NEUROLOGÍA DE LA CONDUCTA

Correlatos cerebrales distintivos del aprendizaje consciente e

inconsciente: una aproximación desde el aprendizaje de secuencias
J.M.M. Vaquero a, L. Jiménez b

CORRELATOS CEREBRALES DISTINTIVOS DEL APRENDIZAJE CONSCIENTE E

INCONSCIENTE: UNA APROXIMACIÓN DESDE EL APRENDIZAJE DE SECUENCIAS
Resumen. Objetivo. Exponer la evidencia más reciente sobre los correlatos neuroanatómicos que distinguen el aprendizaje de
secuencias consciente y no consciente. Desarrollo. Las tareas de aprendizaje de secuencias constituyen la preparación más
utilizada para evaluar el aprendizaje producido sin intención de aprender y sin consciencia de lo aprendido (aprendizaje im-
plícito). En estas tareas, los participantes responden a estímulos sucesivos sin ser informados de que su sucesión obedece a
una secuencia, y con la práctica mejoran su rendimiento, incluso sin ser capaces de generar la secuencia cuando se les pre-
gunta directamente. En este trabajo se revisan las investigaciones que evalúan el rendimiento de pacientes neurológicos, o
que emplean técnicas de neuroimagen para precisar los correlatos neuroanatómicos del aprendizaje. Conclusiones. Las in-
vestigaciones con técnicas de neuroimagen funcional revelan que los procesos de aprendizaje consciente se asocian con acti-
vidad del cíngulo anterior, existiendo por lo demás un gran solapamiento entre las estructuras implicadas en el aprendizaje im-
plícito y explícito. Sin embargo, se observan mayores diferencias según si el aprendizaje se produce bajo distracción, para impe-
dir que descubran la secuencia, o sin distracción. Estas diferencias se explican desde modelos que distinguen un circuito dor-
sal de aprendizaje no atencional (implícito) y un circuito atencional más ventral (implícito, o explícito si se descubre la secuen-
cia). Los estudios con pacientes neurológicos confirman la participación de un amplio conjunto de estructuras tanto en apren-
dizaje implícito como explícito, incluyendo lóbulo prefrontal, córtex motor, lóbulo temporal, ganglios basales y cerebelo. Final-
mente, presentamos evidencia sobre las funciones que desempeñaría cada estructura. [REV NEUROL 2007; 45: 615-23]
Palabras clave. Aprendizaje de secuencias. Aprendizaje implícito. Cerebelo. Cíngulo anterior. Consciencia. Hipocampo. Me-
moria procedimental.

