S&T La collection Sciences & Techniques AgroAlimentaires accompagne tous les acteurs de

l’agroalimentaire afin de leur apporter les connaissances et savoir-faire indispensables à leur pratique professionnelle.
S&T SCIENCES & TECHNIQUES
AA
Elle fait appel à de nombreux experts pour proposer des ouvrages de référence et des guides pratiques centrés sur les
grandes filières et les principaux domaines de recherche de l’agroalimentaire. Chaque ouvrage offre une synthèse complète
d’un sujet présentant les dernières innovations et est illustré de nombreux exemples et cas pratiques.
La collection est dirigée par Marie-Noëlle Bellon-Fontaine, professeur à AgroParisTech.
AA AGROALIMENTAIRES

Risques microbiologiques alimentaires

Pour garantir et maîtriser la sécurité Cet ouvrage s’adresse aux managers,
microbiologique des aliments et prévenir ingénieurs et techniciens des industries
les crises sanitaires alimentaires, la agroalimentaires (des secteurs qualité-
connaissance et la surveillance des hygiène, production, achats, recherche
microorganismes pathogènes depuis la et développement...), aux professionnels
production primaire jusqu’à la distribu- du contrôle sanitaire et de la gestion du
tion des denrées alimentaires en pas- risque (laboratoires d’analyses et ins-

Risques
sant par la transformation, sont indis- tances officielles) ainsi qu’aux ensei-
pensables. gnants-chercheurs et aux étudiants dans
Cet ouvrage de référence traite des dan- le domaine de la microbiologie appli-
gers microbiologiques alimentaires quée à l’agroalimentaire et des risques

microbiologiques
majeurs (microorganismes infectieux ou sanitaires.
toxines d’origine microbienne) et des
risques associés pour l’Homme.
Illustré de nombreux schémas et tableaux

alimentaires
de synthèse, il fait un point complet sur
les notions fondamentales de micro-
MURIELLE NAÏTALI est maître de conférences
biologie générale, de physiologie en microbiologie à AgroParisTech,
microbienne et de modélisation, en département Sciences et procédés des
les appliquant aux microorganismes aliments et bioproduits (Massy).
pathogènes des aliments et en y inté-
grant les dernières avancées. Il présente LAURENT GUILLIER est chargé de projets
ensuite les outils de gestion du risque recherche au Laboratoire de sécurité des
microbiologique mis en place au niveau aliments de l’Anses (Maisons-Alfort).
européen et français. Enfin, les micro- FLORENCE DUBOIS-BRISSONNET est
organismes avérés ou émergents d’inté- professeur de microbiologie et sécurité
rêt font l’objet de monographies claires

MURIELLE NAÏTALI, LAURENT GUILLIER

FLORENCE DUBOIS-BRISSONNET
sanitaire des aliments à AgroParisTech,
et détaillées permettant de bien les département Sciences et procédés des MURIELLE NAÏTALI, LAURENT GUILLIER
connaître pour mieux les maîtriser. aliments et bioproduits (Massy). FLORENCE DUBOIS-BRISSONNET
Coordonnateurs

editions.lavoisier.fr
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2024-10-17 15:20:52 +0200
 C H R I S TO P H E G A N T Z E R

Les virus pathogènes pour l’Homme, susceptibles d’être transmis par l’eau et les aliments,
sont des virus qui appartiennent à différentes familles et différents genres. Dans les pays
industrialisés, le genre Norovirus est le plus fréquemment impliqué dans les toxi-infections
alimentaires collectives (TIAC). Nous nous focaliserons principalement sur ce genre viral.
Les rotavirus, le virus de l’hépatite E et le virus de l’hépatite A sont néanmoins eux aussi
régulièrement décrits dans des épidémies. Certains aspects particuliers seront donc décrits
pour ces virus. Quant aux genres Astrovirus, Adenovirus, Enterovirus et Sapovirus qui sont
moins fréquemment isolés lors de TIAC, ils ne seront pas abordés bien qu’ils soient sus-
ceptibles d’être transmis selon les mêmes voies que les précédents.

1. Nature et principales caractéristiques

des agents pathogènes

1.1. Nature et taxonomie

Tous les virus pathogènes pour l’Homme transmis par les aliments et l’environnement
sont des virus entériques, excrétés dans les selles des individus infectés. Ils contaminent
un nouvel hôte par voie orale, par exemple par ingestion d’aliments ou d’eau. Cette carac-
téristique de transmission oro-fécale impose des pressions de sélection importantes avec
notamment la nécessité pour ces virus de résister au pH acide de l’estomac et aux sels
biliaires, mais aussi de survivre aux conditions environnementales et éventuellement aux
traitements physico-chimiques appliqués aux eaux et aux aliments. Les virus enveloppés
sont en général trop fragiles pour cela. Les virus entériques sont donc tous des virus nus
(non enveloppés) composés d’une capside uniquement de nature protéique avec un génome
à l’intérieur. La capside a pour rôle de protéger le génome viral dans le milieu extérieur et
de reconnaître des récepteurs spécifiques présents au niveau des cellules permissives (cel-
lules sensibles à l’infection virale). Le génome quant à lui est le support de l’information
génétique, et il sert aussi de matrice pour sa propre réplication lors de la multiplication
virale dans la cellule hôte. Les virus entériques abordés dans ce chapitre appartiennent à
différentes familles et genres (tableau 28.I).
Le genre Norovirus appartient à la famille des Caliciviridae. Il s’agit de virus d’environ
28-32 nm de diamètre. Ils possèdent une capside constituée d’une protéine majoritaire
(VP1, Viral Protein 1) présente en 180 copies mais aussi d’une protéine minoritaire (VP2).

