Revista Argentina de Ciencias del

Comportamiento
E-ISSN: 1852-4206
[email protected]
Universidad Nacional de Córdoba
Argentina

Daneri, M. Florencia; Muzio, Rubén N.

El Aprendizaje Espacial y su Relevancia en Anfibios
Revista Argentina de Ciencias del Comportamiento, vol. 5, núm. 3, diciembre-, 2013, pp. 38-49
Universidad Nacional de Córdoba
Córdoba, Argentina

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 Revista Argentina de Ciencias del Comportamiento, Diciembre 2013, Vol. 5, N°3, 38-49

Revista Argentina de
ISSN 1852-4206
http://revistas.unc.edu.ar/index.php/racc/ Ciencias del
Comportamiento (RACC)

El Aprendizaje Espacial y su Relevancia en Anfibios

Daneri, M. Florencia a,b y Muzio, Rubén N. *a,b
a Grupo de Aprendizaje y Cognición Comparada, Laboratorio de Biología del Comportamiento, Instituto de Biología y Medicina
Experimental (IBYME-CONICET), Argentina
b Cátedra de Biología del Comportamiento e Instituto de Investigaciones, Facultad de Psicología, Universidad de Buenos Aires (UBA),

Argentina

Artículo de Revisión
Resumen Abstract
Este artículo presenta información actualizada acerca de las estrategias y Spatial learning and their relevance in amphibians: This article provides
bases neurales del aprendizaje espacial, poniendo especial énfasis en la an update on strategies and neural basis of spatial learning, paying special
información que se dispone en anfibios. El análisis de las estrategias de attention to amphibians. Analysis of learning strategies has proved that
aprendizaje ha demostrado que los anfibios, al igual que muchos otros amphibians, as many other groups, are capable of spatial orientation using
grupos, son capaces de orientarse utilizando tanto una estrategia de giro either a turn strategy (own body reference) or a guide strategy (use of a
(tomando como referencia su propio cuerpo) como de guía (usando una visual cue or beacon) and that distance between this visual cue and the
clave visual cercana o faro) y que la distancia de esta clave visual al reinforcer has an effect on the learning rate. Use of two or more visual cues
reforzador posee un efecto sobre la tasa de aprendizaje. También se evalúa (landmarks) was also evaluated in relation with what was initially called a
el uso de dos o más claves visuales ambientales de referencia y su relación “cognitive map”. Concerning neural bases, the role of the amphibian
con lo que inicialmente se llamó “mapa cognitivo”. Con respecto a las medial pallium (homologue area of mammalian hippocampus) was
bases neurales, se resalta el papel fundamental del pallium medial (área determined to be crucial for spatial orientation, but their complete
homóloga al hipocampo de mamíferos) para la orientación espacial en functional equivalence is being questioned.
anfibios, pero se cuestiona que su equivalencia funcional sea completa.

Palabras claves: Key Words:

Aprendizaje Espacial; Anfibios; Pallium Medial; Hipocampo; Análisis Spatial Learning; Amphibians; Medial Pallium; Hippocampus;
Comparado del Aprendizaje. Comparative Analysis of Learning.
Recibido el 25 de Septiembre de 2013; Recibida la revisión el 21 de
Octubre de 2013; Aceptado el 28 de Octubre de 2013.

1. Introducción
Todos los animales necesitan desplazarse en el Para lograr un desplazamiento orientado en un
ambiente que ocupan, y la habilidad para hacerlo de una ambiente se debe presentar un fenómeno de aprendizaje
manera eficiente tiene una significancia adaptativa particular: el aprendizaje espacial. Este tipo de
crítica: ubicar en ese espacio un recurso (alimento o aprendizaje confiere a un sujeto la habilidad de recordar
refugio) puede significar la diferencia entre la vida y la la localización de uno o más objetos en el ambiente que
muerte. Durante los últimos 25 años psicólogos, lo rodea. Si analizamos esta capacidad de aprendizaje
etólogos y neurobiólogos han desarrollado proyectos de espacial en vertebrados, varios estudios han demostrado
investigación para estudiar el aprendizaje espacial, que los mamíferos y las aves pueden utilizar diferentes
demostrando que los mecanismos subyacentes a esta estrategias para la orientación en el espacio basadas en
conducta son mucho más complejos y con mayor múltiples sistemas de aprendizaje con el objetivo de
implicancia cognitiva que lo que se pensaba a mediados orientarse y luego retornar al propio territorio‐hogar
del siglo XX (Mackintosh, 2002). (López, Broglio, Rodríguez, Thinus‐Blanc y Salas,

*
Enviar correspondencia a: Muzio, R.N.
E-mail: [email protected]

