OS SAGUIS (Callithrix spp.

, ERXLEBEN, 1777) EXÓTICOS

INVASORES NA BACIA DO RIO SÃO JOÃO, RIO DE JANEIRO:
BIOLOGIA POPULACIONAL E PADRÃO DE DISTRIBUIÇÃO EM UMA
PAISAGEM FRAGMENTADA.

MÁRCIO MARCELO DE MORAIS JÚNIOR

UNIVERSIDADE ESTADUAL DO NORTE FLUMINENSE

DARCY RIBEIRO - UENF
CAMPOS DOS GOYTACAZES – RJ
JULHO DE 2010
 OS SAGUIS (Callithrix spp., ERXLEBEN, 1777) EXÓTICOS
INVASORES NA BACIA DO RIO SÃO JOÃO, RIO DE JANEIRO:
BIOLOGIA POPULACIONAL E PADRÃO DE DISTRIBUIÇÃO EM UMA
PAISAGEM FRAGMENTADA.

MÁRCIO MARCELO DE MORAIS JÚNIOR

Tese apresentada ao Centro de

Biociências e Biotecnologia, da
Universidade Estadual do Norte
Fluminense, como parte das exigências
para obtenção do título Doutor em
Ecologia e Recursos Naturais.

Orientador: Prof. Dr. Carlos Ramon Ruiz-Miranda

UNIVERSIDADE ESTADUAL DO NORTE FLUMINENSE

DARCY RIBEIRO - UENF
CAMPOS DOS GOYTACAZES – RJ
JULHO DE 2010
iv
 Agradecimentos

Às fontes de financiamento da pesquisa: Critical Ecosystem Paternship Fund,

Lion Tamarins of Brazil Fund, Idea Wild, FAPERJ (bolsa de doutorado – processo:
152.727/2005) e CAPES (estágio de doutorado – processo: 1069-07-1).
Ao Prof. Dr. Carlos Ramón Ruiz-Miranda pela orientação na pesquisa, por
dar-me oportunidade e incentivo de incrementar minha carreira acadêmica e pela
valiosa amizade e confiança.
Ao prof. Dr. Stephen Rushton e Mark Shirley da University of Newcastle upon
Tyne por me permitirem fazer parte de um grupo de pesquisa em um ambiente
motivador e fornecerem todos os recursos físicos e intelectuais possíveis que
incrementaram significativamente meus conhecimentos acadêmicos.
À equipe do Programa de Reintrodução do Mico-leão-dourado (Andréia
Martins, Nelsinho, Elisamã, Sidney e Júnior) por estarem sempre transmitindo seus
valiosos conhecimentos da área e dos animais de estudo, pelo essencial auxílio nas
capturas de sagüis, juntamente com os auxiliares de campo Úrsula Taveira e Jonas
e pelo indispensável bom humor durante cada dia de trabalho no campo.
A Dra. Ângela Pierre Vitória, pela revisão desta tese.
A Valéria Romano de Paula pelo auxílio nas capturas de saguis, revisão do
banco de dados de processamento e análises preliminares.
Aos membros da Associação Mico-Leão-Dourado e IBAMA (ReBio Poço da
Antas) pelo fundamental apoio logístico em todas as fases desta pesquisa e pela
confiança depositada em mim e neste trabalho.
Aos proprietários das fazendas onde se encontram os fragmentos estudados,
por permitirem e incentivarem a realização de pesquisas em suas propriedades.
A minha família, Marcio, Rosa, Marcel, Mércia, Vitório e Valéria, as pessoas
mais importantes de minha vida, pelo apoio e auxílio em todas minhas escolhas,
dando-me liberdade e ao mesmo tempo amparo, pela confiança, pelas lições de vida
e pelo carinho e amor infinitos.
Aos amigos, Andreas, Ioannis, Rohan, Riddhi, Aarushi e Tânia por tornarem
ainda mais rico um dos momentos mais enriquecedores de minha vida.

v
 Sumário
Agradecimentos..............................................................................................................................................................v
Sumário.................................................................................................................................................................................vi
Lista de Figuras..........................................................................................................................................................viii
Lista de Tabelas..........................................................................................................................................................viii
Resumo.................................................................................................................................................................................ix
Abstract................................................................................................................................................................................xi
Capítulo 1: Introdução Geral................................................................................................................................1
1.1. Invasões Biológicas.................................................................................................................................1
1.1.1. Terminologia em Biologia de Invasões .............................................................................5
1.1.2. Espécies Exóticas Invasoras no Brasil.............................................................................7
1.2. Espécies de Estudo: Callithrix jacchus e Callithrix
penicillata...........................................................................................................................................................9
1.2.1. Distribuição original e Status....................................................................................................9
1.2.2. Ecologia do gênero Callithrix.................................................................................................10
1.2.3. Callithrix jacchus e Callithrix penicillata como espécies exóticas no
Brasil...........................................................................................................................................................11
1.3. A Bacia do Rio São João..................................................................................................................12
1.3.1. Significância da Área de Estudo........................................................................................14
1.4. Justificativa do Estudo......................................................................................................................15
1.5. Estrutura da Tese....................................................................................................................................16
Capítulo 2: Status das Populações de Saguis (Callithrix spp.) Exóticos
Invasores na Bacia do Rio São João.........................................................................18
2.1. Introdução.....................................................................................................................................................19
2.2. Métodos..........................................................................................................................................................21
2.2.1. Área de Estudo...............................................................................................................................21
2.2.2. Captura de saguis........................................................................................................................22
2.2.3. Distribuição dos saguis............................................................................................................22
2.2.4. Estimativa de densidade populacional .........................................................................23
2.2.5. Análises...............................................................................................................................................25
2.2.5.1. Padrão de distribuição.............................................................................................25
2.2.5.2. Estimativa de densidade........................................................................................25
2.2.5.3. Condição física e sucesso reprodutivo ........................................................26
2.3. Resultados....................................................................................................................................................27
vi
 2.3.1. Padrão de distribuição de saguis. ....................................................................................27
2.3.2. Densidade de saguis.................................................................................................................28
2.3.3. Condição física e reprodução..............................................................................................29
2.4. Discussão......................................................................................................................................................32
2.4.1. Padrão de distribuição.............................................................................................................32
2.4.2. Densidade de saguis.................................................................................................................32
2.4.3. Aclimatação e sucesso de estabelecimento ............................................................34
2.5. Conclusão.....................................................................................................................................................36
Capítulo 3: Influência da Estrutura da Paisagem na Distribuição de Saguis
(Callithrix spp.) Exóticos Invasores na Bacia do Rio São João ...............................37
3.1. Introduction..................................................................................................................................................38
3.2. Methods............................................................................................................................................................39
3.2.1. Study species and study area.............................................................................................39
3.2.2. Marmoset presence and absence data.......................................................................41
3.2.3. Exploratory variables.................................................................................................................42
3.2.4. Statistical modelling....................................................................................................................43
3.3. Results..............................................................................................................................................................45
3.3.1. Presence of marmosets..........................................................................................................45
3.3.2. Subset of explanatory variables........................................................................................45
3.3.3. Effects of explanatory variables........................................................................................46
3.3.4. Ranking of the explanatory variables............................................................................49
3.4. Discussion....................................................................................................................................................50
3.4.1. Landscape structure and marmosets occupancy................................................50
3.4.2. Model uncertainty........................................................................................................................52
3.4.3. Implications for marmoset management ....................................................................52
3.5. Conclusion....................................................................................................................................................53
Capítulo 4: Discussão Geral..............................................................................................................................54
4.1. Status da população e o processo de invasão ............................................................54
4.2. Estrutura da paisagem e a distribuição de saguis ...................................................56
4.3. Recomendações de manejo.........................................................................................................57
4.4. Conclusão.....................................................................................................................................................59
5. Referências Bibliográficas............................................................................................................................60
6. Anexos............................................................................................................................................................................73
6.1. Anexo 1: Legislações acerca de espécies exóticas invasoras ….................73

vii
 Lista de Figuras

Figura 1.1: Representação gráfica das fases do processo de invasão biológica .............2
Figura 1.2: Distribuição geográfica original de Callithrix jacchus e C. penicillata..........10
Figura 1.3: Localização da bacia do rio São João ................................................................................13
Figura 1.4: Fotos ilustrando a variação do relevo e da cobertura vegetal na bacia do
rio São João.......................................................................................................................................................................14
Figura 2.1: Fragmentos florestais de estudo na bacia do rio São João ................................21
Figura 2.2: Distribuição das formas de saguis na bacia do rio São João ............................28
Figura 2.3: Médias e desvio padrão dos pesos corporais de saguis ..................................... 30
Figura 2.4: Médias do peso corporal de machos e fêmeas de saguis exóticos
invasores e nativos...................................................................................................................................................... 30
Figura 2.5: Distribuição mensal dos nascimentos nos grupos de saguis ........................... 31
Figura 3.1: Location of the São João River watershed study area showing the
distribution of forest patches, roads and urban areas .........................................................................41
Figura 3.2: Quantile-quantile plot with 95% pointwise confidence bounds .........................48
Figure 3.3: Partial residual plots for variables in the most parsimonious model .............49

Lista de Tabelas

Tabela 2.1: Agrupamento das formas morfológicas de saguis em relação às suas

localizações na bacia do rio São João...........................................................................................................27
Tabela 2.2: Estimativa de densidade e abundância de saguis exóticos ...............................29
Tabela 2.3: Classificação do gênero e classe etária dos saguis capturados ....................29
Tabela 3.1: Description of explanatory variables used to explain marmosets
presence-absence.........................................................................................................................................................43
Tabela 3.2: Correlation matrix showing Spearman’s rank correlation coefficients for
key explanatory variables........................................................................................................................................46
Tabela 3.3: The average parameter estimates derived from all combinations of
logistic models were the variable was present .........................................................................................47
Tabela 3.4: The 95% confidence set of models ranked by their AICc .....................................48

viii
 Resumo

Nas últimas décadas vários países têm reconhecido o impacto de espécies exóticas
como um grande problema ambiental e econômico. As espécies de saguis, Callithrix
jacchus e Callithrix penicillata, são importantes exemplos brasileiros de vertebrados
introduzidos. Apesar de serem nativos do Brasil, estes primatas são exóticos em vá -
rios estados do país. Na área de ocorrência do mico-leão-dourado, no estado do Rio
de Janeiro, são encontradas populações formadas por estas duas espécies de sa-
guis e seus híbridos. Potencialmente pode haver competição interespecífica, porque
a ecologia e o comportamento destas espécies introduzidas são parecidas com as
do mico-leão-dourado, primata ameaçado de extinção. A escassez de informação
sobre o status desta população de saguis é o principal obstáculo para desenvolver
uma estratégia eficiente de manejo na região de estudo. Esta tese apresenta infor-
mações sobre a distribuição, densidade, reprodução e condição física dos saguis,
utilizando técnicas de captura, transecção linear e dados de presença-ausência nos
fragmentos florestais da bacia do rio São João. Segundo os diferentes fenótipos de
saguis (Callithrix jacchus, C. penicillata e híbridos) foi possível delimitar três popula-
ções na área de estudo. Na região sudoeste da bacia do rio São João foi encontra -
da, predominantemente, a espécie C. jacchus. Na região central, a maioria dos es-
pécimes capturados eram híbridos. Enquanto na região nordeste a espécie C. peni-
cillata foi predominante. Este padrão evidencia a ocorrência de múltiplas introduções
e de um certo grau de isolamento entre as populações. A média das proporções anu-
ais de ocupação dos 27 fragmentos florestais monitorados entre 2002 e 2006 foi
0,80 ±0,084 (entre 0,69 – 0,88). Quanto mais próximo de áreas urbanas e estradas e
maior o fragmento, mais provavelmente ele será ocupado por saguis. A densidade

média de grupos de saguis foi estimada em 4,11 grupos/km 2 (0,94 a 10,87

grupos/km2). Não houve diferença significativa entre pesos de machos e fêmeas em

todas as classes de idade. Entretanto, indivíduos híbridos foram mais pesados que
C. jacchus e C. penicillata. O peso dos saguis exóticos foram semelhantes ou signifi-
cativamente maiores do que o peso de C. jacchus nativos relatados em estudo. A
distribuição anual de nascimentos não apresentou um padrão sazonal. A mediana de
filhotes por grupo capturado foi de 2 filhotes/grupo. A biologia populacional desses
saguis e o padrão de ocupação dos fragmentos florestais indicam que essa popula-

ix
ção de saguis na bacia do rio São João está estabelecida e apresentou um cresci-
mento durante o período de estudo. Apesar dos efeitos negativos da fragmentação
do habitat, a persistência dos saguis pode ser garantida, principalmente por fatores
antrópicos, como múltiplas introduções e disponibilidade de recursos alimentares
provenientes de árvores exóticas. Por esta razão, se faz urgente a tomada de deci-
são sobre a estratégia de manejo a ser adotada com o objetivo de diminuir a viabili-
dade desta população e mitigar seus impactos.

x
 Abstract

Within the last decades, many nations have recognized the impact of exotic species
as an enormous environmental and economic problem. The primate species
Callithrix jacchus and Callithrix penicillata are examples of exotic mammals in Brazil.
Although they are Brazilian species, they have been introduced in many areas
outside their original geographical distribution. There is a population of these
marmosets and their hybrids at the range of the golden lion tamarin, in Rio de
Janeiro State. There is a strong potential for inter-specific competition because the
ecology and behavior of marmosets are similar to that of golden lion tamarin. The
paucity of information on the population status of marmosets is a major obstacle to
implement an effective management strategy at the study area. Using capture
techniques, linear transects and presence-absence data, this study provided
information on the distribution, density, reproduction and physical condition of
marmosets inhabiting forest fragments in the São João river watershed. Based on
the morphological types of marmosets (C. jacchus, C. penicillata and hybrids) three
sub-populations can be distinguished. The southeast region is mostly occupied by C.
jacchus. C. penicillata is the predominant species in northwest region. While the
central region is predominantly occupied by hybrids. This pattern suggest repeated
introductions and a degree of isolation among the sub-populations. The mean annual
proportion of monitored forest patches occupied by marmosets was 0.80 ±0.084
(range 0.69 – 0.88). Presence of marmosets in the forest patches is more likely
when distance to the nearest urban area and nearest road are shorter, and patches
are larger. The estimated average group density was 4.11 groups/km2 (0,94 a 10,87
groups/km2). There was no significant difference between males and females in any
age class. However, hybrids are heavier than non hybrids. Exotic marmosets are
heavier compared with native C. jacchus from published study. Annual birth
distribution did not show a seasonal pattern. The median litter size per captured
group was two. The results of this study indicated the population of marmosets in the
São João river watershed is established and suggest an increase of the number of
marmosets. Despite the negative effects of habitat fragmentation, marmoset
persistence can be assured by repeated introductions and food provisioning. To
reduce the viability of this marmoset population and its impact, there is an urgent
need to implement a management plan to control and eradicate these marmosets.

xi
 1

Capítulo 1: Introdução Geral

1.1. Invasões Biológicas

Invasão biológica é um termo utilizado para definir dois processos: 1) a

expansão natural da área de distribuição geográfica de uma espécie e 2) o processo
decorrente da introdução acidental ou proposital de uma espécie fora de sua área de
ocorrência atual e histórica, mediada por ação antrópica (Davis e Thompson, 2000;
MacIsaac et al., 2001). Nos últimos dois séculos o comércio internacional e os
deslocamentos e migrações humanas aumentaram em magnitude e freqüência a
transferência de espécies ao redor do mundo (Levine e D’Antonio, 2003). Por esta
razão, o atual interesse ecológico e social concentra-se nas invasões biológicas
induzidas por ações humanas (Lodge e Shrader-Frechette, 2003). Os impactos de
espécies invasoras às espécies nativas, comunidades e ecossistemas são
reconhecidos cientificamente há décadas (Elton 1958; Lodge 1993). Invasões
biológicas são, hoje, consideradas uma forma sem precedente de mudanças globais
e uma significante ameaça à biodiversidade, além de causar prejuízos econômicos e
trazer riscos à saúde humana (Pimentel et al., 2004; Clavero e García-Berthou,
2005; Ricciardi, 2007).
As conseqüências de introduções de espécies exóticas são consideradas
potencialmente sérias, no entanto, a maioria destas introduções não são bem
sucedidas (Elton, 1958; Williamson, 1999). A proporção entre introduções bem e mal
sucedidas é determinada em uma regra denominada “regra dos 10”:
aproximadamente 10% das introduções resultam no estabelecimento da espécie
(introduções bem sucedidas) e somente 10% destas causam algum impacto
negativo (Williamson, 1996). Evidências empíricas comumente atribuem o sucesso
das invasões biológicas as características abióticas do ambiente invadido, as
características bióticas da espécie introduzida e da comunidade invadida e a
pressão de propágulo (número de indivíduos introduzidos em um evento,
multiplicado pela freqüência destes eventos) (Richardson & Pyšek, 2006). Identificar
estes fatores determinantes do estabelecimento de populações viáveis de espécies
introduzidas em um novo ambiente é essencial para estabelecer estratégias
eficientes de manejo (Levine e D’Antonio, 2003; Kolar e Lodge, 2001).
 2

O processo de invasão biológica consiste de fases sucessivas, não

necessariamente lineares, cujo o número e definições podem variar entre autores
(Colautti e MacIsaac, 2004; Catford et al., 2009) (Figura 1.1). Embora haja
diferenças, geralmente este processo é definido por uma fase inicial de introdução,
uma de estabelecimento de populações auto-sustentáveis e uma de dispersão no
habitat invadido. As duas últimas fases são dependentes da primeira, ou seja, se a
introdução é interrompida, o estabelecimento de uma população e a dispersão
podem não ocorrer (Puth e Post, 2005). Estas diversas fases representam barreiras
que devem ser transpostas pela espécie introduzida para que esta seja bem
sucedida no processo de invasão (Mitchell et al., 2006). Os fatores que determinam
o sucesso na transposição de uma fase podem ser diferentes daqueles importantes
para o sucesso na fase seguinte.

