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Revista internacional de manejo de plagas vol. 56,

núm. 2, abril­junio de 2010, 103­107

Oiketicus kirbyi (Lepidoptera, Psychidae), una plaga clave en los huertos de aguacate peruano

a b
Departamento de Entomología, Universidad Purdue, West Lafayette, IN 47901, EE. UU.; Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad
Privada Antenor Orrego, Trujillo­Peru´

(Recibido el 6 de mayo de 2009; versión final recibida el 13 de julio de 2009)

En los últimos años, el gusano de bolsa Oiketicus kirbyi (Guilding) se ha convertido en una plaga de creciente importancia en los huertos de aguacate
peruano. Un estudio realizado en seis huertos comerciales evaluó la ecología y el daño alimentario causado por los gusanos de bolsa en el aguacate
en la costa sur de Perú. En marzo de 2009, la población de individuos vivos en diferentes lugares consistía en estadios larvarios del segundo al sexto.
La proporción de sexos en la generación anterior de gusanos de bolsa (los padres de las larvas) estaba sesgada hacia las hembras, y la tasa de
mortalidad era mayor para las hembras que para los machos. El porcentaje de hembras apareadas varió entre 76,7 y 99,1% y disminuyó cuando la
proporción de machos era baja. El daño causado por las larvas del gusano de bolsa generalmente resulta de la defoliación, pero en el caso de O. kirbyi
en aguacate, la presencia de larvas en los frutos se asoció con imperfecciones que limitan la comerciabilidad de los frutos; por lo tanto, los gusanos de
bolsa causan pérdidas económicas directas a los productores de aguacate. Se necesitan estudios futuros para evaluar el momento de aparición de las
larvas con miras a prevenir una infestación generalizada mediante la dispersión de gusanos neonatos.

Palabras clave: aguacate; gusano de bolsa; sincronía del desarrollo; generaciones discretas; éxito de apareamiento femenino

1. Introducción
Las generaciones se caracterizan por la sincronía del desarrollo y el
Los gusanos de bolsa (Lepidoptera: Psychidae) son plagas importantes predominio de una etapa de la vida en un momento dado. Ningún
de cultivos tropicales (Barbosa 1993). Los rasgos de la historia de estudio ha evaluado la variación espacial en la fenología de ningún
vida que contribuyen al estatus de plaga de los gusanos de bolsa gusano de bolsa tropical, por lo que aún se desconoce si las
incluyen una alta fecundidad y una marcada polifagia (Rhainds et al. 2009). poblaciones están sincronizadas o no a escala regional. Comprender
Una de las especies más grandes y fecundas es Oiketicus kirbyi la fenología de los gusanos de bolsa es fundamental para predecir el
(Guilding), un gusano de bolsa originario de América del Sur que se momento del daño causado por las larvas.
alimenta de plantas pertenecientes a más de 40 familias (Rhainds et
al. 2009). Varias de las plantas alimenticias del gusano de bolsa son Los gusanos de bolsa tienen una historia de vida inusual
cultivos económicamente importantes: banano (Stephens 1962), caracterizada por: (1) desarrollo larvario completo dentro de una bolsa
plátano (Ponce et al. 1979), cítricos (Gravena y de Almeida 1982), cerrada hecha de seda y material vegetal (la construcción de la bolsa
eucalipto (Campos Arce et al. 1987) y palma aceitera (Rhainds). y se inicia en los primeros estadios y la bolsa se agranda progresivamente
otros 1996). a medida que las larvas crecen ), (2) dispersión por los neonatos en
La presencia de O. kirbyi en las hojas de aguacate, Persea hilos de seda, (3) fijación firme de la bolsa a la planta huésped antes
americana, ha sido documentada recientemente en Perú (USDA­ de la pupación, (4) neotenia de hembras larviformes (sin alas y patas
APHIS 2006), pero el estatus de plaga del gusano de bolsa aún no extremadamente reducidas) y (5) oviposición por hembras apareadas
está claro. El daño causado por los gusanos de bolsa generalmente dentro de su caja pupal (Rhainds et al.
resulta de la defoliación por parte de las larvas (Rhainds et al. 2009).
Las larvas también dañan ocasionalmente la capa exterior de los 2009). Debido a que las hembras se reproducen dentro de su bolsa,
frutos (Villanueva et al. 2005), causando pérdidas económicas los gusanos de bolsa son ideales para cuantificar variables
directas. Los frutos del aguacate están presentes en el árbol hasta demográficas para estudios de dinámica poblacional, por ejemplo,
por ocho meses (Hofshi 2003) y, por lo tanto, están potencialmente proporción de sexos en las etapas de pupa y adulto, éxito del
expuestos a la alimentación de las larvas de O. kirbyi durante un largo apareamiento de las hembras y fecundidad (Rhainds et al. 1999).
período. Debido a que las bolsas de pupas se acumulan con el tiempo en las
Las poblaciones de gusanos de bolsa tropicales exhiben plantas hospedantes, también es posible evaluar variables
generaciones superpuestas (Hardenberg 1917; Kozhanchikov 1969) demográficas de generaciones anteriores (parentales) de gusanos de bolsa.
o discretas (Rhainds et al. 1995, 1999; Turner 1997). Las generaciones Este estudio evalúa aspectos de la fenología y demografía de O.
superpuestas se caracterizan por la asincronía en el desarrollo y la kirbyi en huertos comerciales de aguacate en Perú, y evalúa el daño
ocurrencia simultánea de varias etapas de la historia de la vida, alimentario causado por las larvas.
mientras que las generaciones discretas