38
39 Daneri y Muzio / RACC, 2013, Vol. 5, N°3, 38-49

1999). A pesar de la importancia de los estudios aspectos particulares del aprendizaje espacial y la
comparativos para comprender la estructura y el memoria (Olton, Becker y Handelman, 1979).
funcionamiento del aprendizaje espacial y los sistemas Generalmente, los animales deben aprender qué lugar
de memoria en vertebrados (Bingman, 1992; Sherry y provee seguridad, alimento o algún otro objetivo
Schacter, 1987), sólo unos pocos estudios han analizado deseable utilizando claves distribuidas en el espacio.
los mecanismos del aprendizaje espacial en vertebrados Sin embargo, intencionalmente o inadvertidamente, los
filogenéticamente más antiguos tales como peces laberintos son capaces de detectar una variedad de otros
(López et al., 1999), tortugas (Grisham & Powers, procesos cognitivos, incluyendo aprendizaje asociativo,
1990; López, Vargas, Gómez y Salas, 2003), lagartijas memoria no espacial, orden temporal, discriminación
(Day, Ismail y Wilczynski, 2003) y anfibios (Lüddecke, condicional o ansiedad (Hodges, 1996; Jarrard, 1986;
2003; Daneri, Casanave y Muzio, 2011). Volpe, Davis, Towle y Dunlap, 1992).
En un ambiente natural los animales recorren Dentro de la variedad de laberintos disponibles, el
grandes distancias para alimentarse, beber, migrar o laberinto en cruz es el más indicado para explorar el uso
encontrar parejas; deben conocer su territorio, sus de distintos mecanismos para el aprendizaje de lugar,
límites, sus vecinos y cómo volver a su refugio. Esta que no sean del uso de claves visuo‐espaciales
información se tiene que almacenar por días o meses. alocéntricas. Por otro lado, en los laberintos “abiertos”
La manera en que los animales recorren el espacio las estrategias de búsqueda son más fáciles de detectar y
(volando, caminando, nadando) y la información cuantificar. Por ejemplo, al exponer a ratas y ratones a
sensorial que utilizan para orientarse en él es muy un laberinto tipo campo abierto los animales
variada, lo que refleja que dentro de lo que llamamos inicialmente comienzan haciendo círculos alrededor,
“aprendizaje espacial” está comprendida una gran pegados a las paredes, y luego comienzan a pasar
variedad de mecanismos neurales y estrategias progresivamente una mayor proporción del tiempo en el
cognitivas. cuadrante central reforzado, tomando hacia el final de la
Si pensamos en el aprendizaje espacial de los adquisición un camino directo hacia el refuerzo
anfibios, los estudios naturalistas de conducta (Hodges, 1996).
migratoria parecerían sugerir que pueden utilizar Como es de esperar, las distintas especies presentan
diferentes estrategias de orientación, similares a grandes diferencias en el desempeño durante la misma
aquellas observadas en mamíferos. Los movimientos de tarea en el laboratorio, reflejo de la biología y conducta
los anfibios están generalmente guiados por una propia de cada modelo. Estas diferencias fruto del
conducta destinada a elegir la distancia más corta hacia análisis comparado de la conducta resultan valiosas, ya
la meta a fin de minimizar el riesgo de predación y que reflejan diferencias en los mecanismos subyacentes
deshidratación. y así la posibilidad de inferir diversos aspectos de la
Si se quieren hacer estudios para analizar los antigüedad filogenética de ese rasgo. Por ejemplo, se ha
mecanismos subyacentes al proceso de aprendizaje bajo observado que los anfibios, a diferencia de las ratas, no
un enfoque comparativo, las pruebas en laboratorio presentan respuestas de tigmotaxis, o tendencia a
constituyen una herramienta importante. En este caso se aferrarse a las paredes en un laberinto del tipo campo
pueden poner a prueba bajo condiciones más abierto (Daneri, 2010). En ratas, esta conducta está
controladas las hipótesis de las distintas estrategias de relacionada con una respuesta de miedo, que disminuye
aprendizaje que utilizan los sujetos para orientarse en el a medida que los animales aprenden la tarea (Hodges,
espacio. 1996).
Es importante señalar que el laberinto radial y el
1.1. Estudio del aprendizaje espacial
campo abierto difieren profundamente en las tasas de
Los dispositivos experimentales que se utilizan
adquisición. Por ejemplo, en ratas, un aprendizaje de
para el estudio de las habilidades espaciales son los
lugar se puede lograr en sólo 10 ensayos en un laberinto
laberintos. Estos laberintos han sido diseñados con
de agua (o laberinto de Morris), mientras que se
variadas formas y tamaños, desde el campo abierto
requieren cerca de 50 ensayos de adquisición en los
(open field) o el laberinto de agua (water maze o
procedimientos donde se usa un laberinto radial
laberinto de Morris) donde la exploración no está
(Jarrard, 1986). Esta particularidad en la dinámica
restringida, hasta los caminos predeterminados del
temporal hace que cada laberinto sea ideal para probar
laberinto radial (radial maze), del laberinto en cruz
distintos fenómenos. Así, para estudiar variaciones en el
(plus maze) o del laberinto en T (T-maze). La mayoría
funcionamiento cerebral (tales como lesiones, efecto del
de los laberintos están diseñados para esclarecer
consumo crónico de alcohol, envejecimiento o
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crecimiento de transplantes cerebrales), se puede claves direccionales y de mecanismos de orientación