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Tableau 28.I.
Virus pathogènes pour
Famille Genre Cultivabilité*
l’Homme
Caliciviridae Norovirus +

Hepeviridae Hepevirus +

Picornaviridae Hepatovirus +

Reoviridae Rotavirus +

in vitro

Le génome à ARN de polarité positive (ARN pouvant être traduit directement en protéines
virales) comporte environ 7 500 bases et possède 3 cadres ouverts de lecture (ORF pour
Open Reading Frame, séquence d’ARN potentiellement traduite en protéine). L’ORF 1
code 6 protéines dont l’ARN polymérase ARN dépendante, indispensable à la réplication
du génome viral et donc des virus. Les ORF 2 et 3 codent respectivement les protéines
structurales VP1 et VP2. La protéine VP1 comporte plusieurs domaines, un domaine rela-
tivement conservé S (shell) essentiel pour l’initiation de la formation de la capside virale,
et un domaine P important dans la stabilisation de la capside et subdivisé en une région
intermédiaire flexible P1 et une région protubérante P2 ; cette dernière est responsable de
l’attachement à la cellule hôte et des propriétés antigéniques du virus. C’est Kapikian qui
découvrit le premier norovirus en 1972 dans des selles issues d’une épidémie de gastro-
entérite aiguë ayant eu lieu dans une école élémentaire à Norwalk (Ohio, États-Unis)
(Kapikian et al., 1972). Ce premier sérotype a été nommé « virus de Norwalk ». Depuis,
de nombreux autres sérotypes de norovirus ont été isolés, tous à partir de selles de patients
infectés, les souches virales de norovirus ne pouvant être récupérées que par ce biais. En
effet, ces virus sont longtemps restés non cultivables sur les systèmes cellulaires in vitro. De
plus, aucun modèle animal n’existant, le pouvoir infectieux ne pouvait donc être testé que
par des expérimentations sur des volontaires humains. Ce n’est que très récemment que
des norovirus humains ont pu être cultivés pour la première fois sur des cellules in vitro
(Ettayebi et al., 2016) mais il faudra encore quelques années pour que la culture de ces
virus se démocratise. Par ailleurs, la culture étant longtemps restée impossible, c’est essen-
tiellement sur des critères génétiques que la classification s’est effectuée. Cinq génogroupes
sont actuellement décrits dont seulement trois peuvent infecter l’Homme : il s’agit des
génogroupes I, II et parfois IV. L’ensemble de ces virus présente une variabilité génétique
importante qui est liée à des phénomènes de mutations lors de la réplication de l’ARN.
Le genre Hepevirus de la famille des Hepeviridae ne comporte qu’un seul sérotype patho-
gène (Homme et animaux compris), il s’agit du virus de l’hépatite E dont la structure
rappelle celle des norovirus (taille d’environ 30 nm, génome à ARN de 7 200 bases avec
3 ORF). Il y a quatre génotypes majoritaires chez les mammifères dont l’Homme (I à
IV). Les génotypes I et II sont spécifiques de l’Homme alors que les génotypes III et IV
sont aussi retrouvés chez d’autres mammifères tels que les porcs, les sangliers et les cerfs.
Comme les norovirus, ce virus est difficilement cultivable in vitro mais le porc peut être
utilisé comme modèle animal pour répliquer le virus et comprendre sa pathogénie.
Le genre Hepatovirus de la famille des Picornaviridae ne comporte lui aussi qu’un seul
sérotype pathogène pour l’Homme, il s’agit du virus de l’hépatite A. Le virus est consti-
tué d’une capside d’environ 30 nm de diamètre avec un ARN d’environ 7 500 bases ne
possédant qu’un seul cadre de lecture. Cette structure est retrouvée chez les Enterovirus
(Poliovirus, Coxsackievirus et Echovirus) qui appartiennent à la même famille. On distingue,

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néanmoins, chez le virus de l’hépatite A, trois génotypes (I, II, III), divisé chacun en deux
sous-génotypes (A et B). Il existe des souches adaptées à la culture cellulaire mais, en géné-
ral, les souches isolées de l’environnement ou des aliments ne peuvent pas être cultivées
directement in vitro.
Le genre Rotavirus appartient à la famille des Reoviridae. Il s’agit de virus de 100 nm
qui possèdent une capside complexe composée de trois couches de protéines. Le génome se
compose de 11 segments d’ARN bicaténaire. Des 7 sérogroupes référencés (A à G), seuls
trois infectent l’Homme (A, B et C). Le sérogroupe A est le plus fréquent. Sur la base des
protéines exprimées à l’extérieur de la capside des Rotavirus du sérogroupe A, respectivement
VP7 (type G) et VP4 (type P), il est possible de distinguer au moins 19 génotypes G et
31 génotypes P. Contrairement aux autres virus entériques, les rotavirus peuvent évoluer
génétiquement par des phénomènes de réarrangements de différents fragments d’ARN entre
deux virus. Il s’agit d’un échange d’un ou plusieurs segments d’ARN entre deux virus qui
infectent la même cellule permissive (figure 28.1).

Virus A Virus B

a
1
b
2
c
3
d
4
e
5
f
6
g
7
h
8
i
9
j
10
k
11
Co-infection cellulaire
par les virus A et B

1 1 a
2 2 2
3 3 3
4 4 4
5 5 5
6 6 6
7 g 7
8 h 8
9 i 9
10 j 10
k k 11

Virus C Virus D Virus E

Figure 28.1.

1.2. Réplication des virus

La réplication des virus entériques, qui le plus souvent sont des virus à ARN de polarité
positive, s’effectue toujours à l’intérieur d’une cellule permissive (les entérocytes ou les
hépatocytes par exemple). On parle de tropisme cellulaire, lequel dépend du virus considéré.
Le cycle de réplication du virus suit toujours les mêmes grandes étapes (figure 28.2). C’est
la reconnaissance d’un récepteur spécifique par la capside du virus au niveau de la cellule
hôte qui déclenche le cycle. Le génome viral est alors libéré dans le cytoplasme cellulaire et,
puisque l’ARN est de polarité positive, celui-ci est directement traduit en polyprotéine par
la cellule infectée, une seule polyprotéine lorsqu’il n’y a qu’un seul ORF (comme pour le
virus de l’hépatite A et les entérovirus) ou plusieurs lorsqu’il existe différents ORF (cas des
norovirus et du virus de l’hépatite E). Les polyprotéines sont ensuite clivées en protéines
fonctionnelles indispensables au cycle de réplication du virus.

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Reconnaissance
ARN+
virus-récepteur cellulaire Traduction
Capside
protéique
Libération de l’ARN+
dans le cytoplasme ARN+

b Protéines
ARN de polarité +
(ARN+) non structurales
dont ARN polymérase

Transcription
ARN+ en ARN–
Protomère +
-

Auto-assemblage ARN polymérase

= transcription
Libération des ARN– en ARN+
ARN+
virus
Procapside
(ex : lyse cellulaire) ARN–
ARN+
ARN+
+
+
+
+
+
+
+

Figure 28.2.

