Boletn del Museo de Entomologa de la Universidad del Valle.

6(1):1-6, 2005 1

EFECTO DEL CRIADERO SOBRE LA DURACIN DEL CICLO DE VIDA Y PRODUCTIVIDAD

DE Anopheles albimanus WIEDEMANN (DIPTERA: CULICIDAE)

Ranulfo Gonzlez Obando

Universidad del Valle. Departamento de Biologa. Grupo de Investigaciones Entomolgicas (GIE). Cali,
Colombia; correo electrnico: [email protected]

RESUMEN
Se evalu el efecto de factores inherentes al criadero en la reduccin o abundancia de An. albimanus. Para
esto se determin el ciclo de desarrollo preimagal en dos estanques de cra de peces, la tabla de vida
horizontal as como la produccin de adultos por tipo de criadero. En laboratorio, en promedio, el desarrollo
desde larvas de primer estadio hasta adulto fue de 11.5 das en promedio, diferente al obtenido en las
condiciones de campo, 13 y 15 das en los estanques 1 y 2, respectivamente. Los datos de campo indicaron
que entre los dos estanques hubo diferencias con respecto a la tasa de supervivencia y al tiempo total de
desarrollo.

Palabras claves: Criaderos, Anopheles, depredadores, Tablas de vida.

SUMMARY
The effect of factors related to the breeding site, in terms of decreases and increases of An. albimanus was
evaluated. In order to pursue this, the following information was collected: the preimagal developing cycle in
two fish breeding ponds (I and II), the horizontal life table and the production of adults per breeding type.
Under laboratory conditions, the development from first stage larvae to adult, took in average 11.5 days
average, yet, in field conditions it was 13 and 15 days in the breeding ponds I and II respectively. Field data
showed that there were differences in terms of survival rate and total development time, between the two
ponds.

Key words: Breeding , Anopheles, depredator, Table of life.

INTRODUCCIN las principales caractersticas de la mortalidad

especfica por edades y es punto de partida para
Anopheles albimanus es considerado como un establecer parmetros poblacionales y as evaluar las
vector primario de malaria en las Amricas caractersticas de la poblacin en estudio
(Fleming 1986). Dada su importancia mdica ha (Rabinovich 1978). Para la elaboracin de por lo
sido necesario profundizar en el conocimiento de menos una tabla de vida temporal o vertical de una
su bionoma, en especial sobre la ecologa de sus especie, es importante el conocimiento de la duracin
criaderos, para detectar factores vulnerables que de los diferentes estadios de desarrollo.
permitan utilizar esta informacin en la
planificacin de medidas de control. La duracin del ciclo en An. albimanus bajo
condiciones naturales es poco conocida. Henderson
Esta especie se reproduce en una gran diversidad (1948) estim que en las condiciones de Puerto Rico
de hbitats acuticos (Faran 1980). La calidad del el desarrollo de los estados preimagales tiene un
agua va desde clara a moderadamente turbia, rango de 7-9 das en verano y 21 das en invierno.
puede ser salobre o fresca, relativamente limpia o Shelton (1973) en laboratorio, encontr que los
con moderada polucin. La vegetacin en sus estados de larva y pupa a temperaturas entre 20-29 oC
criaderos es diversa (Faran 1980; Frederickson se desarrollan en 7 a 15 das, mientras que entre 12-
1993; Zetek 1920; Kumm y Zuiga 1942; Arnett 15 oC no se desarrollan. Salas et al. (1993)
1947; Savage et al. 1990; Mekuria et al. 1990). determinaron que independientemente de la
temperatura, la calidad del alimento influye tanto en
En el estudio de la dinmica poblacional de una la supervivencia como en el tiempo de desarrollo. A
especie es importante la realizacin de tablas de partir de 19 tipos de alimentos probados se encontr
vida, ya que ellas representan en forma numrica
2 Gonzlez, Criaderos de Anopheles albimanus