*Autor correspondiente. Correo electrónico: [email protected]

ISSN 0967­0874 impreso/ISSN 1366­5863 en línea

2010 Taylor y Francis
DOI: 10.1080/09670870903180145
http://www.informaworld.com
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104 M. Rhainds y JC Cabrera – La Rosa

2. Materiales y métodos
hojas distribuidas dentro del dosel de la planta entre 0,5
El estudio se realizó en marzo de 2009 en seis y 2,0 m sobre el suelo. Cada fruta en el diferente
Huertos comerciales de aguacate (cultivar Hass) ubicados árboles (N = 253 en total) fue examinado para determinar la
en la costa sur del Perú entre el Océano Pacífico número de larvas y imperfecciones.
y los Andes. Los huertos estaban ubicados en el Los análisis estadísticos se realizaron utilizando SAS (SAS
Desierto de Atacama a 200 km de Lima. Los árboles estaban Institute Inc., Cary, Carolina del Norte). El número de individuos en
3 a 5 años y plantados a una densidad de 412/ha. Cinco cada estadio se comparó para diferentes sitios utilizando
Los huertos se encontraban a 50 km de Chincha­Alta (13.258S, ANOVA seguido de la prueba de Student­Newman­Keul
76.078W), y un huerto fue ca. 10 kilómetros al oeste de (SNK), así como análisis de partición de varianza (proc
Chilca (12.528S, 76.748W). El área de estudio es muy seca, mezclado). Se utilizó la prueba t pareada para comparar el número
con una precipitación media anual inferior a 20 mm. Árboles de machos y hembras muestreados en diferentes sitios, así como
Se riegan con agua bombeada de 5 a 80 m de profundidad. como la mortalidad entre hombres y mujeres. Regresión
pozos y distribuidos por los huertos con micro El análisis se utilizó para evaluar el número promedio de
aspersores (Hofshi 2003). larvas por hoja o por fruto en diferentes árboles en relación
Entre 79 y 102 bolsas con larvas vivas con el número de imperfecciones de cada fruto. El
fueron recolectados de cada sitio. Las larvas fueron eliminadas número de imperfecciones en frutos infestados con diferentes
de sus bolsas y medido con precisión de 0,1 cm. En El número de larvas se comparó mediante ANOVA.
Además, entre 61 y 303 bolsas de individuos de seguido por SNK. Los datos fueron transformados en arcoseno.
la generación anterior (aquí designada como parental (proporción de pupas muertas o hembras apareadas) para reducir
bolsas) fueron recolectadas en cada sitio. Las bolsas de los padres heterogeneidad en la varianza.
Se diseccionaron longitudinalmente con tijeras para determinar
su contenido. Los individuos fueron clasificados según
