EEE (l), WEE (12)
Peripophps eythromelas 8 Fringillidae c,d TUR (Z), SLE (1)
Phaethomis superciliosus 13 Trochilidae b SLE (1)
Philyhr erythrocercus 23 Furnariidae c,d MAY (l), ORO (l), TUR (1)
Philydor eythropterus 7 1, b,c GRO (l), ORO (l), TUR (1)
Phirydor pvrrhodes 34 II b,c ORO (2), TUR (l), WEE (l),PIX (1)
Phlegopsis nigomaculata 203 Formicariidae a,b TNT (2), M E U (l), CAR (l), GRO
(1411 (3), MAY (4)s ORO (a),
ROC (2), TCM (16), TUR (13), UTI
(2), SLE (16), EEE (l),WEE (20)
Pipra coronata 18 Pipridae b TBT (l),BEL (2), 1TP (2), MAY (3),
ORO (7), TCM (l), TUR (1)
Pipra erythrocephala 114 II b ITP (l), SLE (2)
Pipra natterm' 174 1,
b ORO (4), TCM (3), TUR (l), SLE (5)
Pipra pipra 290 Il b CPC(l), ITP (2), TCM (4), TUR (5),
UTI (l), SLE (2), EEE (l),WEE (3)
Pipra tubrocapilla 96 ,, b CDU (l), APEU (l),ILH (l),MAY (2),
ORO (3),TCM (3), TUR (2), WEE (1)
Pithys albifom 196 Formicariidae b BEL (l), CPC(2), ILH (2), ITP (l),
ORO (2), SLE (2), WEE (111)
Platyrinchus coronatus 12 Tyrannidae b ORO (l), MAY (l),SLE (1)
Platyrinchus plaphytchos 75 11 b MAY (l), ORO (3), TUR (4), SLE (1)
Pteroglossus aracan 2 Ramphastidae c,d MAY (1)
Pygptila stellark 5 Formicariidae b,c TCM (1)

105
Bol. Mus.Para Emflio Goeldi, skr. ZooL 8(1), 1992

Gênero e espCcie Nhero Família Estratos Arbovirus

Qriglena leuconota 223 I BEL (3), CPC(2), ITP (3), MAY (Z),
ORO (68), ROC (l), TUR (l), SLE (3),
WEE (3)
Ramphastos tucanus 6 Ramphastidae SLE (i)
Ramphastos vitellinus 9 II EEE (I), TUR (l), CDU (1)
Ramphotrigon mjìcaudu 7 Tyrannidae TCM (1)
Rhegmatorhina berlepschi 38 Formicariidae M E U (I), (I), MAY (I), ORO (4),
TCM (2), TUR (6), WEE (5)
Rhegmatorhina gvmnops 33 I, TUR (I), SLE (S), WEE (2)
Rhegmatorhina hofmannsi 7 I, ORO (3), TUR (1)
Rhegmatorhina melanosticta 1 O TCM (1)
Schiffomis turdinus 159 Pipridae MEU (l),GRO (l),MAY (l), ORO
(13), TCM (2), TUR (S), SLE (S), BEL
(l), ILH (l), ITP (l), MAY (l), ORO
(141, SLE (21, WEE (1)
Sclerurus caudacum 34 Fumariidae ORO (3), TCM (2), TUR (l), SLE (l),
MAY (11, SLE (1)..
Sclerurus rujigularis 56 ,, ILH (1)'
Shtchia borbae 6 Formicariidae GRO (l), ITP (l), TCM (2), TUR (l),
UTI (11, SLE (l), WEE (2)
Synallaxis rutilans 74 Fumariidae CAR'(í), TCM (1), TUR (l), WEE (1)
Tachyphonus surinamus 54 Thraupidae CPC(l), GRO (l), ORO (l), TCM (l),
TUR (l), SLE (l), EEE (1)
Terenotriccus qthrurus 30 Tyrannidae SLE (1)
Thamnomanes ardesiacus 86 Formicariidae GRO (l), ITP (S), MAY (l), ORO (5),
TCM (l), TUR (41, SLE (6), EEE (l),
WEE (5), BEL (l), ILH (l), ORO (l),
SLE (l), WEE (4)
Thamnomanes caesius 195 II
CPC(l), GRO (3), ITP (7), ORO (2),
TCM (6), TUR (7), SLE (ll), WEE (5),
PIX (1). ITP (2), WEE (5)
Thamnophilus aethiops 85 I* BEL (2), GRO (l), ITP (4), MAY (1).
ORO (19),TCM (3), TUR (2), UTI (l),
SLE (7), EEE (3), WEE (6)
Thamnophilus murinlis 39 1,
ORO (2), BEL (3), CPC(l), UTI (1).
WEE (1)
Thamnophilus schistaceus 45 II
ITP (31, ORO (S), TUR (3), SLE (6),
WEE (1)
Thtyothomv corqa 21 Troglodytidae TNT (I), BEL (l), TUR (l)?SLE (1)
ThTothorus leucotis 86 II APEU (l), CPC(I), ORO (4), TCM (1)
Turdus albicollis 184 Turdidae APEU (l), ILH (11, ITP (Z), ORO (3),
TCM (l), TUR (l), SLE (S), EEE (2),
WEE (4), BEL (I), CPC(l), MAY (l),
ORO (l), TUR (2), SLE (4), EEE (3),
WEE (4)
Xenops minutus 106 Furnariidae TCM (l), SLE (1)
Xìphorhynchus elesans 30 Dendrocolaptidae ORO (4),SLE (11,
. . EEE (.1I)
Xiphorhynchus guttatus 23 I, ORO (2j
Xiphorhynchus pardalotus 76 II ILH (I), MAY (I), ORO (2), WEE (1)
Xiphorhynchus spiiii 86 II
CPC (I), ORO (21), ROC (l), SLE (4)
As aves como hospedeiras de arbovirus na Amazônia