que la duracin promedia del estado larval poda Para establecer la comparacin con los datos
variar entre 8.62 y 16.66 das. obtenidos por Shelton (1973) estos fueron analizados
numricamente para determinar la constante trmica
El efecto de factores inherentes al criadero, puede de desarrollo y el umbral mnimo de desarrollo.
reflejarse en la reduccin o abundancia de una
especie de mosquito. Estos factores, en las La tabla de vida horizontal en condiciones de campo
condiciones de ciertos criaderos pueden verse se construy a partir de datos obtenidos en dos
limitados a temperatura, disponibilidad de recipientes plsticos de 70 cm de altura por 45 cm de
alimento, relacin con patgenos y depredadores dimetro, colocados en dos estanques diferentes (dos
y caractersticas de la vegetacin litoral. Con el por estanque). La base y parte de los lados fue
fin de determinar si el tipo de criadero (campo) reemplazada por tela organdis la cual evitaba la
influye en el tiempo de desarrollo y la mortalidad entrada de depredadores; la tapa fue modificada para
de este vector de malaria, se evalu su ciclo de facilitar la captura de los adultos emergidos y evitar
desarrollo en dos estanques, la tabla de vida la oviposicin de otros mosquitos. Cada recipiente
horizontal as como la produccin de adultos por fue sumergido en la zona litoral del estanque y
tipo de criadero (estanque). sujetado con alambres en un poste de madera,
dejando aproximadamente 10 cm sobre la superficie
MATERIALES Y MTODOS del agua. Para facilitar la alimentacin de las larvas
se adicion gramneas y algas propias de cada
El estudio fue realizado en dos estanques, estanque. En cada ensayo se utilizaron 100 larvas por
ubicados en la provincia de Coln, corregimiento repeticin, de aproximadamente tres horas de
de Mara Chiquita de la Repblica de Panam, nacidas. A partir del siguiente da se hicieron
durante el primer semestre de 1989. Segn los observaciones diarias sobre la supervivencia y
datos de la estacin metereolgica de Portobelo, duracin de cada nstar, para esto se retiraban
esta rea tiene una precipitacin promedio anual provisionalmente todas las larvas en otro recipiente.
de 4.041 mm y una temperatura promedio de 26
o
C y se clasifica en una zona de vida de Bosque Los datos obtenidos fueron comparados mediante a
muy hmedo tropical (Tosi 1971). Los estanques un anlisis de varianza y clculos de supervivencia
tenan una dimensin aproximada de 25x55 m y diaria, duracin del ciclo y expectativa de vida por
30x60 m (Estanques 1 y 2, respectivamente) y edad. Para el clculo de la duracin de cada instar se
eran propiedad de la Escuela Vocacional Basilio ajustaron los datos segn la probabilidad de que
D. Lakas. Estos estanques reciban agua larvas de edad X sobrevivan hasta la siguiente (X+1).
permanente de la quebrada Merceditas y estaban Para la tabla de vida se sigui el mtodo de Dublin et
destinados a la cra de tilapia (Oreochromis al. descrito por Rabinovich (1978).
mossambicus) y carpa comn (Cyprinus carpio)
pero en el momento del experimento estaban en El experimento de productividad de adultos se realiz
relativo abandono y con poco o ningn pez. La en el mismo tipo de recipiente anteriormente descrito,
duracin del ciclo y mortalidad fue comparada pero con el fondo totalmente abierto para facilitar su
con datos obtenidos bajo condiciones del colocacin directa en el fondo de la zona litoral, sin
insectario (28 oC y 80% de H R) de la considerar la eliminacin de posibles depredadores
Universidad de Panam. que se encontraran en ese momento en el sitio
seleccionado. En cada estanque se escogieron cuatro
Los huevos para todos experimentos, fueron sitios, A, B, C y D (uno por cada lado del estanque) y
obtenidos de una colonia de An. albimanus del en cada recipiente se colocaron 200 larvas de primer
Laboratorio Conmemorativo Gorgas. El ciclo de estadio. Las observaciones fueron realizadas
desarrollo en laboratorio fue observado a partir de solamente al momento de formacin de pupas o
150 larvas con pocas horas de nacidas, emergencia de adultos. Concluida toda la emergencia
distribuidas en tres repeticiones. En cada se realizaron 25 cucharoneadas (de 250 cc) por cada
repeticin se utiliz un recipiente plstico de 16 recipiente para determinar la presencia de
cm de dimetro y 12 cm de altura. Las larvas depredadores en la fauna asociada.
fueron alimentadas con una mezcla de galleta de
ratn y levadura, diluida en agua destilada. La RESULTADOS Y DISCUSIN
duracin de cada nstar fue considerada cuando el Duracin del ciclo de desarrollo preimagal.
80% o ms de los ejemplares cambiaron de piel.
Boletn del Museo de Entomologa de la Universidad del Valle. 6(1):1-6, 2005 3