utilizar el aprendizaje en un laberinto radial a fin de (Sinsch, 2006). Este hecho, sumado a los escasos
determinar el curso temporal de esos cambios de una estudios realizados en este grupo hasta el momento,
manera que es imposible en un laberinto abierto hace que los anfibios sean ideales para el análisis de las
(Hodges, 1996). habilidades espaciales y los mecanismos implicados en
estas conductas.
1.2. Los anfibios como modelo para el estudio del
Poco es lo que se encuentra en la bibliografía
aprendizaje espacial
referente a estudios de aprendizaje en anfibios, a pesar
El término “anfibio” representa el estado de
de ser un grupo particularmente interesante dada su
transición entre el modo de vida acuático y terrestre
condición de mediadores entre vertebrados acuáticos y
entre los vertebrados. Algunas especies conservan el
terrestres (Macphail, 1982; Muzio, 1999, 2012). La
hábitat acuático ancestral durante todos los estadios de
razón principal de esta falencia se centra en la dificultad
sus vidas, pero la mayoría evolucionó hacia un ciclo de
que significó durante mucho tiempo, encontrar para las
vida complejo con huevos y larvas acuáticas y juveniles
especies de este grupo condiciones de entrenamiento
y adultos terrestres. En algunos casos se observa, por el
que logren un nivel de motivación y de respuesta
contrario, una independencia completa de los estadios
conductual adecuados (Boice, Quanty y Williams,
acuáticos en su desarrollo (Duellman y Trueb, 1986).
1974; Mackintosh, 1974; Muzio, 1999, 2012;
Este cambio de hábitat que sufren la mayoría de las
Thompson y Boice, 1975). Sin embargo, se han
especies de anfibios genera movimientos a través de
publicado algunos trabajos donde se refleja cierta
largas distancias tales como la dispersión
capacidad de aprendizaje en los anfibios. Por ejemplo,
post‐metamórfica desde los sitos de nacimiento y las
un estudio (Adler, 1980) reveló que la rana verde (Rana
migraciones entre distintas áreas. Las larvas acuáticas
calamitans) es capaz de utilizar claves visuales estáticas
se desplazan regularmente entre los sitios proveedores
y memorizar patrones motores como claves de
de alimento, refugio y otros recursos. Ya durante la
orientación cuando son entrenadas y evaluadas de
metamorfosis, las larvas de las especies terrestres se
manera repetida en una arena. En otro trabajo
orientan hacia la orilla y una vez juveniles se dispersan
(Lüddecke, 2003), también se reportó aprendizaje
en las áreas adyacentes, alcanzando frecuentemente
espacial en la rana andina (Colostethus palmatus),
lugares a varios kilómetros de distancia de su sitio natal
utilizando una prueba de localización de una serie de 24
(Duellman y Trueb, 1986).
cuevas de distinta calidad en un ranario comunal.
Una vez adultos los anfibios se desplazan mucho
Trabajando con el sapo común (Bufo bufo) en una
en el hábitat que los rodea, básicamente motivados por
prueba de desplazamiento se pudo establecer que la
la búsqueda de pareja y agua. El sapo común europeo
visión (o sea, claves visuales del ambiente) era
Bufo bufo migra una distancia de hasta 3 km para
necesaria para mantener el rumbo de regreso hacia el
reproducirse. Los sujetos de una determinada población
punto de partida (Sinsch, 1987). Un estudio con el sapo
vuelven a los mismos sitios de cría en la primavera de
corredor (Bufo calamita) ha mostrado la capacidad de
cada año y desovan de manera sincrónica en un período
orientación de esta especie en una arena octogonal
de unos pocos días. A pesar de que se han llevado a
utilizando claves multisensoriales (visuales,
cabo varios estudios acerca de la migración de B. bufo
magnéticas, olfatorias) (Dall’Antonia y Sinsch, 2001).
durante la época de cría, muy poco se conoce acerca de
En otro trabajo (Greding, 1971) se realizó una
las claves que utilizan estos animales durante el proceso
comparación del desempeño de tres especies de ranas
(Sinsch, 1987). La máxima distancia de dispersión
(Rana clamitans, R. boylei y R. pipiens) y tres especies
registrada en anfibios es de 35 km (Bufo marinus,
de sapos (Bufo marinus, B. valliceps y B. woodhousei
Freeland y Martin, 1985), pero el rango migratorio
fowleri) en un laberinto en T, donde tenían que escapar
promedio de los adultos va desde unos pocos metros en
de un estímulo aversivo eléctrico (el brazo derecho era
las salamandras sedentarias hasta los 15 km en la rana
el único seguro, sin descarga eléctrica). Allí se observó
R. lessonae (Tunner, 1992). Los movimientos de los
que los sapos tuvieron un mejor desempeño que las
anfibios están guiados generalmente por una conducta
ranas, aunque las seis especies pudieron aprender la
de orientación para elegir la distancia más corta hacia la
tarea de orientación espacial. La capacidad de
meta con el objetivo de minimizar el riesgo de
aprendizaje en un laberinto en T también fue probada
predación y desecación. Los individuos de muchas
utilizando agua como reforzador en el sapo de vientre
especies desplazados pasivamente son capaces de
de fuego Bombina orientalis (Brattstrom, 1990),
relocalizar sitios conocidos utilizando una variedad de
observándose una orientación en el espacio del 100%