INTRODUCCIÓN Desde hace varias décadas, la psicología cognitiva y la neu-

Gran parte de nuestra actividad diaria, desde hablar hasta con- rociencia cuentan con modelos teóricos contrastados empírica-
ductas como conducir o escribir a máquina, reflejan el aprendi- mente que describen y explican cómo el control de esas habilida-
zaje de secuencias ordenadas de movimientos. Generalmente, des puede desvincularse de la consciencia con la práctica [1]. En
estas conductas tienen en común una ejecución extremadamen- esencia, estos modelos plantean que la adquisición de una habi-
te fluida que, paradójicamente, no suele ir acompañada de la ca- lidad requiere esfuerzo y consciencia en un primer momento, pe-
pacidad para expresar con palabras lo que hacemos. A modo de ro asumen que la práctica conduciría progresivamente hacia su
ilustración, pensemos por un momento en cómo describiríamos automatización por medio del desarrollo de patrones de movi-
el modo en que mantenemos el equilibrio sobre una bicicleta. mientos cada vez más complejos que se realizan inconsciente-
Posiblemente cualquiera que nos escuchara perdería el equili- mente y sin esfuerzo. En este sentido, cualquiera que haya ad-
brio si siguiera fielmente nuestras indicaciones. Esta pobre ca- quirido la habilidad de escribir a máquina podrá recordar que al
pacidad para verbalizar nuestra conducta en estos contextos –o principio necesitaba ser consciente de cómo su dedo se dirigía
en otros, como tocar un instrumento o la práctica con destreza hacía una tecla, pero con la práctica esos procesos conscientes
de algún deporte– se ha tomado como un indicador del carácter desaparecieron de forma progresiva hasta que en la actualidad
inconsciente de los procesos que controlan estas habilidades. seguramente la velocidad le impide describir cómo teclea.
Sin embargo, la adquisición de comportamientos secuencia-
Aceptado tras revisión externa: 01.10.07. les no siempre proviene de un proceso de aprendizaje conscien-
a
Departamento de Psicología Experimental y Fisiología del Comportamiento.
te que requiere esfuerzo. Desde finales de los años ochenta, el
Facultad de Psicología. Universidad de Granada. Granada. b Departamento estudio de cómo aprendemos comportamientos secuenciales ha
de Psicología Social, Básica y Metodología. Facultad de Psicología. Universi- experimentado un gran auge espoleado fundamentalmente por
dade de Santiago de Compostela. Santiago de Compostela, A Coruña, España. el desarrollo de contextos de aprendizaje en los cuales el propio
Correspondencia: Dr. Joaquín M. M. Vaquero. Departamento de Psicología proceso de adquisición podría ser no intencional (sin esfuerzo) e
Experimental y Fisiología del Comportamiento. Facultad de Psicología.
Campus de Cartuja, s/n. E-18071 Granada. Fax: +34 958 246 239. E-mail:
inconsciente [2]. Volviendo a nuestras conductas más cotidia-
[email protected] nas, un ejemplo de este tipo podemos encontrarlo en cómo
Trabajo financiado por el Ministerio de Educación y Ciencia (MEC) de Es- aprendemos a hablar. En este caso, emitimos complejas secuen-
paña y el Fondo Social Europeo (FSE) mediante el programa ‘Ramón y cias de movimientos vocales y palabras desde una temprana
Cajal’, con un contrato de investigación a JMMV, por el MEC mediante un edad en la que nuestra limitada capacidad para operar a nivel
proyecto de investigación concedido a LJ (BSO2003-05095) y por la Secre- consciente sugiere que tales patrones secuenciales deben apren-
taría de Estado de Universidades e Investigación del MEC mediante una
beca posdoctoral de estancia en la Universidad McMaster (Canadá) conce- derse de un modo no consciente.
dida a JMMV (ref.: EX2005-0212). En contextos de laboratorio, el aprendizaje de secuencias se
Agradecimientos. A J.M.J. Ramos y J. Lupiáñez, por los comentarios apor- ha estudiado empleando tareas de tiempo de reacción serial. En
tados sobre versiones previas del manuscrito. estas tareas, un estímulo se presenta en una de cuatro posibles
© 2007, REVISTA DE NEUROLOGÍA localizaciones y cada una de estas localizaciones tiene asignada