En las condiciones de laboratorio el desarrollo de desarrollo total, 13 das en el estanque 1 y 15 das

desde larvas de primer estadio hasta adulto fue de en estanque 2 (Tablas 1 y 3). Esta diferencia es
11.4 das, las de primero, segundo y tercer nstar explicada fundamentalmente por el tiempo de
se desarrollaron en un promedio de dos das cada desarrollo de las larvas de cuarto estado el cual fue
uno, mientras que las de cuarto duraron casi tres de aproximadamente cuatro das en el estanque 1 y
(Tabla 1). En este experimento no se observ de 6 en estanque 2. Hasta el da octavo las larvas de
mortalidad, posiblemente debido a la gran ambos estanques mostraban una mortalidad similar,
adaptacin de la especie a las condiciones de pero a partir del da noveno se increment en el
laboratorio. estanque 2 (Tabla 2).

Los trabajos en campo indicaron que entre los dos

estanques hubo diferencias con respecto al tiempo
Tabla 1. Ciclo de vida y porcentaje de supervivencia de An. albimanus en dos estanques para cra de peces
(28.8 oC y 29.2 oC) del corregimiento de Maria Chiquita, Coln, Panam y bajo condiciones de laboratorio
(27 oC y 80% HR).

TIEMPO (Das)
INSTAR Estanque 1* Estanque 2* Laboratorio**
DS DS DS
I 2.6 0.48 2.7 0.49 1.8 0.35
II 2.2 0.41 2.0 0.00 2.3 0.46
III 2.0 0.20 2.1 0.29 2.3 0.23
IV 4.1 0.75 6.1 0.75 2.9 0.85
PUPA 2. 1 0.33 2.0 0.33 2.1 0.34
TOTAL 13. 0 14.9 11.4
Supervivencia (%) 29.7 17.7 100.0
* N inicial = 300 L1
** N inicial = 150 L1

Tabla 2. Tabla de vida por edad especfica de larvas y pupas de An. albimanus en dos estanques, en ausencia
de depredadores.

ESTANQUE 1 ESTANQUE 2
EDAD x(das) Lx px Mortalidad acumulada(%) Lx px Mortalidad acumulada(%)
0 1000 0.84 10.0 1000 0.92 0.0
1 843 0.91 15.7 917 0.94 8.3
2 767 0.76 23.3 863 0.85 13.7
3 583 0.82 48.3 733 0.94 26.7
4 480 0.94 52.0 690 0.89 31
5 453 0.97 54.7 617 0.90 38.3
6 440 0.97 56.0 553 0.83 44.7
7 427 0.91 57.3 460 0.96 54.0
8 390 0.95 61.0 443 0.69 55.7
9 370 0.96 63.0 307 0.87 69.3
10 357 0.91 64.3 267 0.92 73.3
11 323 0.97 67.7 247 0.81 75.3
12 313 0.96 68.7 200 0.97 80.0
13 300 0.99 70.0 193 0.95 80.7
14 297 _ 70.3 183 0.97 81.7
15 _ _ _ 177 _ 82.3
lx = Nmero de larvas sobreviviendo la edad x
px = Probabilidad de que la larva de edad x sobreviva hasta la edad x+1
4 Gonzlez, Criaderos de Anopheles albimanus