Anexo 5. Aves de igap6, vima, beira de rio e campina sob areia branca, hospedeiros de arbovirus
na região AmazSnica: entre parenteses ndmero de plasmas positivos de 1964 a 1989. As
nomenclaturas usadas para os nomes de aves e arbovirus (abreviay% neste caso; ver os nomes
completos no texto) seguem, respectivamente,Meyer de Schauensee (1982) e Karabatsos (1985).

Gênero e espécie Número Família Estratos Arilo~m

IGAP6 E VÁRZEA

Basileutetus rivularis 18 Parulidae b ORO (l), TUR (3)

Hypocnemis hypomntha 3 Formicariidae b "UR (l), WEE (2)
Sclateria naevia 29 II b ANU (l), CPC(l), ILH (l), I V (S),
MTB (l), ORO (l), TCM (2), SLE (l),
EEE (l), WEE (2)ORO (1)
namnophih nigrocinereus 1 II
b ORO (1)
Turdus fumigatus 12 Turdidae b,c EEE (2)

BEIRA DE RIO

Aramides cajanea 2 Rallidae EEE (l), CPC (1)

Butorides species 1 Ardeidae W E (1)
Chloroceryle aenea 24 Alcedinidae MAY (l), ORO (l), EEE (1)
Chloroceryle inda 13 !, ILH (l),ORO (1)
E m u r a maguari 1 Ciconiidae WEE (1)
CAMPINA SOBRE AREIA
Tachyphonusphoenicius 34 Thraupidae ORO (1)

107
BOL Mus. Para Emllio Goeldi, s&. ZooL 8(1), 1992

Anexo 6. Aves de capoeira, hospedeirosde arbovirusna região AmazGnica: entre parenteses ndmero
de plasmas positivos de 1964 a 1989. As nomenclaturas usadas para os nomes de aves e arbovirus
(abreviações neste caso; ver os nomes completos no texto) seguem, respectivamente, Meyer de
Schauensee (1982) e Karabatsos (1985).

Famllie

Ammodramus humeralis 21 Fringillidae a EEE (l), ORO (11, TUR (1)

Buteo nitiaks 6 Accipitridae b,c SLE (1)
Camptostoma obsoletum 1 Qmnnidae a JUR (1)
Columbina passerina 163 Columhidae a,h ANU (l), TCM (l), WEE (1)
91
Columbina talpacoti 289 a,b CPC(l), EEE (1)
Coragyps atratus 26 Cathartidae a,b,c WEE (l), SLE (lo), TUR (2)
Crotophaga ani 29 Cuculidae a,h MAY (11, ORO (2)
Elaenia cristata 29 Tyrannidae a,h ORO (l), SLE (1)
Elaenia flavogaster 33 Il
p K (1)
Euphonia vìolacea 10 Thraupidae b,c ORO (2)
Formichiora grisea 141 Formicariidae h,c ANU (l), BEL (3), ILH (l), MAY (l),
ORO (23), TCM (I), TLJR (l), SLE (Z),
WEE (1)
Laterallus viri& 26 Rallidae a,h MAY (1)
Manacus manacus 125 Pipridae h,c ORO (1)
Mviozetetes cayanemis 72 Tyrannidae a,b CAR (21, CPC(l), GRO (l),ITP (3),
TCM (2), TUR (2), EEE (11, WEE (1).
P E (2)
Nvctidromtrs albicollis 54 Caprimulgidae b,c CPC(l), TUR (1)
Ogzoborus angolensis 44 Fringillidae a,h MAY (11, PIX (1)
Phaeomyias murina 77 Tyrannidae a,h ANU (I), TCM (2), SLE (2)
Pitangus sulphuratus 38 I
b,c MAY (l), EEE (1)
Ramphocelus carbo 874 Thraupidae a,b,c GMA (11, CAR (2), CPC(6), ILH (2).
ITP (4), ORO (9), TCM (Z), TLJR (3),
SLE (l),EEE (4), WEE (5), PIX (1)
Saltator m a ~ m u s 154 Fringillidae a,b,c TNT (l), BEL (l), CPC(l), ORO (l),
"UR (Z), SLE (3), WEE (1)
Sporophila ameticana 55 ,I
a$ ORO (l),SLE (1)
Sporophila schistacea 1 , b,c PIX (1)
Tachyphonw m f i ~ 105 Thraupidae a,b,c CAR (l), CPC(l), ORO (2j, TUR (l),
SLE (2), WEE (1)
Taraba major 28 Formicariidae b,c C P C f l l EEE (1)
Thamnophilils amazonicu5 30 !1
b,c ITP (2j, ORO' (i), SLE (ij, EEE (i),
WEE (11
Thamnophilus palliatus 8
Thraupis episcopus 108 Thraupidae a,b,c BEL fi>;
CAR (lj, CPC(l), ORO (2),
EEE fl1
Thraupis palmamm 126 ,I
a,h,c cPc(;): SLE (i),BSQ (11, TCM (1)
Troglocivtes aedan 45 Troglodytidae a,b ORO (1)
Tyrannits melancholicus 111 wnnidae a,b TNT (l), G R 0 (l), ITP (l), MAY (l),
ORO (l), TUR (l), SLE (2), TCM (1)
Kolatinia jacarina 264 Fringillidae a,h TNT (l),BEL (l), ITP (l), ORO (31,
TUR (21, SLE (2), CAR (I), TCM (l),
EEE (1)
Xiphorhwchuspicits 35 Dendrocolaptidae h,c ORO (2)
As aves como hospedeiras de arbovirus na Amazônia

