GUÍA 15 VIROIDES

Definición. Son organismos con pequeñas moléculas de ácido ribonucleico (RNA) de bajo
peso molecular, capaces de replicarse de forma automática, resistentes a altas
temperaturas, con la capacidad para infectar a células vegetales, producir enfermedad y
transmitirse sólo por vía mecánica (Agrios, 2006).
Diferencias con los virus (Cuadro 1).

Característica Virus Viroides

Presencia de cápcide Sí No
Material genético ADN y RNA RNA
Parasitan Animales y plantas Sólo plantas
Transmisión Contacto y vectores Sólo contacto
Codifican proteínas Sí No
Peso molecular (g/mol) 1000 000 a 10 000 000 110 000 a 130 000
Número de nucleótidos (pb) 48 000 pb 250 a 400 pb
Ejemplo (número de nucleotidos) (VMT) 4600 (PSTVd) de 341 a 364
Cuadro 1. Comparativo de características entre virus y Viroides
(https://www.apsnet.org/edcenter/disandpath/viral/pdlessons/Pages/TobaccoMosaicspan.aspx; Agrios,
2006).
Estructura de los Viroides
Regiones de un viroide (Fig. 1).

Fig. 1. Regiones de los Viroides. C= Región Central Conservada; V= Región Variable; P =

Región Patogénica; TR = Región Lateral Derecha y TL= Región Lateral Izquierda.
Replicación

La replicación de los Viroides es simple y se denomina de Circulo Rodante (Fig. 2).

Para los viroides existen dos vías de replicación de ARN plasmídico que surgieron
respectivamente, por miembros de la familia Pospivirodae (replicación asimétrica)
y Avsunviroidae (replicación simétrica).

Clasificación
Viroides (Oganismos infectivos que pueden causar enfermedades en los
organismos vivos que infectan) (Diener, 1978).
Familia Pospiviroidae: Provoca la enfermedad de la papa fusiforme (PSTVd), con
una estructura de varilla con la región central conservada y se replican en el
núcleo, composición de bases rica en (G+C) y con triple ligadura.
Familia Avsunviroidea: Provocan la enfermedad de la mancha de sol del
aguacatero (ASBVd), carecen de la región central conservada y se replican en
los cloroplastos, composición predominante (A+U)
(https://www.csic.es/es/proyectos/viroides-dominios-estructurales-iniciacion-de-la-
transcripcion-interaccion-con-proteinas).
En la familia Pospiviroidae (PSTVd-like), el ARN de cadena circular se transcribe
por una ARN polimerasa del huésped en hebras minus oligoméricas y luego a
hebras con mayor cantidad de oligómeros. Estas hebras con más oligómeros son
activadas por un anfitrión de RNasa y se ligan por una ligasa de ARN para formar
la cadena monomérica positiva de ARN circular. Esto se denomina la vía asimétrica
(3´ a 5´) de replicación en círculo rodante.

Los viroides de la familia Avsunviroidae (ASBVd-like) replican su genoma a través

de la vía simétrica (5´ a 3´) de replicación en círculo rodante. En esta vía simétrica,
la cadena negativa de oligómeros se abre primero y se ligan para formar hebras
minus monoméricas, y luego se transcriben en hebras con un mayor número de
oligómeros. Estas hebras con mayor cantidad de oligómeros se transcriben y se
ligan para formar la hebra plus monomérica. La vía de replicación simétrica fue
nombrada así porque ambas cadenas con más y menos oligómeros se reproducen
de la misma manera.
La mayor o menor escisión (división) de las hebras oligoméricas, depende de la
estructura del ribosoma en forma de cabeza de martillo de auto-escisión presente
en la Avsunviroidae, pero tal estructura está ausente en el Pospiviroidae
(https://es.qwe.wiki/wiki/Rolling_circle_replicatio).

Fig. 2. Replicación de Círculo Rodante

(https://www.google.com/search?q=dominios+de+los+viroides&rlz=1C1NHXL_esMX725M
X725&tbm=isch&source=iu&ictx=1&fir=pw6JxdmMPEbKAM%253A%252CCZpZccdEKTe
_mM%252C_&vet=1&usg=AI4_kQWnpeW1ZX_bnzRxviB0yHGfrygwA&sa=X&ved=2ahUK
Ewj3hLKW5v3pAhWTGc0KHX63ADcQ9QEwCnoECAoQBw&biw=1366&bih=657#imgrc=
XFnkDDKhn9AUJM&imgdii=AvM2OhOR2oD82M).

Enfermedades
Diversas son las enfermedades provocadas por los Viroides, antes algunas de éstas eran
consideradas como virosas, ejemplos:

Enfermedades de la Familia: Pospiviroidae

1) Viroide tuberculo fusiforme de la papa

(Potato spindle tuber viroid PSTVd)
A. Nombre común de la enfermedad:
En español se le denomina Viroide tubérculo fusiforme de la papa Tubérculo ahusado, en
inglés Potato spindle tuber viroid (PSTVd) Bunchy top of tomato y en francés Tubercules en
fuseau.
B. Agente causal
Posición taxonómica:Viroide PSTVd
C. Hospederos
El principal hospedero es la papa (Solanum tuberosum), pero se presenta
también en tomate (Lycopersicon esculentum), en tabaco (Nicotiana tabacum) y
berengena (Solanum melongena).
El viroide PSTVd es el único encontrado que infecta la papa en la naturaleza. Entre
156 especies susceptibles a PSTVd, 139 son miembros de la familia Solanaceae.
Recientemente, PSTVd ha sido encontrado en aguacates (Persea amaricana) (Querci
et al, 1995; Salazar, 1995), así como en camote (Ipomoea batatas) (CABI, 2000).
D. Distribución geográfica
Europa: Austria C, Hungría C, Polonia B, Rusia X, Ucrania X
Asia:Asia en general B, Afghanistan X, China B, India B Africa: Egipto X, Nigeria X América:
Argentina X, Brasil C, Canadá B ( Alberta X, British Columbia X, Ontario X, Quebec X ),
Cuba C, Estados Unidos A ( Kansas X, Maine X, Maryland X,Michigan X, New York X,
Wisconsin X), México C, Perú X , Oceanía: Australia B
Nota: (A = Presente, ampliamente distribuido; B = Presente, distribución limitada; X =
Presente, sin detalles de distribución; C = No confirmado) (EPPO 2000, CABI 2000).
E. Sintomatología
Los síntomas en el follaje de la papa son difíciles de reconocer. Las plantas que crecen bajo
condiciones óptimas para multiplicación del viroide o que han sido infectadas por
varias generaciones, son muy pequeñas, con un crecimiento erecto (Salazar, 1995).
Los síntomas rara vez son evidentes en las plantas antes de la floración. Los tallos y los
pedicelos de las inflorescencias se adelgazan, quedando más erectos y largos que lo
normal. Los foliolos son ligeramente más pequeños, tienen los márgenes ondulados que
tienden a curvarse hacia adentro; el ángulo entre los tallos y peciolos es más agudo que lo
normal. Las hojas inferiores más cercanas al suelo son visiblemente más cortas y erectas
contrastando con las hojas de plantas sanas que normalmente se apoyan contra el suelo.
A medida que la estación de cultivo avanza, las plantas enfermas van reduciendo
su ritmo de crecimiento, haciéndose difícil su identificación debido a que se
entrecruzan con las plantas sanas de la vecindad. La variante severa causa síntomas
más pronunciados tales como distorsión de los foliolos y rugosidad de la superficie de
la hoja. Bajo ciertas condiciones de luz, las plantas con infectadas muestran la superficie
foliar más opaca y una menor reflexión de la luz (Singh y Fernow, 1980).
Los tubérculos son de forma alargada y presentan una parte central cilíndrica con
tendencia en algunas variedades a formar extremos puntiagudos. Los síntomas del
tubérculo se vuelven más pronunciados a medida que avanza la estación y la madurez
del cultivo, así, aquellos con epidermis regular se vuelven lisos, los que tienen la
epidermis roja se tornan rosados y los de color púrpura toman una coloración lavanda claro.
Los ojos son más numerosos y se presenta una disminución en su profundidad, son
más notorios y más superficiales con el tejido que los rodea bien pronunciado y
denticulado presentando a menudo manchas necróticas alrededor de las lenticelas (Singh
y Fernow, 1980; Agrios, 1991; Salazar, 1995).
Con frecuencia se presentan resquebrajaduras que son generalmente paralelas al
eje longitudinal del tubérculo y en algunas variedades se presentan unos nudos e
hinchamientos que deforman severamente el tubérculo, así mismo puede presentarse en
la pulpa tejido necrótico en forma extensa (Singh y Fernow, 1980).
Cabe mencionar que no todos los tubérculos que se forman en las plantas enfermas
muestran los síntomas antes descritos, así como también algunos tubérculos de
plantas sanas se parecen a los tubérculos ahusados (Singh y Fernow, 1980).
F. Biología
El PSTVd es un viroide, lo que viene a ser una pequeñisima molécula de ARN de
100.000 a 125.000 daltons de peso molecular, de forma circular o abierta y sin cubierta
proteica. La inactivación térmica se realiza entre 75 a 80°C en 10 minutos (Diener
& Raymer, 1971; Singh & Fernow, 1980). El medio ambiente juega un papel
determinante en la severidad de los síntomas, el PSTVd solo se multiplica y se acumula en
alta concentración en los tejidos de la planta en condiciones de alta temperatura (superiores
a 20 – 22°C) (Barrera, 1995).
Se conocen tres variantes principales de PSTVd por la severidad de los síntomas que causa
en papa y en tomate como suave, intermedia y severa; la reducción en el rendimiento
depende de la variante, las condiciones del cultivo y el cultivar (Salazar, 1995).
La interacción de PSTVd con otros virus puede causar enfermedades más severas, por
ejemplo, síntomas necróticos severos en varios cultivares han sido observados solo
cuando las plantas estaban infectadas con PSTVd y PVY o con PSTVd antes de la
infección con PVY. La concentración de PVY es significativamente mayor en plantas
doblemente infectadas (Salazar, 1995).
G. Diseminación
La principal forma de distribución bajo condiciones de campo es la transmisión por
contacto; ocurre en forma natural cuando las hojas de una planta infectada rozan o
se ponen en contacto con las hojas de una planta sana, provocando roturas de
pelos o tricomas de las hojas, por donde produce la infección. Esta transmisión se