El promedio de duracin del ciclo de desarrollo en mientras que en el estanque 2 la mayor mortalidad
el campo fue mayor que el obtenido en ocurri en los estadios III y IV. Sin embargo, la
laboratorio, lo cual pudo obedecer a un efecto mortalidad en el ltimo estadio fue principalmente
combinado de la temperatura, disponibilidad y influenciada por la disminucin en la velocidad de
calidad del alimento. Los datos obtenidos por desarrollo y esto posiblemente como efecto de su
Shelton (1973) indicaron que por arriba de los 29 deficiencia nutricional. La calidad y cantidad del
o
C se produce una disminucin de la velocidad de alimento influye sobre el desarrollo de las larvas
desarrollo de esta especie. Si se considera este (Salas et al. 1993). En Culicidae se reconocen cinco
factor, la temperatura en las condiciones de los tipos de alimento larval, pero las de Anopheles
estanques fue siempre mayor que 29 oC , llegando caractersticamente son filtradoras de superficie sobre
en algunos casos hasta 32, aunque su promedio fitoplancton y zooplancton. Segn Laird (1988) las
estuvo cerca de los 29oC. bacterias presentes en un medio acutico natural
favorecen la proliferacin de zooflagelados y ciliados
La mortalidad observada fue mayor en el estanque que facilitan a su vez la descomposicin bacterial,
2; en ste fue aproximadamente constante en liberando nutrientes en la zona fotosinttica y por
todas las edades y se corresponde con una curva ende la produccin simultnea de algas y
de supervivencia tipo II (Slobodkin 1962), precipitacin de la anaerobiosis. Por otro lado, las
mientras que en el estanque 1 fue de tipo III es protenas son el componente bsico que las larvas de
decir que disminuy con la edad (Tabla 2). La mosquitos metabolizan para su crecimiento y
mayor mortalidad en el estanque 1 se present desarrollo y las larvas de Anophelinae son incapaces
entre los das 2 y 3 lo cual determin una mayor de acumular a plenitud reservas alimenticias, aunque
proporcin de muertes en el estadio IV (Tabla 3); el alimento sea abundante (Briegel 1990).

Tabla 3. Mortalidad por instar de An. albimanus en dos estanques, con ausencia de depredadores (E =
Estanque)

Proporcin de
Edad al inicio del No. que entran al No. muertes en el
muertes en el instar
Instar i instar (das) t i-1 instar Sti-1 instar Di
Di/Sti-1
E1 E2 E1 E2 E1 E2 E1 E2
I 0.0 0.0 300 300 130 83 0.43 0.28
II 2.6 2.7 170 217 47 36 0.17 0.17
III 4.8 4.7 123 181 6 57 0.05 0.31
IV 6.8 6.8 117 124 13 69 0.11 0.56
PUPA 10.9 12.9 104 55 15 2 0.14 0.04
Adulto 13.0 14.9 89 53

En este estudio, dos efectos de una posible encontraban Cladceros y una mayor densidad de
deficiencia nutricional fueron la disminucin en la Chironomidae, lo cual podra ser indicador de un
velocidad de desarrollo y la alta tasa de ndice bitico menor en el estanque 1. El
mortalidad. Aparentemente la riqueza de experimento de produccin de adultos, sin
nutrientes del estanque 2 fue menor, ya que el limitaciones de depredadores, confirm la relacin
agua era ms clara y con menor presencia de inversa entre la riqueza de los estanques y la duracin
algas. Adems, los datos obtenidos en el muestreo del ciclo, contribuyendo aparentemente a la baja
final mostraron que en el estanque 1 se produccin de adultos (Tabla 4).
Boletn del Museo de Entomologa de la Universidad del Valle. 6(1):1-6, 2005 5

Tabla 4. Productividad de imagos de An. albimanus en dos estanques para cra de peces en el corregimiento
de Maria Chiquita, Coln, Panam. DS: Desviacin Stndard.