Parmi les protéines virales toujours présentes, on distingue les protéines de structure
qui formeront la capside virale (VP1 et VP2 pour les norovirus) mais aussi l’ARN poly-
mérase ARN-dépendante qui a pour rôle de répliquer l’ARN viral. Ce type d’enzyme fait
de nombreuses erreurs. Celles-ci ne sont pas corrigées par la suite, comme cela peut être
observé pour l’ADN. Cette enzyme est donc à l’origine de l’organisation de la popula-
tion en quasi-espèce virale : en fait, une population virale est constituée d’une séquence
majoritaire entourée de nombreux mutants. Ceci explique l’évolution génétique rapide des
virus mais aussi l’émergence de nouvelles souches humaines à partir de souches animales.
Parallèlement à la réplication de l’ARN, les protéines de structure s’auto-assemblent en
procapside. L’encapsidation du génome viral dans les procapsides, à l’intérieur des cellules
permissives, aboutit à de nouveaux virus qui seront libérés le plus souvent par la lyse de
la cellule. Lorsqu’on produit la protéine majoritaire de la capside des norovirus par des
méthodes génétiques, celle-ci s’assemble directement en capside, on parle de Virus Like
Particles (ou VLP). Les VLP peuvent être utilisés comme modèles viraux non pathogènes
(car dépourvus de génome) pour évaluer le comportement des virus, ou comme vaccins.

1.3. Habitat et réservoir du pathogène

Les virus entériques ne peuvent se multiplier qu’à l’intérieur d’un hôte sensible (Homme
ou animal), au niveau de cellules permissives. On parle ainsi de spectre d’hôtes. Pour la
plupart des souches de virus entériques pathogènes pour l’Homme, c’est l’Homme qui
constitue le principal hôte. Le virus de l’hépatite A et les norovirus sont pour l’instant
considérés comme spécifiquement humains. Il est possible néanmoins de souligner que
certaines souches humaines de norovirus du génogroupe II sont génétiquement proches de
certaines souches porcines. De même, pour les rotavirus du groupe A, certaines données
épidémiologiques amènent à considérer les animaux comme un réservoir possible.

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Le virus de l’hépatite E est quant à lui clairement zoonotique pour ce qui concerne les
génogroupes III et IV. Les suidés (porcins) peuvent être considérés comme des réservoirs
pour ces virus. La séroprévalence des élevages porcins est en général très élevée. En France,
entre 8 et 40 % des porcs en âge d’être conduits en abattoirs excrètent ce virus et 4 %
des foies de porcs commercialisés contiendraient du génome de virus (Anses, 2010). Les
génogroupes I et II sont quant à eux spécifiques de l’Homme.

1.4. Principales caractéristiques de survie

1.4.1. Méthodes d’études
Les virus ne peuvent en aucun cas se multiplier en dehors de leur hôte. Ils ne peuvent
donc que survivre dans l’environnement ou sur les aliments jusqu’à l’ingestion par un nouvel
hôte sensible. Les capacités de survie d’un virus ne peuvent s’évaluer que sur des critères
d’infectivité, c’est-à-dire qu’il faut estimer l’inactivation virale par des méthodes de culture
cellulaire in vitro. Comme déjà évoqué, les virus entériques sont difficilement cultivables ;
il est donc fait appel, pour estimer l’inactivation virale, à des virus modèles plus faciles à
cultiver in vitro. Il est demandé à ces modèles d’avoir une survie comparable et/ou une
structure similaire à celle des virus entériques pathogènes. Les données obtenues avec ces
modèles sont ensuite extrapolées à l’ensemble des virus entériques et aux norovirus en par-
ticulier, avec toutes les incertitudes que cela peut comporter. Différents modèles peuvent
être utilisés dans ce contexte : des entérovirus (souche vaccinale du poliovirus), des souches
cultivables de virus de l’hépatite A, des virus animaux de la même famille que les norovirus
humains (norovirus murins, calicivirus félins) ou encore des bactériophages. Concernant
les bactériophages, certains ont une structure comparable aux virus entériques (Leviviridae)
alors que d’autres ont une structure très différente avec une tête et une queue (Siphoviridae,
Myoviridae, Podoviridae) mais ces derniers sont très résistants dans l’environnement. Ainsi,
les matrices peuvent être contaminées artificiellement par ces virus modèles et leur survie
dans le temps peut être évaluée. Il est alors fait l’hypothèse que cette survie est comparable à
celle des virus pathogènes difficilement cultivables (norovirus humains, virus de l’hépatite E).
De plus, pour définir la survie des virus dans l’environnement où les paramètres inac-
tivants sont toujours difficiles à définir d’un point de vue qualitatif et quantitatif, il est
possible de suivre la disparition de virus naturellement présents dans les matrices polluées
par des matières fécales. Ainsi, les phages ARN F-spécifiques (Leviviridae), les coliphages
somatiques (Siphoviridae, Myoviridae, Podoviridae, Microviridae) et les phages de Bacteroides
fragilis sont naturellement présents dans les selles des Hommes et des animaux. Leur présence
dans l’environnement traduit donc une pollution fécale et leur survie peut être comparée
à celle des virus pathogènes.

1.4.2. Survie dans l’environnement et chez l’hôte

Les principaux facteurs naturels impliqués dans l’inactivation des virus sont la température
et le rayonnement UV. C’est ainsi qu’il est maintenant admis grâce aux modèles viraux
décrits ci-dessus que les virus entériques en général, et les norovirus en particulier, résistent
très bien dans les environnements froids et par conséquent aux modes de conservation
classiques des aliments que sont la réfrigération et la congélation. L’inactivation virale est
quasiment nulle sous forme congelée. Plus la température augmente, plus la durée de survie
du virus va décroître. Le temps nécessaire à inactiver 90 % des virus (appelé D ou T90) peut
aller de plusieurs années à 4 °C jusqu’à seulement quelques minutes au-dessus de 70 °C.