Figura 1.1: Representação gráfica das sucessivas fases do processo de invasão

biológica (Adaptado de Colautti e MacIsaac, 2004).

Segundo Colautti e McIsaac (2004) (Figura 1.1) uma potencial espécie

invasora inicia o processo de invasão como um propágulo na região doadora (Fase
0) e passa por diversas barreiras que podem impedir a transição para fases
subseqüentes, como sobreviver ao transporte. Da fase III à V estão divididas com
base na abundância e distribuição da espécie introduzida. Desta maneira, a espécie
 3

pode ter uma distribuição restrita e ser rara (Fase III), distribuída amplamente e ser
rara (Fase IVa), localmente distribuída e abundante (Fase IVb) ou amplamente
distribuída e abundante (Fase V).
Três hipóteses, não excludentes, referentes à diversos fatores que
influenciam o sucesso das invasões biológicas tem sido propostas: a hipótese de
“atividade humana” (Taylor e Irwin, 2004), a de “compatibilidade biótica” (Fridley et
al., 2007) e a de “resistência biótica” (Levine, 2000).
A hipótese de “atividade humana” é a única que trata da fase inicial de
introdução. Esta sugere que atividades humanas facilitam direta ou indiretamente o
estabelecimento de espécies introduzidas. O aumento das chances de ocorrerem
introduções repetidas é uma influencia direta desta facilitação. Múltiplas introduções
favorecem o sucesso de estabelecimento, por exemplo, induzindo o efeito de
resgate ou superando o efeito Allee (Drake & Lodge, 2006; Drury et al., 2007).
Efeitos indiretos da ação humana sobre o processo de invasão biológica incluem a
provisão de recursos alimentares, distúrbios no ecossistema e fragmentação de
habitats. Pessoas aumentam a disponibilidade de alimentos para espécies
introduzidas provendo itens comerciais ou plantando árvores frutíferas, na maioria
dos casos exóticas, em ambientes naturais próximos aos assentamentos urbanos.
Estes recursos alimentares adicionais podem aumentar a sobrevivência e o sucesso
reprodutivo das espécies introduzidas e assim, aumentar a taxa de crescimento
populacional e reduzir a probabilidade de extinção, garantindo o sucesso do
estabelecimento (Chamberlain et al., 2009). Atividades humanas provocam
distúrbios que empobrecem a fauna nativa disponibilizando nichos que podem ser
ocupados por espécies introduzidas e reduzindo o número de predadores (Levine,
2000; Ashton e Lerdau, 2008). Além disso, essas atividades fragmentam a paisagem
e criam habitats artificiais que podem aumentar a heterogeneidade do ambiente,
fornecendo oportunidades para o estabelecimento de espécies introduzidas.
A hipótese de “compatibilidade biótica” prediz que espécies possuem maior
probabilidade de sucesso de invasão quando introduzidas em regiões onde as
condições ambientais são similares àquelas de suas áreas nativas. Por exemplo, as
espécies de mamíferos e aves introduzidas com sucesso na Austrália são aquelas
com maior tolerância às condições climáticas e ambientais do que as espécies não
estabelecidas (Duncan et al., 2001; Forsyth et al., 2004). Na Itália, somente em
algumas populações introduzidas da tartaruga americana, Trachemys scripta, há
 4

reprodução. Estas populações com sucesso reprodutivo estão restritas a locais com
temperaturas mais altas, maior radiação solar e maior precipitação do que aquelas
onde reprodução não ocorre (Ficetola et. al., 2009).
A hipótese de “resistência biótica” prediz que comunidades nativas com
menor riqueza de espécies são mais susceptíveis as invasões biológicas quando
comparadas com comunidades com maior riqueza. A complexidade das interações
inter-específicas em comunidades ricas em espécies dificultaria o estabelecimento
de espécies introduzidas (Kennedy et al., 2002). Desta maneira, uma correlação
negativa é esperada entre a riqueza de especies nativas e exóticas. Entretanto,
alguns estudos mostraram que as evidências que corroboravam a esta hipótese, na
verdade foram confundidas pela não aleatoriedade dos eventos de introdução. A
pressão de propágulo é maior em áreas de pouca diversidade (ex.: Blackburn &
Duncan, 2001). Contudo, destruição do habitat, fragmentação e distúrbios
ambientais, impactos que afetam a biodiversidade nativa, têm sido associados ao
aumento do número de espécies invasoras, principalmente espécies generalistas,
evidenciando que a integridade do habitat e de sua comunidade podem ser uma
barreira para a invasão biológica (Levine, 2000; Marvier et.al., 2004). As razões
desta controversa (o paradoxo da invasão Fridley et al., 2007) são desconhecidas,
mas uma explicação é que a maioria das comunidades não estão saturadas de
espécies (Stohlgren et al. 2008) e que as espécies nativas e exóticas respondem
primeiramente aos fatores ambientais, ao invés da diversidade de espécies (Levine,
2000; Fridley et al., 2007). Assim, o papel da diversidade de espécies nativas como
inibidora das invasões de espécies exóticas continua discutível.
Um dos poucos estudos que verificou a importância relativa destas três
hipóteses em explicar padrões globais de invasões biológicas apontou a hipótese de
“atividade humana” como a única sustentável, utilizando-se de dados de peixes
invasores continentais. Este mostrou que a biogeografia das espécies invasoras de
peixes está associada à geografia dos impactos antrópicos em escala global,
evidenciando que os efeitos dos processos naturais sobre o sucesso de
estabelecimento de peixes introduzidos são mascarados pelos efeitos das atividades
humanas (Leprieur et al., 2008). Embora as ações antrópicas sejam consideradas a
principal causa de introduções de espécies, os exatos fatores que facilitam o
processo de invasão biológica são difíceis de serem distinguidos (Chiron et al., 2009;
Westphal et al., 2008).
 5

Dividir o processo de invasão em fases seqüenciais pode facilitar a

caracterização da influência relativa entre os fatores atuantes e assim proporcionar o
uso de técnicas eficazes de controle para a fase do processo de invasão em que se
encontra a espécie alvo. As fases iniciais são as mais importantes para o manejo de
espécies invasoras, porque são nelas que a invasão pode ser prevenida. Com a
transposição das fases, o manejo torna-se mais complicado e após o
estabelecimento da espécie introduzida, a erradicação é quase impossível e o
controle é custoso (Sakai et al., 2001).

1.1.1. Terminologia em Biologia de Invasões

Ecologia de invasões biológicas é um campo que vem despertando muito
interesse nas últimas duas décadas. Juntamente com esse crescente interesse há
uma proliferação de termos para descrever vários processos, causando confusão e
mal uso da terminologia existente nesta área de conhecimento (Richardson et al.,
2000). Muitos termos são formados por adjetivos, como “invasora”, exótica” e
“introduzida” e possuem definições subjetivas e sem consenso (Binggeli, 1994;
Chew e Laubichler, 2003). As diferentes definições são, particularmente, prejudiciais
quando dificultam a conceitualização dos processos que essas descrevem
(Richardson et al., 2000). As discrepâncias nas definições de termos surgem,
primeiramente, pela diferença dos critérios utilizados. Três são os critérios
comumente adotados: 1) taxonômico; 2) biogeográfico e 3) de impacto (Richardson
et al., 2000; Valéry et al., 2008).
“Espécies invasoras” é o termo de maior importância em ecologia de invasões
biológicas e, também o que causa maior confusão devido suas inúmeras definições
(Colautti e MacIsaac, 2004). Segundo o critério taxonômico, uma espécie pode ser
considerada invasora simplesmente por ser assim definida, segundo outros critérios,
em uma outra região. Uma espécie para ser considerada invasora, segundo o
critério biogeográfico, deve sobrepor barreiras geográficas e ocupar uma área além
de sua distribuição original (Richardson et al., 2000; Colautti e MacIsaac, 2004). Tal
critério impediria que uma espécie nativa fosse considerada invasora, mesmo que
esta expandisse sua área de distribuição original (Richardson et al., 2000). O critério
de impacto define que uma espécie é considerada invasora quando esta tem um
impacto (positivo ou negativo) na comunidade e/ou ecossistema em que se
estabeleceu (Davis e Thompson 2002). Os problemas desse critério são que a
 6

definição de espécie invasora é dependente da definição de “impacto”, que

frequentemente é subjetiva, e impacto pode ser difícil de mensurar (Richardson et
al., 2000). Valéry et al., (2008) fizeram uma análise crítica desses critérios para a
definição de invasões biológicas. Eles mostraram que a utilização de tais critérios
limitam as definições dos termos, criando contradições entre estes. A definição de
invasões biológicas proposta por eles foi baseada, puramente, no fenômeno em si,
com o objetivo de capturar o que está presente no conceito de todas invasões
biológicas, sendo:
“Uma invasão biológica consiste de uma espécie introduzida adquirir vantagens
competitivas, após o desaparecimento de obstáculos naturais para sua proliferação,
permitindo-a propagar-se rapidamente e conquistar novas áreas no ecossistema
invadido e tornar-se uma população dominante (Valéry et al., 2008)”.
Na última década várias definições de termos importantes para a ecologia de
invasões biológicas foram propostas (ex.:(Richardson et al., 2000; Davis e
Thompson, 2000; Colautti e MacIsaac, 2004; Valéry et al., 2008). Porém, ainda hoje
existem diferenças em definições de termos fundamentais, como “espécie invasora”.
Esta discrepância se faz presente em documentos legais de diferentes instituições.
De acordo com as definições da União Internacional para a Conservação da
Natureza (IUCN) uma espécie exótica invasora é uma espécie exótica que se
estabelece num ecossistema ou num habitat natural ou semi-natural, sendo um
agente de alteração e ameaça para a biodiversidade nativa (IUCN, 2000). Esta
definição de espécies exóticas invasoras constituiu a base para a definição utilizada
pela Convenção sobre Diversidade Biológica (CDB). Na sexta Conferência das
Partes (COP-6, Decisão VI/23, 2002) da CDB, o termo espécie exótica invasora é
definido como espécie exótica cuja introdução e/ou difusão ameaça a diversidade
biológica. A Ordem Executiva 13112, publicada pelo, então, presidente americano
em 3 de fevereiro de 1999, que define espécies invasoras como espécies exóticas
que causam ou têm o potencial de causar danos econômicos e ambientais e colocar
em risco a saúde humana, difere das demais pela conotação diferenciada de
impacto.
As definições fornecidas pela CDB servem de referência legal para os países
signatários da Convenção, como o Brasil, e são adotadas como base pelo Programa
Global de Espécies Invasoras (GISP). Por esta razão, nesta tese são adotadas as
seguintes definições básicas propostas pela CDB.
 7

1) Espécie exótica ou introduzida: uma espécie, subespécie ou táxon inferior,

incluindo qualquer parte, semente ou propágulo, presente fora da sua área de
distribuição natural por causa de introdução mediada, voluntária ou
involuntariamente, por ações humanas.
2) Espécie estabelecida: espécie exótica/introduzida capaz de se reproduzir e
gerar descendentes férteis, com alta probabilidade de sobreviver no novo habitat.
3) Espécie exótica invasora: espécie exótica/introduzida cuja introdução e/ou
difusão ameaça a diversidade biológica da região onde foi introduzida.

1.1.2. Espécies Exóticas Invasoras no Brasil

O banco de dados I3N de espécies exóticas invasoras da Rede Inter-
americana de informação sobre Biodiversidade (IABIN), gerenciado no Brasil pelo
Instituto Hórus de Desenvolvimento e Conservação Ambiental e pela The Nature
Conservancy (TNC), tem catalogadas 386 espécies exóticas invasoras e mais de
11.200 registros de ocorrências de invasão no território brasileiro (Instituto Hórus,
2010). As principais causas destas introduções são o uso ornamental e comercial de
espécies exóticas e a criação de animais de estimação, que juntas somam cerca de
40% das introduções intencionais no país. Por exemplo, a introdução do caramujo-
gigante-africano (Achatina fulica) aconteceu pelo abandono de criações comerciais
desta espécie, considerada como alternativa ao escargot. A ausência de um estudo
de mercado e autorizações de comercialização levaram as criações ao fracasso e à
consequente soltura de caramujos no ambiente. Atualmente, a espécie ocorre pelo
menos em 15 dos 26 Estados brasileiros (GISP, 2005). Em várias lagoas no estado
de Minas Gerais, a introdução do tucunaré (Cichla ocellaris), do apaiari (Astronotus
ocellatus) e da piranha-vermelha (Pygocentrus nattereri) para criação e incremento
da pesca reduziu em 50% a riqueza de peixes nativos após dez anos (Reaser et al.,
2005).
Introduções intencionais são a principal causa de introdução de espécies
exóticas no Brasil (GISP, 2005). Entretanto, um importante caso de invasão biológica
no país – o mexilhão-dourado (Limnoperma fortunei) – ocorreu de maneira
involuntária, provavelmente, via água de lastro (GISP, 2005). O mexilhão-dourado é
nativo do sudeste asiático e foi detectado pela primeira vez na América do Sul em
1991, no rio da Prata, na Argentina. A partir daí, estima-se que em 10 anos a espécie
tenha se deslocado cerca de 2.400 km, aderida a cascos de embarcações e a outras
 8

estruturas e equipamentos de navegação, pesca e mergulho. No trecho brasileiro do

rio Paraná, foi detectada pela primeira vez na Usina Hidrelétrica de Itaipu, em abril
de 2001 e hoje já se encontra no Pantanal Mato-Grossense. O mexilhão-dourado
atinge densidades populacionais de até 150 mil indivíduos por m², causando graves
perdas econômicas pelas incrustações massivas e obstrução de tubulações e filtros
de água de estações de tratamento, indústrias e usinas de energia elétrica (GISP,
2005).
Além dos claros danos ambientais causados por espécies exóticas invasoras,
os danos econômicos são outra consequência grave. No Brasil, apesar de ainda
haver relativamente pouca informação disponível sobre o assunto, as perdas
agrícolas anuais relacionadas a algas, ácaros e plantas exóticas invasoras em
lavouras estão em torno de 42,6 bilhões de dólares (Pimentel et al., 2001). Esse
número subestima o custo do problema, pois não estão computados impactos
ambientais, extinção de espécies, perda de serviços ambientais e custos derivados
de problemas de saúde humana.
Os problemas causados por espécies exóticas invasoras vêm sendo cada vez
mais reconhecidos em escala global (Simberloff, 2003). A experiência mostra que a
estratégia mais eficiente e econômica para enfrentar o problema é evitar novas
introduções (Ziller et al., 2007), uma vez que, utilizando a estratégia de prevenção,
os custos são menores e as chances de resolver os problemas são maiores, quando
comparada às estratégias de controle pós-invasão. Os custos subseqüentes de um
processo de invasão são crescentes e por vezes são necessários grandes esforços
para diminuir os seus impactos negativos ou mesmo eliminá-los. Dessa forma, um
dos primeiros passos que os governos dos Estados brasileiros devem dar é
reconhecer formalmente as espécies exóticas invasoras presentes no Estado e
adotar medidas preventivas a novas introduções. Isso ajudaria a reduzir problemas
no futuro e facilitaria a concentração de recursos para solucionar problemas de
invasões biológicas estabelecidas.
Já existem na legislação federal brasileira instrumentos referentes a espécies
exóticas, tais como a Lei do Sistema Nacional de Unidades de Conservação
(9.985/00) e a Lei de Crimes Ambientais (9.605/98), que podem ser usadas como
referência para o trabalho na esfera estadual (Anexo 1). Exemplos de instrumentos
legais já criados por estados como o Paraná e o Espírito Santo estão disponíveis
como referência em Legislações acerca de espécies exóticas invasoras (Anexo 1).
 9

1.2. Espécies de Estudo: Callithrix jacchus e Callithrix penicillata

Callithrix jacchus e Callithrix penicillata são importantes exemplos brasileiros

de vertebrados introduzidos. Apesar de serem nativos do Brasil, estes primatas são
exóticos em vários estados da Federação. Ambas espécies possuem a mais ampla
distribuição geográfica do gênero e têm sido introduzidos em diversos ambientes
naturais e antrópicos. É apresentado, a seguir, uma breve revisão de aspectos
relevantes da ecologia destas espécies.

1.2.1. Distribuição original e Status

Callithrix jacchus ocupa os biomas caatinga, cerrado e mata Atlântica costeira
do nordeste brasileiro, nos estados de Alagoas, Pernambuco, Paraíba, Rio Grande
do Norte, Ceará e Piauí, se estendendo ao sul até os rios Grande e São Francisco
(Hershkovitz, 1977; Figura 1.2). Através de introduções e acompanhando a
destruição e degradação da Mata Atlântica costeira, C. jacchus passou a ocupar
várias outras regiões ao sul do Rio São Francisco, como o estado de Sergipe e a
região do Recôncavo baiano (Rylands, 1993). Coimbra-Filho et al. (1991)
argumentam que esta região ao sul do Rio São Francisco era ocupada por Callithrix
kuhli, o qual desapareceu devido a destruição da vegetação natural ao longo dos
subsequentes séculos após o descobrimento europeu do Brasil.
Callithrix penicillata possui uma vasta distribuição geográfica, ocorrendo
tipicamente no cerrado, nos estados da Bahia, Minas Gerais, Goiás, no sudoeste do
Piauí, Maranhão e norte de São Paulo, ao norte dos rios Tietê e Piracicaba
(Hershkovitz, 1977; Figura 1.2). Ao norte, sua distribuição alcança o sul dos rios
Grande e São Francisco. Entretanto, ambas espécies, C. jacchus e C. penicillata,
foram introduzidos em margens opostas destes rios, formando grupos com
indivíduos híbridos. Assim como C.jacchus, C. penicillata tem substituído outras
espécies do gênero, sendo introduzido e ocupando áreas com habitat natural
alterado. Um exemplo é sua presença em áreas da Zona da Mata, no sudeste e
leste de Minas Gerais, domínio de C. geoffroyi e C. flaviceps (Rylands, 1993).
Embora tenham uma ampla distribuição geográfica, sejam capazes de sobreviver
em habitats extremamente degradados e terem sido introduzidos em varias regiões
dos estados de Minas Gerais e Rio de Janeiro, algumas populações estão
desaparecendo em áreas de sua distribuição geográfica original (Rylands, 1993).
 10

Figura 1.2: Mapa da distribuição geográfica original de Callithrix jacchus e Callithrix

penicillata, evidenciando os biomas brasileiros ocupados pelas espécies. Fonte dos
dados: InfoNatura (2007). Projeção geográfica South American Datum 1969.