PORCENTAJE DE PRODUCCIN DE IMAGOS

CRIADERO
Estanque 1 Estanque 2
A 16.00 1.00
B 15.50 2.00
C 7.00 2.00
D 18.50 1.00
MEDIA * 14.25 1.25
D.S 5.00 0.57

*Las medias del porcentaje de adultos de estos dos estanques fueron significativamente diferentes (P=0.023 y
F=25.6).

La fauna asociada observada en cada uno de los de An. gambiae en el frica, la depredacin fue
recipientes para produccin de adultos probablemente el factor limitante ms importante. La
correspondi a Insecta y Crustacea (Tabla 5). Los mortalidad denso-dependiente puede regular las
primeros casi todos considerados como poblaciones de mosquitos (Service 1985). En el caso
depredadores de larvas de Culicidae. En los particular de An. albimanus, la variacin de las
recipientes del estanque 1 no se observaron caractersticas biolgicas de cada estanque, tales
naiadas de Odonata ni Notonectidae, los cuales si como la disponibilidad de alimento y enemigos
estuvieron presentes en el estanque 2; esta naturales, pudo haber causado que la competencia
caracterstica junto con la posible mayor intraespecfica y la intensidad de la depredacin
disponibilidad de nutrientes en el estanque uno tambin variara, expresndose en la variacin de la
pudo ser favorable para la mayor produccin de curva de sobrevivencia de An. albimanus en los dos
adultos observada en este estanque, por lo tanto se estanques. Sin embargo, dado que algunas variables
podra decir, que en este caso, la sobrevivencia no fueron medidas como para poder realizar un
final fue influenciada principalmente por el efecto anlisis de correspondencia mltiple, se puede
combinado de nutrientes y depredadores. Segn concluir solamente que el tipo de criadero puede
Service (1971) cuando se evaluaron poblaciones afectar seriamente su tasa neta reproductiva.

Tabla 5. Nmero de especmenes por criadero en cada uno de los estanques, contados en 25 cucharoneadas
cuando se complet la totalidad de la emergencia de An. albimanus.

ESTANQUE 1 ESTANQUE 2
TAXA Criadero Criadero
A B C D Total A B C D Total
Gerridae* 3 4 0 6 13 2 4 0 0 6
Mesoveliidae* 8 1 2 0 11 0 3 0 1 4
Veliidae* 3 3 1 1 8 0 0 1 1 2
PLEIDAE ** 0 3 0 2 5 0 0 0 0 0
Notonectidae** 0 0 0 0 0 1 1 2 2 6
Corixidae 0 0 0 0 0 1 0 0 1 2
Odonata (N)** 0 0 0 0 0 2 2 1 0 5
Ephemeroptera (N)** 5 0 2 2 9 4 2 1 1 8
Chironomidae 6 10 2 3 21 0 3 2 2 7
Copepoda 0 13 0 0 13 0 0 0 0 0
Cladceros 0 17 5 0 22 0 0 0 0 0
Ostracoda 5 0 2 2 9 23 15 21 18 77
* Algunas especies son depredadoras, pero fundamentalmente son carroeros.
** Reconocidos como depredadores.
6 Gonzlez, Criaderos de Anopheles albimanus

AGRADECIMIENTOS

Agradezco a: la Universidad del Valle, por el espacio acadmico ofrecido para la escritura de este trabajo, a
Michael Nelson de la Oficina Panamericana de la Salud, por su apoyo intelectual, al programa TDR de la
Organizacin Mundial de la Salud, as como tambin a la Universidad de Panam por haberme facilitado la
posibilidad de realizar estas observaciones. A Nancy Carrejo, compaera incondicional de muestreos y
labores de campo y a Inge Armbrecht por la lectura critica del manuscrito.