produce también por el tránsito a través de los campos de personas, animales o
implementos agrícolas (Diener y Raymer, 1971; Barrera, 1995, Salazar, 1995).
La transmisión por insectos masticadores ha sido mencionada pero nunca confirmada.
La transmisión a través de semilla o polen de papa y tomate es bien conocida. La
transmisión por insectos masticadores ha sido mencionada pero nunca confirmada.
PSTVd puede ser transmitido por áfidos si las fuentes del viroide también están
infectadas con PLRV. Se ha determinado un 100% de transmisión del viroide por el áfido
Myzus persicae cuando el PSTVd fue adquirido de plantas de papa que estaban también
infectadas con PLRV, sin embargo estos resultados no han sido confirmados en otros
experimentos (Diener y Raymer, 1971; Salazar, 1995). Syller et al. (1997) encontraron
que Macrosiphon euphorbiae era incapaces de transmitir el viroide y también observaron
que Myzus persicae era capaz transmitir el viroide a la papa de plantas doblemente
afectadas con PSTVd y PLARV pero no de plantas solamente infectadas con PSTVd.
La transmisión de PSTVd por el nematodo Meloidogyne incognita fue mencionada
cuando las masas de huevos del nematodo se desarrollaron en plantas sanas. Las
larvas de esas masas de huevos parecen llevar al viroide sobre su cuerpo y así servir
como vectores pasivos. La contaminación de plantas sanas trasplantadas en suelo donde
habían crecido plantas de papa infectadas fue observada durante la multiplicación rápida
de papa en el Programa Nacional de Papa del Perú (Salazar, 1995).
La diseminación a larga distancia se lleva a cabo principalmente por el movimiento
de tubérculos infectados, por lo que se recomienda usar tubérculo-semilla certificada que
se sabe con certeza que no se encuentran infectados con PSTVd (Singh & Fernow, 1980).
H. Importancia económica
El viroide del tubérculo fusiforme de la papa produce pérdidas bastantes graves y en
algunas regiones es una enfermedad de las enfermedades más destructivas del cultivo de
la papa; la producción de las plantas disminuye considerablemente, con frecuencia hasta
en un 25% o más (Agrios, 1991).
Las variedades suaves que producen síntomas son poco conspicuos predominando los
más severos en proporción de 10 a 1 y causan pérdidas en el rendimiento entre 15
y 25% generalmente, mientras que los severos que causan síntomas evidentes
pueden producir hasta un 65% de pérdidas (Singh y Fernow, 1980; Salazar, 1995).
El viroide es considerado de alta importancia en cuarentena y es un problema para
programas de mejoramiento y propagación de núcleos de semilla de papa. Bajo
condiciones de campo, el PSTVd puede reducir los rendimientos en forma dramática; en
China se reportó una reducción del rendimiento, hasta del 80% en algunos cultivares y fue
atribuida a PSTVd (Salazar, 1995).
I. Control
El manejo de esta enfermedad es solo cultural, en donde principalmente se recomienda
solo el uso de semilla certificada y que se sabe con certeza que no se encuentra infectados
de PSTVd; además de sembrar solo en campos libres de tubérculos enfermos que pudieran
haber sobrevivido de la cosecha anterior. Otros métodos de prevención son también evitar
la transmisión mecánica plantando solo tubérculos enteros en lugar de utilizar semilla
cortada y evitar el contacto del follaje por el equipo de labranza; desinfección de
herramientas con desinfectantes como hipoclorito de sodio o compuestos de amonio
cuaternario; remoción de plantas enfermas enteras (aunque esto no es muy efectivo por lo
impreciso de los síntomas) y control de insectos (Singh y Fernow, 1980; Agrios, 1991;
Anónimo, 1996; Schaupmeyer, 1992).
En Canadá, para la producción de semilla de papa según el Decreto de Semillas
de Canadá (Canada Seeds Act) la tolerancia para PSTVd es de 0 (cero) (Anónimo, 1996)
(Fig. 3).
J. Bibliografía
Agrios, GN. 1991. Fitopatología. Ed. Limusa. Noriega Editores. México.
Anónimo. 1996. (Viral) Potato Spindle Tuber Virus. Economics and Agronomics of
New Crops- Seed Potatoes. En http//eru.usask.ca.agec/POTATOES/~viralle.htm
Barrera, C. 1995. Características generales de los virus y la importancia de las
enfermedades que causan. Manual Técnico sobre Producción de Tubérculos - Semilla de
Papa. Fascículo: S-II-1-95. Centro Internacional de la Papa. Perú.
CABI. 2000. Crop Protection Compendium. Global Module. 2nd. Edition. CAB International.
UK.
Diener, T.O. & Raymer, W.B. 1971.
Potato Spindle Tuber “Virus”. C.M.I./A.A.B. Descriptions of Plant Viruses 1971. N°66.
Commonwealth
Mycologist Institute and the Association of Applied Biologist. UK.
EPPO. 2000. European and Mediterranean Plant Protection Organization. EPPO. Plant
Quarantine Retrieval System. PQR. Version (3.10).
Querci, M, Owens, RA, Vargas, C, Salazar, LF. 1995. Detection of potato spindle tuber viroid
in avocado growing in Peru. Plant Disease. 1995. 79:2, 196-202, CIP. En CAB. 1995.
Abstracts on CD-ROM. Silver Plate Information. vol IV B . CAB International UK
Salazar. L.F. 1995. Los Virus de la Papa y su Control.Centro Internacional de la Papa. 226
p. Lima Perú. Schaupmeyer, CA. 1992. Potato Production Guide for commercial producers.
Alberta Agriculture. Canada
Singh, R.P. y Fernow, K.H. 1980. Tubérculo ahusado. En Compendio de
Enfermedades de la Papa. W.J.Hooker editor. The American Phyopathological Society.
St Paul, Minnesota. pp123-125.
Syller, J., Marczewski, W., Pawlowcicz, J. 1997. Transmission by aphids of potato
spindle tuber viroid encapsidated by potato leafroll luteovirus particles. European Journal
of Phytopathology, 103(3), 285-289. En EPPO Reporting Service,1997, N° 07, 97/143
Noviembre 2001.

