Oecologia Australis

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10.4257/oeco.2018.2204.03

COMO AS ABELHAS PERCEBEM AS FLORES E

POR QUE ISTO É IMPORTANTE?

Lílian Rodrigues Ferreira de Melo1*, Bárbara Matos da Cunha Guimarães1,

Gudryan Jackson Barônio1,2, Larissa Chagas de Oliveira3, Renan Kobal de Oliveira
Alves Cardoso4, Thayane Nogueira Araújo¹ & Francismeire Jane Telles¹

1 Universidade Federal de Uberlândia, Instituto de Biologia, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação

de Recursos Naturais, Campus Umuarama, CEP 38400-902, Uberlândia, MG, Brasil.
2 Universidade Federal do ABC, Programa de Pós-Graduação com Evolução e Diversidade, Campus São Bernardo do
Campo, CEP 09606-070, São Bernardo do Campo, SP, Brasil.
3 Universidade Federal de Uberlândia, Instituto de Biologia, Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal,
Campus Umuarama, CEP 38400-902, Uberlândia, MG, Brasil.
4 Universidade de São Paulo, Programa de Pós-Graduação em Entomologia, Departamento de Biologia, Av.
Bandeirantes, n. 3900, Monte Alegre, CEP 14040-901, Ribeirão Preto, SP, Brasil
E-mails: [email protected] (*autor correspondente); [email protected]; [email protected];
[email protected]; [email protected]; [email protected]
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Resumo: A cognição animal pode ser definida como a capacidade apresentada por um organismo em
adquirir, reter e posteriormente utilizar a informação sensorial na tomada de decisões, em diferentes
contextos. A compreensão de como os sinais emitidos no ambiente interagem com os canais sensoriais
dos animais capazes de percebê-los ajuda a desvendar o significado ecológico e evolutivo das interações
entre os organismos. No contexto da polinização, a atração de visitantes à flor é atribuída a uma grande
diversidade de sinais, principalmente os visuais e olfativos. Além de atuarem como atrativos, esses sinais
também podem exibir funções relacionadas à comunicação da presença/ausência de recursos. Não
obstante, outras modalidades sensoriais menos conhecidas, também desempenham papel relevante na
interação entre flores e visitantes. A ideia central do presente trabalho é expor, através de exemplos
relevantes da literatura, os principais sinais emitidos pelas flores e percebidos pelas abelhas, seja através
do uso de uma única modalidade sensorial ou através de múltiplas modalidades. Independente da
modalidade sensorial e da complexidade dos estímulos, estudos sobre as interações entre plantas e seus
visitantes florais ganham maior entendimento das relações se consideramos os diferentes aspectos
relacionados com o sinal que está sendo emitido, e a direcionalidade do mesmo, ou simplesmente a
capacidade ou não de ser percebido. Quantificar os processos, suas causas e consequências reforça o
entendimento de padrões evolutivos, ecológicos e comportamentais entre os organismos interagentes,
tanto em relações puramente mutualistas quanto em relações antagonistas.
Palavras-chave: cognição; interação planta-polinizador; polinizadores; sinais florais, sistema sensorial.

HOW DO BEES PERCEIVE FLOWERS AND WHY IT IS IMPORTANT? Animal cognition can be defined as
the ability of an organism to acquire, retain and subsequently use the sensory information during
decision-making processes in different contexts. The understanding of how the signals emitted in the
environment interact with the sensory system of animals capable of perceiving them helps to unravel the
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ecological and evolutionary significance of the interactions between organisms. In the context of
pollination, the attraction of visitors to the flower is attributed to a great diversity of signals, especially
visuals and olfactory. In addition to acting as attractants, they can also exhibit functions related to the
communication of the presence/absence of resources. Nevertheless, other sensory modalities, also play a
relevant role on the interaction between flowers and visitors. The central idea of the present study is to
present, through relevant examples from the literature, the main signals emitted by the flowers and
perceived by the bees, either by a single sensory modality or through multiple modalities. Regardless of the
sensory modality and the complexity of the stimuli, studies of the interactions between plants and their
floral visitors can be better understood and detailed if we consider the different aspects related to the
signal being emitted and the directionality of the same, or simply the capacity or not to be perceived.
Quantifying processes, their causes and consequences reinforce the understanding of evolutionary,
ecological and behavioral patterns among interacting organisms, both in mutualistic and antagonistic
relationships.

Keywords: cognition; floral attractants; plant-pollinator interaction; pollinators; sensory systems.

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INTRODUÇÃO (Dukas 2004, Dukas & Ratcliffe 2009, Brito et al.

2014). Quando apenas um canal sensorial é
A relação entre plantas e seus visitantes florais explorado ou ativado por um sinal, este é
gera uma série de questionamentos envolvendo denominado unimodal, enquanto um sinal que
interações mutualistas e antagonistas, dando lugar estimula múltiplas modalidades sensoriais é
a estudos que colaboram para o desenvolvimento denominado multimodal. No mesmo contexto,
da biologia da polinização atual. Por sua natureza um conjunto de sinais que estimulam um único
interdisciplinar, esses estudos abrangem diferen- ou vários canais sensoriais são chamados de sinais
tes perspectivas com um propósito comum: multicomponentes. Sinais multicomponentes po-
entender os aspectos fundamentais que estru- dem ser unimodais (quando eles estimulam
turam os processos por trás das interações apenas um canal sensorial) ou multimodais
ecológicas entre plantas e visitantes florais. Entre (quando dois ou mais canais sensoriais ativados).
algumas das abordagens mais recentes nos Por exemplo, a coloração das pétalas e os guias de
estudos de ecologia e evolução das interações néctar atuam como diferentes componentes que
entre flores e visitantes, estão as capacidades estimulam apenas o canal visual – multicompo-
sensorial e cognitiva dos animais em selecionar, nente unimodal (Leonard & Papaj 2011), assim
responder e interpretar os sinais emitidos pelas como os odores florais, que originalmente
flores (Chittka & Thomson 2001, Raguso 2004, consistem em uma mistura de diferentes compôs-
Brito et al. 2014). Uma vez percebido, a avaliação e tos voláteis, mas que formam um sinal composto,
decodificação do sinal envolve a capacidade atuando no canal olfativo (Raguso 2008).
cognitiva do organismo receptor, além de proces- Alguns estudos têm demonstrado que os
sos mais complexos. animais diferem nas suas habilidades de
Cognição animal pode ser definida como a discriminar, perceber e relembrar estímulos
capacidade apresentada por um organismo em definidos através de um único componente em
adquirir, processar, reter e, posteriormente, utili- comparação com estímulos definidos por
zar a informação captada, através dos sistemas componentes múltiplos (veja mais em Bro-
sensoriais, no processo de tomada de decisões em Jørgensen 2010). Alguns sinais trabalham siner-
diferentes contextos relevantes para o animal gicamente com outras modalidades no processo