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J.M.M. VAQUERO, ET AL

una tecla de respuesta. La tarea del participante

consiste en responder con la máxima rapidez y
precisión posible presionando la tecla asignada a
la posición donde ha aparecido el estímulo. Rea-
lizada la respuesta, el estímulo aparece en otra lo-
calización a la que de nuevo ha de responder con
la tecla asignada a esa localización, y esta diná-
mica se repite por cientos de ensayos. La esencia
distintiva de estas tareas consiste en que la suce-
sión de localizaciones del estímulo obedece a una
secuencia (p. ej., una sucesión de 12 localizacio-
nes) que se repite continuamente en varios blo-
ques de unos cien ensayos, pero al participante
no se le informa de la presencia de dicha secuen-
cia. Esta continua repetición origina que, con la
práctica, los participantes emitan respuestas cada
vez más rápidas y experimenten un significativo Figura 1. Ilustración de una tarea de tiempo de reacción serial. La serie representa dos re-
aumento en su tiempo de reacción si el estímulo peticiones de una secuencia típica compuesta de 12 ensayos (1-2-1-4-3-2-4-1-3-4-2-3), que
deja de responder a esa secuencia, un patrón de se presenta varias veces a lo largo de cada bloque de ensayos. En la parte inferior se repre-
sentan los resultados típicos de esta tarea, que se caracterizan por un progresivo aumen-
ejecución que indica de forma indirecta que los to de la rapidez de la respuesta a lo largo de la práctica, y un enlentecimiento brusco cuan-
participantes han aprendido a predecir cuál sería do se retira la secuencia durante el bloque de prueba.
la localización esperable en cada ensayo (Fig. 1).
Este tipo de tareas se han convertido en una herramienta pri- Gracias a estos desarrollos del procedimiento, el paradig-
vilegiada para estudiar el aprendizaje no consciente fundamen- ma de aprendizaje de secuencias viene ocupando un lugar cada
talmente debido a que, bajo ciertas condiciones, permite ocultar vez más prominente entre los procedimientos experimentales
el objetivo del investigador. El objetivo de éste, cómo puede su- desarrollados para el estudio del denominado aprendizaje im-
ponerse, consiste en que los participantes muestren una mejor plícito (no consciente) [12]. Esta forma de aprendizaje ha in-
ejecución por la presencia de una secuencia, pero al mismo tiem- tentado demostrarse utilizando diversas estrategias como la
po que este aprendizaje se produzca sin que detecten dicha se- presentación subliminal, la inclusión de relaciones complejas
cuencia. En otras palabras, se pretende obtener una disociación o sutiles, o desviando la atención del participante. En conjun-
entre lo que se denominan medidas directas del aprendizaje, en to, aunando los trabajos llevados a cabo con cualquiera de es-
las cuales expresamente se pide al participante que intente recor- tas estrategias, encontramos un amplio abanico de aprendiza-
dar lo aprendido (en el caso del aprendizaje de secuencias sería jes que van desde preparaciones sencillas de condicionamiento
reconocer o generar fragmentos de esa secuencia), y medidas in- clásico [13] o conductas operantes [14], hasta contenidos más
directas, que permiten observar el aprendizaje sin pedir al parti- complejos como el aprendizaje de secuencias descrito o el
cipante que revele lo aprendido, como sucede al observar un au- aprendizaje de gramáticas artificiales (véase una amplia des-
mento en el tiempo de reacción cuando se altera la secuencia. cripción de todos los procedimientos empleados en Seger [15]
Para conseguir que el aprendizaje se observe únicamente en o Froufe [16]).
la medida indirecta es importante que las secuencias encierren Sin embargo, a pesar de esa profusión de procedimientos,
cierta complejidad, y resulta de gran ayuda la introducción de puede decirse que el paradigma que cuenta con evidencias más
tareas distractoras que limiten los recursos de procesamiento claras de obtención de aprendizaje implícito es el aprendizaje
consciente que el participante puede dedicar a la exploración de de secuencias [4]. Por el contrario, la gran mayoría de estudios
la secuencia. Dentro de esta última variante, la tarea distractora realizados con otros paradigmas ha sido objeto de críticas meto-
más empleada consiste en introducir un tono de frecuencia alta dológicas que cuestionan el carácter no consciente del aprendi-
o baja en el intervalo temporal existente entre la respuesta del zaje observado. El foco de controversia se centra en las medidas
participante y la aparición del siguiente estímulo, y pedirle que, directas empleadas en muchos de estos trabajos, las cuales fre-
aparte de responder a las posiciones, lleve el cómputo del nú- cuentemente son demasiado diferentes al contexto de aprendi-
mero de tonos altos que van apareciendo. zaje o no demandan todo lo que se puede aprender en esas ta-
Por lo que respecta a la complejidad de la secuencia, en los reas. De este modo, si se observa una peor ejecución en las me-
últimos años este extremo se ha garantizado por medio del em- didas directas que en las medidas indirectas, esa disociación po-
pleo de secuencias condicionales de segundo orden (SOC, en la dría no responder verdaderamente a un aprendizaje no cons-
bibliografía anglosajona [3-6]) y/o de secuencias probabilísti- ciente, sino a la posible falta de sensibilidad de las medidas di-
cas [7-11]. Las secuencias SOC reciben este nombre porque pa- rectas para recabar lo aprendido conscientemente por el partici-
ra predecir la localización del estímulo en un ensayo concreto pante [17,18].
es necesario conocer su localización en los dos ensayos anterio- En definitiva, como es de suponer, las ventajas del paradig-
res, no siendo suficiente con la información aportada por el en- ma de aprendizaje de secuencias como modelo de un contexto de
sayo previo. Por su parte, las secuencias probabilísticas consis- aprendizaje implícito [19] han provocado una proliferación de su
ten en la generación de ciertas regularidades con mayor fre- estudio no sólo en el ámbito de la psicología cognitiva, sino tam-
cuencia que otras de tal forma que algunas sucesiones de estí- bién en el de la neurociencia, donde se ha convertido, con amplia
mulos son más probables, pero nunca pueden predecirse con to- diferencia, en la herramienta más empleada para intentar descu-
tal certeza. brir los correlatos cerebrales del aprendizaje implícito.