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de los individuos tras 40 ensayos de entrenamiento. aprendizaje espacial “verdadero”. Las propiedades de
Toda esta bibliografía muestra que los anfibios son estos dos sistemas han sido ampliamente estudiadas en
capaces de orientarse en el espacio, pero al mismo mamíferos (Nadel, 1991; O’Keefe y Nadel, 1978) y
tiempo también revela lo poco que se conoce acerca de aves (Bingman, 1990; Bingman, Bagnoli, Ioalé y
los mecanismos que subyacen a este tipo de Casini, 1989), donde los sujetos rápidamente aprenden
aprendizaje. a resolver la tarea en cualquiera de las dos condiciones.
Orientación: el sistema tradicional de orientación
2. Estrategias de orientación en el espacio
en laberintos en T ha sido utilizado por muchos años en
2.1. Mapa cognitivo vs. Aprendizaje taxonómico ratas, ratones, gusanos, lombrices y una gran variedad
Una cuestión que siempre despertó interés es de otros organismos, incluyendo diferentes especies de
conocer cómo se adquiere el aprendizaje espacial. anuros (Greding, 1971). En el caso de los experimentos
Según la visión de O'Keefe y Nadel (1978) en su libro llevados a cabo por Greding (1971) en anfibios se
“El hipocampo como mapa cognitivo” (“The aplicaba una ligera descarga eléctrica a lo largo del eje
hippocampus as a cognitive map”), existe una clara de la T (corredor de salida) y en el brazo izquierdo. Los
diferencia entre lo que se considera aprendizaje espacial animales eran enfrentados a la elección de tomar a la
“verdadero” (conducta basada en una representación izquierda (donde continuaba la descarga eléctrica) o a la
exocéntrica del espacio o mapa cognitivo) y el derecha (donde no había descarga). Aunque los
aprendizaje taxonómico. resultados mostraron mucha variabilidad, las seis
2.1.1. Aprendizaje taxonómico especies de anuros estudiadas por Greding manifestaron
Esta forma de aprendizaje espacial está basada en capacidades de aprendizaje, teniendo el género Bufo un
estrategias denominadas egocéntricas, donde la mejor desempeño que el género Rana. Por otro lado, los
atención está puesta en el propio animal y no en experimentos de Brattstrom (1990) con Bombina
relaciones espaciales entre los elementos que lo rodean. orientalis demostraron que esta especie de sapo puede
A este aprendizaje taxonómico normalmente se lo aprender rápidamente. Usando un laberinto en T y agua
divide en dos tipos: orientación y aprendizaje de guía. como reforzador en animales parcialmente
Por orientación se entiende lo que generalmente se deshidratados, se observó un aumento en el éxito para
conoce como respuesta de giro; por ejemplo, una rata recorrer correctamente el laberinto en sesiones
orientándose en un laberinto a través de la ejecución de sucesivas (i.e., una reducción del número de
un giro determinado (a la derecha o a la izquierda) en el errores/sesión). En dicho trabajo, en donde se utilizó un
punto de decisión (Mackintosh, 2002). laberinto en T con refuerzo en el brazo derecho, el 80%
El aprendizaje de guía involucra un cierto de los animales alcanzaron el criterio de aprendizaje
aprendizaje acerca del entorno que rodea al sujeto. luego de tres sesiones de entrenamiento (30 ensayos) y
Pensemos por ejemplo en una rata nadando en un todos los sujetos alcanzaron el criterio luego de la
laberinto de Morris; al ver la plataforma nada cuarta sesión de aprendizaje. En nuestro laboratorio,
directamente hacia ella para salir del agua. La usando el sapo terrestre Rhinella arenarum se ha
plataforma se transforma así en un estímulo visual que demostrado también que los sujetos son capaces de
se asocia rápidamente con el escape del agua (Morris, aprender una tarea de orientación en un laberinto en T
1981). Lo mismo sucede si la plataforma está con agua como reforzador, a la cual se accedía
sumergida pero tiene un banderín que indica ejecutando siempre la misma respuesta de giro (a la
directamente su posición (Roberts y Pearce, 1999). derecha o a la izquierda, según el grupo de animales)
Tanto la respuesta de orientación como la respuesta (Daneri et al., 2011). Estos resultados concuerdan con
de guía responden a los parámetros del aprendizaje experimentos previos en un campo abierto con ranas
asociativo: así como la respuesta de orientación puede verdes (Rana calamitans), lo cual indica que estos
ser descripta como una forma de condicionamiento animales pueden utilizar patrones motores memorizados
instrumental, la respuesta de guía puede interpretarse para orientarse en el espacio (Adler, 1980). En ese
como una forma de condicionamiento clásico o estudio se observó una gran regularidad en las
pavloviano (Mackintosh, 2002). Al ser estas dos formas trayectorias descriptas por los sujetos a la hora de
de aprendizaje herramientas que los sujetos pueden recorrer un laberinto, lo que estaría indicando lo
utilizar para navegar en el espacio, consideramos que memorización de caminos exitosos recorridos
vale su inclusión en esta revisión, a pesar de no ser anteriormente para llegar hasta el reforzador.
consideradas por algunos autores como formas de Como sugirieron Ingle y Sahagian (1973) al
observar este tipo de aprendizaje en peces y ratas, el
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movimiento decidido y rápido a través del terreno es de campo abierto.