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de atração e seus efeitos nos visitantes são 2009). A constância floral pode se dar através de
contexto-dependentes (Raguso & Willis 2002, relações especializadas (Praz et al. 2008, Klaus
Junker & Parachnowitsch 2015). Ainda, os Lunau et al. 2011) ou através de especializações
visitantes são capazes de aprender a reconhecer temporais, nas quais animais considerados
componentes considerados chave de um conjunto generalistas se especializam temporalmente na
de sinais mais complexos, como ocorre com as exploração de uma ou poucas espécies de plantas
fragrâncias florais, em que determinados grupos capazes de suprir as necessidades relacionadas
respondem exclusivamente a presença e concen- com a quantidade e/ou qualidade dos recursos
trações específicas de determinados voláteis procurados (Wilson & Stine 1996, Schiestl et al.
(Reinhard et al. 2010). 2010, Grüter et al. 2011). Contudo, entre os
Independente da origem e complexidade do mecanismos de sinalização, nem todos são
sinal, ao emergirem e durante o transcurso de suas considerados honestos e, dependendo do caso, o
vidas, os visitantes florais devem responder a uma estabelecimento de uma relação mutualista pode
variedade de estímulos ocorrendo simultânea- ser afetado. No processo de sinalização honesta,
mente no espaço. Respostas iniciais são um sinal é emitido e o visitante é recompensado
moduladas por preferências inatas, seja por pela visita - e no melhor dos casos pelo serviço de
formas que se assemelham a morfologias florais polinização prestado - com a obtenção do recurso
(Lehrer et al. 1995), por cores e odores procurado. No entanto, existem plantas que se
(filogeneticamente determinadas) (Lunau & Maier beneficiam de sinais honestos emitidos ao seu
1995, Gumbert 2000, Milet-Pinheiro et al. 2012), ou redor (espécie modelo) para enganar visitantes e
ainda, através de preferências moduladas pelas receber visitas sem recompensá-los, a partir do
condições da flora local (Chittka et al. 2004). As mimetismo de sinais (Ellis & Johnson 2010,
preferências inatas guiam o forrageio de animais Jürgens et al. 2013). No caso dos mecanismos
recém-emergidos em direção à estímulos nunca envolvendo decepção alimentar, nos quais ambos
percebidos, mas que, por razões ecológicas e modelo e espécie mimética coocorrem, a
evolutivas, resultam vantajosos para eles. Porém, percepção e recusa da sinalização desonesta é
estímulos que correspondam às preferências dificultada, já que naturalmente durante as visitas,
inatas podem nem sempre estar disponíveis na os forrageadores encontram variações nas
natureza no momento do surgimento dos recompensas entre flores/inflorescências na
indivíduos ou, ainda que os visitantes mostrem população - ora com recompensa porque ainda
preferências inatas por certos estímulos, a escolha não foi visitada, ora sem recompensa após uma
em comunidades naturais pode não refletir essas visita prévia de outro indivíduo.
preferências (Heinrich 1979, Reverté et al. 2016). No contexto das comunidades, as interações
Por isso, no processo de sinalização-resposta, flor-visitante podem resultar em processos de
devem existir outros mecanismos capazes de competição ou facilitação, tanto entre as plantas
assegurar a obtenção da informação, e na tentativa de atrair e selecionar seus
consequentemente dos recursos, de maneira polinizadores – como entre visitantes (Mitchell et
contínua ao longo do tempo. A modularidade al. 2009a, Irwin et al. 2010, Bergamo et al. 2017).
gerada pela variação espacial e/ou temporal na No entanto, na perspectiva da comunidade, onde
comunidade de plantas e visitantes florais, dá há emissão de sinais de diferentes naturezas,
lugar à processos associativos, através do intensidades e frequências, é possível que a
aprendizado (Heinrich 1979). presença de múltiplos sinais florais seja fonte de
O processo de associação entre os estímulos ruído no processo de percepção das flores e na
florais e os recursos disponibilizados pela planta, é associação de seus recursos pelos visitantes
o principal mecanismo de determinação da (Chittka et al. 1999, Chittka & Thomson 2001,
persistência das interações (Chittka & Thomson Rusch et al. 2016). Por outro lado, também
2001), levando, por exemplo, a uma constância na podemos imaginar que a complexidade resultante
frequência das visitas (Chittka et al. 1999, Márquez da existência de variações nos atributos florais

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(e.g. cor, tamanho, forma, simetria, odor), e o fato sobre os temas de cada subseção também foram
dos visitantes exibirem certas preferências por incluídos.
determinados sinais, ou serem capazes de filtrar
sinais mais relevantes, pode ajudar durante o
processo de seleção e reconhecimento das PERCEPÇÃO A PARTIR DA VISÃO E A
espécies vegetais entre as várias presentes no INTERAÇÃO ENTRE CORES, TAMANHOS,
ambiente (Lehrer et al. 1995, Gegear & Laverty FORMAS E SIMETRIA FLORAL
2001, Kárpáti et al. 2013, Riffell et al. 2014).
O presente trabalho consiste em uma revisão A atração de visitantes às flores é atribuída em
sobre os principais sinais emitidos pelas flores no parte à diversidade de cores, formas, tamanhos e
processo de atração de um grupo com destacada simetrias exibidas por suas pétalas e demais
relevância nos estudos das interações: as abelhas componentes florais (Endress 1999). Através
(Hymenoptera). No cenário da sinalização e destes componentes, as plantas sinalizam a
aprendizado, as abelhas são excelentes modelos presença de recurso, de maneira honesta ou
em estudos de ecologia sensorial e cognitiva, desonesta, para atrair seus polinizadores (Chittka
principalmente pela alta capacidade de & Raine 2006, Pélabon et al. 2012). A variedade de
aprendizagem e variabilidade comportamental, cores, formas, tamanhos e simetrias, bem como
consequência dos diferentes modos de vida seu padrão nas flores, é o resultado de diferentes
(sociais e solitárias) e da diversidade de ambientes pressões seletivas, podendo os polinizadores e
que habitam e nos quais forrageiam (Chittka & suas preferências por determinados atributos
Thomson 2001, Loukola et al. 2017). Com o intuito também atuarem como uma destas (Armbruster et
de expandir a percepção da relevância desses al. 2005, Herrera et al. 2006, Tanaka & Brugliera
processos e padrões nos estudos das interações 2006, Koski & Ashman 2016).
entre plantas e abelhas visitantes florais, selecio- A capacidade visual dos visitantes em detectar
namos os principais componentes de diferentes e discriminar estímulos florais tem sido foco de
canais sensoriais conhecidos na literatura, em muitos estudos nas interações flor-visitante
maior ou menor escala, que influenciam a (Chittka & Menzel 1992, Dyer & Chittka 2004b,
atividade de forrageio das abelhas. Ressaltamos Dyer et al 2011a, Lunau et al. 2011). O sistema
ainda, o contexto destas interações e sua signifi- visual das abelhas é constituído por três ocelos
cância ecológica e evolutiva, com consequências (conhecidos como olhos simples), usualmente
para o sucesso reprodutivo das plantas. associados com o controle de voo e detecção da
intensidade luminosa, e dois olhos compostos
formados por centenas de omatídeos (unidade
óptica básica) (Land 1977, Snyder 1977, Mizunami
MATERIAL E MÉTODOS 1995, Land & Nilsson 2002). Cada omatídeo é
constituído de uma lente córnea (faceta) que capta
O material bibliográfico referente aos estudos a luz direcionando-a para os rabdômeros,
abordados nas seguintes subseções desta revisão estruturas formadas por células fotorreceptoras
foi obtido através do Portal Periódicos Capes (Praagh 1980), que por sua vez, determinam a
(www.periodicos.capes.gov.br). A busca foi reali- sensibilidade espectral de cada indivíduo/espécie.
zada pelo assunto a ser discorrido em cada Nas abelhas, a estrutura interna dos olhos
subseção, utilizando palavras-chave relacionadas compostos pode se apresentar de duas formas: 1-
com o tema, de forma isolada e/ou combinada, aposição, com capacidade limitada na captura de
em inglês, tais como: bee, sensory ecology, fótons já que os omatídeos são isolados uns dos
cognition, anatomy, perception, floral signals, outros, de forma que a luz captada atinge apenas o
visual system, olfactory system, tactile system, rabdoma correspondente, usualmente encontrado
gustatory system, plant chemical signals, petal em forrageadores de hábito diurno; e 2-
micromorphology, ectrogmagentic field, e assim superposição, com maior sensibilidade à luz, pois
por diante. Além dessa busca exata por palavras- nestes um único rabdoma recebe luz advinda de
chave, trabalhos a pirori considerados relevantes várias lentes, usualmente encontrado em