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 CEREBRO, CONSCIENCIA Y APRENDIZAJE

CUÁLES SON LOS SUSTRATOS CEREBRALES prefrontal [20,24,25,27-29]. Profundizando más sobre este parti-
DEL APRENDIZAJE DE SECUENCIAS cular, a partir de un reanálisis de los datos hallados por Grafton et
Técnicas de neuroimagen al [20] y Hazeltine et al [22], Keele et al [29] observaron que el
Las técnicas de neuroimagen, principalmente la tomografía por conocimiento explícito de la secuencia se asocia a una mayor ac-
emisión de positrones (PET) y la resonancia magnética funcio- tividad del cíngulo anterior, una estructura de la corteza prefron-
nal, permiten localizar topográficamente qué zonas cerebrales tal sobre la que más recientemente se ha obtenido evidencia que
presentan una mayor actividad mientras se ejecuta una tarea con- la relaciona con procesos explícitos de aprendizaje [7,30,31].
ductual dada. Con la introducción de estas técnicas en tareas de En efecto, Aizenstein et al [7] observaron que el cíngulo an-
aprendizaje de secuencias se han podido observar ciertas dife- terior se halla especialmente activo cuando los participantes
rencias en los sustratos neuroanatómicos subyacentes a los mo- descubren la secuencia, pero no cuando el proceso de adquisi-
dos de adquisición explícito e implícito. No obstante, más allá de ción se desarrolla de forma implícita. En esta misma línea, se ha
esta diferencia, los resultados obtenidos en cada estudio se han encontrado una importante contribución de esta estructura cuan-
registrado a veces en situaciones muy distintas y se han analiza- do se pide abiertamente a los participantes que expresen el co-
do con técnicas diversas, produciendo una complejidad que de- nocimiento adquirido durante la tarea [30], y en condiciones de
safía los intentos de explicación teórica en términos de corres- aprendizaje intencional por ensayo y error, en donde la tarea re-
pondencias simples entre localizaciones cerebrales y procesos. quiere adivinar la secuencia y el estímulo sólo se presenta des-
La búsqueda de posibles sustratos distintivos del aprendiza- pués de realizada la respuesta correcta [32-34]. Una revisión de
je consciente y no consciente comenzó en buena medida al los estudios que obtienen aprendizaje implícito permite confir-
comparar condiciones de tarea simple y dual [20-22]. Estos tra- mar que en ellos no se documenta activación del cíngulo ante-
bajos mostraron claramente que cada condición implicaba un rior [20,22,27,28], salvo en el caso de fases avanzadas de entre-
circuito neuronal diferente. Cuando los participantes debían lle- namientos con secuencias probabilísticas [7,8,35]. Esta particu-
var a cabo una tarea secundaria de recuento de tonos además de lar coincidencia conduce a pensar que, presumiblemente, en es-
responder a cada estímulo, se observaba que la activación rela- tos casos de aprendizaje implícito con estructuras probabilísti-
cionada con el aprendizaje de la secuencia se concentraba en cas, el cíngulo anterior sería un sustrato que intervendría de
coordenadas superiores contralaterales a la mano de respuesta nuevo en un proceso consciente, pero en esta ocasión un proce-
(derecha), que implicaban al córtex parietal, al área motora su- so no tanto en relación con el aprendizaje de la secuencia, sino
plementaria y al córtex motor primario del hemisferio izquier- con la resolución del conflicto producido cuando el estímulo
do. Además de esta actividad cortical, el circuito también inclu- aparece en un lugar distinto del esperado [8,36]. Como se men-
ía actividad subcortical en los ganglios basales. Por su parte, cionó anteriormente, las secuencias probabilísticas incluyen en-
cuando la tarea de secuencias se realizaba sin distracción, el tra- sayos imprevisibles en los que se altera la secuencia esperada,
zado era bien diferente, ocupando regiones ventrales predomi- generándose así un conflicto entre la respuesta correcta a ese
nantemente del hemisferio derecho, que incluían el córtex occi- ensayo inesperado y la tendencia aprendida de responder según
pital, temporal, parietal, prefrontal dorsolateral y premotor late- el lugar esperado. Dada esa circunstancia, la resolución de este
ral. Como en el caso anterior, la actividad cortical se completa- conflicto demanda un proceso controlado (consciente) que inhi-
ba con la contribución de regiones subcorticales, pero en este ba la tendencia aprendida, y el cíngulo anterior podría mediar
caso la participación de los ganglios basales se ampliaba en oca- en ese proceso.
siones con el cerebelo. Al margen del cíngulo, otras regiones como el cerebelo y el
Si se asume que las condiciones de tarea dual minimizan en lóbulo temporal también se han relacionado específicamente
gran medida la contribución de estrategias de aprendizaje cons- con procesos de aprendizaje consciente de secuencias. Sin em-
ciente, mientras que las condiciones de tarea simple pueden bargo, en estos casos, la evidencia más reciente no corrobora
permitir el descubrimiento de la secuencia, este patrón de resul- esa relación. Efectivamente, la activación del cerebelo se ha ob-
tados indicaría la existencia de bases neurales diferenciadas pa- servado cuando se descubre la secuencia [28,37] y en tareas ex-
ra el aprendizaje implícito y explícito. Por una parte, la condi- plícitas como el aprendizaje por ensayo y error antes menciona-
ción de tarea dual generaría un aprendizaje implícito por dis- do [32,33,38]. En cambio, no se observa cuando el aprendizaje
traer los procesos conscientes hacia otro cometido (contar to- es implícito [8,27] y decrece a medida que una habilidad se au-
nos), mientras que la condición de tarea simple permitiría el tomatiza con la práctica [32,38,39]. Pero, a pesar de que este
descubrimiento de la secuencia y con ello el aprendizaje explí- patrón de datos sugiere la participación del cerebelo específica-
cito. Sin embargo, contrariamente a este planteamiento, se ha mente en procesos explícitos, Doyon et al [26] argumentaron
observado que bajo condiciones de tarea simple los participan- que tal evidencia podría ser producto de limitaciones técnicas
tes pueden aprender la secuencia de manera no consciente [7,8, en el campo de visión de la cámara PET que impedirían una
20,22-25] y se ha visto también que, cuando se establecen com- completa visión de regiones inferiores del cerebelo posiblemen-
paraciones entre participantes en función de que descubran o no te implicadas en procesos implícitos o automáticos. En conso-
la secuencia, sus trazados neurales aparecen considerablemente nancia con esta apreciación, estos mismos autores observaron
solapados [20,22,24,25]. Por tanto, de haber algún sustrato neu- que la menor actividad del cerebelo que acompaña la automati-
ral que diferencie el aprendizaje consciente y no consciente, no zación de la habilidad supone un traslado de la actividad desde
se puede concluir sin más que éste se identifique con las dife- el córtex cerebelar hacia regiones internas como el núcleo den-
rencias existentes entre los trazados obtenidos en condiciones tado [26]. Asimismo, estudios recientes con pacientes apoyan
de tarea simple y de doble tarea. esta alternativa, al observar que focos de lesión en el cerebelo
En este sentido, tanto los trabajos anteriormente citados como impiden aprender la secuencia en la situación habitual donde no
otros afines coinciden en destacar que el descubrimiento de la se- se informa sobre la presencia de la misma [40]. Por tanto, a pe-
cuencia parece acompañarse de una mayor actividad del lóbulo sar de no observarse activación en el cerebelo contingente con