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Outre la température, le rayonnement solaire par l’intermédiaire des UV constitue le

deuxième facteur naturel important pour l’inactivation des virus. Dans ces conditions, le
virus doit être accessible aux rayonnements, ce qui n’est pas toujours le cas à l’intérieur
d’un aliment ou dans des eaux turbides. Les UV provoquent des lésions au niveau du
génome du virus qui ne pourra alors plus être répliqué au sein de la cellule permissive. La
différence de survie entre le phage MS2, considéré comme un des virus les plus résistants
aux UV, et le Poliovirus 1 est d’ailleurs expliquée par la différence dans la taille de leur
génome (3 569 bases pour le phage MS2 et 7 441 bases pour le Poliovirus 1) qui offre
moins de sites sensibles dans le cas du phage MS2 (Simonet et Gantzer, 2006).
En fonction du sérotype viral, la capacité d’adhésion des virus aux matières en suspen-
sion dans l’eau ou sur les aliments peut être très différente, mais celle-ci peut diminuer la
sensibilité des virus vis-à-vis de la température (stabilisation du virus) ou du rayonnement
solaire (barrière physique vis-à-vis des rayonnements). Elle influe donc sur la survie mais
également sur l’efficacité des traitements virucides évoqués ci-dessous (voir paragraphe 1.5).
Les virus entériques résistent en général aux pH acides allant jusqu’à 3 puisqu’ils doivent
franchir la barrière intestinale pour provoquer l’infection. Ils résistent également à la dessic-
cation. Lors du séchage de certaines matrices, c’est le couple temps-température qui définira
l’inactivation virale. Dans ce cas, le type de matrice (teneur en sucre, matière grasse, pH)
joue un rôle très important ainsi que détaillé ci-dessous (Afssa, 2007).

1.5. Caractéristiques de résistance aux traitements

technologiques de destruction
Pour être considérés comme efficaces, les traitements virucides doivent réduire la conta-
mination virale initiale d’au moins 4 unités logarithmiques (log10) (Afssa, 2007). Les
traitements les plus efficaces sont les traitements thermiques. Des variations importantes
peuvent être observées pour différents sérotypes viraux. Le virus de l’hépatite A et le phage
phiX174 (coliphage somatique) sont considérés comme parmi les plus résistants (Bertrand
et al., 2012). Des modèles obtenus pour le virus de l’hépatite A montrent des inactiva-
tions de plus de 4 log10 en 5 min pour des températures supérieures à 70 °C dans des
fruits rouges. Dans une purée de framboises, le norovirus murin subit une inactivation
de 2,8 log10 en 15 s à 70 °C (Anses, 2011b). Le sucre et les matières grasses protègent
les virus de la thermo-inactivation alors que les pH acides la favorisent (Afssa, 2007). Les
barèmes classiques de pasteurisation et de stérilisation détruisent les virus entériques. Le
tableau 28.II donne quelques exemples numériques qui illustrent ces notions.
Les hautes pressions permettent d’obtenir des abattements significatifs du norovirus
murin pris comme modèle cultivable de norovirus humains, à savoir de l’ordre de 4 log10
en 5 min pour 400 MPa à 4 °C dans des huîtres (Kingsley et al., 2007).
Le traitement par des oxydants ou des UV est plus délicat sur des aliments, mais ces
traitements sont très efficaces pour inactiver les virus lorsque les matières interférentes ne
sont pas trop importantes (dans les eaux par exemple, voir tableau 28.II). Le calicivirus félin
subit une inactivation de 3,8 log10 sur des laitues pour une dose d’UV de 120 mJ.cm–2. Sans
aucune interférence, une réduction de 4 log10 est obtenue pour une dose d’UV comprise
entre 70 et 120 mJ.cm–2 pour le phage MS2 (phage ARN F-spécifique), reconnu comme
extrêmement résistant (Hijnen et al., 2006). Elle n’est que de 40 mJ.cm–2 pour obtenir
la même réduction avec le Poliovirus 1 (Simonet et Gantzer, 2006). Une inactivation de
2,6 log10 est observée pour le virus de l’hépatite A sur des fraises avec 200 mg.L–1 de chlore

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Tableau 28.II.

Traitement et dose* Type de Inactivation

Matrice Référence
appliquée lors du traitement microorganismes (log10)
= T= 2 = –1
4
–1
2 =
–1
3 =
= T= = –1
2
= –1
E. coli 2
–2
3 et al
–2
E. coli S.
4 et al

4 et al

et al
E. coli et al.
–1
×

libre pendant 5 min à pH 7 (Anses, 2011a). Généralement, les doses de désinfectants uti-
lisées pour une activité virucide sont plus importantes que pour une activité bactéricide.
À titre d’exemple, l’inactivation d’E. coli est de plus de 5 log10 dans des effluents primaires
avec des doses de chlore libre allant de 8 à 30 mg.L–1 alors qu’elle n’est que d’un log10 au
maximum pour les phages ARN F-spécifiques pris comme modèles de virus (Tree et al.,
2003). D’autres exemples d’efficacité virucide de traitements technologiques des aliments
sont donnés dans le chapitre 3.
Pour certains aliments à risques, les traitements virucides évoqués ci-dessus sont impos-
sibles à appliquer. C’est le cas par exemple des huîtres ou des moules. Il faut alors envisager
un traitement de purification qui consiste à placer ces fruits de mer dans une zone où
l’eau est de bonne qualité, voire désinfectée en continu (par des UV par exemple) pour
permettre un relargage des virus. Là encore, le relargage des virus est plus long que celui
des bactéries (E. coli par exemple) et il est vraisemblablement différent selon le génogroupe
viral présent (voir tableau 28.II).

2. Mode de transmission à l’Homme

par l’aliment
La contamination de l’aliment par des virus entériques peut s’effectuer selon deux voies
bien distinctes. La première voie spécifique des virus zoonotiques est la moins fréquente. Il
s’agit de la consommation de viande d’un animal qui est aussi le réservoir du virus. C’est

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le cas par exemple du virus de l’hépatite E et de la consommation de viande ou de foie

de porc insuffisamment cuits. La deuxième beaucoup plus classique est liée au péril fécal.
Les selles des individus infectés contiennent de très grandes quantités de virus, jusqu’à
1012 virus/g de selle. La contamination virale peut alors s’effectuer soit directement par
manutention de l’aliment par une personne contaminée ou porteuse, soit indirectement par
l’utilisation d’eaux (irrigation, nettoyage, culture de fruits de mer) ou de produits (engrais
organiques) contaminés par des virus.