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forrageadores de hábitos crepusculares/noturnos ferência de outros visitantes ( Hopkins et al. 2000,

(Warrant et al. 2004). Cordeiro et al. 2016, Soares & Morellato 2017).
A forma como um visitante percebe visual- As respostas que permeiam as preferências
mente os diferentes sinais florais está relacionada iniciais de abelhas recém-emergidas (preferências
principalmente com a capacidade do seu sistema inatas) por determinadas cores podem nos ajudar
visual. A maioria das abelhas estudadas até o a entender processos de especializações temporais
momento com relação aos seus sistemas visuais, entre abelhas e plantas. Em condições controladas
possuem fotorreceptores com sensibilidades de laboratório, um estudo com abelhas Apis
máximas em comprimentos de onda na faixa do mellifera L. (1758) (Apidae) recém emergidas
ultravioleta (UV), azul e verde, o que caracteriza mostrou uma preferência destas pelo violeta e
uma visão tricromática (Peitsch et al. 1992, Briscoe azul, cores que por sua vez estavam associadas a
& Chittka 2001), como a dos seres humanos - no flores que apresentavam alta oferta de néctar
entanto, não enxergamos na faixa do UV, mas sim (Giurfa et al. 1995). No entanto, em outro estudo, a
na faixa do vermelho (Nathans 1999). Além do preferência desta mesma espécie e Bombus
sistema visual, a cor das estruturas florais - ou hortorum L. (1761) forrageando em Tropaeolum
estruturas de atração em geral como brácteas - majus (Tropaeolaceae), uma espécie polimórfica
percebida pelos animais é determinada não produzindo flores alaranjadas e amarelas,
apenas pelo comprimento de onda refletido pela demonstrou que ambas abelhas exibiram uma
superfície das estruturas (reflectância espectral), preferência pelas flores amarelas em detrimento
mas também através da combinação de outros das alaranjadas, mesmo na ausência de variação
fatores relacionados com o ambiente onde o no recurso floral (néctar) entre elas (Goulson et al.
estímulo está presente, como o plano de fundo no 2007). Este resultado pode ser explicado pela
qual a estrutura é apresentada (background) e a capacidade de aprendizagem e de discriminação
iluminação ambiente (Kelber et al. 2003, Kemp et das abelhas. Considerando a cor das flores, o
al. 2015). plano de fundo onde elas estavam e o sistema
Grande parte das abelhas são ativas em visual das abelhas, flores amarelas são mais
períodos de alta luminosidade durante o dia, mas facilmente detectadas em comparação com
algumas (cerca de 250 espécies) adquiriram alaranjadas e, se o beneficio é o mesmo, as abelhas
hábitos crepusculares ou noturnos, onde a devem preferir explorar àquelas onde a relação
intensidade de luz é baixa (Kelber et al. 2005, custo/beneficio é mais vantajosa.
Somanathan et al. 2008a). Embora a maioria dos Mudanças na coloração de flores ou estruturas
insetos noturnos apresentem olhos compostos de florais são recorrentes na natureza. Existe evidên-
superposição (mais sensíveis a luz), as abelhas que cia que esta variação está associada à tarefa de
exibem esse hábito possuem olhos de aposição, sinalização aos visitantes (Weiss & Lamont 1997).
comuns às abelhas diurnas. O que os trabalhos A mudança de coloração ao longo da antese e
com abelhas noturnas/crepusculares vêm mos- retenção de flores senescentes ocorre através de
trando é que estas exibem adaptações alterações no acúmulo de pigmentos, na mani-
morfológicas em seu sistema visual, apresentando, festação de um pigmento sobre o outro ou até
dentre outras, omatídeos e ocelos maiores em mesmo na combinação destes (Tanaka & Brugliera
relação àquelas de hábito diurno, o que lhes 2006, Nishihara & Nakatsuka 2010, Ohashi et al.
confere maior sensibilidade e permite forragear 2015). Este mecanismo pode ser desencadeado
em condições de baixa luminosidade (Jander & pela polinização ou programado com a idade da
Jander 2002, Kelber et al. 2005, Greiner et al. 2006). flor (Mathur & Ram 1978, Ida & Kudo 2003, Suzuki
O significado ecológico dessas adaptações ainda é & Ohashi 2014). Alguns estudos sugerem que a
discutido, mas certamente elas podem conferir permanência dessas flores nas plantas incre-
vantagens, como a obtenção de maiores mentam o display floral, contribuindo para a
quantidades de recursos florais em horários onde sinalização dos indivíduos (Brito et al 2015,
a competição seria baixa (Wcislo et al. 2004, Kelber Makino & Ohashi 2016), além de possivelmente
et al. 2005). Para as plantas, a vantagem seria a exercerem a função de sinalizadores honestos da
visita exclusiva de polinizadores, sem a inter- presença de recompensa, permitindo aos visi-