Fig. 3. Tubérculo fusiforme (PSTVd)

(https://www.google.com/search?q=tuberculo+fusiforme&rlz=1C1NHXL_esMX725MX725&source=lnms&tbm=isch&sa=
X&ved=2ahUKEwi21NmFpYLqAhUKZc0KHWSPCNQQ_AUoAXoECAwQAw&biw=1366&bih=657#imgrc=6KrRn4wSWunuz
M).

2. Exocortis de los cítricos

Citrus exocortis viroid (CEVd) Viroide de la exocortis de los cítricos Sinónimos:
Cuello escamoso (scaly butt), enfermedad de la lima Rangpur (Rangpur lime
disease).

Taxonomía Familia: Pospiviroidae; Género: Pospiviroid Descripción: RNA monocatenario

circular de 370-375 nucleótidos, con una estructura secundaria de mínima energía libre en
forma de varilla, con regiones cuyas bases están apareadas, que alternan con bucles cuyas
bases están desapareadas. Se han identificado variantes con distinta agresividad.
Citopatología: En plantas de G. aurantiaca y tomate se han descrito malformaciones de la
pared celular y la presencia de “plasmalemosomas” o proliferaciones de la membrana
celular. Huéspedes: En infección natural se encuentran afectados prácticamente todos los
miembros de la familia Rutaceae. Dentro de esta familia se ha detectado en la mayoría de
las especies y variedades de los géneros Citrus, Poncirus y Fortunella, y también se ha
transmitido experimentalmente a algunas especies de los géneros Microcitrus y Severinia.
Se ha descrito como infección natural en viña, tomate, berenjena, nabo y zanahoria.
Experimentalmente se ha transmitido a petunia, crisantemo, pepino, pimiento, petunia,
Gynura aurnatiaaca, G. sarmentosa, Physalis spp., Solanum spp., Tagetes patula y Zinnia
elegans. Sintomatología: En especies de cítricos sensibles, el CEVd produce
descamaciones de la corteza y enanismo. Son sensibles Poncirus trifoliata, sus híbridos
citrange Troyer y citrange Carrizo, y la lima Rangpur, todos ellos utilizados como patrones.
Las especies comúnmente utilizadas como variedades en nuestro país son tolerantes, pero
cuando se hallan injertadas sobre un patrón sensible, el árbol es poco vigoroso y a veces
la copa es amarillenta y poco densa. El cidro y las especies herbáceas sensibles presentan
enanismo, acusado epinastia, necrosis de las nervaduras y malformación de las hojas.
Transmisión: La vía fundamental de transmisión es mediante propagación vegetativa de
yemas infectadas, y mediante transmisión mecánica por las herramientas de corte y poda.
Distribución geográfica: Mundial. CEVd está presente en casi todas las zonas de cultivo
de cítricos. En países en los que se encuentra disponible material certificado libre de
viroides, este patógeno puede llegar a erradicarse (Fig. 4).

Referencias

Barbosa, C.J., Pina, J.A., Bernad, L., Serra, P., Navarro, L., Duran-Vila, N. (2005).
Mechanical transmisión of citrus viroids. Plant Disease 89: 749-754.
Duran-Vila, N. (2000). Enfermedades producidas por viroides y agentes similares. En:
Enfermedades de los cítricos.
Duran-Vila, N. y Moreno P. (eds). pp: 87-92. SEF-Ediciones Mundi Prensa.
Duran-Vila, N. (2004). Enfermedades de los cítricos causadas por viroides: exocortis y
caquexia. Vida Rural 188: 52-56.
Duran-Vila, N. and Semancik, J.S. Citrus viroids. In: VIROIDS. Hadidi, A., Flores, R.,
Randles, J., and Semancik, J. (eds.). pp: 178-194. CSIRO Publishing. Australia.
Duran-Vila, N., Roistacher, C. N., Rivera-Bustamante, R., Semancik, J. S. (1988). A
definition of citrus viroid groups and their relationship to the exocortis disease. J. Gen. Virol.
69: 3069-3080.
Fagoaga, C., Duran-Vila, N. (1996). Naturally occurring variants of citrus exocortis viroid in
vegetable crops. Plant Pathol. 45: 45-53.
Fagoaga, C., Semancik, J.S., Duran-Vila, N. (1995). A citrus exocortis viroid variant from
broad bean (Vicia faba L.): Infectivity and pathogenesis. J. Gen. Virol. 76: 2271-2277.
García-Arenal, F., Pallás, V., Flores, R. (1987). The sequence of a viroid from grapevine
closely related to severe isolates of citrus exocortis viroid. Nucleic Acids Res. 15: 4203-
4210.
Semancik, J.S., Weathers, L.G. (1972). Exocortis virus: An infectious free-nucleic acid plant
virus with unusual properties. Virology 46: 456-466.
Vernière, C., Perrier, X., Dubois, C., Dubois, A., Botella, L., Chabrier, C., Bové, J.M., Duran-
Vila, N., (2004). Citrus viroids: Symptom expression and effect on vegetative growth and
yield on clementine trees grafted on trifoliate orange. Plant Disease 88: 1189-1197.
(http://sef.es/sites/default/files/pathogen_documents/Citrus%20viroid%20III%20%28CVd-
III%29.pdf).

Fig. 4. Exocortis de los cítricos (CEVd)

(http://www.agroambient.gva.es/documents/163228750/167772287/La+exocortis+de+los+
c%C3%ADtricos+-+su+control+en+las+nuevas+plantaciones/bab96ca8-d50a-4d15-bf6d-
87f65e334e4e; http://www.scielo.org.mx/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0185-
33092017000200284).