1.2.2. Ecologia do gênero Callithrix

Callithrix jacchus e C. penicillata são espécies arbóreas, mas eventualmente
utilizam o chão para cruzar áreas não florestadas e forragear. C. jacchus, em áreas
de mata Atlântica, utiliza todos os estratos arbóreos e frequentemente ocupa áreas
de borda da floresta. As duas espécies ocorrem no cerrado do Brasil central em
áreas de mata de galeria e cerradão. Somente C. jacchus ocorre na caatinga, a
região mais árida de toda a distribuição do gênero. Neste bioma, o exsudado de
árvores como o “angico” (Anandenanthera macrocarpa) é fonte principal de
 11

alimentação. Todas as espécies do gênero são consideradas frugívoras-insetívoras

alimentando-se de frutas, flores, exsudados de árvores, insetos, aranhas, e
pequenos vertebrados. Porém, C. jacchus e C. penicillata alimentam-se de
exsudados com frequência significantemente maior do que as outras espécies
(Rylands, 1993). A inclusão de exsudados na alimentação é considerada o principal
fator da alta taxa reprodutiva do gênero, com duas reproduções por ano e
nascimento de gêmeos (Ah-King e Tullberg, 2000). Essa elevada taxa reprodutiva
influencia o tamanho do grupo que, geralmente, é estável com alto grau de
parentesco entre os integrantes (Garber, 1994). Os grupos sociais podem variar de 3
a 15 indivíduos (Stevenson e Rylands, 1988). Apesar dessa variação, a área de uso
do grupo é constante, sendo as espécies C. jacchus e C. penicillata detentoras das
menores, por serem as mais gomívoras do gênero (Castro, 2003).

1.2.3. Callithrix jacchus e Callithrix penicillata como espécies exóticas no Brasil

Ambas as espécies e seus híbridos estão introduzidas em quase todos os
estados do sul e sudeste brasileiro (Instituto Hórus, 2010). A maioria estão em áreas
florestadas urbanas (ex.: parques, praças, campus universitário) e apesar de se
reproduzirem, sua sobrevivência parece depender de recursos disponibilizados
direta e indiretamente por humanos (Santos et al., 2006). Embora evidências
apontem para o impacto negativo destas populações sobre, principalmente, a
avifauna (ex.: Cunha et al., 2006; Begotti e Landesmann, 2008), grande parte destas
não são consideradas exóticas invasoras. Isso ocorre, provavelmente, pelo fato da
dificuldade de mensuração de impacto, na maioria das vezes exigindo conhecimento
da comunidade invadida anterior à introdução. Contudo, o potencial de impacto
negativo sobre a fauna, flora e saúde humana relatado em artigos científicos (e.g.
Begotti e Landesmann, 2008; Cunha et al., 2006; Favoretto et al., 2001; Rizzini e
Coimbra-Filho, 1981) indica que mais atenção deve ser dada às interações destes
primatas introduzidos com os ecossistemas em que estão sendo introduzidos.
No estado do Rio de Janeiro, C. jacchus e C. penicillata, têm sido introduzidos
desde, pelo menos, o início do século XX. Presentemente, estas introduções são o
resultado do tráfico de animais silvestres (Ruiz-Miranda et al, 2000). Pessoas que
compraram estes animais e não os querem mais, os liberam em florestas e,
principalmente, agentes governamentais responsáveis pela fiscalização do tráfico de
animais apreendem grandes quantidades destes primatas e, sem local para
 12

destinação, também os soltam em florestas da região onde ocorreu a apreensão. Na

área de estudo deste trabalho, situada no estado do Rio de Janeiro, estes primatas e
suas formas híbridas ocupam os mesmos fragmentos florestais que o mico-leão-
dourado (Leontopithecus rosalia), primata ameaçado de extinção. A interação entre
estas espécies altera o padrão de comportamento do mico-leão (Ruiz-Miranda et al.,
2006). Assim, C. jacchus e C. penicillata introduzidos na área de estudo são
considerados espécies exóticas invasoras.

1.3. A Bacia do Rio São João

A bacia do rio São João está localizada entre 22o 50’ S, 42o 40’ W e 22o 20’ S,
42o 00’ W, na região central do Estado do Rio de Janeiro (Figura 1.3). Abrangendo
uma área de 211.740 hectares, engloba oito municípios, Cachoeiras de Macacu, Rio
Bonito, Araruama, São Pedro d’Aldeia, Cabo Frio, Rio das Ostras, Casimiro de Abreu
(16% da bacia) e Silva Jardim (44% da bacia).
A topografia da bacia é diversa, com altitudes variando do nível do mar, no
sudeste, à 1.700 metros, ao norte. As regiões sul e sudeste são,
predominantemente, planas com elevações que não ultrapassam os 300 metros.
Enquanto as regiões norte e noroeste possuem formações montanhosas ingrimes,
estendendo-se até as montanhas da Serra do Mar. O clima é tropical com
precipitações variando de 1.000 mm/ano nas áreas planas à 2.500 mm/ano nas
regiões montanhosas (Bidegain e Pereira, 2006).
A cobertura vegetal original era composta por diferentes formações do bioma
Mata Atlântica, incluindo floresta ombrófila densa, montana, submontana e de terras
baixas, mangues, brejos e restingas. As formações florestais nas áreas planas são
altamente fragmentadas e isoladas, principalmente, por pastagens (Figura 1.4A). Os
maiores remanescentes florestais estão localizados nas áreas montanhosas ao
norte da bacia (Figura 1.4B). O desenvolvimento agrícola e urbano causaram a
completa destruição das áreas de restinga e restringiram os mangues a pequenos
fragmentos próximos a foz do rio São João. Sistemas de irrigação e ações para o
controle de inundações realizados nos anos 70 e 80 reduziram as áreas de brejos.
Nesse mesmo período, o rio São João teve 20 Km de sua extensão retificados e
uma barragem foi construída na lagoa de Juturnaíba, aumentando sua área de 8 km 2
para quase 40 km2 (CILSJ, 2002; Bidegain e Pereira, 2006).
 13

B
B

Figura 1.3: Localização da Bacia do rio São João e suas principais unidades de
conservação: Área de Proteção Ambiental da Bacio do rio São João – Mico-leão-
dourado; Reserva Biológica de Poço das Antas (A) e Reserva Biológica União (B).
 14

A B

Figura 1.4: Fotos ilustrando a variação do relevo e da cobertura vegetal na bacia do

rio São João. A) planície costeira com predominância de pequenos fragmentos (<0,5
km2) isolados por pastagens. B) região montanhosa ao norte da bacia coberta por
fragmentos grandes florestais (>5 km2). Fotos: Márcio M. de Morais Jr.

1.3.1. Significância da Área de Estudo

A Floresta Atlântica neotropical é detentora de um dos mais altos graus de
riqueza de espécies e taxas de endemismo (da Silva e Casteleti, 2003). Seu domínio
original estendia-se, no litoral brasileiro, do norte do estado do Rio Grande do Norte
ao sul do Rio Grande do Sul, ocupando o interior do continente até o leste do
Paraguai e nordeste da Argentina, cobrindo uma área de aproximadamente 1.5
milhões de km2, 92% destes no Brasil (Galindo-Leal & Câmara 2003). Hoje, a área
de Floresta Atlântica brasileira remanescente é inferior a 16% da original, composta
em sua maioria por pequenos fragmentos florestais (<100ha) em estágios recente e
médio de sucessão (Ribeiro et al., 2009).
No Estado do Rio de Janeiro, a cobertura histórica de Floresta Atlântica foi
reduzida a 19%, estando os maiores remanescentes florestais nas regiões
montanhosas da Serra do Mar, acima de 500 metros de altitude (Fundação SOS
Mata Atlântica, 2002). A região da planície litorânea do centro-norte fluminense, onde
localiza-se a maior parte da bacia do rio São João, sofreu enormes impactos
antrópicos ao longo do último século, causados pelo intenso crescimento
populacional, o que levou a substituição das florestas por áreas agrícolas e urbanas
(Dean, 1996).
Apesar dos efeitos causados pelos impactos antrópicos, Carvalho et al (2008)
mostraram que a flora arbórea da região da bacia do São João é uma das mais ricas
entre as regiões de Floresta Atlântica ombrófila de baixada do sudeste brasileiro.
Além disso, quase 70% da área da bacia está sob algum tipo de proteção legal, com
o objetivo de manter sua riqueza natural e regular o uso das terras na região. As três
principais unidades de conservação são (Figura 1.3):
 15

1. Reserva Biológica de Poço das Antas (5.500 ha): criada em 1974 com os
objetivos de garantir a proteção do habitat do mico-leão-dourado
(Leontopithecus rosalia) e da preguiça de coleira (Bradypus torquatus),
promover pesquisas científicas e preservar a biodiversidade local.
2. Reserva Biológica União (3.126 ha): criada em 1998 para proteger um grande
e bem preservado fragmento florestal. Assim como Poço das Antas é uma
área de proteção integral onde mico-leões-dourados estão presentes. Porém,
nesta reserva os micos foram translocados de fragmentos pequenos de
outras regiões.
3. Área de Proteção Ambiental da Bacia do Rio São João – Mico-Leão-Dourado
(150.700 ha): criada em 2002 para proteger, preservar e regular o uso dos
recursos hídricos e garantir o uso sustentável dos recursos naturais da bacia.

1.4. Justificativa do Estudo

Os micos-leões-dourados (Leontopithecus rosalia) são primatas ameaçados

endêmicos da Floresta Atlântica costeira do Brasil (Kleiman et al., 1988). As
populações remanescentes (cerca de 1500 animais) estão distribuídas em um
mosaico de fragmentos florestais, dos quais 60% estão legalmente protegidos, 25%
não são protegidos, porém estão em áreas seguras e 15% são fragmentos
pequenos, isolados e não protegidos (AMLD, 2003). O programa de conservação
desta espécie inclui a proteção das populações silvestres em reservas biológicas, a
translocação de grupos silvestres de fragmentos pequenos e degradados para
reservas biológicas e a reintrodução de animais nascidos em cativeiro em
propriedades rurais no Estado do Rio de Janeiro (Ballou et al., 1998). A população
de animais reintroduzidos (animais nascidos em cativeiro e seus descendentes
nascidos nas florestas) representa 30% dos micos-leões-dourados em vida livre. No
PHVA (Population and Habitat Viability Analysis) realizado em 2005, uma das
prioridades para a conservação da espécie foi entender os fatores que afetam a
sobrevivência e reprodução após a reintrodução (Holst et al., 2006). Um destes
fatores é a presença de sagüis, Callithrix jacchus e C. penicillata, primatas
introduzidos no Estado do Rio de Janeiro (Cerqueira et al., 1998; Ruiz-Miranda et al.,
2000).
A presença dos sagüis (Callithrix spp.) nos fragmentos florestais de
propriedades rurais destinados a reintrodução de micos-leões-dourados foi
 16

documentada primeiramente em 1985. Potencialmente pode haver competição

interespecífica, porque a ecologia e o comportamento destas espécies introduzidas
são parecidas com as do mico-leão-dourado (Rylands e Faria, 1993; Ruiz-Miranda
et al., 2006). Sagüis e micos-leões são frugívoros-insetívoros (Kleiman et al., 1988,
Rylands, 1993). Os sagüis também se alimentam de exsudados de árvores
(principalmente goma) (Stevenson e Rylands, 1988), assim como os micos-leões-
dourados, porém este último, apenas oportunisticamente (Peres, 1989). A
complexidade no uso do habitat e a falta de informação de como as duas espécies
interagem dificultam o entendimento sobre a distribuição dos sagüis e seu impacto
para os micos-leões-dourados.
Os planos estratégicos do comitê para o manejo da APA da Bacia do Rio São
João e da Associação Mico-Leão-Dourado, contemplam a implementação de
corredores florestais entre fragmentos da região. Aumentar a conectividade desses
fragmentos poderia mudar a dinâmica populacional dos sagüis, tornando estes
fragmentos prioritários para ações de manejo desta população introduzida. Na
reunião do Comitê do IBAMA para Conservação e Manejo de Calitriquídeos foram
indicados como áreas críticas para o manejo de sagüis, os fragmentos em áreas de
corredor ecológico, fragmentos isolados e pequenos com micos-leões-dourados,
áreas prioritárias para conservação do mico-leão-dourado e fragmentos próximos as
Reservas Biológicas de Poço das Antas e União. Porém, existem dificuldades para a
escolha de um plano estratégico de manejo pelo incipiente conhecimento sobre a
dinâmica de distribuição e status desta população de saguis. Por esta razão, este
trabalho avalia dados que preenchem essa escassez de conhecimento necessário
para tomada de decisões sobre o manejo da população de saguis exóticos invasores
na bacia do rio São João.

1.5. Estrutura da Tese

Seguindo essa introdução geral, o capítulo 2 avalia o status da população de

saguis na bacia do rio São João. São apresentados dados de densidade,
distribuição, reprodução e condição física dos saguis. A partir destes dados são
feitas inferências sobre a aclimatação, sustentabilidade e distribuição desta
população com o objetivo de estabelecer em que fase do processo de invasão se
encontra e prover informações que facilitem a tomada de decisões de manejo.
 17

No capitulo 3 são avaliados os efeitos de estruturas da paisagem sobre o

padrão de ocupação de fragmentos florestais pelos saguis. A importância relativa de
diferentes características da paisagem para a presença de saguis é determinada
com o objetivo de priorizar áreas para o manejo e apontar ações que seriam mais
eficientes, segundo o padrão de distribuição dos saguis.
No capítulo 4 os resultados são resumidos e é discutido o atual status da
população de saguis na bacia do rio São João e a influencia da paisagem no padrão
de distribuição desta população. Baseados nos resultados, são sugeridas opções de
manejo que diminuam a persistência dos saguis na região e reduzam seu impacto
na população de mico-leão-dourado e no restante da fauna e flora nativa.
 18

Capítulo 2: Status das Populações de Saguis (Callithrix spp.)

Exóticos Invasores na Bacia do Rio São João

Resumo

A presença de saguis (Callithrix jacchus, C. penicillata e seus híbridos) na

bacia do rio São João gera preocupações quanto ao seu impacto no sucesso à longo
prazo do programa de reintrodução do mico-leão-dourado (Leontopithecus rosalia).
Os saguis são uma ameaça potencial para os micos-leões porque a ecologia de
ambos é semelhante, podendo haver competição por recursos alimentares e abrigo.
Este capítulo apresenta uma avaliação da distribuição espacial, abundância,
reprodução e condição física dos saguis na bacia do rio São João, com o objetivo de
verificar o atual status dessas populações e suprir a necessidade de dados
relevantes para a implementação de ações de manejo. O padrão de distribuição dos
saguis capturados em 22 fragmentos florestais da bacia do rio São João sugere que
houveram múltiplas introduções e que as populações apresentam algum grau de
isolamento. A maioria dos espécimes de C. jacchus foram capturados em fragmentos
da região sudoeste da área de estudo e ao sul da BR 101, enquanto C penicillata ao
norte da BR 101 e na região nordeste da bacia. Esse padrão sugere que a BR 101 e
a distância entre fragmentos podem ser fatores limitantes da dispersão de saguis. A
densidade de grupos de saguis em 9 fragmentos de diversos tamanhos (0,1 a 196
km2) foi variada e apenas em um fragmento os saguis não estavam presentes. A
densidade de mico-leões foi maior que a de saguis em apenas 2 fragmentos, os
quais estão no limite da distribuição dos saguis, adjacentes a Reserva Biológica
Poço das Antas. O peso corporal dos machos e fêmeas dos saguis exóticos em
todas as classes etárias foram semelhantes ou superiores que o peso de C. jacchus
nativos do Rio Grande do Norte. Isto sugere que os saguis estejam aclimatados e
que possuem uma flexibilidade comportamental que possibilita explorar novos
recursos alimentares com eficiência. A média de filhotes por grupo de saguis
capturados foi 1,64, evidência de que a maioria dos grupos tiveram pelo menos um
filhote e assim, formam uma população estabelecida. Porém, sua sustentabilidade
dependerá do grau de isolamento dos fragmentos e seus efeitos na dinâmica da
população. Por esta razão, estimativas de taxas de sobrevivência e dispersão são
necessárias para avaliar a viabilidade da população a longo prazo e ajudariam guiar
ações de manejo da população de saguis exóticos na bacia do rio São João.
 19