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tantes identificarem flores novas, aumentando a denominadas, respectivamente, de actinomorfa e

eficiência durante as visitas (Ollerton et al. 2007). zigomorfa. A simetria bilateral proporciona maior
Como consequência da sinalização visual com o informação visual, através da complexidade da
aumento do display, as plantas receberiam mais imagem percebida pelos visitantes em com-
visitas (Ohashi et al. 2015) e poderiam reduzir a paração com a simetria radial, intensificando o
geitonogamia (isto é, transferência de pólen entre sinal floral e promovendo o fenômeno de
flores de um mesmo indivíduo) ao minimizar constância nas visitas (veja mais em Davenort &
visitas de abelhas a flores não-receptivas em Kor-ranzadeht 1981). Porém, Leppik (1953)
sinalizações honestas (Schlindwein et al. 2014). No demonstrou uma preferência de Apis mellifera por
entanto, um estudo com Desmodium setigerum flores com simetria actinomorfa (radial), enquanto
(Fabaceae) mostrou que esta espécie tem a abelhas do gênero Bombus (Apidae, Bombini)
habilidade de reverter seus sinais de mudança de apresentaram preferência por formas zigomorfas
coloração e até mesmo a forma de suas flores (bilateral). Posteriormente, foi demonstrado que
quando sofrem limitação polínica (Stanley et al. indivíduos de Apis mellifera treinados com
2016). Este mecanismo possibilita que as flores diferentes padrões simétricos apresentaram a
que não foram adequadamente polinizadas capacidade de discriminar e selecionar flores de
tenham uma nova chance nesse processo, determinadas simetrias, evidenciando que a sime-
atraindo outros polinizadores (Willmer et al. 2009). tria floral representa um atributo importante na
Além de variações na coloração, a corola pode comunicação planta-abelha (Giurfa et al. 1996).
apresentar diferentes formas de acordo com o No entanto, a preferência da simetria floral em
número de pétalas, a fusão (ou não) entre elas, o abelhas ainda não está totalmente esclarecida,
plano de simetria e o formato de suas bordas principalmente, porque grande parte dos
(Vidal & Vidal 2006). Assim, o visitante também é trabalhos que não consideraram as respostas
capaz de preferir uma flor por sua forma, inatas, assim como os diferentes modos de vida
associada a recompensa oferecida (Blarer et al. (sociais e solitárias) (Neal et al. 1998).
2002, Armbruster et al. 2005, Fenster et al. 2006). O processo de aquisição da informação visual
Um exemplo é ilustrado no estudo com os também é afetado por características intrínsecas
principais polinizadores de Erysimum das espécies vegetais. O tempo que o visitante
mediohispanicum (Brassicaceae), no qual os floral leva para reconhecer o estímulo depende
principais polinizadores (moscas Bombyliidae, além da forma, da cor, da iluminação e do plano
abelhas grandes e pequenas) discriminavam entre de fundo, de fatores como tamanho das flores e
as diferentes formas de corola em testes usando inflorescências (Spaethe et al. 2001, Skorupski et
flores artificiais sem recompensa. Além disso, as al. 2006, Telles et al. 2017). Entre os sinais emitidos
flores com pétalas alongadas (as preferidas pelas – por um conjunto de flores (em inflorescências ou
abelhas) produziam mais pólen e néctar do que não) ou através da unidade floral – existe uma
aquelas com pétalas arredondadas, e finalmente, relação positiva entre o tamanho do display, a
que diferentes populações de plantas eram atração de visitantes e o número de flores visitadas
predominantemente visitadas por uma fauna por planta. A taxa de visitação pode aumentar,
diferente (Gómez et al. 2008). diminuir ou mostrar uma relação constante com o
Outra importante característica floral envolvida tamanho do display, tornando o indivíduo planta
no processo de polinização e discriminação das mais visível e atrativo (Andersson 1988,
flores pelos visitantes é a simetria floral (Giurga & Klinkhamer & De Jong 1990, Ohashi & Yahara
Lehrer 2001). A simetria floral pode ser usada para 2001, 2002, Mitchell et al. 2004).
explicar como determinadas características Como estratégia de forrageamento ótimo, as
morfológicas florais se relacionam com a função, abelhas podem usar basicamente dois canais para
no que diz respeito à polinização das plantas o processamento da informação visual. Ambos
(Sprengel 1793). Sprengel (1793) descreveu dois canais são amplamente conhecidos e discutidos
padrões simétricos básicos baseados na no contexto da acurácia e eficiência: o canal
organização das estruturas florais, a simetria neuronal cromático, responsável pelo proces-
regular (radial) e irregular (bilateral), também samento dos sinais provenientes dos diferentes

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tipos de fotorreceptores das abelhas (UV, azul e Os VOCs são compostos de baixo peso
verde); e um canal acromático, com capacidade de molecular (e.g. terpenóides, carotenóides,
processar a informação visual de maneira mais benzenóides e derivados de ácidos graxos)
rápida e, portanto, sem muitos detalhes, baseado liberados por praticamente todos os tecidos
apenas nas diferenças de contraste produzidas vegetais (Dudareva 2004, Dobson 2006, Dudareva
entre a flor e o plano de fundo onde esta se & Pichersky 2006, Dudareva et al. 2006). Em geral,
encontra (Giurfa et al. 1996, Dyer et al. 2008). A as fragrâncias florais constituem complexas
prevalência do uso de um canal ou outro parece misturas de VOCs emitidas através de glândulas
depender da distância em que a abelha se denominadas osmóforos (Vogel 1963), localizadas
encontra do estímulo procurado. Ainda assim, em diferentes partes da flor, especialmente nas
mesmo que a imagem captada a uma determinada pétalas (Sazima et al. 1993, Cunningham et al.
distância não permita às abelhas resolverem em 2006, Dudareva & Pichersky 2006, Pansarin et al.
detalhes a coloração e padrões florais (Giurfa et al. 2014). Os VOCs possuem diferentes funcio-
1996), a forma floral fornece importantes sinais nalidades na interação entre plantas e abelhas,
visuais para que elas consigam discriminar flores especialmente relacionados à atração floral em si,
de outros objetos presentes no ambiente, ou até ou sinalizando a presença de recursos como pólen
mesmo de diferentes espécies a diferentes e néctar (Raguso 2004, Farré-Armengol et al. 2013).
distâncias (Vorobyev et al. 1997, Ibarra & Giurfa Sua presença também pode estar associada a
2003). A determinação dessas distâncias - outros processos desencadeados através da
conhecidas como ângulos visuais - é pouco interação entre plantas e herbívoros, podendo
representativa para a grande maioria das espécies afetar a sinalização, com consequências para as
de abelhas, não obstante, considera-se um plantas e seus visitantes (Kessler et al. 2011). Os
processo comum a todas elas (Dyer & Griffiths VOCs variam amplamente em sua presença e
2011, Ne’eman & Ne’eman 2017). abundância relativa em suas misturas, com
determinados perfis apresentando associações
com certos grupos de visitante floral (Dobson
PERCEPÇÃO A PARTIR DO OLFATO 2006, Jürgens et al. 2006), como por exemplo as
abelhas da tribo Euglossini (Apidae). Machos
Os sinais olfativos são percebidos pelas abelhas e destas abelhas exibem preferência por voláteis que
outros artrópodes através de estruturas chamadas compõem a fragrância floral de plantas de pelo
sensilas, dispostas principalmente nas peças menos dez famílias neotropicais (particularmente
bucais, pernas e antenas (Sutcliffe 1994, representativos em Orchidaceae), o que conse-
Steinbrecht 1996, Hansson & Stensmyr 2011). quentemente permite uma relação bastante
Estas estruturas estão relacionadas com diferentes estreita entre seleção de odores florais e
modalidades sensoriais além do olfato, tais como preferência por polinizadores (Zimmermann et al.
gustação, mecanorrecepção e termorrecepção, 2009, Hetherington-Rauth & Ramírez 2016, Mitko
mas são principalmente conhecidas pelas funções et al. 2016, Milet-Pinheiro & Gerlach 2017).
olfativas e gustativas (Steinbrecht 1996, Spaethe et Algumas espécies de orquídeas produzem
al. 2007, Onagbola et al. 2008, Wang et al. 2016), fragrância como única recompensa para machos
sendo as sensilas multiporosas as principais de abelhas Euglossini, concomitantemente utili-
responsáveis pela função olfativa (Blassioli- zado como atrativo floral (Dressler 1982, Sazima et
Moraes et al. 2008, Ravaiano et al. 2014). As al. 1993, Nunes et al. 2017). Para aquelas espécies
sensilas medam a interação química entre co-ocorrendo no tempo e no espaço, exibindo
receptores proteicos específicos e compostos fragrâncias semelhantes e competindo por
orgânicos voláteis (COVs ou VOCs, do inglês visitantes, como Gongora bufonia e Catasetum
Volatile Organic Compounds), desencadeando o cernuum (Orchidaceae), a posição de deposição
processamento da informação (Steinbrecht 1996, do polinário define o sucesso da polinização
Stengl et al. 1999, Blassioli-Moraes et al. 2008, Sato (Nunes et al. 2017). Espécies distintas podem
& Touhara 2008; Fialho et al. 2014, Bohbot & Pitts emitir voláteis através de diferentes partes florais,
2015). influenciando o comportamento dos polinizado-