2.1. Principaux aliments impliqués et prévalence

Les principaux aliments impliqués sont les fruits de mer (huîtres par exemple), les baies, les
fruits et les jus de fruits non pasteurisés, ou encore plus généralement les aliments mélangés
ou servis en buffet (EFSA et ECDC, 2013). Il s’agit principalement d’aliments consommés
crus ou peu cuits. Il n’y a de recherche systématique de virus dans aucun de ces aliments
mais, en cas d’épidémies, des analyses virologiques peuvent être entreprises en utilisant des
techniques de biologie moléculaire (qRT-PCR, Quantitative Reverse Transcriptase-Polymerase
Chain Reaction, voir chapitre 12). Ces approches permettent non seulement d’avoir une
bonne sensibilité mais aussi de réaliser des comparaisons de séquences pour une analyse
épidémiologique. Des séquences génétiques parfaitement identiques peuvent suggérer une
seule et même origine, par exemple alimentaire.
Les nombreuses épidémies décrites ces dernières années ont conduit certains laboratoires
à rechercher les norovirus au moins dans les huîtres, les fruits rouges et les salades. Pour
les huîtres, les prévalences données dans la littérature scientifique oscillent entre 3,9 % aux
États-Unis (De Paola et al., 2010) et 76 % en Grande-Bretagne (Lowther et al., 2012).
En France, Schaeffer et al. (2013) rapportent une prévalence de 9 % pour des huîtres
commercialisées. Pour les fruits rouges, Baert et al. (2011) retrouvent entre 7 et 34 %
d’échantillons positifs en France et en Belgique.
Ces données de prévalence, qui peuvent paraître très élevées, doivent néanmoins être
tempérées par plusieurs observations. La plus importante concerne la méthode de détec-
tion utilisée. Celle-ci est obligatoirement basée sur la mise en évidence de seulement une
petite partie (100-800 bases) du génome viral par RT-PCR, puisque les norovirus sont
difficilement cultivables. Or, s’il n’est pas discutable, sous réserve d’avoir mis en place
des contrôles de qualité rigoureux, que la présence de génome témoigne d’une pollution
virale plus ou moins ancienne dans l’échantillon, l’interprétation de la présence de génome
en termes de risque infectieux fait encore l’objet de nombreux débats. Des fragments de
génome peuvent, dans certains cas, persister très longtemps après la disparition du caractère
infectieux du virus (Gassilloud et al., 2003). Or, du fait de la difficulté de mise en place
d’une détection par culture cellulaire pour ces virus, celui-ci ne peut être contrôlé. L’autre
point concerne l’absence de méthode standardisée pour la détection de ces génomes durant
de nombreuses années. Ceci rend la comparaison des résultats de la littérature encore très
délicate. Le Comité européen de normalisation (CEN) a récemment proposé une approche
normalisée (basée sur de la qRT-PCR) pour évaluer la contamination en norovirus et virus
de l’hépatite A dans les eaux embouteillées, les fruits rouges, les salades et les fruits de mer
(AFNOR, 2013a, 2013b). Celle-ci devrait permettre une avancée significative quant à la
comparaison des données de prévalence dans les prochaines années (Boudaud et Gantzer,
2015).

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2.2. Surveillance dans les aliments

Aucune surveillance de routine spécifique aux virus n’existe à l’heure actuelle dans aucun
des aliments à risque. Il est généralement fait appel à des indicateurs de contamination
fécale ou d’hygiène des procédés pour minimiser la transmission des virus par l’eau et les
aliments. Ces indicateurs sont souvent de nature bactérienne. À titre d’exemple, seul E. coli
est recherché avant la commercialisation des huîtres. Celles-ci peuvent être commercialisées
directement si la concentration est inférieure à 230 NPP (nombre le plus probable, voir
chapitre 12)/100 g de chair et de liquide intervalvaire (CLI). Entre 230 et 4 600 NPP/100 g
de CLI, les coquillages doivent subir une purification (règlement européen 854/2004/
EC). La législation pour l’eau de distribution se focalise elle aussi sur E. coli en y associant
d’autres paramètres bactériens comme, par exemple, les entérocoques et les coliformes. Si
ces législations ont permis une importante baisse des épidémies bactériennes liées à l’eau
et aux aliments, force est de constater qu’un risque viral persiste. En fait, la présence d’un
niveau important de bactéries indicatrices de contamination fécale peut être directement
reliée à un risque de contamination virale pour l’Homme, mais leur absence n’est pas
toujours synonyme d’absence de virus infectieux. En effet, comme évoqué précédemment,
il est démontré dans la littérature que les virus entériques sont en général largement plus
résistants que les bactéries dans l’environnement ou vis-à-vis de traitements spécifiques.
L’utilisation des bactériophages d’origine fécale (phages ARN F-spécifiques, coliphages
somatiques, phages de Bacteroides fragilis) en tant qu’indicateurs de contamination fécale
pourrait apporter une information intéressante, de par leur nature virale. La Communauté
européenne a souligné en 2005 (règlement (CE) n° 2073/2005/CE) la possible intégration
d’un critère virologique à la réglementation en vigueur, notamment pour les fruits de mer,
tout en précisant que ceci ne pourrait être envisagé que lorsque des méthodes de détection
standardisées existeraient. La proposition de la méthode du CEN citée précédemment
devrait permettre de faire avancer les discussions sur ce point. Une réglementation basée
sur la détection des norovirus dans certaines matrices alimentaires pourrait alors voir le jour.

2.3. Moyens de maîtrise et bonnes pratiques d’hygiène

Le premier mode de transmission des norovirus est la transmission de personne à per-
sonne sans passer par les aliments. Il s’agit donc de promouvoir les principes généraux
d’hygiène pour l’ensemble de la population pour prévenir ce type d’infection. Certaines
études estiment qu’en moyenne un cas primaire de gastroentérite à norovirus provoque
14 cas secondaires en l’absence de conditions d’hygiène satisfaisantes (soit un taux de repro-
duction de base R0 égal à 14). L’implantation de mesures d’hygiène drastiques ramène le
R0 entre 2 et 3. À titre de comparaison, il est possible de souligner que, pour un virus à
transmission aérienne tel que le virus de la grippe pandémique de 1918 ou pour un virus
à transmission oro-fécale reconnu comme très contagieux tel que le poliovirus, les R0 sont
respectivement de 2 à 3 et de 5 à 7 (Siebenga et al., 2010).
Pour les aliments, l’application des principes de l’HACCP (voir chapitre 9) est de nature
à limiter leur contamination par les virus. La contamination peut être directement apportée
par les manipulateurs. Il s’agit donc d’appliquer les mêmes mesures de bonnes pratiques
que pour tous les microorganismes d’origine fécale. En particulier, il est important pour les
opérateurs d’être sensibilisés aux risques oro-fécaux et aux mesures d’hygiène des aliments.
Les opérateurs présentant une gastroentérite ne doivent pas manipuler des aliments.