2.1. Introdução

Organismos com ampla distribuição geográfica são mais prováveis de se

tornarem invasores por estarem adaptados à distintos habitats, e assim, terem maior
chance de ser introduzidos em um ambiente similar ao de sua distribuição original
(Williamson e Fitter, 1996). As espécies Callithrix jacchus e Callithrix penicillata
possuem a distribuição geográfica mais ampla do gênero. A distribuição de uma
população de C. jacchus, no Estado do Rio de Janeiro, está relacionada a diversos
tipos de vegetação e clima (Cerqueira et al., 1998). Além disso, esses saguis
apresentam outras características comumente associadas as espécies com sucesso
de invasão, como taxa reprodutiva elevada, com reprodução semi-anual de gêmeos
ou até 3 filhotes sem padrão sazonal definido e sistema social de cuidado
cooperativo de filhotes que aumenta a probabilidade de sobrevivência das crias
(Stevenson e Rylands, 1988).
A presença de saguis (Callithrix spp.) na área de ocorrência do mico-leão-
dourado (Leontopithecus rosalia) foi notada nos anos 1980, inicio do programa de
reintrodução dessa espécie ameaçada (Ruiz-Miranda et al., 2000). Durante as duas
décadas de atividades na bacia do rio São João, a equipe que monitora os mico-
leões tem evidenciado um crescente número de saguis (aumento na frequência de
avistamento e captura involuntária) em remanescentes florestais de propriedades
particulares participantes do programa de reintrodução do mico-leão-dourado. Um
estudo preliminar mostrou que os saguis ocupam grande parte dos fragmentos
florestais da bacia do rio São João e, geralmente, estão em maior número do que os
micos-leões nos fragmentos em que coexistem (de Morais Jr. et al., 2008).
Os efeitos de espécies invasoras são maiores em populações nativas
pequenas que ocupam habitats fragmentados e degradados (With, 2002 ). Por esta
razão, a presença de saguis na bacia do rio São João gerou preocupações quanto
ao seu impacto no sucesso à longo prazo do programa de reintrodução do mico-
leão-dourado. A população de micos-leões reintroduzidos e seus descendentes
somam mais de 600 indivíduos, o que representa cerca de 45% dos animais em vida
livre (Holst et al., 2006). Os saguis são uma ameaça potencial para os micos-leões
porque a ecologia de ambos é semelhante, podendo haver competição por recursos
alimentares e refúgio (Rylands, 1993; Stevenson e Rylands, 1988), além do risco de
introdução de novos patógenos, principalmente os relacionados a doenças humanas
(Bruno et al, 1997). Esses possíveis impactos fizeram com que o Comitê do IBAMA
 20

para Conservação e Manejo de Calitriquídeos priorizasse o desenvolvimento de um

plano de ação para o manejo das populações de saguis exóticos.
Entender o padrão de distribuição de uma espécie invasora é essencial para
um efetivo método de controle (Rushton et al., 1997). Duas espécies de saguis
(Callithrix jacchus e C. penicillata) e seus híbridos estão presentes na bacia do Rio
São João. Uma hipótese para explicar o padrão de distribuição destes saguis é que
se a dispersão ocorreu a partir de um local de introdução, os fenótipos (C. jacchus,
C. penicillata e híbridos) encontrados estariam distribuídos igualmente em todas as
regiões amostradas. Se os diferentes fenótipos formam grupos discretos distribuídos
espacialmente, é uma evidência da ocorrência de múltiplas introduções. Embora
possa ser considerado que existiram múltiplas introduções e, como resultado de
dispersão, os fenótipos de saguis estejam igualmente distribuídos, esta explicação é
improvável devido a natureza fragmentada da paisagem que dificultaria tal dispersão
na escala considerada.
Medidas de condição física e dados de sucesso reprodutivo fornecem
informações sobre a aclimatação e a sustentabilidade de populações introduzidas
(Strayer et al., 2006). O peso corporal é considerado uma efetiva medida de
condição física em saguis, além de estar relacionado com o potencial reprodutivo
(Tardiff e Bales, 2004). Neste estudo é usado peso corporal e número de filhotes por
grupo para avaliar o sucesso de estabelecimento dos saguis.
Escolher entre opções de manejo é fundamental para a conservação de
espécies ameaçadas e para o controle de espécies invasoras. Para isso é
necessário possuir dados sobre o status das populações em questão (Maguire,
1991). Este capítulo apresenta uma avaliação da distribuição espacial, abundância,
reprodução e condição física dos saguis na bacia do rio São João, com o objetivo de
verificar o atual status dessa população e suprir a necessidade de dados relevantes
para a implementação de ações de manejo
 21

2.2. Métodos

2.2.1. Área de Estudo

A bacia do rio São João (Figura 2.1) é composta por remanescentes florestais
com tamanho e grau de isolamento variado. Na região de baixada (0 a 50 metros)
encontram-se os menores fragmentos, enquanto os maiores estão na área
montanhosa ao norte da bacia. Apesar da perda de cobertura vegetal, os
remanescentes possuem uma elevada riqueza da flora arbórea (Carvalho et al.,
2008). Pastagem é o principal tipo de matrix entre os fragmentos florestais das áreas
planas e diversos tipos de culturas predominam nas áreas mais inclines da região
montanhosa.
Este estudo foi realizado em 29 fragmentos florestais nos municípios de Rio
Bonito e Silva Jardim, dos quais 27 são habitados por micos-leões-dourado e 25 são
monitorados pelo programa de conservação do mico-leão dourado (Figura 2.1).

Figura 2.1: Localização dos fragmentos florestais estudados na bacia do rio São
João. A-Reserva Biológica de Poço das Antas; B-Reserva Biológica União.
 22

2.2.2. Captura de saguis

Os eventos de captura aconteceram anualmente entre 2002 e 2007 com
exceção de 2006, em 22 dos 29 fragmentos florestais considerados neste estudo. O
período do ano das capturas variou, principalmente porque as capturas de saguis
aconteceram concomitantemente com as capturas de micos-leões, e estas seguem
as necessidades do seu programa de reintrodução, como a remarcação de animais
monitorados.
Foram utilizadas armadilhas do tipo Tomahawk cevadas com banana e
colocadas em plataformas montadas no interior dos fragmentos. Estas plataformas
são periodicamente usadas pela equipe do Programa de Reintrodução do Mico-
Leão-Dourado, estando os saguis presentes na área habituados ao local de captura.
Durante o período em que as armadilhas estavam preparadas para captura, pelo
menos uma pessoa permanecia próxima ao local para cobrir, com folhas de
palmeira, as armadilhas nas quais animais haviam sido capturados e para detectar a
presença de outros animais próximos ao local de captura. O ato de cobrir as
armadilhas mantiveram os animais mais calmos evitando que suas vocalizações de
alarme afastassem os outros indivíduos do grupo das plataformas.
Após a captura de todos ou da maioria dos animais presentes nos arredores
das plataformas, estes eram levados para um laboratório localizado na sede
administrativa da Reserva Biológica de Poço das Antas onde eram sedados com
cloridrato de cetamina a 0,02 mg/kg. Enquanto anestesiados, os animais passavam
por uma avaliação biométrica, eram pesados, classificados em classes etárias e
sexo, assim como avaliados clinicamente (presença de feridas, cicatrizes,
ectoparasitos, condição dentária) e marcados individualmente com tatuagens. Foram
ainda coletados pêlos e fezes para outras pesquisas realizadas paralelamente a este
estudo (de Morais Jr. et al., 2008; Sales et al., 2010). Os animais eram levados aos
fragmentos florestais no dia seguinte a esse processamento e soltos na plataforma
de captura. Todo procedimento de captura foi autorizado por licenças emitidas pela
Coordenação Geral de Fauna (CGFAU-IBAMA).

2.2.3. Distribuição dos saguis

A análise do padrão de distribuição dos fenótipos de saguis presentes na
bacia do rio São João (Callithrix jacchus, C. penicillata e duas formas híbridas) traz
informações sobre a introdução e a dispersão desses animais. Os dados das
 23

características fenotípicas dos saguis foram coletados durante o procedimento de

captura, tendo assim origem nos fragmentos mostrados na Figura 2.1. Cada animal
capturado foi colocado em uma das 4 categorias fenotípicas segundo o padrão de
coloração e disposição de seus tufos pré-auriculares descritas a seguir:
Callithrix jacchus - tufos brancos dispostos em forma de leque;
Callithrix penicillata - tufos pretos dispostos em forma de pincel;
Híbrido jacchus - tufos cinzas dispostos como na espécie Callithrix jacchus;
Híbrido penicillata – tufos cinzas dispostos como na espécie Callithrix penicillata;
excluindo saguis infantes ou aqueles cujas características fenotípicas diagnósticas
não eram evidentes.

2.2.4. Estimativa de densidade populacional

A amostragem populacional ocorreu em 9 fragmentos florestais que variam de
0,1 a 196 km2, dentre os mostrados na Figura 2.1 como fragmentos estudados.
Todos estão em áreas com altitudes não superiores a 100 metros, com exceção do
maior (196 km2) que está na Serra dos Gaviões, onde a altitude dos locais de
amostragem chega a 600 metros. Não somente saguis ocupam estes fragmentos,
grupos monitorados (em 5 fragmentos) ou não de micos-leões-dourados também
estão presentes. O método utilizado foi o de play-back, com um protocolo de
execução semelhante a outros estudos realizados na região (de Morais Jr., 2005;
Kierulff e Rylands, 2003).
O método de play-back consiste em reproduzir chamadas de longa distância
da espécie de estudo, com o objetivo de atrair os animais existentes na área
amostrada, facilitando sua contagem. Neste estudo, o cálculo da área amostrada foi
realizado seguindo o modelo da técnica de transecto em faixa, em que se
estabelece uma distância fixa para cada lado da linha central que o observador
percorre. Estas distâncias determinarão a largura da trilha e podem ser estimadas
selecionando pontos ao longo da trilha central e medindo a distância em que um
objeto é visível, adotando a média destas medidas como largura da trilha. Entretanto
esta estimativa pode ser muito tendenciosa devido às grandes variações de
densidade da vegetação, promovendo uma avaliação subjetiva da distância de
visibilidade.
A resposta às vocalizações reproduzidas foi a variável considerada neste
estudo para estimar a largura da trilha e não a visibilidade no ambiente.
 24

Considerando que a “detecção” dos animais se dá no momento em que respondem

ao play-back e que uma das suposições dos métodos de amostragem por distância
determina que a distância observador-animal ou trilha-animal seja determinada no
momento desta detecção, o problema central da metodologia de play-back foi
estimar a largura da trilha, baseada no poder de percepção do observador às
respostas dos animais ao play-back. Esta percepção do observador foi avaliada em
experimentos que mostraram uma degradação das vocalizações de longa distância
aos 80 metros de distância de propagação desta chamada no ambiente florestal,
tanto para o mico-leão-dourado (Leontopithecus rosalia) quanto para os saguis
(Callithrix spp.) (Sabatini e Ruiz-Miranda, 2008; Sabatini e Araújo, dados não
publicados). Portanto, a percepção destas vocalizações pelo observador seria
dificultada a esta distância. Considerando estes resultados, foi adotada uma largura
fixa de 80 metros para cada lado da trilha amostrada com play-back.
As vocalizações escolhidas para reprodução durante a amostragem foram
duas de diferentes machos e duas de diferentes fêmeas de saguis pertencentes a
grupos sociais alocados em fragmentos distantes daqueles amostrados neste
estudo. Foram gravadas vocalizações de indivíduos híbridos e foi feito um teste para
se verificar se indivíduos não híbridos deste gênero responderiam ao play-back. Este
experimento mostrou que qualquer indivíduo deste gênero respondia às
vocalizações gravadas. Todas as vocalizações foram gravadas no campo com o
gravador digital Marantz PMD 650 e microfone direcional Senheiser ME88 e
posteriormente digitalizadas (Resolução de Freqüência 44,1 Hz, Resolução de
Tempo 10,2 mseg e FFT Size 1024 pts) com o analisador digital SIGNAL/RTS
(Engineering Design, versão 3.0), filtradas (filtro bandpass digital com mínima de
4.000 Hz e máxima de 11.000Hz) e normalizadas pela amplitude pico de 0,04 mV no
Laboratório de Ciências Ambientais da Universidade Estadual do Norte Fluminense.
As amostragens foram realizadas entre os meses de agosto e dezembro de
2005 e entre novembro de 2006 e fevereiro de 2007 em 18 trilhas que variaram de
500 a 2000 metros de comprimento. As trilhas foram percorridas três vezes cada, no
período matutino, em dias que as condições climáticas não interferiram na
probabilidade de detecção dos animais, evitando dias de chuva e fortes ventos. Foi
respeitado um intervalo de no mínimo cinco dias entre cada amostragem em cada
trilha, possibilitando que estas pudessem ser consideradas independentes. Durante
o percurso os observadores fizeram paradas de 5 minutos a cada 80 metros para
 25

reproduzir as chamadas de longa distância, sendo quatro vocalizações em cada

ponto, uma para cada direção. Estas paradas e a espera por 5 minutos teve o
objetivo de detectar a resposta dos animais. As reproduções das vocalizações foram
feitas com o gravador digital Marantz PMD 650 acoplado a uma caixa de som
amplificada Saul Mineroff SME-AFS, com o cuidado de manter o volume destas
reproduções em uma intensidade que estivesse entre 70 e 80db a 5 metros de
distância da caixa de som. Em cada percurso foram anotados a data, as condições
climáticas (chuva, céu nublado e claro), a hora do início e do fim do percurso, assim
como, a hora e a localização de cada avistamento.
Todos as trilhas foram percorridas por dois observadores que se mantiveram
a uma distância não superior a cinco metros um do outro e fizeram todas as
anotações, acima descritas, independentemente. Como regra geral, pelo menos um
dos observadores nunca saiu da trilha, mas em alguns casos foi necessário o
afastamento de ambos observadores da trilha, por um tempo não superior a 10
minutos, para realizar anotações importantes, como a contagem de indivíduos.

2.2.5. Análises
2.2.5.1. Padrão de distribuição
Foi utilizada a posição geográfica da plataforma de captura de cada sagui
como variável de resposta na analise do padrão de distribuição dos fenótipos de
saguis presentes. Supondo que estes fenótipos tenham uma distribuição discreta
como resultado de múltiplas introduções e baixa dispersão, dificultada pela
fragmentação da paisagem, espera-se que os fenótipos de saguis formem pelo
menos três grupos espacialmente distintos. Um destes grupos seria composto por
híbridos de ambos os tipos, outro grupo por C. jacchus e outro por C. penicillata.
Havendo essa hipótese a respeito do número de grupos foi utilizada a análise de
agrupamento por K-médias. A avaliação da precisão da classificação foi feita
verificando a taxa de classificações erradas em cada grupo.

2.2.5.2. Estimativa de densidade

Estimar a área amostrada é essencial para o cálculo da densidade. Como
explicado anteriormente, foi usado um parâmetro baseado na degradação da
vocalização de longa distancia dos saguis. Assim, a área amostrada foi calculada a
partir de uma distância fixa pré-estabelecida e a estimativa da densidade se deu por:
 26

n
D=
2wL
D é a estimativa de densidade, n é o número de animais vistos, w é a largura em um
dos lados da trilha e L é o comprimento da trilha. Este método é baseado na
suposição que todos os animais dentro da área amostrada são detectados.
Geralmente, não são coletados dados que possam testar esta suposição, por isso o
cuidado tomado por esse estudo em estabelecer a largura da trilha, como descrito
anteriormente.
A largura w foi estabelecida como 80 metros e n foi considerado o número de
indivíduos avistados para o cálculo da densidade de indivíduos e como número de
grupos para a estimativa de densidade de grupos de saguis. Estas densidades
foram estimadas por fragmento florestal. Nos fragmentos com mais de uma trilha a
densidade foi estimada somando o número de avistamentos e a distância percorrida
em cada trilha.

2.2.5.3. Condição física e sucesso reprodutivo

A avaliação da condição física da população de saguis na bacia do rio São
João foi realizada comparando o peso dos saguis capturados com os de uma
população nativa de saguis (Callithrix jacchus), em Natal, Rio Grande do Norte. Os
dados desta população nativa foram retirados do artigo de Araújo et al (2000). Os
saguis exóticos capturados foram pesados e classificados nas classes etárias,
segundo características da pelagem e dentárias, proposta por Faria (1985): infante
(0 – 5 meses)- ausência de dentes permanentes e pelagem com características
distintas do padrão da espécie; jovem (6 – 10 meses)- somente incisivos
permanentes, podendo haver ausência de caninos devido à muda; sub-adulto (11 –
15 meses)- ausência do terceiro molar, podendo haver ausência de pré-molares
devido à muda e adulto (superior à 15 meses)- presença de todos os dentes
permanentes. Nos casos em que um mesmo indivíduo foi capturado mais de uma
vez em uma mesma classe etária foi calculada a média dos pesos desse indivíduo. A
comparação foi feita separadamente entre cada classe de sexo e idade. A
significância da diferença entre as médias dos pesos dos saguis exóticos invasores
e nativos foi obtida através do teste t.
O índice de sucesso reprodutivo da população de saguis foi calculado com o
número médio de filhotes por grupo capturado. Os Calitriquíneos podem ter dois
eventos de reprodução por ano com nascimento de gêmeos em cada evento. Assim,
 27

cada grupo tem um potencial de quatro filhotes por ano. Porém, estimativas de
sobrevivência de filhotes e índices de sucesso reprodutivo de saguis na natureza
são raros, inviabilizando que os resultados deste estudo sejam comparados e se
estabeleça um parâmetro de qualidade da reprodução dos saguis exóticos. Neste
estudo o sucesso reprodutivo é avaliado de uma maneira descritiva com
comparações entre as regiões de ocorrência de saguis.

2.3. Resultados

2.3.1. Padrão de distribuição de saguis

A análise de agrupamento de K-médias considerando 3 grupos de fenótipos
distintos de saguis foi a que obteve menor erro de classificação, como mostra a
tabela 2.1. A sub-população 1 é composta, em sua maioria, por C. jacchus, tendo
apenas 4 híbridos padrão jacchus e um Callithrix penicillata. A sub-população 2 é
formada por todos os fenótipos de saguis em quantidades equivalentes. Na sub-
população 3 predomina a presença de C. penicillata. Este número de agrupamentos
demostrou ser o melhor por apresentar grupos mais distintos. A representação
gráfica destes agrupamentos mostra a sub-população 1 na região sudoeste da bacia
do rio São João, a sub-população 2 na região central e a 3 a nordeste (Figura 2.2).
Uma tendência que pode ser observada na sub-população 2 é a presença de maior
número de C.jacchus ao sul da BR 101 e predominância de C.penicillta ao norte da
rodovia. Em um fragmento próximo a sub-população 3, os saguis capturados
apresentaram fenótipo distinto dos descritos anteriormente neste estudo. O padrão
de coloração do corpo e disposição dos tufos auriculares sugere que sejam híbridos
entre Callithrix aurita e Callithrix jacchus. A localização deste fragmento esta
assinalada com uma seta na figura 2.2.