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369 | Ecologia sensorial e polinização

res durante a coleta para obter um posiciona- mesmas classes químicas encontradas em aromas
mento ideal dos respectivos polinários (Dodson de flores, porém contrastando com odores de
1962, Nunes et al. 2017). Desse modo, o outras partes florais e indicando a presença do
compartilhamento de polinizadores – mesmo que recurso (Dobson & Bergström 2000). A presença de
geralmente reduzido – não seria problema, já que fragrância em pólen, pétalas e néctar são mais
através desse mecanismo a flor tem diferentes pronunciados nas plantas visitadas por insetos em
locais tocados pelo visitante durante a visita, o que comparação com aquelas visitadas por aves ou
consequentemente pode aumentar tanto o polinizadas pelo vento, sugerindo que a emissão
sucesso reprodutivo da planta como do de compostos orgânicos voláteis evoluiu em parte
polinizador (Hills et al. 1972, Schiestl & Schlüter sob seleção para atrair insetos polinizadores
2009, Eltz et al. 2011). (Dobson & Bergström 2000, Flamini et al. 2002,
A atração do polinizador mediada pelos VOCs é Schiestl 2015). Assim, a presença de voláteis no
considerada uma condição derivada porque néctar e pólen, seria forte e honestamente
assume-se que a função original das fragrâncias associada com a presença do recurso, com
florais provavelmente era defensiva (Raguso 2004). implicações diretas à biologia reprodutiva das
De maneira generalizada, as fragrâncias florais plantas, especialmente à quantidade de visitas que
têm a função de comunicar a presença de um a flor receberia em função da sinalização do
recurso aos polinizadores efetivos e evitar ou próprio recurso (Raguso 2004).
repelir visitantes pouco efetivos ou indesejados, A atração de polinizadores por engano também
atuando como filtros (Raguso 2004, Cunningham é bastante frequente na sinalização de VOCs e o
et al. 2006, Junker & Blüthgen 2010). Ainda, as único beneficiário dessa interação é a planta. Em
plantas apresentam a capacidade de modular a diversas espécies de orquídeas, principalmente do
produção de VOCs dependendo da fase repro- gênero Ophrys, as flores mimetizam feromônios
dutiva na qual se encontram. Um exemplo clássico sexuais das fêmeas aos machos de diferentes
dessa modularidade acontece na relação entre Hymenoptera, como as abelhas, que ao tentar
formigas e plantas de Acacia spp. (Fabaceae). copular com as flores acabam por polinizá-las
Neste sistema, as formigas conferem defesa (Schiestl et al. 1999, Schiestl 2003, 2005, Aysasse et
biótica contra herbívoros, mas durante a fase al. 2011).Vale ressaltar ainda, que a sinalização
reprodutiva e mais especificamente quando através dos VOCs pode ser alterada caso ocorra a
ocorre a abertura das flores, estas passam a presença de organismos como bactérias e fungos,
produzir VOCs que atuam como repelentes contra que podem utilizar os compostos orgânicos
as formigas, dissuadindo-as e permitindo a visita presentes no néctar como recurso, afetando a
de polinizadores. Estas mesmas formigas patru- qualidade do néctar através da fermentação e
lham os botões jovens e retornam às flores após a causando repulsa dos polinizadores (Rering et al.
deiscência, protegendo os óvulos fertilizados e as 2017).
sementes em desenvolvimento (Willmer & Stone A emissão de VOCs também pode ocorrer por
1997). outras partes das plantas, como sépalas, folhas e
Assim como no caso das cores, a sinalização frutos (Lucas-Barbosa et al. 2013, Schiestl et al.
das fragrâncias pode ser honesta ou não. Quando 2014). Neste caso, a liberação dos VOCs pode
honesta, sua presença facilita o reconhecimento acontecer ou ser modificada quanti- e qualitativa-
pelos forrageadores, especialmente nos casos em mente em função da herbivoria, onde os danos
que sua intensidade é qualitativa ou quantita- nos tecidos causam a liberação de compostos
tivamente correlacionada com a recompensa. Por secundários altamente voláteis (Kessler et al. 2011,
exemplo, abelhas fêmeas de Osmia (Megachilidae) Pareja et al. 2012, Lucas-Barbosa et al. 2013).
são capazes de detectar diretamente a presença de Assim, a presença destes compostos, inclusive os
néctar nas flores de Penstemon caesius liberados nas estruturas florais, seria resultado das
(Plantaginaceae) através dos voláteis presentes no pressões seletivas exercidas tanto por poliniza-
néctar (Howell & Alarcón 2007). Ainda, os dores como por agentes antagonistas (herbívoros
compostos voláteis responsáveis pela fragrância e predadores) (Raguso et al. 2003, Zhang et al.
do pólen compreendem voláteis que pertencem às 2016), com pequenas alterações modificando a

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preferência dos visitantes, e, consequentemente, o abelhas são suficientemente sensíveis para