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Pour limiter la contamination des matières premières, les recommandations sont notam-
ment de mettre en place de bonnes pratiques culturales pour les végétaux et les huîtres,
et de contrôler le niveau de pollution des eaux. Ceci inclut donc l’utilisation d’eaux de
bonne qualité pour irriguer les cultures maraîchères, pour nettoyer les surfaces en contact
avec les aliments et pour la fabrication des produits. L’utilisation d’engrais à base de boues
résiduaires de stations d’épuration des eaux usées doit elle aussi être contrôlée. La notion
de boues hygiénisées a été introduite voici de nombreuses années. Il s’agit de boues dans
lesquelles le traitement permet de rendre indétectable les parasites (œufs d’helminthes), les
bactéries pathogènes (salmonelles) et les virus (entérovirus). En France, seul ce type de boues
peut être réutilisé en agriculture sans restriction d’usage. Enfin, les zones de conchyliculture
doivent impérativement être protégées de toute contamination fécale, car les mollusques
filtrent de grandes quantités d’eau et concentrent ainsi dans leur système digestif les virus
présents dans l’eau. Il s’agit, dans ce cas, de limiter la pollution à la source en mettant
en place des stations d’épuration des eaux usées performantes et incluant, notamment,
une étape de désinfection. Des systèmes d’alerte permettant d’avertir, en temps réel, les
producteurs de coquillage de la dégradation de la qualité de l’eau en prenant en compte
les événements météorologiques sont à l’étude.
Pour certains aliments dont la contamination virale est pressentie, il existe une obligation
de traitement thermique (par exemple : les fruits de mer cuits avec des teneurs importantes
en E. coli). D’une manière générale, les traitements utilisés sur des aliments dont la pollution
virale n’a pas été maîtrisée doivent avoir démontré leur capacité virucide (pour mémoire :
abattement d’au moins 4 log10). De même, les procédures de nettoyage-désinfection des
surfaces en contact avec les aliments (voir chapitre 3) doivent être efficaces sur les virus et
régulièrement contrôlées.

3. Maladie humaine
Les virus entériques sont responsables de pathologies très diverses, les plus courantes étant
les gastroentérites (cas des norovirus, rotavirus, astrovirus et adénovirus) et les hépatites
virales (cas des virus des hépatites A et E).

3.1. Nature de la maladie : mécanisme de pathogénie

et effets sur l’Homme
Les virus entériques pénètrent par voie orale. Ils résistent au pH acide de l’estomac et
se retrouvent ainsi au niveau du tractus intestinal.
Pour les norovirus, l’incubation varie entre 10 et 50 h. Les symptômes apparaissent
brutalement. Il s’agit d’une gastroentérite aiguë caractérisée par une diarrhée et/ou des
vomissements dans plus de 70 % des cas. L’appellation anglaise de winter vomiting disease
pour les norovirus traduit bien le fait que, pour ces virus dont les épidémies sont principa-
lement observées en hiver, les vomissements constituent un signe majeur. D’autres symp-
tômes peuvent être associés comme des douleurs abdominales (51 %), des crampes (44 %),
des nausées (49 %) et éventuellement une fièvre peu élevée (32-45 %). Des biopsies du
duodénum de patients atteints de gastroentérites aiguës à norovirus permettent de mieux

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comprendre les raisons de la diarrhée. En effet, il est observé un dysfonctionnement de

l’épithélium lié à une augmentation de l’apoptose des cellules épithéliales, une altération
des protéines impliquées dans les jonctions serrées et une augmentation de la sécrétion
d’anions. Les signes cliniques durent en moyenne 2-3 jours, ce qui limite les risques de
déshydratation dans les pays industrialisés. Néanmoins, ils peuvent perdurer jusqu’à 6 jours
chez des enfants ou des personnes âgées. Il s’agit d’une pathologie autorésolutive chez les
individus sains, mais des complications peuvent être observées chez les personnes plus
fragiles (personnes âgées, avec des maladies chroniques ou immunodéprimées). La dés-
hydratation, la perturbation de l’équilibre électrolytique (hypokaliémie) et l’insuffisance
rénale sont les principales complications qui peuvent, dans de rares cas, entraîner la mort.
Les formes asymptomatiques sont nombreuses, elles sont estimées à 1/3 des cas à partir
d’études menées chez des volontaires. Le pic d’excrétion virale se situe entre 3 et 10 jours
après l’ingestion avec ensuite une excrétion moindre pouvant aller jusqu’à 3 semaines (voire
plus en cas d’immunodépression). Les infections par les norovirus touchent l’ensemble de
la population, adultes comme enfants. Néanmoins, il existe des sensibilités différentes liées
à l’hôte, en fonction de facteurs génétiques et immunitaires. C’est ainsi que les antigènes
de groupes sanguins présents au niveau des muqueuses intestinales sont importants dans
le cycle de l’infection. Un même sérotype ne peut pas infecter toutes les personnes mais
chaque personne est sensible à au moins un sérotype. Quant à l’immunité acquise, il semble
qu’elle soit de courte durée du fait de la variabilité génétique importante des norovirus.
Pour les virus de l’hépatite A et E, l’incubation est plus longue que pour les virus des
gastroentérites ; elle se situe entre 30 et 40 jours. Dans la forme classique, les symptômes
dus au virus de l’hépatite A débutent avec un syndrome pseudo-grippal et/ou des troubles
digestifs suivis d’un ictère d’environ une semaine. Ce dernier est associé à une augmentation
des ALAT (alanine amino-transférases). Une asthénie subsiste ensuite pendant plusieurs
semaines. En moyenne, les symptômes durent 2 mois. Il existe des formes à rechutes
(3-20 % des cas) et des formes cholestatiques, où le dysfonctionnement des hépatocytes
entraîne un arrêt ou une diminution de la sécrétion de bile, mais il n’existe pas de forme
chronique. Il est important de souligner que, chez les enfants, les formes asymptomatiques
prédominent (> 80 % des cas) alors que, chez les adultes, c’est la forme symptomatique
qui prédomine (> 70 % des cas). La mortalité moyenne de 0,3 % peut atteindre 2 % après
40 ans. La forme fulminante se traduisant par une altération rapide et profonde du foie
avec une atteinte de l’encéphale, est fatale dans 80 % des cas en l’absence de traitement
(transplantation hépatique). Cette forme fulminante représente pour l’hépatite A, 0,1 %
des cas sur la population globale et 1 % pour les plus de 40 ans. Dans le cas particulier du
virus de l’hépatite E, la mortalité est très élevée (10-20 %) chez la femme enceinte pour
les génogroupes I et II dans les pays endémiques.