Tabela 2.1: Agrupamento das formas morfológicas de saguis em relação às suas

localizações na bacia do rio São João
Saguis (Callithrix spp.)
Sub-população
C. jacchus Híbrido jacchus Hibrido penicillata C. penicillata
1 44 4 0 1
2 27 31 28 36
3 1 1 6 11
 28

Figura 2.2: Distribuição das formas de saguis na bacia do rio São João e suas sub-
populações. A seta aponta o fragmento onde foram capturados saguis possivelmente
híbridos entre Callithrix aurita e Callithrix jacchus.

2.3.2. Densidade de saguis

No total, 16 trilhas foram utilizadas, sendo percorridos 96,55 quilômetros. Em
cada fragmento florestal uma trilha foi percorrida, com exceção do maior fragmento
(196 km2), onde foram utilizadas 8 trilhas. Somente no fragmento CA3 não foi
detectada a presença de saguis. Este fragmento está localizado nas margens do rio
São João, no lado oposto da Reserva Biológica de Poço das Antas.
As densidades médias estimadas foram 4,11 grupos/km 2 (0,94 a 10,87
grupos/km2) e 15,04 indivíduos/km 2 (1,90 a 40,76 ind./km 2). O tamanho médio dos
grupos foi 3,48 ind./grupo (1,63 a 8,67 ind./grupo), sendo o tamanho médio
observado por Stevenson e Rylands (1988) de 6 indivíduos/grupo. As densidades de
grupos não estão correlacionadas com a área do fragmento (Correlação Pearson, r =
-0,14, p = 0,71) e nem com o esforço amostral (Correlação de Pearson, r = -0,19, p =
0,63). Em sete dos fragmentos a densidade de grupos de saguis foi maior ou
semelhante a densidade de grupos de micos-leões-dourados. Detalhes da
amostragem e das estimativas populacionais são mostrados na Tabela 2.2.
 29

Tabela 2.2: Estimativas de densidade e abundância de saguis exóticos em

fragmentos florestais na bacia do rio São João. Entre parênteses (MLD = mico-leão-
dourado) está a densidade de grupos de mico-leão-dourado (AMLD, dados não
publicados).

Fragmento Área (km2) Esforço (km.) Densidade Abundância

2 2
grupo/km (MLD) Ind./km Grupos Indivíduos
CA1 0,71 1,60 3,90 (4,00) 7,81 2,77 5,55
CA2 4,00 6,60 0,94 (4,72) 1,89 3,76 7,58
CA3 0,67 2,70 0,00 (4,65) 0,00 0,00 0,00
Serra 196,00 62,05 3,12 (1,67) 9,63 613,00 1888,69
VED 0,26 1,50 4,17 (3,85) 20,83 1,08 5,42
AND 1,45 8,00 2,34 (1,38) 20,31 3,40 29,45
RVE 9,46 10,50 4,76 (1,47) 18,45 45,52 176,40
SPR 0,21 2,30 10,87 (4,76) 40,76 2,28 8,56
BES 0,10 1,30 9,61 (10,00) 38,46 0,96 3,85
Total 212,86 96,55 3,16 9,99 672,00 2125,00

2.3.3. Condição física e reprodução

Foram capturados 236 saguis na bacia do rio São João, os quais foram
classificados quanto às suas classes etárias e pesados para avaliar a condição física
destes animais. A razão sexual entre machos e fêmeas adultos capturados é 1,31 e
considerando todas as classes etárias é 1,23. O número de saguis capturados por
cada classe etária é mostrado na tabela 2.3.

Tabela 2.3: Classificação do gênero e classe etária dos sagüis capturados nos
fragmentos florestais da bacia do rio São João.
Classes Etárias
Sexo Total
Infante Juvenil Sub-adulto Adulto
Macho 3 15 23 89 130
Fêmea 3 16 19 68 106

O peso corporal médio dos saguis capturados variou entre 138g (fêmea
infante) a 359,2g (fêmea adulta) e de 163,8g (macho infante) a 346,8g (macho
adulto). Não houve diferença significativa entre pesos de machos e fêmeas em todas
as classes de idade. Entretanto, indivíduos híbridos, C. jacchus e C. penicillata
apresentaram pesos distintos (ANOVA Multifatorial, “sexo” - F = 32,38, p = 0,12;
“idade” - F = 179,60, p < 2*10-16 ; “formas de saguis” - F = 3,42, p = 0,03) (Figura 2.3).
Os pesos dos saguis exóticos foram semelhantes ou significativamente maiores do
que os pesos dos saguis nativos do estudo de Araújo et al (2000) (Figura 2.4).
 30

Figura 2.3: Médias e desvio padrão dos pesos corporais de saguis híbridos, de
Callithrix jacchus e Callithrix penicillata.

Figura 2.4: Média do peso corporal e desvio padrão dos machos e fêmeas de sagüis
exóticos invasores da bacia do Rio São João e nativos do Rio Grande do Norte
(Araújo et al,2000) em quatro classes etárias. * Peso significativamente diferente
entre saguis invasores e nativos (Teste t, p < 0,05).

A distribuição mensal dos nascimentos ocorridos entre 2002 e 2007 não

mostrou um padrão sazonal, com nascimentos acontecendo nos meses chuvosos e
secos (Chuvoso: Outubro a Março; Seco: Abril a Setembro) (Figura 2.5). Em 2003 a
 31

maioria dos nascimentos ocorreu na estação seca e o contrário foi observado nos
anos de 2002 e 2004. O número de nascimentos representa saguis entre 3 e 6
meses, capturados em 34 grupos nas 3 sub-populações descritas no padrão de
distribuição dos fenótipos. O número de filhotes por grupo capturado no período de
2002 a 2007 variou de 0 à 3,5 filhotes/grupo, com uma mediana de 2 filhotes/grupo.
Não houve diferença no número de filhotes por grupo entre as sub-populações
(Kruskal-Wallis, X2 = 0,43, p = 0.81). A mediana de filhotes por grupo da sub-
população 1 foi a maior, 2 filhotes/grupo e a da sub-população 2 foi a menor, 1,5
filhotes/grupo.

Figura 2.5: Distribuição mensal dos nascimentos ocorridos nos grupos de saguis
capturados entre 2002 e 2007, na bacia do rio São João.
 32

2.4. Discussão

2.4.1. Padrão de distribuição

O padrão de distribuição das formas de saguis exóticos encontrados na bacia
do rio São João e a ocorrência de uma nova forma (possível híbrido C. jacchus x C.
aurita) localizada em um dos fragmentos de estudo sugerem que houveram
múltiplas introduções e que as sub-populações apresentam algum grau de
isolamento. Este padrão corrobora com o encontrado pela análise de distribuição de
haplótipos (Andrade, 2006; de Morais Jr., 2008). A maioria dos espécimes de C.
jacchus é encontrada na região sudoeste da área de estudo e na região central ao
sul da BR 101. Em contrapartida, a maioria dos C. penicillata está ao norte da BR
101. Esse padrão sugere que a BR 101 pode representar uma barreira para a
dispersão de saguis, além de outros fatores como a distância entre os fragmentos.
Até o presente, não se tem conhecimento de estudos que avaliaram fatores
associados a dispersão de espécies de Callithrix em habitat fragmentado. A
ausência de informações desta natureza limitam as inferências que podem ser feitas
sobre o padrão de distribuição das formas de saguis encontrados neste estudo, uma
vez que informações, como distância potencial de dispersão, são necessárias para
avaliar o grau de isolamento entre regiões da paisagem.

2.4.2. Densidade de saguis

Todos os métodos utilizados para estimar densidade e/ou abundância são
influenciados pela probabilidade de detecção, seja do espécime ou de algum
vestígio de sua presença (Royle e Nichols, 2003). O método de play-back utilizado
neste estudo mostrou aumentar a taxa de avistamento de saguis em comparação
com o método mais tradicionalmente utilizado, transecção linear (de Morais Jr.,
2005). Entretanto, o tamanho médio de grupos de saguis estimado ficou abaixo do
encontrado na revisão de Stevenson e Rylands (1988). Este resultado é uma
evidência da tendência do método em subestimar a densidade de indivíduos, já que
frequentemente animais de um grupo não são detectados devido a pouca coesão
entre indivíduos do grupo. Assim, apesar da precisão do método não demostrar ser
um problema (de Morais Jr., 2005), é considerada mais acurada a estimativa de
densidade de grupos em relação a densidade de indivíduos de saguis. Por exemplo,
Ruiz-Miranda et al (dados não publicados) acompanharam grupos de saguis
 33

marcados para estudo comportamental nos fragmentos BES e SPR. A abundância

encontrada foi de 1 grupo (7 indivíduos) em BES e 2 grupos (14 indivíduos) em SPR,
afirmando a acuracidade das estimativas de densidade de grupos.
As espécies Callithrix jacchus e Callithrix penicillata são apontadas como
primatas adaptados a ambientes degradados e florestas secundárias e
fragmentadas (Stevenson e Rylands, 1988). Parte desta adaptação se dá pelo fato
de explorarem eficientemente os exsudados vegetais como fonte alternativa de
alimento durante escassez de outros recursos (Pontes e Soares, 2005). Outros
fatores que podem explicar a persistência destas espécies em áreas degradadas é a
ausência de predadores e competidores (Chiarello, 2003). Pontes et al (2007)
evidenciaram essa associação do C. jacchus a fragmentos mais impactados, em sua
área de distribuição original, demonstrando uma correlação negativa entre taxa de
avistamento de saguis e área do fragmento florestal. Embora, os dois menores
fragmentos (SPR e BES) tenham apresentado as maiores densidades de saguis,
neste estudo não houve correlação entre área do fragmento e densidade.
Fragmentos maiores, como RVE tiveram densidade relativamente alta e, diferente do
encontrado por Pontes et al (2007), os saguis exóticos habitam o maior fragmento
da região de estudo (Serra). Por esta razão, os fatores citados anteriormente não
são as únicas explicações plausíveis para o padrão de densidade de saguis
encontrado na bacia do rio São João. Ausência de predadores, além de
disponibilidade de recursos alimentares alternativos, como pomares e plantações de
bananas adjacentes ao fragmento, podem explicar a elevada densidade nos
menores fragmentos. Entretanto, estas também são características comuns do
fragmentos CA3, no qual não há saguis. Uma hipótese, que também poderia explicar
a baixa densidade no fragmento CA2, seria que estes fragmentos estão no limite da
distribuição de saguis na região ao sul da BR 101. Ambos fragmentos estão na
margem do rio São João oposta à Reserva Biológica de Poço das Antas, onde não
há saguis. As razões para a ausência de saguis na reserva e seus arredores não é
esclarecida. Uma explicação seria a presença de macaco-prego (Cebus nigritus),
possível competidor e predador. Porém, existe macaco-prego no maior fragmento
(Serra) e a densidade de saguis nesse fragmento não foi a menor estimada. Por
outro lado, a ausência de saguis seria simplesmente uma questão de tempo, até que
se dispersassem para esta região. A dispersão de saguis pode ser limitada nesta
paisagem fragmentada da bacia do rio São João. Evidência disso foi a ausência de
 34

recapturas de saguis em fragmentos diferentes, mesmo depois de 5 anos de

esforços de captura e mais de 250 animais marcados.
Comparar as densidades estimadas neste estudo com as encontradas em
áreas da distribuição geográfica original de Callithrix jacchus ou C. penicillata, com o
objetivo de evidenciar o sucesso de estabelecimento desta população exótica não
seria elucidativo. A área de vida de um grupo destas espécies é relativamente
estável, porém é muito variável entre grupos em seus habitats nativos, afetando a
densidade (Stevenson e Rylands, 1988). Além disso, o sucesso de estabelecimento
está melhor relacionado com reprodução do que com abundância e dominância
(Colautti e MacIsaac, 2004). Talvez a questão mais importante em relação as
estimativas de densidade de saguis exóticos seja que suas densidades são maiores
do que as de micos-leões-dourados. Estes resultados são evidência do potencial de
ameaça dos saguis sobre os micos-leões. As maiores densidades de saguis foram
encontradas em pequenos fragmentos (< 0,40 km 2) que são habitados por micos-
leões. Estes fragmentos são menores do que a área de uso média de micos-leões
(Hankerson, 2008), fato que, por si só, possibilita a escassez de recursos e reduz a
probabilidade de persistência nos fragmentos, agravado pela possível competição
com saguis (Ruiz-Miranda et al, 2006).

2.4.3. Aclimatação e sucesso de estabelecimento

Aclimatação pode ser definida como mudanças fenotípicasw que ocorrem em
um curto espaço de tempo, como uma resposta aos fatores bióticos e abióticos do
ambiente. Essas mudanças são consideradas especialmente importantes em
estudos de espécies invasoras (Daehler, 2003). Por serem respostas a curto prazo
às condições do ambiente, tais mudanças podem ser detectadas por estudos de
curto prazo e fornecer informação sobre a condição das populações de espécies
introduzidas (Strayer et al., 2006).
Neste estudo, a aclimatação dos saguis na bacia do rio São João foi avaliada
através da comparação do peso corporal dos saguis capturados com o peso de
Callithrix jacchus nativos do Rio Grande do Norte. O peso corporal dos saguis é uma
evidência do tipo de atividade física e alimentação dos indivíduos, além de ser uma
medida de energia acumulada (Tardiff e Bales, 2004). Os saguis exóticos capturados
neste estudo, mostram-se aclimatados aos fragmentos que ocupam, segundo a
tendência de serem mais pesados do que uma população de saguis nativos. Apesar
 35

da diferença esperada nos itens alimentares disponíveis entre a região de

distribuição original dos Callithrix spp. e a região da bacia do rio São João, esta
população exótica demonstra uma flexibilidade comportamental que a possibilita
explorar novos recursos alimentares com eficiência. Essa flexibilidade é intrínseca
deste gênero, sendo evidente também em ambientes nativos, principalmente em
épocas de escassez dos recursos mais comuns (Castro e Araújo, 2006), quando
exploram novos recursos, como frutas em pomares (Pontes e Soares, 2005).
Exploração eficiente dos recursos alimentares é especialmente relevante em
espécies introduzidas, porque aumenta a sobrevivência e o sucesso reprodutivo,
podendo aumentar a taxa de crescimento da população e reduzir as chances de
extinção (Chamberlain et al, 2009). A taxa de ovulação, em Callithrix jacchus, está
positivamente relacionada com o peso (Tardiff e Jaquish, 1997) e o peso relacionado
com a alimentação (Tardiff e Bales, 2004). Porém, o sucesso reprodutivo não é
garantido por altas taxas de ovulação, e sim pelos nascimentos que representa o
primeiro estágio de uma população auto-sustentável. A média de filhotes de saguis
por grupo de 1,64 é uma evidência que a maioria dos grupos capturados tiveram ao
menos 1 filhote que sobreviveu até idade superior ao desmame ( 2 a 3 meses). Isso
porque animais mais novos dificilmente são capturados. Essa média pode ser
considerada baixa para espécies que têm a capacidade de ter 4 filhotes por grupo
anualmente, mas representa um sucesso reprodutivo e assim, o estabelecimento
desta população exótica de saguis.
Os nascimentos ocorridos durante o período de captura não apresentaram um
padrão sazonal. Este fato pode estar relacionado com variações entre os anos de
estudo, sendo que em alguns anos houve maior número de nascimento na estação
chuvosa e em outros anos na seca. Em populações nativas é comum observar um
padrão bimodal de reprodução, com picos de nascimentos na época de maior
disponibilidade de alimentos (Sousa et al, 1999). Por outro lado, Gomes e Bicca-
Marques (2003) verificaram que C. penicillata não apresentou um padrão sazonal de
reprodução. Eles atribuíram este resultado ao fato dos nascimentos analisados
provirem de populações cativas, onde a variação na disponibilidade de recursos
alimentares não ocorre. A falta de dados fenológicos dos fragmentos florestais
estudados impede atribuir à disponibilidade de alimento, a causa da variação nos
nascimentos entre os anos de captura de saguis. Entretanto, esta variação é mais
uma evidência da flexibilidade que estas espécies de saguis possuem e a
 36

importância desta característica para o sucesso de estabelecimento.

Semelhante a outros estudos, o peso corporal dos saguis capturados não
mostra evidências de dimorfismo sexual. Independente da população de saguis
exóticos na bacia do rio São João ser composta por duas espécies e seus híbridos,
este resultado é esperado, uma vez que a falta de dimorfismo sexual é observada
em diversas espécies do gênero Callithrix (Stevenson e Rylands, 1988). Alguns
autores argumentam que a falta de evidências de dimorfismo sexual durante o
crescimento corporal pode ser resultado do tamanho da amostra, constantemente
pequeno na maioria dos estudos que analisam animais cativos (ex. Peter e Guerra,
1998). Contudo, os resultados deste estudo apontam evidências consistentes
porque a ausência de dimorfismo foi clara para um tamanho grande de amostra.