resultado das interações mutualistas (Lucas- discriminar entre padrões epidérmicos de
Barbosa et al. 2011, Parachnowitsch et al. 2012). diferentes espécies vegetais, contribuindo para o
Por exemplo, a herbivoria causa aumento na seu forrageamento (Kevan & Lane 1985). Por
quantidade de jasmonatos (e.g., Metil Jasmonato) exemplo, flores com epidermes cônicas são
e consequente redução na atratividade floral e preferidas por abelhas do gênero Bombus, por
aptidão reprodutiva das plantas (Kessler et al. serem mais rugosas, proporcionando uma melhor
2011). aderência do polinizador durante as visitas
Devido à volatilidade dos compostos, existe a (Whitney et al. 2008). Esse padrão das pétalas se
possibilidade de sinalização para os visitantes repete em diversas flores polinizadas por abelhas,
florais a distâncias relativamente maiores que as diferindo, por exemplo, de flores polinizadas por
alcançadas através dos estímulos visuais beija-flores, que tem epidermes com células lisas,
(Shivanna 2014). Embora alguns trabalhos associadas talvez ao fato dos beija-flores adejaram
discordem disso, afirmando que a volatilidade em frente as flores e não apresentarem contato
permite comunicação em distâncias mais curtas direto com as pétalas (Whitney et al. 2008). Além
que os sinais visuais em alguns casos (Dudareva & disso, há uma interação entre o estímulo tátil e
Pichersky 2006). Além disso, a presença de visual: plantas com diferentes epidermes irão
fragrâncias permite ainda direcionar polinizadores refletir a luz de maneira distinta, produzindo
em ambientes com vegetação densa e com pouca diferenças na intensidade da emissão, ou seja, no
luminosidade, como interior de florestas (Sazima brilho percebido pelos visitantes (Whitney et al.
et al. 1993, Paulino-Neto 2014). Uma vantagem da 2009).
presença de fragrâncias nesses ambientes mais Assim como nos estudos envolvendo a
complexos pode ser esperada para visitantes capacidade de aprendizagem para analisar
crepusculares ou noturnos, representando bons questões sensoriais visuais e olfativas, a percepção
sinalizadores a esse tipo de visitantes (Warrant e o aprendizado de pistas táteis também foram
2008, Cordeiro et al. 2017). Em alguns casos as investigados em condições controladas, porém
plantas acabam exibindo (e.g., gênero Nicotiana não na mesma intensidade (Kevan & Lane 1985,
L.) um conjunto de VOCs mais frequentes e Menzel et al. 1994, Erber et al. 1998, Scheiner &
intensos durante a noite ou ainda em períodos Amdam 2009). O que estes estudos demonstraram
que permitem maior sucesso reprodutivo, por é que as abelhas são capazes de aprender a
exemplo, durante as diferentes fases sexuais da associar texturas com recompensas, podendo
flor (Raguso et al. 2003). fazê-lo na natureza. Por exemplo, Erber e
colaboradores (1993) verificaram a capacidade de
aprendizagem tátil condicionando abelhas Apis
PERCEPÇÃO A PARTIR DO TATO mellifera a um determinado padrão de superfície a
recompensa encontrada nele. Abelhas podem ser
As antenas das abelhas atuam como órgãos condicionadas a discriminar entre diferentes
multimodais na captação, através de movimentos estruturas superficiais, formas e tamanhos através
ativos (mecanorrecepção), de diferentes informa- de movimentos de exploração antenais carac-
ções sensoriais, entre elas, o tato. As sensilas na terísticos de reconhecimento (Erber et al. 1993,
ponta das antenas estão envolvidas no processo Scheiner et al. 1999, 2001a, 2001b, 2003, 2005).
de reconhecimento da espessura e consistência Além da capacidade geral de percepção e
dos sinais relacionados ao recurso (Martin & resposta aos estímulos, o papel social que
Lindauer 1966, Erber et al. 1993). Por exemplo, o desempenham nas colônias pode afetar a apren-
padrão de microtextura das pétalas pode variar e dizagem tátil em abelhas (Scheiner & Amdam
essa variação fornece informação relevante para as 2009). O estudo de Scheiner e Amdam (2009) foi
abelhas, direcionando-as para o centro da flor, pioneiro ao demonstrar que a idade das abelhas
onde a recompensa está localizada (Kevan & Lane apresenta efeitos mínimos na aprendizagem,
1985). retenção e discriminação de estímulos táteis,
Existem evidências de que as pernas das enquanto que o papel social das abelhas dentro da

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colmeia exerce um impacto relevante nas mesmas uma fidelização de visitas, por parte das abelhas,
capacidades. Os autores compararam abelhas em flores com morfologia semelhante àquela em
operárias forrageadoras e abelhas nutridoras (que que houve experiência prévia positiva quanto à
permaneceram dentro da colmeia). A aquisição qualidade do recurso (Muth et al. 2018). Além
táctil foi comprometida nas abelhas forrageadoras, disso, a complexidade da vida social das abelhas,
mas não nas abelhas nutridoras da mesma idade. como nas colônias de Apis mellifera, reforça o
A função do indivíduo na colmeia (atividade papel da gustação, atuando no reconhecimento
reduzida na colmeia ou atividade de forragea- interindividual e na variedade de compostos aos
mento ativa fora da colmeia) parece ser o fator que quais as abelhas são expostas durante as
determina a rapidez com a qual uma abelha diferentes atividades realizadas. Alguns estudos
apresenta sinais de senescência. recentes relatam a incapacidade de abelhas em
reconhecer compostos neonicotinoides, conse-
quentemente, afetando a seleção dos recursos
(contaminados e não contaminados) durante o
PERCEPÇÃO A PARTIR DA GUSTAÇÃO forrageamento (Kessler et al. 2015, Raine & Gill
2015).
A gustação é um importante sentido de percepção Um dos principais desafios da sinalizaçao floral
dos visitantes florais. É através dessa modalidade é que os sinais devem ser não apenas atraentes,
sensorial que os visitantes julgam a qualidade dos mas também memoráveis: quanto mais distinto
recursos, decidindo então se a relação será um sinal for, mais provável é que um polinizador
estabelecida. Nas abelhas, as antenas, partes se lembre dele, aumentando a chance de
bucais e segmentos distais das pernas dianteiras polinizadores visitarem mais flores de deter-
constituem os principais órgãos quimios- minadas espécies enquanto ignoram outras
sensoriais. Nestes apêndices, células receptoras concorrentes (Chittka & Peng 2013). Wright e
gustativas, mas também mecanossensoriais e colaboradores (2013) relatam que algumas
olfativas, estão localizadas dentro de estruturas espécies de plantas parecem se beneficiar neste
cuticulares especializadas e mencionadas anterio- ambiente competitivo, manipulando a memória
rmente, as sensilas (Brito-Sanchez 2011). A das abelhas com substâncias neuroestimulantes,
descrição geral das diferentes sensilas gustativas como a cafeína e a nicotina, presentes no néctar
em cada apêndice do corpo das abelhas pode ser (Raguso 2008, Wright et al. 2013). Estes estimu-
encontrada em uma compilação feita por Brito- lantes, produzidos como compostos secundários,
Sanchez (2011). são substâncias de baixo investi-mento para as
A capacidade de resposta a diferentes plantas, mas com efeitos intensos para os
concentrações e compostos dos recursos florais visitantes (Chittka & Peng 2013). Por exemplo,
não é fixa, variando entre colmeias e indivíduos, espécies contendo cafeína recebem mais
assim como no tempo e no espaço. Isso porque as visitantes independente da coloração floral
composições nutricionais de compostos orgânicos (Thomson et al. 2015), além de gerarem depen-
como proteínas, lipídios e carboidratos, variam de dência, compromentendo a entrada de recursos
acordo com a espécie de planta (Cnaani et al. na colmeia (Raguso 2008, Chittka & Peng 2013,
2005, Hanley et al. 2008, Agostini et al. 2014). Por Wright et al. 2013). Originalmente, ocorrem em
exemplo, o pólen de plantas que dependem da muitos tecidos vegetais (atuando na defesa contra
polinização por abelhas possui maior herbívoros), podendo ser adicionados facilmente
porcentagem de proteínas do que plantas com ao néctar, além de serem encontrados em espécies
autopolinização espontânea (Hanley et al. 2008). pertencentes a diferentes famílias como Solana-
Como esperado, a composição desses recursos ceae (Nicotiana L.), Tiliaceae (Tilia cordata Mill),
florais afeta diretamente a frequência de visitantes Rutaceae (Citrus L.), Rubiaceae (Coffea L.) e
de acordo com experiências prévias, já que as Asteraceae (Helianthus annuus).
abelhas podem perceber e selecionar o recurso Se por um lado os polinizadores são estimula-
(Cnaani et al. 2005). Por outro lado, pode ocorrer dos a incrementar o número de visitas através da