importante para la búsqueda de protección del territorio Este tipo de navegación es poco común en la
propio cuando son amenazados por un predador. El naturaleza, ya que es raro hallar una clave visual que
aprendizaje por orientación brinda la capacidad de señale directamente la posición de un objeto en el
movilizarse en el espacio de manera rápida aún en espacio. En general las claves visuales de referencia
condiciones donde no se disponga de otro tipo de claves (landmarks) están lejanas al objetivo.
ambientales (por ejemplo en la oscuridad donde no hay Efecto de la distancia en el aprendizaje de guía.
acceso a claves visuales), por eso no es sorprendente Como se mencionó previamente, el aprendizaje de guía
que esté presente en todas las especies que han sido responde a los parámetros del aprendizaje asociativo, y
evaluadas. por ello cabe destacar el efecto que posee la distancia
En relación al fenómeno de orientación, cabe presente entre la clave que funciona como faro y el
mencionar el proceso llamado integración de recorrido lugar que está señalando. Es bien conocido el efecto de
(path integration). Éste se refiere a un proceso en el la proximidad temporal absoluta entre el estímulo
cual los animales mantienen un registro de su posición condicionado (EC) y el estímulo incondicionado (EI) en
actual utilizando información interoceptiva, es decir, un experimento de condicionamiento (Revusky, 1971).
basada en su propio movimiento (Etienne, Maurer, Normalmente, el condicionamiento mejora a medida
Georgakopoulos y Griffin, 1999; Gallistel, 1990). La que el intervalo entre EC y EI decrece (a pesar de que a
integración de recorrido ha sido demostrada en una intervalos muy pequeños el condicionamiento puede
amplia variedad de grupos zoológicos, entre ellos, empeorar). Esto no debe sorprendernos, es de esperar
arácnidos, crustáceos, himenópteros, aves y mamíferos. que la contingencia espacial ente EC y el refuerzo tenga
Sin embargo, como los mecanismos de actualización de un efecto fuerte dado que la función del
posición tienden a acumular errores, la integración de condicionamiento es asociar eventos relacionados
recorrido es una estrategia de navegación confiable causalmente (Mackintosh, 1983). Por ejemplo, en un
solamente para recorridos cortos. Es por esto que la estudio de supresión condicionada en ratas realizado
mayoría de los animales utilizan claves visuales por Testa (1975) se utilizó una luz como EC presentada
externas para ubicarse a si mismos o a los objetivos en en una pantalla de vidrio en el techo de la jaula o por
el espacio (Rodrigo, 2002). debajo del piso de alambre. Esta luz servía como señal
Aprendizaje de guía: cuando la clave visual que el de presentación de un soplo de aire (puff), utilizado
animal usa para localizar un objeto en el espacio es como reforzador, que se presentaba a través de dos
única y se encuentra muy cercana al objeto a la clave orificios en la pantalla superior o inferior. Cuando la luz
visual se la denomina faro o baliza (beacon). Los faros y el soplo de aire eran presentados en el mismo lugar,
son objetos situados tan cerca del objetivo que los los dos desde arriba o desde abajo, el condicionamiento
animales tienen que, simplemente, percibirlos para se lograba mucho más rápido que si venían de lugares
conocer su ubicación (Rodrigo, 2002). Cuando hay una diferentes (Mackintosh, 1983). De manera paralela, en
clave visual que funciona como faro, los animales sólo el campo del aprendizaje espacial se ha observado que
tienen que localizarla y acercarse a ella para llegar al el control adquirido por un único punto de referencia
objetivo, este tipo de navegación es muy simple y ha (una única clave visual o faro) es diferente dependiendo
sido observada en muchas especies, incluyendo de su distancia relativa o proximidad espacial absoluta a
anfibios. En un trabajo reciente (Daneri et al., 2011) se la meta (Cheng, 1989; Spetch y Wilkie, 1994). Por
ha evidenciado la habilidad de utilizar una clave visual ejemplo, en los experimentos típicos con laberintos
adyacente al reforzador como faro en un laberinto en acuáticos de Morris los puntos de referencia más
cruz en el anfibio Rhinella arenarum. En peces, Ingle y cercanos son más relevantes para el animal y adquieren
Sahagian (1973) demostraron que los peces dorados un mayor control sobre la navegación que los más
(goldfish) pueden aprender a nadar en una dirección lejanos. Los animales confían preferentemente en las
constante en relación a una determinada clave visual, claves visuales cercanas, la contingencia espacial
dentro de un entorno pequeño, aun si se acercan al favorece a las claves que están en el objetivo o muy
punto de decisión desde direcciones opuestas y que son cerca de él como las mejores predictoras de su
capaces de alternar la dirección de los giros en los localización (Chamizo y Rodrigo, 2004).
diferentes ensayos siguiendo al faro (Salas, Rodríguez, En los experimentos de Chamizo y Rodrigo (2004)
Vargas, Durán y Torres, 1996). Las tortugas también se entrenaron ratas en un laberinto de agua (laberinto de
son capaces de utilizar una clave visual (López et al., Morris) para hallar una plataforma sumergida en
2001) para hallar el comedero con refuerzo en una tarea presencia de una única clave visual. La distancia entre
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la clave y la plataforma varió en los diferentes grupos localizada a 20 cm al norte de una clave visual, aun
de animales. Los resultados revelaron que, aunque hubo cuando esa clave visual sea simétrica y tanto ésta como
aprendizaje en todos los grupos, los animales con la la plataforma sean desplazadas por el laberinto a lo
clave visual ubicada más cerca de la plataforma largo del entrenamiento (Roberts y Pearce, 1998). Esto
aprendieron la tarea más rápido. Esto también fue implica que el animal ha aprendido no sólo la distancia,
observado en otros mamíferos. Milgram et al. (1999) sino también la dirección, desde la clave a la
hallaron que el desempeño en una tarea con una única plataforma. Allí entonces existe evidencia de un
clave visual disminuía en función de la distancia con el verdadero aprendizaje espacial (Mackintosh, 2002).
discriminandum reforzado. Trabajando con perros Las claves visuales de referencia o también
reportaron que los animales cometían llamadas landmarks son objetos particulares de
significativamente más errores cuando la distancia con posición fija en el espacio, más lejanos de lo que se
la clave aumentaba. El mismo fenómeno fue observado encuentra un faro, pero lo suficientemente cerca para
en anfibios (Daneri, Casanave y Muzio, 2013). proveer al animal de información acerca de la distancia
Trabajando con sapos de la especie Rhinella arenarum que se encuentra del objetivo (Collett, Cartwright y
en un campo abierto se dividió a los animales en tres Smith, 1986). El uso de claves visuales de referencia ha
grupos: en el primero la clave visual estaba justo por sido evidenciado en muchas especies, incluyendo los
encima del reforzador, en el segundo estaba a 10 cm y invertebrados. Por ejemplo, en un estudio donde
en el tercero a 30 cm de distancia. Se observó que la utilizaban abejas, Cartwright y Collett (1983)
tasa de aprendizaje decaía a medida que la distancia demostraron que las mismas eran capaces de localizar
aumentaba, con diferencias significativas entre grupos una fuente de agua azucarada usando un cilindro negro
en el número de sesiones de entrenamiento necesarias como clave de referencia. También se obtuvieron los
para alcanzar el criterio de aprendizaje. Este fenómeno mismos resultados trabajando con gerbos (Collett,
parece estar bastante generalizado y está presente Cartwright y Smith, 1986). Fenton et al., (1994)
también en invertebrados como las abejas (Cheng, demostraron en un laberinto de agua que el mínimo de
Collett, Pickhard y Wehner, 1987). Se ha reportado que claves de referencia que las ratas necesitan para poder