3. Achaparramiento o enanismo del crisantemo (CSVd).

Familia: Pospiviroidae; Género: Pospiviroid. Chrysanthemum stunt viroid (CSVd)

Viroide del enanismo del crisantemo.
Taxonomía: Familia: Pospiviroidae; Género: Pospiviroid. Descripción: RNA
monocatenario circular de 354, 356 nucleótidos con una estructura secundaria de mínima
energía libre en forma de varilla, con regiones cuyas bases están apareadas que alternan
con bucles cuyas bases están desapareadas. Citopatología: Ninguna descrita. Huéspedes:
En infección natural se ha descrito en crisantemo, Ageratum sp. y petunia, pero tiene una
gama de huéspedes experimentales muy amplia. Sintomatología: Los síntomas más
característicos consisten en una disminución del tamaño de las plantas, que tienen
entrenudos cortos, la lámina foliar menos desarrollada y manchas cloróticas. El botón floral,
que en muchas variedades comerciales suele aparecer cuando las plantas tienen 19-20
hojas, se adelanta aproximadamente de 7 a 10 días y aparece cuando la planta tiene 9-12
hojas. Esto conlleva a la pérdida de valor comercial, ya que en nuestro país la
comercialización de crisantemos es sobre todo para el día 1 de noviembre. Transmisión:
La vía fundamental de transmisión es mediante propagación vegetativa de esquejes
procedentes de plantas madre infectadas, y mediante transmisión mecánica por las
herramientas de corte. Distribución geográfica: Mundial. CSVd está presente en casi
todas las zonas de cultivo de esta especie. El CSVd se encuentra en la lista A2 de
patógenos de cuarentena (OEPP/EPPO) (Fig. 5).

Fig. 5. Enanismo o achaparramiento del crisantemo (CSVd)

(https://www.google.com/search?q=achaparramiento+del+crisantemo&rlz=1C1NHXL_esMX725MX725&sourc
e=lnms&tbm=isch&sa=X&ved=2ahUKEwjy8ZqdrYDqAhUCH80KHd7zCOQQ_AUoAXoECAwQAw&biw=1366&
bih=608#imgrc=aksMnN1MS-rxcM&imgdii=IcRuFCJnOtFWZM).
 4. Cadang cadang

La enfermedad de Cadang-cadang (causada por el viroide Cadang-cadang de coco;

(CCCVd) está ampliamente distribuida en el centro de Filipinas. Continúa propagándose a
tasas altas en algunas provincias dentro de la zona de la enfermedad, mientras que otros
sitios no muestran aumentos en la incidencia. Se han informado nuevos brotes fuera de los
límites anteriores de distribución. La incidencia es insignificante en las plantaciones de
menos de 10 años, pero el aumento es entonces lineal a varias tasas de hasta ~ 1% anual.
Ningún vector ha sido implicado en la propagación, por lo que se desconoce el modo de
propagación natural. Las variantes de CCCVd se producen en otros miembros de
Arecaceae, incluida la palma aceitera y la palma de buri, y también se han identificado
secuencias similares a viroides relacionadas con CCCVd en una variedad de
monocotiledóneas tropicales en el sudeste asiático y Oceanía. Sin embargo, las
instalaciones de diagnóstico están mal representadas donde ocurren la enfermedad y el
viroide, y la epidemiología se investiga de manera incompleta (Fig. 6).

Árbol taxonómico

Domain: Virus
Group: Viroids
Family: Pospiviroidae
Genus: Cocadviroid
Species: Coconut cadang-cadang viroid

Los viroides se incluyen como agentes subvirales dentro del sistema taxonómico
adoptado por el Comité Internacional de Taxonomía de Virus (Fauquet et al., 2005).
A diferencia de los virus, los viroides tienen un genoma considerablemente más
pequeño, no codifican ninguna proteína, pero se clasifican en familias, géneros y
especies siguiendo algunos de los criterios adoptados para los virus (Flores et al.,
2003). Los viroides solo se han encontrado en las plantas.
Las aproximadamente 25 especies de viroides de la familia Pospiviroidae comparten
tres criterios con la especie tipo, el viroide tubérculo del huso de la patata: una región
central conservada (CCR) en su secuencia de nucleótidos; ausencia de auto escisión
mediada por una ribozima cabeza de martillo; y se replican y acumulan en el núcleo a
través de un mecanismo de círculo rodante asimétrico.
Las tres especies viroides de la familia Avsunviroidae (especie tipo, viroide manchado
de aguacate) carecen de CCR; sus ARN se autoescinden mediante ribozimas de
cabeza de martillo; y se replican y acumulan en el cloroplasto a través de un mecanismo
simétrico de círculo rodante.
Dentro de cada familia, los viroides se agrupan en géneros basados en motivos de
secuencia de nucleótidos. Los cinco géneros en Pospiviroidae se separan en función
de la secuencia de nucleótidos del motivo de la región central conservada (CCR) y la
presencia o ausencia de ciertos motivos conservados (Flores et al., 2003). Los dos
géneros en Avsunviroidae están separados en el contenido de G + C y estructura
secundaria prevista. Los nombres de los géneros son sigla que representan el tipo de
especies viroides. CCCVd es la especie tipo del género Cocadviroid.
Los datos de secuencia son el criterio principal para distinguir especies, con un nivel
arbitrario de identidad de secuencia de nucleótidos del 90% que separa las diferentes
especies de viroides de las variantes de la misma especie de viroides. Por lo tanto,
además del CCCVd, el género Cocadviroid incluye el viroide tinangaja de coco (CTiVd),
el viroide latente de lúpulo y el viroide IV de cítricos. A pesar de que tanto CCCVd como
CTiVd infectan la palma de coco y causan enfermedades similares, son especies
separadas porque comparten solo alrededor del 64% de identidad de secuencia de
nucleótidos.
Las variantes de secuencia están asociadas con fenotipos particulares de la
enfermedad viroidea, como el síntoma de "escoba" asociado con mutaciones puntuales
en uno o dos sitios en CCCVd (Rodríguez y Randles, 1993). Los viroides son
poblaciones complejas de variantes de secuencia estrechamente relacionadas, pero
no idénticas, que se describen como quasiespecies (Domingo et al., 1996; Flores et al.,
2003). Por lo general, predomina una o un número limitado de variantes, pero se
reconoce que la secuenciación de viroides debe incluir una replicación suficiente para
determinar el rango de variación. No existe un sistema formal de nomenclatura para las
variantes de viroides.