Anexo 7. Ntímero de amostras de arbovlrus isoladas e plasmas positivos, com taxas de positividade
respectiva (em %), para as famílias de aves positivas na Amazdnia Brasileira.
~ ~ ~-

Familias Coletados Isolamentos (%) Plasmas positivos (%) Total (%)

Accipitridae 6 1 (16,67) 1
Alcedinidae 38 4 (10,53) 5
Ardeidae 2 1 (50,001 1
Bucconidae 111 20 (18,02) 21
Caprimulgidae 82 2 (2944) 2
Cathartidae 26 13 (50,OO) 13
Columbidae 690 27 (3,91) 34
Cotingidae 12 5 (41,67) 5
Cuculidae 43 4 (930) 4
Dendrocolaptidae 1245 131 (10,52) 132
Falconidae 18 7 (38,89) 7
Formicariidae 3489 1054 (30,21) 1096
Fringillidae 1007 73 (7,25) 74
Furnariidae 542 57 (10,52) 61
Galbulidae 91 12 (13,19) 13
Icteridae 18 1 (5,561 3
Momotidae 56 10 (17,86) 10
Parulidae 23 3 (13,04) 3
Picidae 27 3 (11,ll) 3
Pipridae 1143 122 (10,67) 128
Rallidae 28 3 (10,71) 3
Ramphastidae 21 5 (23,81) 5
Strigidae 2 1 (50,OO) 1
Thraupidae 1361 67 (4992) 68
Trochilidae 131 1 (0,76) 1
Troglodytidae 296 32 (10,81) 32
Turdidae 202 44 (21,78) 44
Tyrannidae 1441 96 (646) 99
Vireonidae 91 12 (13,19) 12
12242 1811 (14,79) 1881

109
BOL Mus. Para. Emflio Goeldi, s&. ZooL 8{1), 1992.

Anexo 8. Tabela de continghcia (nrimero de observações) entre os arbovírus, tipos e estratos de

vegetação preferenciais das aves hospedeiros. As abreviações dos nomes de arbovirus seguem
Karabatsos (1985) e os tipos de vegetação são definidos no texto. A linha "NEG" refere-se As aves
negativas.

aa ab ac ad ae ib ic b C d I

110
As aves como hospedeiras de arbovfnts na Amazbnia

Anexo 9. Dados estatfsticosda an6lise fatonal de correspond&ncias(AFC) entre os arbovirus (taxas

mlnimas de infeqão) e tipos e estratos de vegetação, preferenciais das aves hospedeiros.
Percentagens de inercia "explicada"por cada fator e seus valores acumulados.

Fator Valor própria Inércia (96) Inercia (96 cumdado)

0,09342 3697
0,06994 6492
0,03110 76,3
0,02307 854
0,02051 93,4
0,010% 97,8
0,00291 9990
0,00191 99,7
0,oO080 100,o

111
 ISSN 0077-2232

Govemo do Brasil
h4inistério da Ciência e Tecnologia
Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e Tecnol6gico
MUSEU PARAENSE EMfLIO GOELDI

Boletim do
Museu Paraense
Emilio Goeldi

Série
ZOOLOGIA
Vol. 8(1)

Belém -Pará
Julho de 1992
3 O JAN 4ssG