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presença de compostos secundários, os pilhadores PERCEPÇÃO A PARTIR DO

de Nicotiana attenuata (Solanaceae) realizam ELETROMAGNETISMO
menos visitas (Kessler et al. 2008), assim como em
Catalpa speciosa (Bignoniaceae), devido a No contexto histórico da biologia da polinização, o
presença de substâncias tóxicas no néctar eletromagnetismo se apresenta como uma moda-
(Stephenson 1981). Determinados compostos lidade sensorial recém-descoberta utilizada no
secundários presentes nos recursos florais podem processo de comunicação entre plantas e seus
ser tóxicos para visitantes não especializados na visitantes florais. Abelhas possuem um senso
coleta desse recurso (Adler 2000, Kessler et al. triboelétrico de percepção mediado por mecanor-
2008). Tais compostos também são capazes de receptores presentes nas antenas e localizados nos
reduzir a ação de microrganismos que causam pelos filiformes (Clarke et al. 2013, Greggers et al.
contaminação do néctar e afetam de alguma 2013, Sutton et al. 2016, Zakon 2016, Clarke et al.
forma as plantas e os visitantes florais (Adler 2000, 2017). O mecanismo respeita leis naturais de
Herrera et al. 2008). Portanto, compostos cargas positivas e negativas com respeito aos
secundários geralmente tendem a aumentar o objetos estáticos e em movimento. Como resul-
sucesso reprodutivo das plantas ao atrair um tado da sua interação com o meio, os insetos
maior número de visitas de abelhas (Singaravelan carregam diferentes cargas elétricas que podem
et al. 2005), e otimizar o comportamento de influenciá-los de diversas formas (Edwards 1962).
polinizadores (Kessler et al. 2008, Wright et al. No caso das abelhas, a influência pode ser
2013), potencializando a memória do estimulo e expressa no comportamento de termorregulação
seu recurso, gerando, assim, constância (Chittka & da colônia, na comunicação e navegação dos
Peng 2013, Wright et al. 2013). No entanto, a indivíduos (Warnke 1976). No estudo pioneiro de
presença de compostos secundários e seus efeitos Warnke (1976), as colônias de Apis mellifera foram
diretos em diferentes grupos de visitantes florais submetidas a diferentes frequências de campos
ainda é um tema que se restringe a poucos estudos elétricos e verificaram que as abelhas submetidas
na literatura. a campos elétricos fortes se tornaram agressivas e
A resposta das abelhas a quantidade do recurso apresentaram problemas de comunicação, além
pode se tornar irrelevante frente a qualidade do disso aumentaram a temperatura da colônia
mesmo. A frequência de visitas em flores com anormalmente. No que diz respeito à comuni-
diferentes volumes ofertados de néctar pode ser a cação, ao realizarem contato antenal uma corrente
mesma, mas o contrário não se aplica, o que elétrica flui de uma abelha para a outra.
demonstra que a percepção da concentração é Dependendo da resistência interna no corpo da
mais relevante do que a percepção do volume para abelha, esta corrente terá diferente força. O autor
esses visitantes (Cnaani et al. 2005). Além disso, o especula que dessa forma as abelhas seriam
néctar apresenta não apenas diferentes tipos de capazes de reconhecer abelhas de sua colônia,
açúcares, como sacarose, glicose e/ou frutose, mas visto que as de outras colônias apresentariam
também ácidos orgânicos, lipídios, minerais, resistências diferentes (Warnke 1976).
vitaminas e compostos aromáticos (Brito-Sanchez Um determinado objeto se torna eletrostática-
et al. 2007). Já foi demonstrado que abelhas com mente carregado quando tem elétrons adicio-
probóscide longa, comumente, preferem néctar nados a ele (se tornando negativamente
rico em sacarose, enquanto que abelhas com carregado) ou quando tem elétrons removidos
probóscide curta e moscas preferem néctar rico (tornando-se positivamente carregado), além
em hexoses (Nepi et al. 2009). Por outro lado, disso cargas elétricas opostas se atraem (Vaknin et
abelhas rejeitam soluções com forte amargor e al. 2000). De maneira geral, as flores apresentam
com alta salinidade (Sanchez 2011), uma naturalmente cargas elétricas negativas, devido à
descoberta que influencia a execução de muitos influência das cargas positivas do ar que se
experimentos comportamentais, nos quais o erro acumulam em seu entorno, induzindo tais cargas
na escolha de um estímulo leva a penalidade de para às pétalas (Cobert et al. 1982, Bowker &
provar substâncias amargosas pelas abelhas Crenshaw 2007, Clarke et al. 2013, Clarke et al.
(Rodríguez-Gironés et al. 2013). 2017). Já as abelhas apresentam carga positiva