las abejas pueden aprender la localización de una fuente ubicar la plataforma es de dos claves (dos landmarks
de agua azucarada en relación a su posición con claves extra laberinto) y el aprendizaje fue muy similar cuando
visuales. En una situación de prueba las abejas prestan las ratas contaban con dos o con cuatro claves (claves
más atención a aquellas claves cercanas a la fuente de redundantes). Con respecto a las relaciones entre las
alimento que pueden guiarlas hacia ella de una manera claves visuales de referencia cabe citar un estudio de
más eficaz. Rodrigo et al. (2006) con ratas entrenadas para hallar un
Por último, en todos estos casos, cabe también objetivo señalado con una clave faro en presencia de
considerar que un factor importante que puede afectar el otra clave visual de referencia ubicada cerca. Durante la
aprendizaje con intervención de una clave visual podría fase de prueba la clave faro se fue alejando lentamente
ser el error de búsqueda. En esa situación, se espera que de la otra lo que generó un patrón de búsqueda en
este componente aumente con la distancia entre la clave dirección a la clave de referencia, fenómeno conocido
y el objetivo a localizar (Kamil y Cheng, 2001). como generalización espacial. La generalización
espacial sugiere que ambos objetos fueron tenidos en
2.1.2. Uso de configuraciones de dos o más claves
cuenta durante el aprendizaje. Este fenómeno se ha
visuales de referencia (landmarks): ¿Mapa cognitivo?
registrado en aves, humanos y abejas (Tommasi,
Si una rata en un laberinto de agua nada
Chiandetti, Pecchia, Sovrano y Vallortigara, 2012).
directamente hacia una plataforma visible o que tiene
Podemos decir entonces que los animales son
una clave visual directamente asociada a ella no
capaces de utilizar varias claves ambientales de
necesita conocer nada acerca de su ubicación espacial
referencia para ubicar un lugar en el espacio, siempre y
en referencia al cuarto experimental, sólo que ciertos
cuando esas claves mantengan una relación constante
movimientos de nado con una determinada dirección la
con él. Tolman (1948) fue el primero en sugerir que los
acercan al objetivo. Para poder atribuirle a esa rata
animales construían un mapa sofisticado del entorno
cierto conocimiento acerca del espacio que la rodea se
que los rodea, al que llamo mapa cognitivo. Este mapa
deben modificar las condiciones experimentales
cognitivo es una construcción de gran flexibilidad y,
(Mackintosh, 2002). Si a esa clave visual se le agregan
una vez que el animal construye este mapa, es capaz de:
otras distribuidas en el entorno experimental las ratas
trazar la ruta más corta hacia el objetivo desde distintos
son capaces de nadar directamente hacia la plataforma
puntos de partida, planificar una ruta alternativa si la
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que usa habitualmente está bloqueada, etc. Según aislado a una posición diferente en un espacio global
O'Keefe y Conway (1978) ninguna clave de referencia podría no ser tratado como el mismo punto de
particular o específica es necesaria para que el animal referencia (Biegler y Morris, 1996). Haciendo un
se localice en su mapa, cualquier clave o grupo de análisis comparado, la orientación geométrica espacial
claves de referencia (landmarks) pueden ser removidos podría considerarse una característica antigua
sin evitar que las claves de referencia que quedan le conservada durante la evolución divergente de los
indiquen al animal, en base a sus relaciones espaciales, diferentes grupos de vertebrados. Por ejemplo, estudios
su ubicación. realizados en peces dorados (goldfish) revelaron que
O'Keefe y Nadel (1978) aseguraban que la estos animales pueden aprender las propiedades
adquisición del mapa cognitivo estaba basada en geométricas de su entorno (Vargas, Bingman,
procesos de aprendizaje no asociativo. Sin embargo, Portavella y López, 2006). La demostración de este
numerosas evidencias en los últimos años han fenómeno en anfibios requiere de varios estudios
comenzado a cuestionar esta afirmación. Chamizo experimentales. Sin embargo, actualmente se está
(2002) y Prados y Redhead (2002) han documentado empezando a recolectar datos que concuerdan con los
numerosos fenómenos típicos del condicionamiento obtenidos en peces, dando sustento a la hipótesis de que
clásico e instrumental presentes en situaciones de el aprendizaje de la geometría espacial precede a la
aprendizaje espacial utilizando dos o más claves de evolución de los vertebrados plenamente terrestres.
referencia. Estamos hablando de fenómenos como el Sotelo, Bingman y Muzio (en preparación) mostraron
ensombrecimiento y el bloqueo entre claves. Chamizo, que el sapo Rhinella arenarum también es capaz de
Sterio y Mackintosh (1985) demostraron la presencia de codificar información geométrica y de estímulos
estos fenómenos entre claves intra y extra laberinto en visuales para desplazarse hacia una meta. Entrenando
un dispositivo radial en ratas. Luego, Rodrigo et al. sapos en una arena rectangular blanca (grupo sólo
(1997) y Sánchez-Moreno et al. (1999) también los Geometría) o en la misma arena con un panel de color
describieron entre claves visuales de referencia extraíble que cubría una de las paredes (grupo
(landmarks) en un laberinto de agua en ratas. Estos Geometría-Estímulo visual), observaron que los
fenómenos parecen estar presentes incluso en otras animales pueden utilizar tanto la geometría como el
especies como en abejas (Cheng y Spetch, 2001) y en estímulo visual para localizar la ubicación de la meta,
anfibios. En el caso de los anfibios se observó bloqueo pero que la geometría es más potente como señal de
y ensombrecimiento entre landmarks en un campo navegación. En resumen, estos resultados están de
abierto en la espacie Rhinella arenarum (Daneri y acuerdo con la información hallada en otros vertebrados
Muzio, en preparación). y apoyan la idea de que a nivel comportamental la
Finalmente, pueden surgir interpretaciones orientación geométrica es una característica conservada
complementarias si se considera la posibilidad de que compartida entre los vertebrados.
los animales estén respondiendo en base a la
3. Bases neurales del aprendizaje espacial
"geometría" del espacio (Cheng, 2008; Cheng y
Newcombe, 2005; Ratliff y Newcombe, 2008; 3.1. El hipocampo y sus estructuras homólogas
Sheynikhovich et al., 2009). En ese caso, la geometría La relación del hipocampo en los procesos de
estaría determinada por la disposición particular de cada aprendizaje y memoria espacial aparece como una
ambiente en donde se desplaza el individuo. Un estudio constante en todas las especies animales estudiadas
reciente revela representaciones basadas en la visión (Rodríguez, López, Vargas y Salas, 1998). Los
como una posibilidad para resolver tareas de geometría osteíctios ancestrales que poblaron la tierra a principios
(Cheung, Stürzl, Zeil y Cheng, 2008). Así, en un del período Devónico (hace cerca de 400 millones de
laberinto en T, por ejemplo, aún cuando una señal años), son ancestros comunes tanto de los peces
visual esté presente, la forma de T podría dominar la actinopterigios actuales como de los sarcopterigios
visión (y la elección de respuesta) en el punto de actuales (entre los que se incluyen los anfibios, reptiles,
decisión, relegando la señal visual en sí misma a una aves y mamíferos). Resultados de estudios en diversas
importancia secundaria. En este sentido, O’Keefe y especies sugieren que estos osteíctios ancestrales
Conway (1980) mostraron resultados interesantes en poseían un pallium medial o primordio hipocampal que
ratas, encontrando que un grupo simple de puntos de se desarrolló como un sistema de navegación espacial
referencia era tratado de forma distinta de una serie de que incluía mecanismos cerebrales y cognitivos
puntos de referencia dispersos. De la misma manera, se especializados en el procesamiento de la información
observó que el traslado de un punto de referencia espacial y en procesos de aprendizaje y memoria
45 Daneri y Muzio / RACC, 2013, Vol. 5, N°3, 38-49