Descripción
CCCVd (forma de 246 nucleótidos) es el viroide más pequeño conocido, así como el
patógeno infeccioso más pequeño conocido. Las palmeras de coco afectadas por
Cadang-cadang (Cocos nucifera) contienen moléculas viroides lineales y circulares, y
existen numerosas variantes de la secuencia básica de 246 nt (Imperial et al., 1981;
Mohamed et al., 1982; Haseloff et al., 1982; Genbank Accession Number J02049,
J02050) incluyendo mutantes de estos (Rodríguez, 1993; Rodríguez y Randles, 1993).
Por ejemplo, hay dos formas electroforéticas "rápidas" (CCCVd246 y CCCVd247) y
"lentas" (CCCVd296 y CCCVd297) monoméricas, así como formas diméricas de cada
monómero (Randles, 1985). CCCVd247 difiere de CCCVd246 por la inserción de una
citosina en la posición 197 y CCCVd297 de CCCVd296 son las formas 'lentas'
correspondientes. Los ARN 'lentos' se derivan directamente de las formas 'rápidas'
correspondientes mediante una duplicación parcial del terminal derecho (TR) de la
molécula (Haseloff et al., 1982). Hay formas lentas adicionales debido a la reiteración
de 41, 50 o 55 nt en el TR, produciendo ARN viroides entre 287 y 301 nt (Haseloff et
al., 1982).
Las palmas de coco con un fenotipo de "escoba" contienen mutaciones únicas
(Rodríguez y Randles, 1993). Se han detectado variantes de CCCVd (270, 293 y 297
nt variantes del viroide) en palma aceitera en bajas concentraciones y tenían una alta
similitud de secuencia con CCCVd 296, pero ninguna era idéntica a las formas descritas
anteriormente de CCCVd (Vadamalai et al., 2006 ) Las propiedades físicas y el perfil
de fusión del CCCVd son similares a los del viroide del tubérculo del huso de la papa
(PSTVd) (Randles et al., 1982).
CCCVd es el único viroide conocido que muestra cambios moleculares 'programados'
durante la progresión de la enfermedad. El orden de aparición es normalmente las
formas de nucleótidos 246, 247 en la etapa inicial de la enfermedad y luego cantidades
crecientes de las formas de nucleótidos 296, 297 en las etapas media y tardía a medida
que desaparecen las formas pequeñas (Imperial y Rodriguez, 1983; Randles, 1985,
1987). Las formas diméricas asociadas siguen el mismo patrón.
Distribución
La distribución en la tabla de resumen se basa en toda la información disponible para
la enfermedad de cadang-cadang en coco.
(CCCVd)
La enfermedad de coco cadang-cadang y CCCVd se encuentra en el centro de
Filipinas, y se está extendiendo lentamente, pero continuamente al norte y al sur del
sitio de su primera aparición durante 1914 a 1931 en la provincia de Albay (ver Hanold
y Randles, 1991a; Rodríguez y Randles, 2003 para distribución). Los ensayos de
hibridación también han detectado secuencias relacionadas con CCCVd en palmas de
aceite en Filipinas (en la península de Albay), las Islas Salomón e Indonesia (Hanold y
Randles, 1989, 1998; Hanold y Randles, 1991b).
Más recientemente, se han identificado variantes de CCCVd mediante secuenciación
en palma aceitera africana (Elaeis guineensis) en varios sitios en Malasia (Vadamalai,
2005; Vadamalai et al., 2006). Estas variantes de CCCVd a veces se asocian con una
condición llamada 'Manchado anaranjado genético' en la palma aceitera. El GOS se
considera una enfermedad relativamente menor de la palma aceitera comercial, pero
su epidemiología se conoce poco y se necesita mucha más investigación para
comprender la importancia biológica de estos hallazgos. Los síntomas de manchas
anaranjadas también pueden estar asociados con deficiencias nutricionales.
El ARN relacionado con el CCCVd también se identificó mediante análisis de
hibridación en la palma de buri (Corypha elata), en la palma de Areca y en una serie de
otras monocotiledóneas en Asia y Oceanía, incluyendo pandanas, jengibre, arrurruz y
pastos (Hanold y Randles, 1989, 1991b, 1998). La información de secuencia no se ha
obtenido. Además, se producen varias enfermedades de la palma de coco de etiología
desconocida en Sri Lanka y se detectó ARN relacionado con CCCVd en cocos en Sri
Lanka (Hanold y Randles 1991b, 1998). Más recientemente, Vadamalai (2009),
utilizando otra metodología, a saber, el Ensayo de Protección de Ribonucleasa (RPA)
confirmó la presencia de una secuencia de ARN relacionada con CCCVd en una de las
cuatro palmas de coco que previamente se había demostrado que contenía ARN de
CCCVd usando el ensayo de transferencia de puntos ( Hanold y Randles, 1991). Sin
embargo, se necesita mucha más investigación para comprender el significado
biológico exacto de estos resultados, especialmente dada la distribución generalizada
de secuencias de ARN relacionadas con CCCVd en una variedad de especies de
plantas en Asia y Oceanía (https://www.cabi.org/isc/datasheet/13700).
 Fig. 6. Achaparramiento de la palma y defoliación al paso de 6 o 7 meses ((CCCVd)
(https://www.google.com/search?q=cadang+cadang&rlz=1C1NHXL_esMX725MX725&source=lnms&tbm
=isch&sa=X&ved=2ahUKEwjkucnCi4LqAhXIWM0KHboIC9sQ_AUoAXoECBQQAw&biw=1366&bih=657#
imgrc=ENrjaE1q3fhiIM&imgdii=iNbkiTJtkT_ODM).