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(Erickson 1975, Warnke 1976), por isso, quando a sensoriais e cognitivas dos visitantes e os sinais
abelha pousa na flor, parte da carga positiva em florais emitidos pelas diferentes espécies vegetais,
seu corpo cancela parte das cargas negativas associados, posteriormente, com o valor dos
presentes na flor, alterando a conformação do recursos oferecidos (Riffell 2011). Plantas
campo elétrico, fenômeno perceptível para a disputam a atenção de seus polinizadores através
próxima abelha que busca visitar a flor (Clarke et de uma diversidade de atributos. A exibição da flor
al. 2013). A distribuição do campo elétrico na e seus recursos, envolvendo odor, cor, morfologia,
planta varia com o formato das pétalas, sendo textura e sabor, são todos direcionados para
complexa, não uniforme e mudando rapidamente estimular o sistema sensorial dos possíveis
devido a corrente condutora que flui da terra visitantes, especialmente aqueles com potencial
(Cobert et al. 1982, Dai & Law 1995). para promover a polinização.
Alguns estudos evidenciam a capacidade das O que parece ser mais comum no processo da
abelhas do gênero Bombus e Apis mellifera em sinalização é que exista um contínuo na maneira
perceber e se comunicar por meio de campos como os animais podem perceber os estímulos. Às
elétricos (Warnke 1976, Kirschvink & Gould 1981, vezes, a presença de um único sinal em uma única
Colin et al. 1991, Clarke et al. 2013, Greggers et al. modalidade pode ser suficientemente potente
2013). Além disso, não somente se tem mostrado a para desencadear respostas satisfatórias nas
capacidade das abelhas em reconhecer campos abelhas (Telles et al. 2017). Com exceção de alguns
eletromagnéticos presentes nas flores (Clarke et al. exemplos (Leonard & Papaj 2011, Sánchez et al.
2013, Greggers et al. 2013, Sutton et al. 2016), mas 2011, Katzenberger et al. 2013, Leonard et al. 2013,
como tal percepção pode ser uma ferramenta de Leonard & Masek 2014), estudos detalhando a
comunicação rápida e dinâmica entre planta e maneira como as abelhas respondem às diferentes
polinizador (Clarke et al. 2013, Brito et al. 2014). sinalizações, simples ou complexas, são poucos, e
Uma das hipóteses levantadas para explicar a os caminhos evolutivos que levaram a um tipo ou
relevância dos sinais eletromagnéticos é o uso outro de sinalização ainda não são tão claros,
desta informação sensorial na identificação de podendo ser contexto-dependentes. Devemos
flores que foram recentemente visitandas. A lembrar que os sinais também enfrentam seleção,
percepção da mudança de carga dos campos não só do ambiente físico (Koski & Ashman 2015),
elétricos aumentaria a eficácia das abelhas no mas também dos sistemas sensoriais e cognitivos
momento de selecionar em quais flores pousar e dos receptores, através das preferências (inatas
coletar recurso (Clarke et al. 2013, Zakon 2016, e/ou aprendidas) e do trade-off entre gastos
Clarke et al. 2017). A espécie Bombus terrestris, por energéticos e a energia obtida. O produto final
exemplo, pode detectar e aprender como utilizar a dessa relação entre sinalizações simples e
variação estrutural do campo elétrico floral para complexas e a motivação dos visitantes pode ser
discriminar entre flores visitadas ou não visitadas medido através do sucesso reprodutivo de ambos
(Clarke et al. 2013). Ao que tudo indica, a interagentes (Kulahci et al. 2008), onde plantas
percepção do campo elétrico faz parte da teriam sua reprodução favorecida pela
experiência de forrageamento dessa espécie, visto transferência de grãos de pólen – no caso de
que a velocidade de aprendizado dessas abelhas agentes atuando como polinizadores - para um
aumenta quando esse sentido está pareado com estigma coespecífico (Waser 1978, Chittka et al.
outros, como a cor (Clarke et al. 2013, 2017). 2001), enquanto visitantes receberiam em troca –
nos processos honestos de sinalização - o recurso
pelo qual buscam.
CONCLUSÃO Atributos comuns a uma infinidade de espécies
vegetais, como a simetria e a morfologia floral,
Os componentes fundamentais que medeiam as podem desempenhar um papel de extrema
interações entre flores e seus visitantes (seja relevância em diferentes processos como, por
através de relações generalistas, especialistas, exemplo, de isolamento reprodutivo e constância
mutualistas ou antagonistas) podem ser divididos por parte dos visitantes. Ao que parece, a maioria
em dois elementos principais: as capacidades das espécies com uma simetria irregular foram

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derivadas de espécies com flores com simetria foram encontrados em mais de 50% das famílias
regular (Neal et al. 1998). Em que circunstâncias a de plantas investigadas até o momento (Knudsen
presença de flores com simetrias irregulares et al. 2006). Da mesma forma como acontece para
representa uma vantagem para ambos a maioria dos sinais, no entendimento da relação
interagentes? Ou até que ponto diferentes entre VOCs e a resposta das abelhas ainda existem
morfologias florais são o resultado de pressões muitas perguntas em aberto.
bióticas e não abióticas? A evolução de uma corola Muito do que sabemos sobre sistemas
bilateralmente simétrica poderia restringir a sensoriais e cognitivos em abelhas se restrige a
direção de aproximação e movimento de duas espécies: Apis mellifera e Bombus terrestris.
polinizadores nas flores, fazendo com que a visita Se considerarmos a diversidade de habitats, estilos
e coleta do recurso fosse apenas possível a partir de vida, tempos de divergência, hábitos de
de uma única direção, o que facilita a deposição forrageamento e as cerca de 16.000 espécies
específica de pólen no corpo do polinizador e o restantes, podemos concluir que nosso enten-
contato mais preciso com o estigma, por exemplo dimento é limitado (Michener 2000). Como
(Schlindwein et al. 2014). Quando combinada com mensagem final, gostaríamos de incentivar os
o tamanho, morfologia e constância do polini- leitores a explorarem essa diversidade e que
zador, a deposição em áreas especificas pode incorporassem as questões sensoriais e cognitivas
aumentar a probabilidade de que grãos de pólen em seus estudos de interações, para uma melhor
alcancem um estigma compatível (Sargent 2004). compreensão da diversidade de comportamentos
Além disso, as flores podem ter diferentes padrões e respostas aos diferentes sinais florais, variando
geométricos de disposição do campo elétrico, no tempo e no espaço.
determinados pela sua morfologia, que são
distinguíveis pelas abelhas, podendo atuar como
sinalizadores (Clarke et al. 2013). AGRADECIMENTOS
A restrição de células cônicas às pétalas das
flores leva à sugestão de que elas estão envolvidas Este trabalho é resultado da disciplina “Funda-
na atração de polinizadores (Whitney et al. 2009). mentos e Fronteiras da Ecologia da Polinização”,
No entanto, a existência de diferenças e o papel da oferecida pelos programas de Pós-Graduação em
microtextura de pétalas ainda é pouco explorada Biologia Vegetal e Ecologia e Conservação de
nos estudos das interações. Sinais táteis de Recursos Naturais da Universidade Federal de
microtextura nas pétalas podem atuar como guias Uberlândia. Todos os autores são gratos pela
de néctar para as abelhas, por exemplo, com ou oportunidade de aprendizado durante a escrita e
sem a diferenciação visual, uma função que revisão deste trabalho. Agradecemos aos três
poderia ser testada em plantas visitadas por revisores anônimos que contribuíram para
animais que forrageiam durante períodos de baixa melhoria desse manuscrito. LRFM, BMCG, LCO e
luminosidade, como abelhas crepusculares e TNA agradecem à CAPES pelas respectivas bolsas
noturnas, ou ainda para plantas que apresentem de mestrado. GJB agradece pela bolsa PELD/
orientações especificas de suas flores (upside CAPES/CNPq nº 88887.137914/2017-00. FJT
down). agradece pela bolsa PNPD/Capes.
No contexto de forrageamento, a determinação
da qualidade do néctar e pólen, que fornecem,
respectivamente, carboidratos e proteínas (entre REFERÊNCIAS
outros), irá influenciar a sobrevivência dos
indivíduos e da prole, contudo, o entendimento Adler, L. S. 2000. The ecological significance of
das demandas de diferentes grupos de abelhas toxic nectar. Oikos, 91(3), 409–420. DOI:
(sociais e solitárias) está restrito a poucas espécies. 10.1034/j.1600-0706.2000.910301.x
No caso dos VOCs, alguns compostos podem ser Agostini, K., Sazima, M., & Galetto, L. 2011. Nectar
muito específicos e raros, enquanto outros production dynamics and sugar composition in
especialmente comuns. Por exemplo, o composto two Mucuna species (Leguminosae, Faboideae)
aromático benzaldeído e o monoterpeno linalol with different specialized pollinators. Naturwis-

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375 | Ecologia sensorial e polinização

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