al sexo, la supervivencia de las pupas y el éxito del apareamiento de las hembras
3. Resultados
(Rhainds et al. 2008, Tabla 1). Porque las larvas vivas eran
escaso en uno de los lugares, mediciones de larvas 3.1. Fenología de las poblaciones de O. kirbyi.
se realizaron en individuos recolectados de cinco Las poblaciones vivas de O. kirbyi muestreadas en cinco
solo huertos. Los huertos de aguacate constaban de 480 larvas y dos huevos.
Las larvas pasan por ocho (machos) y nueve. masas; así, el 99,6% de los individuos se encontraban en estado larvario.
(hembras) estadios durante un período de desarrollo que escenario. Las larvas muestreadas en diferentes lugares variaron en
excede los 150 días (Campos Arce et al. 1987). las larvas longitud entre 0,3 y 2,0 cm, lo que indica que
se clasificaron por estadio utilizando el siguiente umbral se encontraban en las fases temprana o media de su desarrollo
clases de tamaño: Estadio II: larva de 43 mm de largo. Estadio III: (estadios dos a seis, en relación con nueve estadios larvarios
44 milímetros. Estadio IV: 47 mm. Estadio V: 410 mm. estadio durante todo el período de desarrollo; Campos Arce
VI: 414 mm (Campos Arce et al. 1987). no primero et al. 1987). El número de larvas en cada estadio varió
(50,2 mm de largo) o séptimo (42,2 mm de largo) estadio en diferentes sitios (F = 11,57; gl = 4, 475; P = 0,0001)
fueron encontrados en el momento del muestreo. (Figura 1), aunque la estimación del parámetro covariable
Se muestrearon treinta árboles en un huerto orgánico. fue considerablemente menor entre sitios (0,091) que
fuertemente infestado por O. kirbyi (sitio 1 en la Tabla 1). Para dentro de los sitios (efecto residual de 0,853), es decir, variación en
cada árbol, el número de larvas se registró en 25 El tamaño larval entre sitios representó sólo el 10,7% del

Cuadro 1. Variables demográficas en generaciones parentales de poblaciones de Oiketicus kirbyi muestreadas en seis cultivos comerciales de aguacate.
huertas en la costa sur del Perú.

Parámetros demográficos

Ubicación Gestión Hembras/Machos Mortalidad femenina1 Mortalidad masculina1 Hembras apareadas2

Near Chincha, 1 Orgánico 1,18 0,348 0,216 0.991

Near Chincha, 2 Convencional 1,91 0,235 0,087 0.861
Near Chincha, 3 Convencional 2,60 0,338 0,280 0,767
Near Chincha, 4 Convencional 2,05 0,317 0,200 0,929
Near Chincha, 5 Convencional 2,62 0,088 0,077 0.903
Cerca de Chilca, 6 Convencional 2,19 0,043 0,019 0.901
Media + SE 2,09 + 0,22 0,228 + 0,054 0,146 + 0,041 0,892 + 0,030