5. Enanismo pálido del lúpulo

Hop stunt viroid (HSVd) Viroide del enanismo del lúpulo Sinónimos: Viroide del fruto
pálido del pepino (CPFVd) (Fig. 7). Término que se utilizó para designar un viroide
detectado en pepino antes que fuera secuenciado. Viroide de la cachexia de los cítricos
(CCaVd). Viroide II de los cítricos (CVd-II). Viroide B de los cítricos (CBVd ).
Taxonomía: Familia: Pospiviroidae; Género: Hostuviroid Descripción: RNA circular
monocatenario de 297-302 nucleótidos con alto contenido en estructura secundaria. En
cítricos se han descrito dos tipos de variantes que se comportan de forma distinta al
infectar huépedes sensibles. Citopatología: Ninguna descrita. Huéspedes:
Originalmente se ha detectado como infección natural en lúpulo, pepino, ciruelo,
melocotonero, albaricoquero, almendro, granado y cítricos. En España se ha detectado
en los cinco últimos cultivos. Este viroide tiene una gama de huéspedes experimentales
muy amplia. Sintomatología: En ciruelo y melocotonero provoca manchas rojizas en el
pericarpo e irregularidades en frutos jóvenes, enfermedad conocida con el nombre de
‘fruto picado del ciruelo o melocotonero’. Hasta la fecha, aunque el viroide se ha
detectado en estos cultivos, la enfermedad no ha sido descrita en España. En
albaricoquero se ha descrito recientemente la asociación de este viroide con la
enfermedad conocida con el nombre de ‘degeneración del fruto’ que ocasiona
irregularidades de la piel y pérdida de propiedades organolépticas. En especies
sensibles de cítricos produce la enfermedad conocida como “cachexia” o “xiloporosis”
que se caracteriza por la aparición de acanaladuras en la madera, que pueden estar
impregnadas de goma. Son sensibles a esta enfermedad los mandarinos, clementinos
y satsumas, así como algunas especies utilizadas como patrones como Citrus
macrophylla y la lima Rangpur. La manifestación de síntomas depende de las
condiciones ambientales de la zona de cultivo. En España los efectos más agresivos
se han observado en limoneros injertados sobre C. macrophylla en la región de Murcia.
Los síntomas en mandarino suelen ser muy suaves en la Comunidad Valenciana y algo
más fuerte en Andalucía. Transmisión: La vía fundamental de transmisión es mediante
propagación vegetativa de yemas infectadas, y mediante transmisión mecánica por las
herramientas de corte y poda. Distribución geográfica: En frutales se ha descrito en
Europa, Norte América y Japón. En cítricos se ha descrito en la mayoría de zonas de
cultivo. Referencias: Amari, K., Ruiz, D., Gómez, G., Sánchez-Pina, M.A., Pallás, V.
and Egea, J. (2007). An important new apricot disease in Spain is associated with Hop
stunt viroid infection. European Journal of Plant pathology 118: 173-181. Astruc, N.,
Marcos, J.F., Macquaire, G., Candresse, T., Pallas, V. (1996). Studies on the diagnosis
of hop stunt viroid in fruit trees: Identification of new hosts and application of a nucleic
acid extraction procedure based on non-organic solvents. European Journal of Plant
Pathology 102: 837-846. Duran-Vila, N. (2000). Enfermedades producidas por viroides
y agentes similares. En: Enfermedades de los cítricos. Duran-Vila, N. y Moreno P. (eds).
pp: 87-92. SEF-Ediciones Mundi Prensa. Duran-Vila, N. (2004). Enfermedades de los
cítricos causadas por viroides: exocortis y caquexia. Vida Rural 188: 52-56. Duran-Vila,
N., Roistacher, C.N., Rivera-Bustamante, R., Semancik, J.S. (1988). A definition of
citrus viroid groups and their relationship to the exocortis disease. J. Gen. Virol. 69:
3069-3080. Duran-Vila, N. and Semancik, J.S. Citrus viroids. En: VIROIDS. Hadidi, A.,
Flores, R., Randles, J., and Semancik, J. (eds.). pp: 178-194. CSIRO Publishing.
Australia. Kofalvi, S.A., Marcos, J.F., Cañizares, M.C, Pallás, V., Candresse, T. (1997).
Hop stunt viroid (HSVd) sequence variants from Prunus species: evidence for
recombination between HSVd isolates. Journal of General Virology 78: 3177-3186.
Palacio-Bielsa, A., Romero-Durbán, J., and Duran-Vila, N. (2004). Characterization of
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Isolation of a viroid like RNA from hop, different from Hop stunt viroid. Journal of General
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Semancik, J.S., Roistacher, C.N., Rivera-Bustamante R, Duran-Vila N. (1988). Citrus
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(http://sef.es/sites/default/files/pathogen_documents/Hop%20stunt%20viroid%20%28
HSVd%29.pdf).

Fig.7. Fruto de lúpulo sano y marchito (HSVd)

(https://www.google.com/search?q=lupulo&rlz=1C1NHXL_esMX725MX725&source=lnms&tbm=isch&sa
=X&ved=2ahUKEwjj8PCCkoLqAhWbKM0KHRSLC3UQ_AUoAXoECB8QAw&biw=1366&bih=657#imgrc=
nWRA13zYci3SRM).

6. Viroide moteado del crisantemo (CMVd) (Fig. 8).

 Fig. 8. Viroide del Moteado del crisantemo(CMVd)
(https://www.google.com/search?q=mancha+clorotica+del+crisantemo+viroides+taxonomia&rlz=1C1NHXL_es
MX725MX725&source=lnms&tbm=isch&sa=X&ved=2ahUKEwibmJqJvYDqAhWIXM0KHbXkCPcQ_AUoAXoE
CAwQAw&biw=1366&bih=657#imgrc=b75kRkBHj_rFRM).