espacial, sistema que se ha conservado a lo largo de la amniotas, está selectivamente involucrado en la

filogenia (Rodríguez et al., 1998). Además de las cognición espacial (Salas et al., 2003). Así, en peces y
similitudes anatómicas, pueden encontrarse estrechas reptiles, el sustrato neural involucrado en el aprendizaje
similitudes en cuanto a las funciones del pallium medial espacial podría corresponder a estructuras telencefálicas
o hipocampo de todos los vertebrados. Numerosas homólogas al hipocampo: el pallium lateral y medial,
evidencias apoyan la participación del hipocampo de las respectivamente (López, 1999; Papini, Salas y Muzio,
aves y los mamíferos en el aprendizaje y la memoria 1999, Muzio, 2012). Evidencia experimental reciente
espacial. En aves y mamíferos, el daño a la formación indica que la corteza medial de los reptiles posee una
hipocampal causa deficiencias selectivas en la función central en la cognición espacial. Por ejemplo, el
resolución de problemas espaciales cuando la volumen relativo de la corteza medial es mayor en
localización de un lugar requiere la codificación de especies de lagartijas que forrajean activamente en
relaciones recíprocas con un conjunto de claves visuales búsqueda de presas en comparación con aquellas
de referencia (landmarks), pero no cuando requiere especies con estrategias de forrajeo más pasivas (Day,
acercarse a una única clave (faro o beacon), o cuando Crews y Wilczynski, 1999). Las lesiones en la corteza
discriminaciones no espaciales le permiten al animal medial producen una deficiencia severa y selectiva en el
alcanzar la meta (Salas, Broglio y Rodríguez, 2003). uso de múltiples claves de referencia en tortugas pero,
O’Keefe y Conway (1980) estudiaron en ratas los al igual que con las lesiones en hipocampo, no se ve
efectos de una lesión en el fornix (entrada de afectado el uso de estrategias taxonómicas para alcanzar
información al hipocampo) y observaron que estos la meta (Grisham y Powers, 1990). Así, el efecto del
animales tenían severamente disminuida su capacidad daño en la corteza medial de tortugas y en el hipocampo
de orientarse en el espacio (laberinto en cruz con cuatro de aves y mamíferos son sorprendentemente similares
claves de referencia). Sin embargo, observaron que si no sólo en relación a las funciones que se ven
las claves se hallaban conglomeradas cerca del brazo disminuidas, sino también en relación a los procesos
reforzado no tenían problemas en orientarse. Estos que no se ven afectados (Salas et al., 2003).
hallazgos sugirieron que dicha conglomeración de En una investigación en humanos, Maguire et al.
claves les permitía a los animales utilizar una estrategia (2006) revelaron cambios morfológicos en participantes
alternativa al “mapa cognitivo” para localizar el brazo cuyo trabajo estaba asociado con la navegación
reforzado, posiblemente utilizando un aprendizaje de espacial. Así, hallaron que en los cerebros de los
guía taxonómico que no fue afectado por la lesión. taxistas londinenses experimentados la región posterior
Siguiendo con esta lógica, Eichenbaum et al. (1990) del hipocampo era significativamente mayor que en los
hallaron que las ratas con lesión en fibria-fornix no sujetos control. Es más, encontraron que el volumen
presentaban problemas en su desempeño en un laberinto hipocampal correlacionaba con la cantidad de tiempo
de agua si comenzaban todos los ensayos desde el que habían trabajado como taxistas. Una posible
mismo punto de partida, permitiendo una orientación interpretación de estos resultados es que se pueden dar
mediante una estrategia taxonómica de guía hacia la cambios morfológicos en la región posterior del
plataforma; pero que sufrían un impedimento durante el hipocampo en personas que posean una gran dependan
procedimiento estándar donde se ubicaba a las ratas en de sus habilidades para desplazarse en el espacio
la pileta en diferentes posiciones en cada ensayo, lo (Good, 2002).
que requería de un aprendizaje flexible de las relaciones
3.2. El Pallium medial de los anfibios
entre claves alrededor de la pileta (Hodges, 1996). Los
El telencéfalo de los anfibios presenta un nivel de
hallazgos de que las lesiones hipocampales afectaban el
organización primitivo entre los tetrápodos. El
desempeño de los animales en tareas que implicaban el
telencéfalo de los anfibios puede dividirse en una
uso de múltiples claves de referencia, pero no en tareas
región palial o pallium y otra subpalial (Muzio, 1999,
con clave única o faro sugirieron que las tareas
2012; Rodríguez et al., 1998). En el palio o pallium
involucraban procesos diferentes (Hodges, 1996).
pueden distinguirse las siguientes zonas principales: el
En los distintos grupos de vertebrados las
pallium medial, el pallium dorsal y el pallium lateral.
habilidades de aprendizaje espacial parecen estar
Existe una hipótesis muy aceptada de que el pallium
asentadas en mecanismos neurales homólogos: como el
medial es homólogo al complejo hipocampal de otros
hipocampo en aves y mamíferos, la corteza medial en
tetrápodos, basado en la posición topográfica,
los reptiles es crítica para las habilidades de mapeo
interconexiones neurales e histoquímica (Northcutt y
cognitivo y, de manera similar, el pallium lateral de
Ronan, 1992). En el presente, sin embargo, su papel
peces, el presunto homólogo del hipocampo de
 Daneri y Muzio / RACC, 2013, Vol. 5, N°3, 38-49 46