3.2. Relations dose-réponse

La DI50 (dose qui provoque une infection chez 50 % des individus exposés) est difficile
à estimer pour les norovirus, car, ces virus étant difficilement cultivables, leurs concentra-
tions ne peuvent être estimées qu’en copies de génome. Or, le ratio « nombre de copie
de génome/nombre de virus infectieux » varie dans le temps et dans l’espace en fonction
de l’inactivation du virus. Les données de la littérature obtenues d’expériences réalisées
sur des stocks viraux purifiés à partir de selles et administrés à des volontaires font état
d’une DI50 entre 18 et 1 000 copies de génome pour le virus de Norwalk (GI.1) (Teunis

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et al., 2008). En fait, la sensibilité de l’hôte aux norovirus dépend de l’expression ou non
d’un certain type d’antigènes de la famille des groupes sanguins tissulaires (Histo-Blood
Group Antigens ou HBGA) (Huang et al., 2005). Ainsi, parmi la population la plus
sensible qui possède ces types d’antigènes, l’ingestion d’une seule particule (ou copie
de génome) est reliée à une probabilité de 0,29 (pour le génogroupe I) et 0,4 (pour le
génogroupe II) de développer une infection à norovirus (Thebault et al., 2013). Il est
donc possible d’estimer qu’un gramme de selle de personne infectée par un norovirus
peut théoriquement contaminer 10 millions d’individus. De même, un vomissement
peut potentiellement contaminer de 300 000 à 3 millions de personnes, en imaginant
que celles-ci aient été en contact.
Les aliments responsables d’épidémies contiennent entre 50 et 16 000 copies de génome
de norovirus. Des données obtenues sur des huîtres démontrent que, lors d’épidémies,
les mollusques contiennent généralement plus de 150 copies de génome/g de tissus.
D’autres études montrent qu’en moyenne les huîtres issues d’épidémies contiennent envi-
ron 1 000 copies de génome/g de tissus, alors que les lots témoins d’huîtres hors épidémie
n’en contiennent pas plus de 150 (Doré et al., 2010). Les concentrations entraînant un effet
chez l’Homme sont faibles à partir de stocks viraux « frais » mais sont plus importantes
dans les aliments. Dans ce dernier cas, les virus ont subi de nombreux stress environne-
mentaux et liés aux traitements technologiques. Il est alors probable que seule une faible
proportion des génomes détectés soit encore infectieuse.

3.3. Diagnostic et traitement médical

Le diagnostic médical d’une infection à norovirus se base d’abord sur des signes cliniques.
Il s’agit d’une gastroentérite aiguë avec comme principal symptôme une diarrhée et/ou
des vomissements. Selon Turcios et al. (2006), la présence de vomissements dans plus de
50 % des cas associée à une incubation entre 24-48 h, une durée des symptômes de 12
à 60 h et une absence de bactéries pathogènes, permet de diagnostiquer une épidémie à
norovirus avec une sensibilité (capacité à fournir un résultat positif alors même que le virus
est présent) de 68 % et une spécificité (capacité à fournir un résultat négatif alors même
que le virus est absent) de 99 %. La confirmation du diagnostic n’est possible que par
une analyse virologique des selles par une approche de RT-PCR. Ce diagnostic n’est donc
pas réalisé pour les infections communautaires (en ville). Il existe des tests d’agglutination
pour la détection rapide des antigènes de rotavirus et d’adénovirus. Ces tests ne sont pas
aussi sensibles que la RT-PCR mais, compte tenu de la forte concentration virale dans
les selles, ils permettent très rapidement (quelques minutes) d’identifier la présence de ces
virus. Ils sont donc d’un grand intérêt pour les hôpitaux, lorsqu’un diagnostic spécifique
est nécessaire.
Pour les virus des hépatites, un cas est défini par la présence d’IgM dans le sérum du
patient. L’excrétion virale dans les selles permet de détecter le virus par RT-PCR mais
celle-ci est irrégulière au cours de l’évolution de la maladie.
Dans les deux cas (gastroentérites et hépatites), les symptômes se résorbent d’eux-mêmes
chez les individus sains. Le traitement des infections par des virus entériques est donc
globalement basé sur un traitement symptomatique. Classiquement, une diarrhée virale se
traite par la rééquilibration hydro-électrolytique soit par voie orale, soit par voie parenté-
rale. Un vaccin est disponible pour le virus de l’hépatite A et les rotavirus. Un vaccin est
à l’étude pour les norovirus.