Notas: Los criterios utilizados para evaluar las variables se describen en la Tabla 1 de Rhainds et al. (2008). Los sitios estaban ubicados cerca de Chincha­Alta (13.258S,
76,078W; N = 5) o Chilca (12.528S, 76.748W; N = 1). Se aplicaron insecticidas tres o más semanas antes del muestreo en huertos convencionales,
mientras que en el huerto orgánico no se aplicó ningún insecticida.
1
La mortalidad durante la etapa de pupa se evaluó utilizando la relación entre el número de individuos que sobrevivieron durante la etapa de pupa dividido por
el número total de individuos que entraron en la etapa de pupa (incluidos los individuos que murieron como pupas).
2
El éxito de apareamiento de las hembras se evaluó utilizando la relación entre el número de hembras apareadas dividido por el número total de hembras que ingresaron
la etapa adulta (incluidas las hembras que no se aparearon cuando eran adultas).
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variación total (análisis de partición de varianza). El último resultado fueron descartados. La proporción de sexos estuvo consistentemente
sugiere que las poblaciones de gusanos de bolsa exhiben un nivel sesgada hacia las mujeres en diferentes ubicaciones (t5 = 5,80, P =
relativamente alto de sincronía en el desarrollo. Por ejemplo, la 0,002) y las mujeres superaron en número a los hombres por un
diferencia de intervalo entre las ubicaciones donde las larvas eran en factor de 1,18 a 2,62 (Tabla 1). La mortalidad de pupas fue mayor en
promedio más jóvenes (sitio 1: estadio 3,71 + 0,10) y aquellas donde las hembras que en los machos (t5 = 3,85, P = 0,012) y varió mucho
eran mayores (sitio 3: estadio 4,46 + 0,11) (Figura 1) fue de ca. 10 en diferentes sitios (Tabla 1). Aunque no se evaluó la causa de la
días (Tabla 1 en Campos Arce et al. 1987), un período de tiempo mortalidad para los gusanos de bolsa individuales, el parasitismo por
corto en relación con todo el período de desarrollo larvario (4150 especies desconocidas (predominantemente parasitoides dípteros)
días; Stephens 1962, Campos Arce et al. 1987). fue, con diferencia, el factor de mortalidad más prevalente. La
proporción de hembras apareadas varió entre 76,7 y 99,1% en
Los gestores de plagas en diferentes huertos informaron que los diferentes sitios (Tabla 1) y se correlacionó negativamente con la
gusanos neonatos emergen de su bolsa materna desde diciembre proporción de hembras por macho (Figura 2).
hasta finales de febrero, y que las larvas pupan a partir de agosto.
Estas observaciones sugieren que O. kirbyi experimenta una
generación por año en el aguacate, con una emergencia de larvas
que dura tres meses. La edad estimada de las larvas muestreadas 3.3. Daños asociados con la presencia de O. kirbyi en los frutos de
en diferentes huertos, basada en mediciones de la longitud corporal aguacate. En todos
(un rango de longitud de las larvas entre 0,2 y 2,0 mm indica que las los huertos se observaron frutos con imperfecciones y, por lo tanto,
larvas tienen entre 20 y 120 días; Tabla 1 en Stephens 1962), apoyó no aptos para el mercado de exportación. Se tomaron muestras de
las observaciones realizadas por gestores de plagas que las larvas un total de 253 frutos en 30 árboles en una granja orgánica
emergen durante un largo período. fuertemente infestada con gusanos de bolsa (sitio 1 en la Tabla 1).
De estos 253 frutos, 33 estaban infestados por larvas de gusano de
bolsa (13,0%). El número promedio de imperfecciones por fruto en
diferentes árboles (N = 30) se correlacionó positivamente con el
2
número de larvas por fruto (r = 0,459, P = 0,0001) pero no por hoja (r
3.2. Variables demográficas de las poblaciones de O. kirbyi Se 2
= 0,013, P = 0,548). El número de imperfecciones en frutos
recolectaron un total de 918 bolsas parentales en diferentes huertos. individuales (N = 253) aumentó con el número de larvas presentes
Todas las bolsas pertenecían a la generación anterior, excepto dos en el fruto (Figura 3). Un análisis separado de frutos no infestados
que contenían huevos vivos. Las bolsas de más de 1 año fueron por larvas (N = 220) indicó que el número de imperfecciones era 10
reconocidas por su apariencia general, color grisáceo y desgaste por veces mayor cuando al menos un fruto del mismo árbol estaba
la intemperie; estas bolsas infestado por larvas en comparación con árboles sin larvas en los
frutos (Figura 3). .