2.5. Conclusão

A bacia do rio São João, na região centro-norte do Estado do Rio de Janeiro

suporta uma população de saguis exóticos invasores relativamente abundante,
resultante de múltiplas introduções. Essa população é composta por duas espécies
do gênero Callithrix, C. jacchus e C. penicillata, além de seus híbridos. O padrão
agrupado destas formas de saguis pode refletir os efeitos do isolamento dos
fragmentos florestais sobre a dispersão destes organismos. As causas para a baixa
densidade de saguis em fragmentos adjacentes a Reserva Biológica de Poço das
Antas são incertas, mas a fragmentação do habitat parece ter um importante papel
no padrão de ocupação dos fragmentos. A condição física dos espécimes
capturados demonstra seu sucesso de aclimatação e o número de filhotes por grupo
sugere que a população seja estabelecida. Porém, sua sustentabilidade dependerá
do grau de isolamento dos fragmentos ocupados e seus efeitos na dinâmica da
população. Por esta razão, estimativas de taxas de sobrevivência e dispersão são
necessárias para avaliar a viabilidade da população em longo prazo e ajudariam
guiar ações de manejo da população de saguis exóticos na bacia do rio São João.
 37

Capítulo 3: Landscape Structure Influencing the Distribution of

Invasive Marmosets (Callithrix spp.) in the São João
River Watershed

Resumo

Atividades humanas transformam a paisagem e aumentam o número de

espécies introduzidas em novos ambientes. Atualmente, a perda de habitat,
fragmentação e espécies invasoras são consideradas as principais ameaças à
biodiversidade. Entender como a estrutura da paisagem influencia o processo de
invasão biológica é essencial para a tomada de decisões sobre o manejo de
espécies invasoras. Esta questão foi tratada neste capítulo usando os saguis
exóticos da bacia do rio São João como estudo de caso. Foram utilizados modelos
de regressão logísticas com dados de presença e ausência de saguis em
fragmentos florestais para determinar a importância relativa do tamanho e forma dos
fragmentos, isolamento, tamanho e distância de áreas urbanas e distância de
estradas. Os resultados mostraram que é mais provável que os saguis ocupem
fragmentos florestais próximos de áreas urbanas e estradas e fragmentos maiores.
Os efeitos do tamanho e forma do fragmento sobre a probabilidade de ocupação de
saguis não foram tão intensos quanto os efeitos da proximidade de áreas urbanas e
estradas. Fatores relacionados a estes últimos, como repetidas introduções e
suplementação alimentar, podem mascarar os efeitos da fragmentação e perda do
habitat, no caso de espécies introduzidas. O sucesso de estratégias de manejo de
espécies invasoras depende do isolamento destes efeitos e da determinação de sua
importância relativa. A tendência positiva do tamanho da população de saguis na
bacia do rio São João pode ser revertida com medidas urgentes que impeçam novas
introduções de saguis, controlem sua densidade em grandes fragmentos e os
erradique de pequenos fragmentos florestais.
 38

3.1. Introduction

Human activities have transformed landscapes and increased the number of

translocations of species from their native ranges to new regions. Habitat loss,
fragmentation and invasive species have been recognized as the greatest threats to
biodiversity (Wilcove et.al, 1998; Clavero & García-Berthou, 2005, Strayer et al.,
2006). The link between these threats has only recently begun to receive theoretical
or empirical attention (With, 2004; Marvier et al., 2004). A key question is how
landscape structure influences the process of biological invasions.
Some aspects of an anthropogenic landscape may facilitate or impede
biological invasions. The impoverishment of native diversity may create vacant
niches for introduced species (Levine, 2000) or decrease predation pressures
(Ashton & Lerdau, 2008). Increase in human population size and access to natural
environments may increase propagule pressure and facilitate colonization and
establishment of introduced species (Watkins et al., 2003; Lockwood et al., 2005).
On the other hand, anthropogenic impacts such as reduction of suitable habitat and
its level of fragmentation, wildlife mortality on roads, direct wildlife-human conflict and
hunting may decrease the success of an introduced species, in a manner similar to
their effect on native species: by affecting negatively population dynamics and
dispersal mechanisms increasing population declines (Hanski, 1998; Peres, 2001;
Fahrig, 2003 Naves et.al., 2003). Identification of the landscape factors influencing
the distribution of invasive species is essential to make effective decisions about their
management (Rushton et al., 1997).
The introduction of small neotropical primates such as marmosets (Callithrix
jacchus and Callithrix penicillata), into areas outside their native range can serve as a
case study for testing the effects of landscape structure on the distribution of invasive
species. These marmosets are native to northeastern and western Brazil (Stevenson
& Rylands, 1988) and have been introduced throughout southeastern Brazil into both
urban areas and forest fragments of the Atlantic coastal forest, a biodiversity hotspot,
as a direct result of the illegal wildlife trade (Cerqueira et al., 1998; Ruiz-Miranda et
al., 2000). Their presence is considered a threat to endemic fauna, including
endangered species such as the golden lion tamarin (Leontopithecus rosalia).
Marmosets are considered among the most ecologically successful neotropical
primate species and have traits that would predict their success as an invasive
 39

species: large geographic distribution, high population densities, efficient habitat

exploration (Stevenson & Rylands, 1988) and can thrive on disturbed or secondary
forests and forest edges (Rylands & Faria, 1993). They are also a charismatic
species that draws human interest. However, there is also evidence that suggests
that certain landscape features may impede their success as an invasive species. A
native population of C. jacchus in a highly fragmented landscape is declining and the
remaining population is supported by the supply of exotic fruits in small forest
patches close to human assemblages (Pontes et al., 2007).
This study applied logistic modeling on marmoset presence and absence data
to assess the relative importance of forest patch size and shape, isolation, size and
distance to urban area, and distance to road. The aim was to address the question:
how does landscape structure influence the occurrence of introduced marmosets in a
fragmented landscape of the Atlantic coastal forest of Rio de Janeiro, Brazil? We also
consider the implications of the results for the management of introduced marmosets
and other invasive mammals in fragmented forests.

3.2. Methods

3.2.1. Study species and study area

The marmosets, Callithrix jacchus and C. penicillata, introduced into the state
of Rio de Janeiro are considered exotic species (Ruiz-Miranda et al., 2000). Brazilian
legislation considers an exotic species as an invasive species when it harms native
flora, fauna or human health. At the study area, these marmosets and their hybrids
are considered an invasive species because they pose a threat for the conservation
of the endangered golden lion tamarin, Leontopithecus rosalia (Ruiz-Miranda et al.,
2006; Holst et al., 2006). There is a strong potential for inter-specific competition
because both are frugivore-insectivores (Rylands & Faria, 1993), although
marmosets also feed substantially on tree exudates (Rizzini & Coimbra-Filho, 1981),
marmosets associate and interact with reintroduced tamarins (Ruiz-Miranda et al.,
2006), marmosets carry endo-parasites that can be noxious, and the marmoset
population in the study area is larger than that of Leontopithecus (de Morais Jr. et al.,
2008). Marmosets could be a threat to local endemic birds, because when there is
food scarcity they may prey on bird nests (Begotti & Landesmann, 2008).
 40

The study area was the São João River watershed (22o 20’ to 22 o 50’ S and
42 o 00’ to 42 o 40’ W; 211,740 ha) in the core of the Atlantic coastal forest of Rio de
Janeiro state, Brazil (Figure 3.1). Marmosets were first recorded in the private forest
patches of São João river watershed targeted for the reintroduction of golden lion
tamarins in the 80’s (Ruiz-Miranda et al., 2000). The natural landscape of the São
João River watershed has suffered substantial anthropogenic impacts since 1960.
Twenty kilometres of the São João River were straightened and a dam was
constructed near the Juturnaíba Lake, enlarging it from 8km² to almost 40km².
Additionally, the highway BR-101, one of the most important in the state of Rio de
Janeiro, crosses from west to east the watershed. Therefore, the remaining lowland
forest in southern and south-eastern regions is highly fragmented with large patches
mainly covering the mountain region in the northern and north-western portions.
Pasture is the predominant type of land use, making it the common matrix type
among forest patches.
 41

Figure 3.1: Location of the São João River watershed study area in the Rio de
Janeiro State, showing the distribution of forest patches, roads and urban areas.

3.2.2. Marmoset presence and absence data

Between 2002 and 2006 we collected data on marmoset presence and
absence across 29 forest patches in the São João River watershed. Occupancy was
determined by marmosets' vocalizations and approaches to the playback of recorded
long calls. One to five annually visits was made in each forest patch. Surveys were
carried out by one or two people, along transects, playing the long calls of the
marmosets at every 100 meters. Long calls of a male and a female were played in
 42

four directions, three repeated times at three minutes intervals. Both researchers
remained hidden, 20–30 meters apart from each other. The number of individuals
and composition of the group sighted was recorded on the approach of the marmoset
group. When only vocalizations were heard, one observer left the transect for no
longer then 10 minutes trying to sight the group or the individual vocalizing. Absence
of marmosets in one forest patch was determined when neither sights nor
vocalizations were recorded after five visits through the year in all transects of the
patch. The equipments used were a portable CD player and a portable field speaker
(SME field speaker). A similar playback method was used to survey golden lion
tamarins (Kierulff & Rylands, 2003).

3.2.3. Exploratory variables

A common feature of species distribution modelling is that there are often
many candidate predictor variables (Rushton, Ormerod & Kerby 2004). Several
variables were selected a priori with which to model marmoset presence: forest patch
size, perimeter:area ratio of forest patch, related circumscribing circle, contiguity
index, proximity index, distance of forest patch to the nearest neighbour, distance of
forest patch to the nearest road, distance of forest patch to the nearest urban area
and size of the nearest urban area (Table 3.1). FRAGSTATS Version 3 (McGarigal et
al., 2004) was used to compute the perimeter:area ratio of patch, related
circumscribing circle, contiguity index, proximity index and distance of forest patch to
the nearest neighbour based on a raster grid layer with 25 x 25 m cell sizes. The
others variables were calculated using ESRI ArcGIS 9 (Environmental Systems
Research Institute, Redlands, CA) based on a 2003 Landsat satellite image with 30m
of spatial resolution. In this study, the highway BR-101 was assumed to be a barrier
to the movement of marmosets. Therefore, all variables where computed considering
two separate landscapes, one at the northern and other at the southern of the BR-
101.
 43

Table 3.1: Description of explanatory variables used to explain marmoset presence-absence

Variable (abbreviation) Description Unit

Forest patch size (Area) Forest patch size (ha) Hectares

Perimeter:area ratio (Pare) Patch perimeter (m) divided by patch area (m2) (McGarigal & Ene, Ratio
2003)

Related circumscribing 1 minus patch area (m2) divided by the area (m2) of the smallest None
circle (Circle) circumscribing circle. Circle = 0 for circular patches and approaches
1 for elongated, linear patches (McGarigal & Ene, 2003).

Contiguity index (Contig) Contiguity index assesses the spatial connectedness of cells within None
a grid-cell patch to provide an index of patch boundary configuration
and thus patch shape (LaGro 1991). CONTIG equals 0 for a one-
pixel patch and increases to a limit of 1 as patch contiguity
increases.

Proximity index (Prox) Prox equals the sum of patch area (m2) divided by the nearest edge- None
to-edge distance squared (m2) between all patches whose edges
are within a specified distance (500 m) of the focal patch. Prox
increases as the neighborhood is increasingly occupied by patches
and as those patches become closer and less fragmented in
distribution (McGarigal & Ene, 2003)

Distance of forest patch to Enn equals the distance (m) to the nearest neighboring patch, based Meters
the nearest neighbour on shortest edge-to-edge distance (McGarigal and Ene, 2003).
(Enn)

Distance to road (Nroad) Euclidean distance of patch to the nearest paved road. Meters

Distance to the nearest Euclidean distance of patch to the nearest urban area. Meters
urban area (Nurban)

Size of the nearest urban Area (ha) of the nearest urban area from the patch. Hectares
area (Surban)

3.2.4. Statistical modelling

The probability of marmoset presence at forest patches was modelled with
mixed-effects logistic regression, with an intercept random effect among forest
patches (Bolker et.al., 2009). The fitted models were of the general form:
ln (pi / 1 - pi) = β0 + β’ Xi + bi,
where pi is the probability of marmoset presence at forest patch i; β0 is the population
average intercept; β is a vector of coefficients; Xi is a vector of explanatory variables
for forest patch i; and bi is a normally distributed random effect for forest patch i, with
a mean of zero and variance σ². Mixed-effects models were used to account for the
repeated measures structure in the data. Models were fitted with R release 2.10.0
(package “lme4”) to the marmoset presence and absence data by maximum
likelihood (Bates & Maechler, 2009; R Development Core Team, 2009). Explanatory
variables were standardised to have a mean of 0 and a standard deviation 1 to allow
 44

comparison of model parameter estimates within models (Schielzeth, 2010).

Spearman’s rank correlation was applied to test for colinearity between
variables. Booth et al. (1994) suggest that, if a pair of variables has a correlation
coefficient > 0.5, then they should be considered proxies of one another, and one of
the variables should be removed. Therefore, if a pair of variables had a correlation
coefficient > 0.5, we removed the variable that yielded the highest Akaike’s
information criterion adjusted for small sample (AICc) from univariate models of the
two variables (Burnham & Anderson, 2002).
Inferences in multiple regressions usually assume that the model selected is
correct (Buckland et al., 1997). When quantifying the precision of a model parameter,
it is more defensible to recognise the uncertainty in model selection. For this reason,
a model averaging approach was applied to account for model uncertainty (Burnham
& Anderson, 2002). A set of alternative models was constructed from all linear
combinations (number of models=64) of the subset of explanatory variables after
removing the correlated variables. Each model was fitted to the marmoset presence
and absence data. These models were ranked by their AICc values and were
determined the model-averaged parameter estimates with the package “MuMIn”
(Barton, 2009). A 95% confidence set of models was also constructed by starting with
the model with the highest Akaike weight (wm) and repeatedly adding the model with
the next highest weight, until the cumulative sum of weights exceeded 0.95
(Burnham & Anderson, 2002). The Akaike weight of a model is the relative likelihood
of the model compared with all other models in the set (Burnham & Anderson, 2002).
The direction and magnitude of the effect of each explanatory variable was
determined based on model-averaged parameter estimates, calculated using the
average of the coefficient estimates from all models containing the variable, weighted
by wm (Burnham & Anderson, 2002). Parameter uncertainty was quantified by
calculating the unconditional standard error of the parameter estimates (Burnham &
Anderson, 2002). To quantify the relative importance of the explanatory variables, the
Akaike weights (∑wm) were summed from all model combinations where the variable
occurred. The explanatory variables were ranked according to ∑wm, using the
package “MuMIn”; the larger the weight value, the more important the variable was
relative to the others (Barton, 2009).
Spatial autocorrelation in the Pearson residuals of the model containing the
subset of explanatory variables was checked using the spline correlogram produced
 45

with the “ncf” package (Bjørnstad, 2009). Correlograms are graphical representations
of the spatial correlation between locations at a range of lag distances. The spline
correlogram is a correlogram that is smoothed using spline function (Bjørnstad &
Falck, 2001). Finally, two graphical methods were used to assess the fit of the most
parsimonious model. The simulation approach for constructing a logistic regression
quantile-quantile plot proposed by Landwehr et.al.(1984) is useful to assess whether
the error distribution of the data is modelled correctly. The partial residual plot for the
explanatory variables is useful to assess linearity and consists of a graph of the
values of the variables against its partial residuals (Landwehr et.al.,1984).

3.3. Results

3.3.1. Presence of marmosets

The mean (± sd) annual proportion of monitored forest patches occupied by
introduced marmosets was 0.80 ± 0.084 (range 0.69 – 0.88). Three of the 29
monitored forest patches were excluded of further analysis. They were considered
outliers for the size of the forest patch. The smallest among them is more than 10
times larger than the median size of all patches. Marmosets are not present in two of
the removed forest patches. These are biological reserves and were assumed that
unmeasured features may be important determinants of marmoset absence.

3.3.2. Subset of explanatory variables

Overall, there was a low level of colinearity between the explanatory variables
(Table 3.2). Variables showing the highest level of colinearity included forest patch
size with the perimeter:area ratio (r = -0.72), and with contiguity index (r = 0.55); the
perimeter:area ratio with the contiguity index (r = -0.61); and distance of forest patch
to the nearest neighbour with the proximity index (r = -0.65).
After taking into account these colinearities, and the AICc values of the
univariate models, the final subset of explanatory variables consisted of the forest
pach size (Area), related circumscribing circle (Circle), distance of forest patch to the
nearest neighbour (Enn), distance of forest patch to the nearest paved road (Nroad),
distance of forest patch to the nearest urban area (Nurban) and size of the nearest
urban area (Surban).
 46

Table 3.2: Correlation matrix showing Spearman’s rank correlation coefficients for key
explanatory variables

Variable Area Circle Contig Enn Nroad Nurban Pare Prox Surban

Area 1.00

Circle 0.05 1.00

Contig 0.55 0.12 1.00

Enn -0.17 -0.09 0.04 1.00

Nroad -0.29 -0.02 -0.06 0.11 1.00

Nurban -0.08 0.03 -0.37 -0.15 -0.16 1.00

Pare -0.72 0.23 -0.61 0.04 0.26 0.14 1.00

Prox 0.21 0.31 0.09 -0.65 -0.33 0.27 -0.15 1.00

Surban -0.03 -0.24 -0.39 -0.28 0.07 0.26 0.00 -0.19 1.00

Correlated variables with r ≥ ±0.50 are bold.

3.3.3. Effects of explanatory variables

There was a high level of parameter uncertainty for several variables (Table
3.3). The area of the forest patch had the strongest positive effect on marmoset
occurrence, while distance of forest patch to the nearest urban area and distance of
forest patch to the nearest paved road had strong negative effects. Related
circumscribing circle had a moderately negative effect, while distance of forest patch
to the nearest neighbour and size of the nearest urban area had low positive effects
on the probability of marmoset occurrence. These latest three variables had
considerable parameter uncertainty (β = -0.63 ±0.82; β = 0.12 ±0.77; β = 0.02 ±0.55,
respectively).
 47

Table 3.3: The average parameter estimates, unconditional standard error (SE) and lower and
upper confidence intervals (CI) for explanatory variables derived from all combinations of
logistic models were the variable was present (n=64 models).