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3.4. Épidémiologie
La surveillance de certaines infections à virus entériques peut être réalisée en France par
au moins deux moyens. Le premier concerne une surveillance globale des gastroentérites
aiguës qui est réalisée par le réseau Sentinelles depuis 1990 (voir chapitre 13). Les méde-
cins généralistes volontaires appartenant à ce réseau renseignent chaque semaine tous les
cas de gastroentérites sur un site sécurisé. Cela permet de suivre en temps réel l’évolution
des épidémies dans le temps et dans l’espace. D’autres pathologies comme la grippe sont
surveillées de la même manière. Ainsi, chaque année, l’épidémie hivernale de gastroentérite
(principalement due aux rotavirus chez les enfants et aux norovirus dans la population
générale) est observée sur le territoire français.
Le deuxième moyen de surveillance concerne plus spécifiquement les aliments, il s’agit
de la déclaration obligatoire de toutes les TIAC. Les épidémies sont référencées au niveau
de l’InVS (Institut de veille sanitaire) et la nature du virus est identifiée au niveau du CNR
(Centre national de référence) virus entériques. En cas de suspicion de TIAC, les échantil-
lons de selles sont envoyés au CNR virus entériques et une enquête est déclenchée. Celle-ci
est prise en charge conjointement par la CIRE (Cellule interrégionale d’épidémiologie) et
l’ARS (Agence régionale de santé). En cas d’implication des coquillages, les échantillons
sont analysés au Laboratoire national de référence (LNR) pour le contrôle des contami-
nations bactériennes et virales des mollusques bivalves de l’Ifremer, ou au laboratoire de
sécurité des aliments de l’Anses.
Au niveau européen, les informations sont collectées depuis 2007. Un rapport conjoint
de l’ECDC (European Centre for Disease Prevention and Control créé en 2005 – Stockholm,
Suède) et de l’EFSA (European Food Safety Authority créée en 2002 – Parme, Italie, voir
chapitre 8) rapporte les épidémies d’origine alimentaire. Il est relativement délicat de relier
un aliment avec une faible pollution virale à un effet sur la population, d’abord parce que
l’épidémie hivernale (d’origine non alimentaire) masque en grande partie ces cas, ensuite
parce que les symptômes restent souvent bénins et ne nécessitent donc que rarement
une consultation chez le médecin, et enfin parce que les critères pour établir le lien sont
relativement lourds à mettre en place (voir chapitre 1). En effet, il faut souligner qu’une
épidémie est reliée à un agent pathogène uniquement si l’agent en question est détecté à la
fois chez le patient et dans l’aliment ou si l’agent est détecté chez le patient et qu’un lien
épidémiologique est démontré avec l’aliment en question. Ceci n’est pas toujours facile à
démontrer en fonction du type d’aliment en cause.
Dans le rapport de 2013 de l’ECDC et de l’EFSA, il ressort qu’entre 2008 et 2011,
les norovirus ont été la 2e cause de TIAC après les salmonelles en Europe. Dans celui
de 2015, ce sont les norovirus qui constituent la première cause de TIAC devant les
salmonelles. Aux États-Unis, les norovirus constituent la première cause de TIAC depuis
plusieurs années (Hall et al., 2013). Il est donc actuellement parfaitement démontré que
les norovirus constituent une cause majeure de TIAC. En France, les données fournies
par l’InVS (2011) à partir des déclarations obligatoires de 2011 montrent que les virus
représentent la cinquième cause de foyers de TIAC (7 % des foyers) après l’entérotoxine
staphylococcique (33 %), les salmonelles (17 %), Bacillus cereus (17 %) et Clostridium
perfringens (11 %).
Comme déjà évoqué, la consommation de fruits de mer est une cause importante mais,
en 2011, une forte progression d’origines plus diverses comme des baies (fruits rouges)
et des aliments mélangés ou servis en buffet a été constatée en Europe (EFSA et ECDC,
2013). Des épidémies liées à l’eau de consommation ont aussi été décrites. Elles sont
moins fréquentes, mais lorsqu’elles sont identifiées, elles touchent généralement un grand

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nombre de personnes. Dans le cas particulier du virus de l’hépatite E, des cas cliniques
ont été associés à la consommation de figatelles (saucisses séchées à base de foies de porc
crus) en 2009 en France.
Parmi les endroits où les épidémies sont les plus fréquemment observées, il est possible
de distinguer les établissements de restauration (hôtels, restaurants, traiteurs), de soins (à
domicile ou hôpital) ou de résidence (crèches, maisons de retraite, prisons, écoles). Les
norovirus provoquent aussi fréquemment des épidémies lors des croisières, à tel point
qu’un des termes anglais pour nommer les norovirus est « cruise ship virus », littéralement
le « virus des croisières ».
On peut rappeler que, comme pour la plupart des agents responsables de gastroentérite,
le premier mode de transmission des norovirus est la transmission de personne à personne
(> 50 %). C’est d’ailleurs ce mode de transmission qui est à l’origine de l’épidémie hiver-
nale annuelle. La transmission par l’eau et les aliments arrive en deuxième position (Hall
et al., 2013). Pour ces épidémies, le pic peut être confondu avec le pic hivernal classique
ou être décalé dans le temps en fonction des aliments en cause (Wang et Deng, 2012).
90 % des cas cliniques dus aux norovirus sont provoqués par le génogroupe II et environ
10 % par le génogroupe I. Le génogroupe IV est plutôt rare. Ils infectent l’Homme toutes
classes d’âge confondues. Parmi les norovirus du génogroupe II, ce sont les souches virales
du génogroupe II.4 qui prédominent très largement (environ 60-70 % des cas). Les virus
du génogroupe II.3 sont les seconds (environ 10 %) alors que les autres génogroupes ne
représentent pour l’instant jamais plus de 5 % des cas.

4. Conclusion

Les virus entériques à transmission féco-orale constituent un danger spécifique à prendre

en compte dans les industries agroalimentaires. Ils présentent une survie et une résistance
aux traitements généralement supérieures à celles des bactéries végétatives utilisées comme
indicateurs d’efficacité de traitement ou d’hygiène des procédés. Des méthodes de quantifi-
cation des norovirus et du virus de l’hépatite A dans les matrices alimentaires par RT-qPCR
seront normalisées dès 2017. Elles permettront sans nul doute un meilleur suivi de ce
type d’infection et surtout une meilleure surveillance de la pollution virale dans certains
aliments à risque (fruits de mer, fruits rouges…). Il s’agit essentiellement d’aliments crus,
car la chaleur est un élément clé de l’inactivation des virus. Il n’y a pas d’immunité à long
terme vis-à-vis des norovirus, vraisemblablement du fait de la grande variabilité génétique
de ces virus. En fonction des modifications génétiques qui peuvent apparaître, le niveau
et l’intensité des épidémies peuvent varier. Ainsi, au cours de l’année 2002, la morbidité
et la mortalité dues aux norovirus ont brutalement augmenté. L’une des raisons identifiées
a été la modification cette année de la souche prédominante qui n’avait pas vraiment
évolué depuis 1995-1996. Cette nouvelle souche appelée Farmington Hills est devenue
majoritaire partout dans le monde causant des épidémies en dehors des périodes hiver-
nales, notamment en Europe. Ce scénario s’est reproduit en 2004-2005 avec l’apparition
d’un nouveau variant (le virus Hunter) en Océanie. C’est ainsi que, périodiquement, de
nouveaux variants viraux apparaissent et provoquent des pandémies qui se traduisent par
une augmentation du nombre de cas et/ou de la gravité des symptômes. Actuellement, des
souches du génogroupe GII.17 semblent émerger en Asie.

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