4. Discusión

El aguacate se ha convertido en un producto agrícola cada vez más

importante en Perú: la producción para el mercado de exportación
se ha multiplicado por 40 entre 1999 (450 millones de toneladas) y
2005 (18 020 millones de toneladas) [http://www.avocadosource.com/
mundo2.asp; consultado el 29 de abril de 2009]. Entrevistas con
productores en las seis

Figura 1. Número de larvas de Oiketicus kibryi de diferentes estadios en cinco

huertos comerciales de aguacate en la costa sur de Perú en marzo de 2009. El
estadio se determinó con base en la longitud de las larvas (Tabla 1 en Campos
Arce et al. 1987). La posición relativa del superíndice de letras representa el
valor medio en diferentes sitios. Las gráficas con superíndices de letras diferentes
son significativamente diferentes (ANOVA seguido de la prueba de Student
Newman Keuls, P = 0,05). La ubicación, el manejo y las variables demográficas Figura 2. Relación entre el éxito del apareamiento de las hembras y la proporción
en diferentes sitios se resumen en la Tabla 1. de sexos de seis poblaciones de Oiketicus kirbyi muestreadas en huertos
comerciales de aguacate en la costa sur del Perú.
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106 M. Rhainds y JC Cabrera – La Rosa

Los insecticidas no son una opción de manejo viable contra los

gusanos del saco durante gran parte del año. Los árboles de
aguacate no se pueden tratar antes de la cosecha y los gusanos
encerrados en sus bolsas están físicamente protegidos de los
insecticidas de contacto. Por lo tanto, la recolección manual de
gusanos de bolsa es una medida de control importante, especialmente
durante el intervalo posterior a la formación de la bolsa de pupa. El
momento de emergencia de los estadios tempranos es un evento
fenológico crítico en términos de manejo de plagas porque la
dispersión entre árboles por larvas en globo ocurre poco después de
Figura 3. Número de perforaciones de alimentación en frutos de aguacate la emergencia (Rhainds et al. 2009), por lo que es imperativo
con diferente número de larvas de Oiketicus kirbyi (izquierda) o en frutos no
infestados en árboles con o sin frutos infestados con larvas (derecha). Las recolectar bolsas antes del inicio de aparición de larvas. La alta
barras superíndices con letras diferentes son significativamente diferentes fecundidad de las hembras (alrededor de 5 000 huevos; Rhainds et
(ANOVA seguido de SNK). al. 2009) implica que la recolección manual de 500 bolsas que
contienen huevos equivale a prevenir la aparición y propagación de
2,5 millones de larvas en huertos de aguacate. Obtener estimaciones
Los huertos comerciales visitados durante el curso de este estudio confiables relacionadas con el inicio y la duración de la emergencia
indicaron que O. kirbyi es una plaga clave del aguacate en el sur del de las larvas en múltiples lugares es la necesidad más apremiante
Perú. Se observaron frutos dañados por larvas (ver más abajo) en para mejorar el manejo de O. kirbyi en huertos de aguacate.
todos los lugares, y estos frutos no son aptos para el mercado de
exportación. Además, en cada huerto se empleó una cantidad
significativa de mano de obra para eliminar manualmente las larvas, Al igual que con otras especies de gusanos de bolsa (Rhainds
especialmente antes de la cosecha, cuando no se pueden aplicar et al. 2009), una proporción significativa de hembras de O. kirbyi no
insecticidas. La gravedad de los daños causados por las larvas del se aparean cuando son adultas y, por lo tanto, mueren sin producir
gusano de bolsa, combinado con el aumento de las áreas de cultivo descendencia (Tabla 1). La incidencia de hembras no apareadas
de aguacate en los últimos años, hacen de O. kirbyi una plaga de aumenta con la proporción de hembras a machos (Figura 2), lo que