Averaged model parameters:

Coefficient Unconditional SE Lower CI UpperCI

Intercept 5.04 1.95 1.21 8.87

Area 2.27 1.43 -0.54 5.10
Circle -0.63 0.82 -2.25 0.98
Enn 0.12 0.77 -1.39 1.64
Nroad -1.98 1.84 -5.58 1.61
Nurban -4.16 2.53 -9.12 0.81
Surban 0.02 0.55 -1.05 1.09

The model combinations revealed a high level of model uncertainty, with 22

models in the 95% confidence set (∑wi = 0.95) (Table 3.4). The most parsimonious
model contained all variables except distance of forest patch to the nearest
neighbour and size of the nearest urban area. The residuals of this model were
randomly distributed (Moran’s I = -0.13) for all spatial neighbourhoods, indicating low
unexplained spatial autocorrelation of residuals. The points in the quantile-quantile
plot lie within the simulated 95% pointwise confidence interval (Figure 3.2). This
suggests that there are no major departures from the model assumptions. All the
fitted smoothed curves of the partial residual plots for the four variables in the most
parsimonious model are moderately linear, indicating that a linear assumption may
be appropriate (Figure 3.3).
 48

Table 3.4: the 95% confidence set of models ranked by their Akaike’s Information Criterion
values with a second order correction for small sample sizes (AICc), Akaike weight (w) of
each model and the relative importance of the explanatory variables.
Rank Area Circle Enn Nroad Nurban Surban AICc w

1 x x x x 77.77 0.232
2 x x x 78.70 0.146
3 x x x x x 79.97 0.077
4 x x x x x 80.00 0.076
5 x x 80.71 0.053
6 x x x x 80.78 0.052
7 x x x x 80.80 0.051
8 x x x 81.75 0.032
9 x x x 81.83 0.030
10 x x x x 82.19 0.025
11 x x x x x x 82.24 0.025
12 x x x 82.41 0.023
13 x x 82.61 0.021
14 x x x x x 82.78 0.019
15 x x x 82.89 0.018
16 x x x x 83.32 0.014
17 x x x 83.44 0.014
18 x x x x 83.60 0.013
19 x x x x 83.81 0.011
20 x x x x x 84.33 0.009
21 x x x x 84.64 0.007
22 x x x 84.72 0.007
Relative
importance 0.90 0.53 0.28 0.77 0.98 0.30 - -

Figure 3.2: Quantile-quantile plot with 95% pointwise confidence bounds.

 49

Figure 3.3: Partial residual plots for Area, Circle, Nurban and Nroad for the most
parsimonious model.

3.3.4. Ranking of the explanatory variables

The sum of the Akaike weights provides an overall measure of the importance
of the variable in explaining the data (Table 3.4). The distance of forest patch to the
nearest urban area had the highest Akaike weight (0.98). followed by the area of the
forest patch (0.90). The distance of forest patch to the nearest road (0.77) and the
related circumscribing circle (0.53) had moderate weight, while size of the nearest
urban area (0.30) and distance of forest patch to the nearest neighbour (0.28) had
low Akaike weight. The pattern of Akaike weight was the same of the effects size.
except for the distance of forest patch to the nearest neighbour and size of the
nearest urban area. Grouping the variables in two categories: 1) direct (Nurban,
Nroad and Surban) and 2) indirect (Area, Circle and Enn) human impact, and
averaging the Akaike weights by category, the direct human impact variables showed
more importance (0.68) than the indirect human impact variables (0.57).
 50

3.4. Discussion

3.4.1. Landscape structure and marmosets occupancy

Human population and activities adjacent to forest patches have been shown
to have negative effects on long-term persistence of forest species populations by
increasing hunting pressure (Peres, 2001) and the probability of mortality when
individuals move across non-forest matrix (Fahrig, 2003; Rhodes et.al., 2006).
However, presence of marmosets in the forest patches of São João river watershed
is more likely when distance to the nearest urban area and nearest road are shorter.
There is no evidence of marmosets been hunted in the study area, but anecdotal
information describes marmosets crossing roads through the ground and energy
wires. Despite the plausible high probability of mortality from road deaths, repeated
introductions, a direct effect of human population and activity (Strubbe & Matthysen,
2009), could guarantee long-term persistence of marmosets. The positive effect of
size of the nearest urban area is small, but when combined with the former variables
strengthen the link between human presence and forest patch occupancy by
introduced marmosets. Therefore, forest patches near to urban areas and adjacent
to roads are more likely to be occupied as they are more accessible, and hence
enhance the chance of introductions. This result differs from studies with native
arboreal species (e.g. McAlpine et.al, 2006; Arroyo-Rodrígues et.al., 2008) that occur
at greater distance from urban areas and roads. However, it is consistent with the
“human activity” hypothesis (Taylor & Irwin, 2004; Leprieur et al., 2008) that explain
the often correlation found between the presence of exotic species and human
activities.
Patch size has an important positive influence on the presence of introduced
marmosets in São João river watershed. This finding concurs with others studies in
which the probability of neotropical primate species presence was greater in large
patches (e.g. Boyle & Smith, 2010; Anzures-Dadda & Manson, 2007; Chiarello, 2003;
Gilbert, 2003). Populations inhabiting larger forest patches have reduced effects from
demographic and environmental stochasticity, decreasing the probability of extinction
(Lindenmayer & Lacy, 2002). Despite the small effect and moderate relative
importance of patch shape, this variable cannot be bypassed in our considerations.
Our results show that irregular patches have lower probability of marmosets’
presence. Edge effects increase as forest patches become smaller and more
 51

irregularly shaped, altering vegetation structure and composition (Laurence, 2008;

Laurence et al, 2002), and thus decrease the quality and quantity of food resources
(Arroyo-Rodrıíguez & Mandujano, 2006). Both species of marmosets occurring in
the study area are noted to have the ability to occupy disturbed habitats with periods
of fruit scarcity, probably due to their specialisation on gum-feeding, a food resource
available the whole year (Rylands & Faria, 1993). However, Pontes & Soares (2005)
showed that the presence of marmosets in small patches was only assured by exotic
fruit trees introduced by humans. Studies at São João river watershed showed that
the smallest fragments had higher numbers of dead trees and lower numbers of late
secondary trees (Carvalho et al, 2006). These vegetation changes combined with our
results suggest that vegetation composition affect the distribution of introduced
marmosets in fragmented landscapes.
The positive effect of distance to the nearest patch is somewhat
counterintuitive. This variable has small effect size on marmoset presence, but we
can draw inferences regarding introductions of marmosets. It indicates that occupied
forest patches are spatially dispersed, suggesting multiple introductions events of
marmosets in the São João river watershed. Although exact data on introduction
events do not exist, there is evidence of multiple introductions of marmosets. The two
marmoset species and its hybrids have different ear-tuft colours. Most of the
marmosets found in south-western patches have white ear-tuft (Callithrix jacchus),
black ear-tuft marmosets (Callithrix penicillata) are found in central and north-eastern
patches, while hybrids (grayish ear-tuft) are found in central patches, indicating at
least three introduction events.
The increasing number of occupied forest patches suggests an increase of the
number of marmosets in the study area. However, there was a pattern of occupied
and unoccupied forest patches over the years. This pattern happened in two adjacent
small patches (9 and 10 hectares) moderately far from roads and urban areas, but
close to a larger patch (45 hectares). In the second year of this study, marmosets
began to use a 4-years old forest corridor planted between the largest and one of the
smallest patches. In the subsequent years, only the larger patch was intermittently
occupied. Such spatial dynamics is expected in a source-sink metapopulation
(Pulliam, 1988). This evidence indicates that if the effects of distance to urban areas
and roads are null or close to zero, the spatial dynamic of introduced marmosets in
the area could be described by a source-sink model.
 52

3.4.2. Model uncertainty

Multi-models inferences drawn conditional to the model uncertainty is more
defensible than specifing a best approximating model (Buckland et al, 1997). The
uncertainty found in this study revealed by the number of models in the 95%
confidence set and the lack of precision of some model-averaged coefficients is
attributed to the spatial variability in the distribution pattern of marmosets. For
instance, notwithstanding the positive influence of patch size, marmosets are present
in some small patches among the ones monitored in this study. Additionally to the
influence of distance to urban areas and roads that can explain this variability,
presence of exotic fruit trees adjacent and within forest patches, an unmeasured
variable, has been shown to be important to the survival of marmosets inhabiting
small patches (e.g. Pontes & Soares, 2005; Pontes et al, 2007).

3.4.3. Implications for marmoset management

The establishment success of C. jacchus and C. penicillata into non-
indigenous habitats is a potential threat to native flora and fauna, and to human
health (e.g. Begotti & Landesmann, 2008; Cunha et al., 2006; Favoretto et al., 2001;
Rizzini & Coimbra-Filho, 1981). The presence of these marmoset species and their
hybrids in the São João river watershed is a concern for the conservation of the
endangered golden lion tamarin, Leontopithecus rosalia (Ruiz-Miranda et al, 2006).
Most of the fragments that contain the population of tamarins established through the
reintroduction of captive-born animals also contain introduced marmosets. Some
evidence suggests that these species compete directly for resources (Ruiz-Miranda
et a.l, 2006; de Morais Jr. et al., 2008). These species associate, but the association
increases significantly during food scarcity periods (the dry or winter season). The
tamarins behave territorially toward the marmosets, especially during the dry season,
and there may be some temporal niche partitioning. Other observations indicate that
management activities done to assist reintroduced tamarins (i.e., food
supplementation and corridors) may be beneficial to the marmosets and even
promote inter-specific association.
These concerns for conservation of local endemic fauna warrant a need to
plan management strategies to control or eradicate this marmoset population.
Successful management of invasive species requires definition of a target population
of manageable size and low recolonization risk (Bomford & O’Brien, 1995). The
results highlight that human influences are the key factors on the occurrence and
 53

persistence of marmosets, which increase greatly the recolonization probability of

forest patches assigned for eradication. In order to minimize new introductions, the
authors developed a media campaign to aware local community of the possible
impacts of marmosets on native fauna. Additionally, we suggest intensified
fiscalization in forest patches surrounding urban areas and adjacent to main roads to
avoid new introductions.
A mixed strategy of control and erradication is probably more achievable than
eradication alone due to the extent of the São João river watershed. Eradication in
some small forest patches could contribute to control the marmoset population (or
metapopulation) and reduce their detrimental effects on native fauna. Larger patches
are more likely to be occupied by marmosets and could act as source populations
(Pulliam, 1988). It has been proposed that in such spatial dynamics, source
population should be eradicated (Robertson & Gemmell, 2004). However, eradication
of marmosets from large patches is logistically difficult due to population size and to
the higher probability of mistakenly declaring marmosets eradicated because species
detection is imperfect. Therefore, the more feasible strategy would be to combine
eradication from small patches with control in large patches, considering that the
latter could alleviate recolonization pressure on the smaller patches in this
fragmented landscape.

3.5. Conclusion

This study shows that the synergy between measures of human influence,
(distance to urban areas and roads) and forest patch size are the main factors
affecting the occurrence of introduced marmosets. Occurrence and persistence of
forest-dependent mammals, such as marmosets, are impacted by quality and area of
forest habitat (Lindenmayer, 2000). However, in the case of introduced species,
human effects such as repeated introductions and food provisioning can buffer or
overcome the habitat effects. The success of a strategic planning to manage an
invasive species depends on how well it isolates these effects and determines their
relative importance to define different actions. To reverse the positive population
trend of introduced marmosets at the study area (de Morais Jr. et al., 2008), there is
an urgent need to curtail new introductions and implement a management plan to
control marmosets in large patches and eradicate them in small ones.
 54

Capítulo 4: Discussão Geral

As diversas fases no processo de invasão biológica representam barreiras

que devem ser transpostas pela espécie introduzida para que esta seja bem
sucedida neste processo (Mitchell et al., 2006). Os fatores que determinam o
sucesso na transposição de uma fase podem ser diferentes daqueles importantes
para o sucesso na fase seguinte. Determinar a fase do processo de invasão em que
se encontra uma espécie introduzida é um meio para se definir as estratégias de
manejo mais eficientes (Sakai et al, 2001). Informações sobre o status da população
exótica, como distribuição, abundância e sucesso reprodutivo são essenciais para
estipular em que fase do processo de invasão a população se encontra (Colautti e
MacIsaac, 2004).
O propósito desta tese foi avaliar os status das populações de saguis
(Callithrix spp.) exóticos na bacia do rio São João e investigar as características da
paisagem que influenciam o padrão atual de distribuição desta população exótica.
Os resultados contribuem, não somente, para o entendimento do processo de
invasão dos saguis, mas também adiciona informações importantes sobre a biologia
deste gênero de primata em uma região fora de sua distribuição geográfica original.
Além disso, faz recomendações de estratégias de manejo da população estudada,
baseadas nas características da paisagem.

4.1. Status da população e o processo de invasão

Callithrix jacchus e Callithrix penicillata possuem várias características que

podem contribuir para seu sucesso de invasão: 1) alta taxa de reprodução, quando
comparada com outros primatas; 2) sistema social de cuidado cooperativo de
filhotes que aumenta a probabilidade de sobrevivência das crias; 3) flexibilidade
comportamental possibilitando a exploração de diversos recursos alimentares de
acordo com sua disponibilidade, podendo inclusive serem comensais com humanos.
Estas também são características provavelmente relacionadas à freqüente
associação destas espécies aos habitats degradados e florestas secundárias
(Stevenson e Rylands, 1998). Entretanto, estudos recentes têm apontado a
fragmentação do habitat nativo como causa do declínio populacional de Callithrix
jacchus, onde as populações remanescentes estão em pequenos fragmentos
próximos a áreas urbanas e são mantidas pela suplementação alimentar proveniente
 55

de árvores frutíferas exóticas (Pontes et al, 2007). Está última evidência mostra o
papel da flexibilidade comportamental dos saguis na exploração de recursos.
A paisagem da bacia do rio São João é altamente fragmentada,
principalmente nas regiões mais planas do centro e sul da bacia. Contudo, saguis
estão presentes em diversos fragmentos florestais de diferentes tamanhos e grau de
isolamento, a oeste da Reserva Biológica de Poço das Antas. Este padrão de
ocupação reflete o potencial de aclimatação dos saguis em fragmentos florestais
com variada estrutura e composição, mantendo-os com peso corporal acima do
observado no habitat nativo e densidades superiores às de mico-leão-dourado.
Somada a flexibilidade comportamental, as condições encontradas no novo
ambiente podem ser mais favoráveis do que no ambiente nativo. Três fatores podem
facilitar o sucesso de estabelecimento: maior quantidade de recursos, menor
quantidade de competidores e predadores e ambiente físico vantajoso (Shea e
Chesson, 2002). A quantidade de recursos pode ser importante para os saguis na
bacia do rio São João, uma vez que existem árvores frutíferas exóticas nos
arredores de muitos dos fragmentos estudados e suplementação com bananas,
como parte do manejo de grupos de mico-leão-dourado. Entretanto, não há
informação quantitativa do uso desse recurso e de sua influência no sucesso
reprodutivo. A quantidade de competidores e predadores deve variar na área de
estudo devido a variação do estado de conservação do fragmentos (Carvalho et al,
2008). A maior estabilidade da mata Atlântica quanto a temperatura e umidade pode
ser uma vantagem em relação a região semi-árida de origem dos saguis (Cerqueira
et al., 1998)
O número de filhotes por grupo de saguis capturado indica que a maioria está
reproduzindo com sucesso. O sucesso reprodutivo classifica a população de saguis
como estabelecida e sua interação com os mico-leões afetando seu comportamento
(Ruiz-Miranda et al, 2006) é uma evidência de que os saguis na bacia do rio São
João podem ser classificados como invasores. Segundo Colautti e MacIsaac (2004)
o processo de invasão pode ser dividido em 5 fases (Figura 1.1). A população de
saguis na bacia do rio São João pode ser classificada na fase IVb que caracteriza
uma população abundante com distribuição restrita. Isso porque, apesar dos saguis
ocuparem grande parte da bacia, sua dispersão parece ser limitada, segundo o
padrão de distribuição das formas de saguis e dos dados de estrutura genética (de
Morais Jr et al., 2008).
 56

4.2. Estrutura da paisagem e a distribuição de saguis

A fragmentação do habitat reduz a quantidade de área disponível e cria

fragmentos que variam em tamanho, forma e grau de conectividade (Ewers e
Didham, 2006). O processo de fragmentação pode afetar vários processos
biológicos como, estratégias de história de vida, estrutura social, sistemas de
acasalamento, mecanismos de dispersão e diversidade genética (Fahrig, 2003;
Laurance et al, 2002). Estes efeitos podem afetar uma espécies introduzida da
mesma maneira que populações nativas, prejudicando assim, o sucesso de
estabelecimento da espécie exótica. Entretanto, os efeitos da fragmentação sobre
espécies introduzidas não são sempre negativos. O empobrecimento da riqueza de
espécies nativas pode criar nichos (Levine, 2000) e diminuir a pressão de predação
e competição (Ashton e Lerdau, 2008) para as espécies introduzidas.
O tamanho e formato dos fragmentos na bacia do rio São João influenciam a
presença dos saguis. Quanto maior e menos irregular, maior a probabilidade de
ocupação. Este resultado corrobora com outros estudos, onde populações de
primatas mostraram maior persistência em fragmentos maiores e menos
perturbados (ex.: Boyle e Smith, 2010; Anzures-Dadda e Manson, 2007; Chiarello,
2003; Gilbert, 2003). Apesar dos saguis serem julgados como espécies que
preferem habitats degradados e florestas secundárias, a fragmentação parece afetar
algum processo ecológico desta população exótica, diminuindo a probabilidade de
ocuparem pequenos fragmentos.
Entretanto, alguns pequenos fragmentos são ocupados. A distancia dos
fragmentos das áreas urbanas e estradas influenciam negativamente a presença de
saguis. Ou seja, quanto mais próximos de áreas urbanas e estradas, maior a
probabilidade do fragmento ser ocupado por saguis. Por essa razão, a presença de
saguis em pequenos fragmentos pode ser explicada pela proximidade destes às
áreas urbanas ou estradas. Estas variáveis da paisagem podem mascarar o efeito
do tamanho do fragmentos sobre a presença de saguis de duas maneiras. Primeiro,
aumentando o acesso aos fragmentos e assim, as chances de novas introduções.
Segundo, aumentando a oferta de alimentos alternativos como árvores frutíferas
adjacentes aos fragmentos. Essa última explicação foi evidenciada por Pontes et al
(2007) em uma região altamente fragmentada em Pernambuco. Eles notaram que
saguis eram mais abundantes em pequenos fragmentos que estavam próximos de
 57

assentamentos humanos com grande quantidade de árvores frutíferas que eram

utilizadas pelos mesmos.