LITERATURA CITADA

Arnett, R. H. 1947. Notes on the distribution, habits, and habitats of some Panama mosquitoes (Diptera:
Culicidae). Journal of the NewYork Entomological Society. 55: 185-200.
Breeland, S. G. 1972. Studies on the ecology of A. albimanus. Am. J. Trop. Med. Hyg. 21:751-754.
Briegel, H. 1990. Fecundity, metabolism and body size in Anopheles (Dip.: Culicidae) vectors of malaria.
Journal of Medical Entomology. 27(5):839-850.
Faran, M. E. 1980. A revision of the Albimanus Section of the sub-genus Nyssorhynchus of Anopheles.
Contributions of the American Entomological Institute. 15: 214.
Fleming, G. 1986. Biologa y ecologa de los vectores de la Malaria en las Amricas. OPS/OMS,
Washington, D. C.
Frederikson, E. C. 1993. Bionomics and control of Anopheles albimanus. Washington, D. C.: Panamerican
Health Organization. 76. (Technical Paper No. 34).
Henderson, J. M. 1948. The eradication of Anopheles albimanus in Puerto Rico. An ecology discussion. Part
I. Mosquitos. News. 43: 456-459.
Kumm, H. & H. Zuiga. 1942. The mosquitoes of El Salvador. American Journal of Tropical Medicine and
Hygiene. 22: 399-415.
Laird, M. 1988. The Natural history of larval mosquito habitats. Academic Press. Harcourt Brace Jacanovich,
Publisher. N. Y. 555.
Mekuria, Y., M. A. Tidwell; D. C. Williams & J. D. Mandeville. 1990. Bionomic studies of the Anopheles
mosquitoes from Dajabon, Dominican Republic. Journal of the American Mosquito Control Association.
6: 651-657.
Rabinovich, J. E. 1978. Mortalidad y Tablas de vida. Ecologa de Poblaciones Animales. Monografa. OPS
(21): 39-60.
Salas, M. L., R. Gonzlez & S. Herrera. 1993. Tabla de vida horizontal de Anopheles albimanus (Dptera:
Culicidae) cepa Cartagena y evaluacin de su capacidad infectiva bajo condiciones de laboratorio. V
Seminario Entomolgico. Grupo Entomfilo - Seccin de Entomologa, U. del Valle. 32-39
Savage, H. M., E. Rejmankova, J. Y. Arredondo-Jimnez, D. R. Roberts & M. H. Rodrguez. 1990.
Limnological and botanical characterization of larval habitats for two primary malarial vectors, Anopheles
albimanus and Anopheles pseudopunctipennis, in coastal areas of Chiapas State, Mexico. Journal of the
American Mosquito Control Association. 6: 612-620.
Service, M. W. 1971. Studies on sampling larval populations of the Anopheles gambiae Complex. Bulletin of
the World Health Organization. 45: 169-180.
Service, M. W. 1985. Population dinamics and mortalities of mosquito pre- adults. En: Ecology of
Mosquitoes, 1sth. de. L. Lounibos, J. Rey, J. Frank. paginas 185-201.
Shelton, R. M. 1973. The effect of temperatures on development of eight mosquito species. Mosquito News.
33 (1): 1-12
Slobodkin, L. B. 1962. Growth and regulation of animal populations. Ecology 51: 823-828.
Tosi, J. A. 1971. Zonas de vida, una base ecolgica para investigaciones silvcolas e inventariacin forestal
en la Repblica de Panam. Programa de las Naciones Unidas para el desarrollo, Roma, Italia.
Zetek, J. 1920. Anopheles larvae in salt water. Science. 52 (1331): 1.