importancia emergente en los huertos de aguacate peruano. sugiere que el bajo éxito de apareamiento de las hembras se asocia
con una disponibilidad limitada de machos. La interrupción del
Nuestro estudio proporciona la primera información científica apareamiento de las hembras utilizando altas dosis de feromona
publicada sobre O. kirbyi como una plaga clave del aguacate. La sexual (Rhainds et al. 1994) puede eventualmente implementarse
asociación positiva entre el número de imperfecciones en los frutos y como una estrategia de manejo para controlar O. kirbyi, como se ha
la abundancia de larvas (Figura 3) reveló que estas imperfecciones demostrado para el gusano Thyridopteryx ephemer­aeformis
son el resultado de la alimentación de las larvas, es decir, los gusanos (Haworth) (Klun et al. 1986).
de bolsa reducen la comerciabilidad de los frutos y, por lo tanto, La mortalidad durante la etapa de pupa es significativamente
causan pérdidas económicas directas a los productores de aguacate. mayor para las hembras que para los machos de O. kirbyi (Tabla 1).
En árboles donde al menos una larva estaba presente en los frutos, Este es un atributo favorable de la dinámica poblacional porque la
el número de perforaciones de alimentación fue alto incluso en frutos muerte prereproductiva de las hembras reduce directamente el
no infestados (Figura 3), lo que sugiere que las larvas se mueven número de larvas en la generación siguiente. La mortalidad femenina
entre los frutos durante su desarrollo o que algunos árboles son más fue variable, fluctuando entre 55 y 430% en diferentes sitios (Tabla
susceptibles al daño de los frutos. . 1). Aunque no se evaluó la causa de la mortalidad de los gusanos
La falta de una relación positiva entre la densidad promedio de larvas de bolsa individuales, el parasitismo fue, con diferencia, el factor de
por hoja o por fruto en diferentes árboles sugiere que una alta mortalidad más prevalente. El control biológico de los gusanos de
densidad de gusanos de bolsa per se no está necesariamente bolsa se puede mejorar recolectando bolsas de pupas de huertos
asociada con una alta incidencia de daño al fruto. Aún queda por con un alto nivel de parasitismo, confinando estas bolsas en jaulas
investigar la alimentación de O. kirbyi a partir de las hojas y frutos del de malla y colocando las jaulas en huertos para permitir la aparición
aguacate para comprender mejor los factores asociados con el daño de parasitoides adultos. Las bolsas recolectadas en huertos con una
a los frutos. alta incidencia de parasitismo pueden transferirse a huertos donde el
Las poblaciones de O. kirbyi en aguacate en la costa sur de Perú nivel de mortalidad es bajo, para aumentar la actividad beneficiosa
se caracterizaron por generaciones no superpuestas y un nivel de los parasitoides.
relativamente alto de sincronía de desarrollo, con una mayoría
(99,6%) de individuos en la etapa larvaria (segundo a sexto estadio).
durante el estudio (Figura 1). Estos resultados corroboran las
observaciones realizadas por los gestores de plagas de que O.
Agradecimientos La
kirbyi tiene una generación por año en el aguacate, la pupa ocurre
asociación de productores de aguacate del Perú (PRO HASS) aportó
después de agosto y los neonatos emergen de su bolsa materna
fondos parciales para el estudio. El personal de diferentes huertos
durante un período de tres meses entre diciembre y febrero. ayudó mucho en la recolección de gusanos de bolsa. Agradecemos
a L. Murdock y M. Jervis por revisar versiones anteriores del
manuscrito.
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Revista Internacional de Manejo de Plagas 107

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