funcional es desconocido, y sus fibras de conexión subsidio UBACYT-P052 de la Universidad de Buenos

primarias en anfibios sólo se conocen parcialmente Aires y del subsidio PIP 3196 del CONICET (Consejo
(Northcutt y Ronan, 1992). Las últimas investigaciones Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas)
experimentales en el pallium medial de anuros no Argentina, dirigidos por Rubén N. Muzio.
pudieron demostrar que la clara homología con la
Referencias
formación hipocampal de mamíferos se corresponda
con una equivalencia funcional absoluta. Experimentos Adler, K. (1980). Individuality in the use of orientation cues
en Rhinella arenarum, donde se lesionó el pallium by green frogs. Animal Behaviour, 28, 413-425.
medial por aspiración, demostraron que los sujetos Biegler, R. & Morris, R. G. M. (1996). Landmark stability:
Further studies pointing to a role in spatial learning. The
perdieron completamente su capacidad de orientación
Quarterly Journal of Experimental Psychology, 49B(4),
espacial utilizando estrategias taxonómicas (respuesta 307-345.
de giro y uso de faro en un laberinto en cruz; Daneri et Bingman, V. P. (1990). Spatial navigation in birds. In
al., en preparación). Estos resultados de lesiones en Kesner, R. & Olton, D. S. (Eds.), Neurobiology of
anfibios sugieren que, a diferencia de lo que sucede en Comparative Cognition (pp. 423-477). Hillsdale, NJ:
mamíferos (donde la lesión hipocampal sólo afecta las Erlbaum.
respuestas de guía usando faros), el pallium medial Bingman, V. P. (1992). The importance of comparative
sería el responsable de las estrategias taxonómicas de studies and ecological validity for understanding
navegación en el espacio. De esta forma, el pallium hippocampal structure and cognitive function.
medial de anfibios y el hipocampo de mamíferos, Hippocampus, 2, 213-220.
Bingman, V. P., Bagnoli, P., Ioalé, P. & Casini, G. (1989).
aunque neuroanatómicamente homólogos, compartirían
Behavioral and anatomical studies of the avian
sólo una equivalencia funcional parcial. hippocampus. In Chanpalay, V. & Kohler, C. (Eds.),
4. Conclusiones The Hippocampus: New vistas (pp. 379-394). New
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Esta revisión revela lo poco que se conoce acerca Boice, R., Quanty, C. B. & Williams, R. C. (1974).
de los límites del aprendizaje en anfibios. Un mejor Competition and possible dominance in turtles, toads
conocimiento de estos límites nos llevaría a reflexionar and frogs. Journal of Comparative and Physiological
acerca del concepto de “inteligencia comparada” dentro Psychology, 86, 1116-1131.
de la filogenia de los vertebrados (Macphail, 1982). La Brattstrom, B. H. (1990). Maze learning in the fire‐bellied
investigación comparada con anfibios puede brindar toad, Bombina orientalis. Journal of Herpetology, 24
datos interesantes acerca de la importancia evolutiva y (1), 44-47.
Cartwright, B. A. & Collett, T. S. (1983). Landmark learning
adaptativa del uso de las distintas estrategias de
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aprendizaje en vertebrados. Así, el estudio del cerebro y Comparative Physiology, 151, 521-543.
la conducta de vertebrados no mamíferos, y en Chamizo, V. D. (2002). Spatial Learning: Conditions and
particular los anfibios como los primeros en colonizar Basic Effects. Psicológica, 23, 33-57.
el medio terrestre, puede ayudar a entender la historia Chamizo, V. D. & Rodrigo, T. (2004). Effect of absolute
evolutiva del cerebro de los mamíferos (Muzio, 1999, spatial proximity between a landmark and a goal.
2012). Varios estudios han sugerido que mamíferos, Learning and Motivation, 35 (2), 102-114.
aves, reptiles y peces pueden aprender, recordar y Chamizo, V. D., Sterio, D. & Mackintosh, N. J. (1985).
retornar a un lugar utilizando diferentes estrategias de Blocking and overshadowing between intra-maze and
navegación. Ahora los anfibios también pueden ser extra-maze cues: A test of the independence of locale
and guidance learning. Quarterly Journal of
incluidos en este grupo. Si asumimos que los mismos
Experimental Psychology, 37B, 235-253.
sistemas de memoria se presentan en esta amplia Cheng, K. (1989). The vector sum model of pigeon landmark
variedad de especies, entonces podríamos suponer que use. Journal of Experimental Psychology: Animal
estos procesos de memoria pueden haber aparecido Behavior Processes, 15, 366-375.
tempranamente durante la filogénesis. Los estudios Cheng, K. (2008). Whither geometry? Troubles of the
comparados en anfibios pueden ser una herramienta geometric module. Trends in Cognitive Sciences, 12,
para averiguar en qué momento particular de la 355-361.
filogenia aparecieron estas particulares habilidades Cheng, K. & Newcombe, N. S. (2005). Is there a geometric
espaciales. module for spatial orientation? Squaring theory and
evidence. Psychonomic Bulletin & Review, 12, 1-23.
Agradecimiento Cheng, K. & Spetch, M. L. (2001). Blocking in landmark-
based search in honeybees. Animal Learning and
Este trabajo se realizó gracias a la financiación del
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