Referencias

Duran-Vila, N., Romero-Durbán, J., Hernández, M. (1996). Detection and eradication of

chrysanthemum stunt viroid in Spain. Bulletin OEPP/EPPO 26: 399-405.
Duran-Vila, N., Hernández, M. (1995). Enfermedades producidas por viroides: el enanismo
del crisantemo. Phytoma 66: 24-27.
Haseloff, J., Symons, R.H. (1981). Chrysanthemum stunt viroid: Primary sequence and
secondary structure. Nucleic Acids Res., 9: 2741-2752.
Romero-Durbán, J., Cambra, M., Duran-Vila, N. (1995). A simple imprint hybridization
method for detection of viroids. J. Virol. Methods 55: 37-47.
(http://sef.es/sites/default/files/pathogen_documents/Citrus%20bent%20leaf%20viroid%20
%28CBLVd%29.pdf).

Enfermedades de la Familia: Avsunviroidae

7. Mancha de sol del aguacate

Avocado sunblotch viriod (ASBVd) Viroide del manchado solar del aguacate Taxonomía:
Familia: Avsunviroidae; Género: Avsunviroid. Descripción: RNA monocatenario circular
de 246-251 nucleótidos, con una estructura secundaria de mínima energía libre en forma
de varilla o cuasi-varilla. Es el único viroide con una composición de bases predominante
en A+U (los otros viroides tienen una composición de bases rica en G+C). Las cadenas de
ambas polaridades son capaces de formar ribozimas de cabeza de martillo que tienen un
papel clave en la replicación. Citopatología: Alteraciones del cloroplasto. Huéspedes: El
único hospedante natural del ASBVd es el aguacate, aunque este viroide ha sido
transmitido experimentalmente a otras especies de la familia Lauraceae, a la que pertenece
el aguacate. Sintomatología: Síntomas de ASBVd pueden observarse en distintos
órganos, aunque el viroide también se replica en los llamados portadores asintomáticos.
Los síntomas foliares son esporádicos, expresándose en los casos más llamativos como
intensas áreas cloróticas asociadas al tejido vascular y en otros casos, como un patrón
variegado que afecta a parte o a la totalidad de la superficie de la hoja. Los síntomas en
tallo que frecuentemente son los primeros en aparecer, incluyen estrías con un color que
va desde blanco hasta amarillo o naranja. También se observan grietas en la corteza de los
árboles infectados, que frecuentemente presentan un porte enanizado. Los frutos
sintomáticos muestran depresiones crateriformes amarillentas o rosadas que pueden cubrir
la mayor parte de su superficie, lo que hace disminuir su valor comercial. Ocasionalmente
algunos árboles infectados se recuperan (portadores asintomáticos) y, aunque aparecen
visualmente sanos, suelen tener un menor rendimiento. Transmisión: El viroide se
transmite por injerto, incluyendo injerto natural de raíz, y mecánicamente, por lo que es
recomendable la desinfección regular de los instrumentos de poda. También se transmite
por semilla, sobre todo en el caso de los potadores asintomáticos, y por polen. Distribución
geográfica: Detectado inicialmente en Estados Unidos, el ASBVd se ha descrito también
en otras áreas del mundo donde este cultivo es relevante como América del Sur, Australia,
Suráfrica y la Cuenca Mediterránea (incluyendo España e Israel). Existe una enfermedad
abiótica llamada golpe de sol y que se confunde con los daños provocados por los Viroides
(Fig. 9a). Los daños provocados por Viroides son más severos (Fig. 9b).

Fig. 9a. Este es un ejemplo de una enfermedad abiótica llamada golpe de sol y que se
confunde con los daños provocados por los Viroides.
 Fig. 9b. Mancha de sol del aguacate, ocurre un estallamiento de los tejidos (ASBVd).
(https://www.google.com/search?q=mancha+de+sol+del+aguacate+viroide+taxonomia&rlz=1C1NHXL_esMX7
25MX725&source=lnms&tbm=isch&sa=X&ved=2ahUKEwiprcOLvoDqAhXYHc0KHRyUCE4Q_AUoAXoECAw
QAw&biw=1366&bih=657#imgrc=oH27ujvRqV6ISM).

Referencias

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sunblotch viroid: Evidence for a symmetric pathway with two rolling circles and hammerhead
ribozyme processing. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 91: 12813-12817.
Flores, R., Daròs, J.A., Hernández, C. (2000). The Avsunviroidae family: viroids containing
hammerhead ribozymes. Adv. Virus Res. 55: 271-323.
Hutchins, C., Rathjen, P.D., Forster, A.C., Symons, R.H. (1986). Self-cleavage of plus and
minus RNA transcripts of avocado sunblotch viroid. Nucleic Acids Res. 14: 3627-3640.
Palukaitis, P., Hatta, T. Alexander D.M., Symons R.H. (1979). Characterization of a viroid
associated with avocado sunblotch disease. Virology 99: 145-151.
Semancik, J.S., Szychowski. J.A. (1994). Avocado sunblotch disease: A persistent viroid
infection in which variants are associated with differential symptoms. J. Gen. Virol. 75: 1543-
1549.
Symons, R.H. (1981). Avocado sunblotch viroid: Primary sequence and proposed
secondary structure. Nucleic Acids Res. 9: 6527-6537
(http://sef.es/sites/default/files/pathogen_documents/Avocado%20sunblotch%20viroid%20
%28ASBVd%29.pdf).

8. Pepino
Viroide que provoca el fruto pálido del pepino (CPFVd) (Fig. 10).

Fig. 10. Fruto pálido del pepino provocado por viroides (CPFVd).

Referencias
(https://www.google.com/search?q=lupulo&rlz=1C1NHXL_esMX725MX725&source=lnms&tbm=isch&sa
=X&ved=2ahUKEwjj8PCCkoLqAhWbKM0KHRSLC3UQ_AUoAXoECB8QAw&biw=1366&bih=657#imgrc=
nWRA13zYci3SRM).