4.3. Recomendações de manejo

Existem três estratégias para extinguir ou mitigar os efeitos negativos de

espécies introduzidas: exclusão, controle e erradicação (Bomford e O’Brien, 1995).
Os três envolvem reduzir o número da espécie causadora do problema. Exclusão é
uma solução local que consiste em remoção da espécie introduzida de uma área
delimitada. Erradicação é a remoção completa dos indivíduos de uma população, até
o último indivíduo reprodutor ou a redução da densidade abaixo do nível de
sustentabilidade. Controle são ações para diminuir a abundancia da população
introduzida. Esta estratégia envolve ações constantes para manter a população com
baixa densidade.
As diferentes estratégias de manejo envolvem diferentes custos, questões
legais e considerações sobre a conservação local. A erradicação é a única opção
que eliminaria os impactos dos saguis sobre os micos-leões e os riscos sobre a
fauna e flora nativa, mas sua execução pode ser limitada por problemas logísticos e
alto custo financeiro. A erradicação de saguis pode ser feita por remoção dos
animais ou esterilização. O custo destas duas ações são altos e ambos levantam
questões éticas sobre bem-estar animal. Por exemplo, definir o destino dos animais
removidos (eutanásia, criadouros, centro de pesquisas) ou o procedimento de
esterilização e liberação dos animais. Dificuldades logísticas relacionadas com as
características da área e das espécies devem ser consideradas. A área florestada da
bacia do rio São João ultrapassa os 650 km 2 e, apesar dos saguis não ocuparem
toda esta extensão, alguns fragmentos ocupados são grandes (> 10 km 2). O acesso
aos fragmentos também pode ser um problema, porque a maioria está em
propriedades particulares, sendo o acesso e os procedimentos necessários para
captura dos saguis sujeitos a aprovação dos proprietários. Outro fator complicador,
agora relacionado aos saguis, é a detecção destes em regiões de baixa densidade.
Determinar se os animais foram erradicados de um local pode envolver ações
adicionais relacionadas a confirmação da ausência de saguis.
Estratégias de controle podem ser mais viáveis financeira e logisticamente a
curto prazo, mas os resultados podem ser temporários. A maioria das espécies
invasoras têm taxas reprodutivas dependente de densidade levando-as a uma
 58

rápida recuperação após ações de controle. O controle, por ser uma estratégia que
necessita ações constantes, pode ter um custo financeiro em longo prazo muito
elevado. Por ter uma relação custo-benefício em longo prazo melhor, a erradicação
é recomendada sempre quando possível. Porém, o tamanho da população e a alta
probabilidade de novas introduções são duas características que podem impedir o
sucesso da erradicação.
Ações para mitigar novas introduções de saguis na bacia do rio São João têm
sido realizadas. Um curso de capacitação para funcionários públicos responsáveis
pela fiscalização do tráfico de animais silvestres foi ministrado com o objetivo de
instruí-los sobre o problema de invasão de espécies, evitando que animais
apreendidos sejam soltos fora de sua região de ocorrência. Adicionalmente,
campanhas de mídia e educação ambiental foram realizadas para conscientizar a
população local e evitar que soltem animais ou alimentem os saguis que estão em
fragmentos próximos as suas residências. Estas ações podem evitar novas
introduções, mas a erradicação da população de saguis ainda pode ser inviável por
causa de seu tamanho.
Uma proposta é erradicar os saguis de fragmentos florestais pequenos, sendo
nestes mais viável a erradicação pela facilidade de captura e determinação do
sucesso de erradicação. Conjuntamente, controlar o número de saguis em
fragmentos grandes com uma primeira ação de retirada e esterilização de animais e
periódicas esterilizações no maior número possível de animais para manter a
densidade de saguis baixa nestes fragmentos. Com essas ações, a recolonização
de pequenos fragmentos é possível, aumentando os custos em longo prazo se
novos esforços de erradicação forem necessários. Entretanto, os resultados dessa
tese mostram que o saguis estão isolados em algumas regiões, o que diminui as
chances de recolonização de fragmentos pequenos e isolados. Esse panorama pode
mudar com os planos de conservação do mico-leão-dourado que visam conectar
fragmentos com corredores florestais (Grativol et al., 2008; Holst et al.,2006). Esses
corredores podem ser utilizados por saguis, aumentando a probabilidade de
recolonização de fragmentos. Contudo, outra evidência levantada nesta tese é que
grandes fragmentos são mais prováveis de serem ocupados por saguis. Desta
maneira, se a densidade de saguis permanecer baixa em grandes fragmentos, a
probabilidade de recolonizarem um fragmento pequeno, mesmo que conectado ao
maior, é baixa.
 59

4.4. Conclusão

Informações sobre a condição física, reprodução, ocupação dos fragmentos

florestais e abundância dos saguis, apresentadas nesta tese, indicam que a
população na bacia do rio São João está não só estabelecida como apresentou um
crescimento durante os cinco anos de estudo. Apesar dos efeitos negativos da
fragmentação do habitat, a persistência dos saguis pode ser garantida,
principalmente por fatores antrópicos, como múltiplas introduções e disponibilidade
de recursos alimentares provenientes de árvores exóticas. Entretanto, mesmo que
essas ações antrópicas sejam cessadas com o objetivo de diminuir a viabilidade da
população de saguis, não há motivos para descartar ações de manejo, como
erradicação e controle. Isso porque sem tais ações, os impactos causados por
saguis seriam mantidos por um longo período e grandes fragmentos podem manter
populações viáveis, mesmo sem a interferência humana, servindo de fonte para
pequenos fragmentos. Por esta razão, se faz urgente a tomada de decisão sobre a
estratégia de manejo a ser adotada, baseada em informações como as
apresentadas nesta tese e em análises da viabilidade de cada ação, pelos vários
setores responsáveis pelo manejo de espécies exóticas invasoras.
 60

5. Referências Bibliográficas

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6. Anexos

6.1. Anexo 1: Legislações acerca de espécies exóticas invasoras

Legislação federal brasileira

1. A Convenção sobre Diversidade Biológica, da qual o Brasil é signatário, Decreto

2519/88 e Decreto Legislativo 02/94, que em seu artigo 8h roga: “Impedir que se
introduza, controlar ou erradicar espécies exóticas que ameacem os ecossistemas,
habitats ou espécies.” Ressalte-se que as duas últimas convenções tiveram como
tema central a problemática de espécies exóticas invasoras e que o Ministério do
Meio Ambiente do Brasil hospedou um workshop para a América Latina em outubro
de 2001, em parceria com o Programa Global de Espécies Invasoras (GISP),
reconhecendo a relevância do tema para o país.

2. A Política Nacional de Biodiversidade, Decreto 4.339, de 22 de agosto de 2002,

publicado no Diário Oficial da União de 23/08/2002. Um dos princípios básicos
ressalta que “A política nacional de biodiversidade reger-se-á pelas seguintes
diretrizes: “IV. é vital prever, prevenir e combater na origem as causas da sensível
redução ou perda de diversidade biológica”.
Do Componente I, referente ao Conhecimento da Biodiversidade, citamos o
item 10.1.8: “Inventariar e mapear as espécies exóticas invasoras e as espécies-
problema, bem como os ecossistemas em que foram introduzidas para nortear
estudos dos impactos gerados e ações de controle”. Ainda dentro do mesmo
Componente temos o item 10.3.6: “Promover e apoiar pesquisas para subsidiar a
prevenção, erradicação e controle de espécies exóticas invasoras e espécies-
problema que ameacem a biodiversidade, atividades de agricultura, pecuária,
silvicultura e aqüicultura e a saúde humana.”
Do componente II, referente à Conservação da Biodiversidade, vale citar o
item 11.1.13: “Promover a prevenção, a erradicação e o controle de espécies
exóticas invasoras que possam afetar a biodiversidade”.
Do componente IV, referente ao Monitoramento, Avaliação, Prevenção e
Mitigação de Impactos sobre a Biodiversidade, citamos os itens 13.2.6: “Apoiar a
realização de análises de risco e estudos de impactos da introdução de espécies
 74

exóticas potencialmente invasoras, espécies potencialmente problema e outras que

ameacem a biodiversidade, as atividades econômicas e a saúde da população, e a
criação e implementação de medidas de controle.” e o item 13.2.7: “Promover e
aperfeiçoar ações de prevenção, controle e erradicação de espécies exóticas
invasoras e de espécies-problema.”
Do componente VII, referente ao Fortalecimento Jurídico e Institucional para a
Gestão da Biodiversidade, citamos o item 16.5.2: “Promover a implementação de
acordos e convenções internacionais relacionados com a gestão da biodiversidade,
com atenção especial para a Convenção sobre Diversidade Biológica e seus
programas e iniciativas”.

3. A Lei de Crimes Ambientais, número 9.605/98, nos seus Artigos 31 e 61,

respectivamente, dispõe que é crime ambiental: “introduzir espécime animal no país
sem parecer técnico oficial favorável e licença expedida por autoridade ambiental
competente“ e “disseminar doença ou praga ou espécies que possam causar dano à
agricultura, à pecuária, à fauna, à flora ou aos ecossistemas”. A pena é de reclusão
de um a quatro anos, e multa.

4. O Decreto Federal nº 3.179, de 21 de setembro de 1999, em seu artigo 45, prevê

multa de R$ 5.000,00 (cinco mil reais) a R$ 2.000.000,00 (dois milhões de reais)
para o crime descrito no artigo 61 da Lei nº 9.605/98.

5. A Lei 9.985/2000, que institui o Sistema Nacional de Unidades de Conservação,

restringe, em seu art. 31, a introdução de espécies exóticas invasoras em
determinados espaços geográficos de proteção especial.

6. A alínea "a", §2º, inciso V do Artigo 1º da Lei Federal 4.771, de 15 de setembro de

1965 (Código Florestal), considera de interesse social as atividades imprescindíveis
à proteção da integridade da vegetação nativa, e menciona, dentre elas, a
erradicação de invasoras.

7. A Resolução CONAMA 369, de 28 de março de 2006, em seu artigo 2º, inciso II,
alínea "a", reitera as disposições da Lei 4.771/65 ao considerar de interesse social a
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erradicação de espécies exóticas invasoras quando se mostrar necessária a sua

adoção para assegurar a proteção da integridade da vegetação nativa.
8. A Lei Federal nº 11.428, de 22 de dezembro de 2006, que dispõe sobre a
utilização e proteção da vegetação nativa do Bioma Mata Atlântica, em seu artigo 3º,
inciso VIII, alínea a, considera de interesse social as atividades imprescindíveis à
proteção da integridade da vegetação nativa, e dentre essas a erradicação de
espécies exóticas invasoras.

9. A Instrução Normativa IBAMA 179, de 25 de junho de 2008, que define as

diretrizes e procedimentos para destinação dos animais da fauna silvestre nativa e
exótica apreendidos, resgatados ou entregues espontaneamente às autoridades
competentes, diz que:
Art. 3o. Os espécimes da fauna silvestre deverão ser destinados de acordo com os
critérios desta IN, para:
I - Retorno imediato à natureza;
II - Cativeiro;
III - Programas de soltura (reintrodução, revigoramento ou experimentação);
IV - Instituições de pesquisa ou didáticas.
§1 o- Espécime da fauna silvestre exótica não poderá, sob hipótese alguma, ser
destinado para o retorno imediato à natureza ou soltura.
Art. 16. O espécime com comprovado potencial de causar danos à saúde pública,
agricultura, pecuária, fauna, flora ou aos ecossistemas poderá ser submetido ao
óbito, desde que previamente avaliados pela comissão de avaliação da SUPES.

10. O Decreto Federal 6.514, de 22 de julho de 2008, que dispõe sobre as infrações
e sanções administrativas ao meio ambiente, estabelece o processo administrativo
federal para apuração destas infrações, e dá outras providências, determina:
Art. 25. Introduzir espécime animal silvestre, nativo ou exótico, no País ou fora de
sua área de distribuição natural, sem parecer técnico oficial favorável e licença
expedida pela autoridade ambiental competente, quando exigível:
Multa de R$ 2.000,00 (dois mil reais), com acréscimo por exemplar excedente de:
I - R$ 200,00 (duzentos reais), por indivíduo de espécie não constante em listas
oficiais de espécies em risco ou ameaçadas de extinção;
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II - R$ 5.000,00 (cinco mil reais), por indivíduo de espécie constante de listas oficiais
de fauna brasileira ameaçada de extinção, inclusive da CITES.
§ 1o Entende-se por introdução de espécime animal no País, além do ato de
ingresso nas fronteiras nacionais, a guarda e manutenção continuada a qualquer
tempo.
§ 2o Incorre nas mesmas penas quem reintroduz na natureza espécime da fauna
silvestre sem parecer técnico oficial favorável e licença expedida pela autoridade
ambiental competente, quando exigível.
Art. 38. Importar ou exportar quaisquer espécies aquáticas, em qualquer estágio de
desenvolvimento, bem como introduzir espécies nativas, exóticas ou não autóctones
em águas jurisdicionais brasileiras, sem autorização ou licença do órgão
competente, ou em desacordo com a obtida:
Multa de R$ 3.000,00 (três mil reais) a R$ 50.000,00 (cinqüenta mil reais), com
acréscimo de R$ 20,00 (vinte reais) por quilo ou fração do produto da pescaria, ou
por espécime quando se tratar de espécies aquáticas, oriundas de produto de pesca
para ornamentação.
§ 1o Incorre na mesma multa quem introduzir espécies nativas ou exóticas em
águas jurisdicionais brasileiras, sem autorização do órgão competente, ou em
desacordo com a obtida.
§ 2o A multa de que trata o caput será aplicada em dobro se houver dano ou
destruição de recife de coral.
Art. 61. Causar poluição de qualquer natureza em níveis tais que resultem ou
possam resultar em danos à saúde humana, ou que provoquem a mortandade de
animais ou a destruição significativa da biodiversidade:
Multa de R$ 5.000,00 (cinco mil reais) a R$ 50.000.000,00 (cinqüenta milhões de
reais).
Parágrafo único. As multas e demais penalidades de que trata o caput serão
aplicadas após laudo técnico elaborado pelo órgão ambiental competente,
identificando a dimensão do dano decorrente da infração e em conformidade com a
gradação do impacto.
Art. 67. Disseminar doença ou praga ou espécies que possam causar dano à
agricultura, à pecuária, à biodiversidade, à fauna, à flora ou aos ecossistemas:
Multa de R$ 5.000,00 (cinco mil reais) a R$ 5.000.000,00 (cinco milhões de reais).
Art. 84. Introduzir em unidade de conservação espécies alóctones:
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Multa de R$ 2.000,00 (dois mil reais) a R$ 100.000,00 (cem mil reais).

Legislação Estadual - Paraná

Portaria nº 192, de 02 de Dezembro de 2005 - Normatiza o processo de eliminação e

controle de espécies vegetais exóticas invasoras em unidades de conservação de
proteção integral sob administração do IAP.
Portaria nº 121, de 10 de Julho de 2007 - Regulamenta o corte de espécies florestais
exóticas em perímetro urbano.
Portaria nº 096, de 22 de Maio de 2007 - Isenta a matéria prima florestal exótica da
obrigatoriedade de reposição florestal, da prévia aprovação para exploração e
transporte.
Portaria nº 095, de 22 de Maio de 2007 - Reconhece a Lista Oficial de Espécies
Exóticas Invasoras para o Estado do Paraná, estabelece normas de controle.

Legislação Estadual - Espírito Santo

Instrução normativa nº 03, de 05 de fevereiro de 2007 - Normatiza o processo de

eliminação e controle de espécies vegetais exóticas invasoras em Unidades de
Conservação sob administração do IEMA.

Legislação Municipal – Bauru

DECRETO 10987, DE 16 DE JULHO 2009 - Declara a lista oficial das espécies

exóticas invasoras ou com potencial de invasão do Município de Bauru e dá outras
providências.
O PREFEITO MUNICIPAL DE BAURU, no uso de suas atribuições conferidas pelo
Art. 51 da Lei Orgânica do Município de Bauru e; Considerando que as espécies
exóticas invasoras constituem-se em uma das maiores ameaças à biodiversidade,
representando hoje a segunda maior causa de extinção de espécies, perdendo
apenas para a destruição de habitat.
Considerando o disposto no artigo 8 (h) da Convenção Quadro sobre a Diversidade
Biológica, assinada pelo Brasil em 5 de junho de 1992 e ratificada através do
Decreto Legislativo n.o 2, de 3 de setembro de 1994, que estabelece que cada parte
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contratante deve, na medida do possível e conforme o caso, impedir a introdução,

controlar ou erradicar as espécies exóticas que ameaçam ecossistemas, habitats e
espécies.
Considerando - que se reconhece a importância de implementar plenamente na
região a Decisão V/8 da 5.a Conferência das Partes da Convenção sobre
Diversidade Biológica, que estabeleceu diretrizes para a prevenção e controle de
espécies exóticas invasoras que ameaçam ecossistemas, habitats ou espécies,
DECRETA:
Art. 1.o – Ficam declaradas como espécies exóticas invasoras ou com potencial de
invasão da fauna e da flora do município de Bauru, as constantes dos Anexos I e II
deste Decreto.
Art. 2.o – Para os efeitos deste Decreto consideram-se espécies exóticas invasoras,
as espécies que, introduzidas fora de sua área de distribuição natural, ameaçam
ecossistemas, habitats ou outras espécies.
Art. 3.o – A publicação deste Decreto não autoriza qualquer ação ou medida de
controle em relação a qualquer espécie, sendo apenas indicativa.
Art. 4.o – O Município deverá envidar todos os esforços de forma a garantir e
implementar ações preventivas e de controle para espécies exóticas invasoras,
através de planos de manejo específicos.
Art. 5.o – Esta lista deverá ser revista no prazo máximo de 1 anos após a sua
publicação através da realização de workshop onde participarão os órgãos
integrantes do SISNAMA e especialistas, quando serão definidas prioridades e
ações estratégicas.
Art. 6.o – Este Decreto entra em vigor na data de sua publicação.