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J.M.M. VAQUERO, ET AL

el aprendizaje implícito de secuencias, parece que la

participación de esa estructura sería necesaria para apren-
der una secuencia también de una manera implícita.
Por lo que respecta al lóbulo temporal, y más con-
cretamente al sistema hipocampal, estudios recientes
en los campos del aprendizaje y la memoria han mo-
dificado la concepción clásica que implica a este sis-
tema específicamente en aspectos explícitos (declara-
tivos) de nuestra memoria. Entre estos trabajos, algu-
nos realizados con técnicas de neuroimagen ponen de
manifiesto que el hipocampo también está implicado
en el aprendizaje implícito cuando el aprendizaje con-
tiene relaciones complejas [24] o componentes se-
mánticos [41]. En el caso del aprendizaje de secuen-
cias, Shendan et al [24] han observado actividad del
hipocampo asociada con el aprendizaje de una SOC,
es decir, de una secuencia que requiere considerar dos
estímulos anteriores para poder predecir el siguiente,
y esta actividad se presentaba independientemente de
que el conocimiento fuera implícito o explícito. Por
tanto, de manera importante para la discusión que nos Figura 2. Esquema de las estructuras cerebrales relacionadas con el aprendizaje de
ocupa, esa actividad del sistema hipocampal se rela- secuencias. Los círculos negros representan áreas relacionadas con el sistema dor-
cionaba con el aprendizaje complejo, pero no en par- sal (no atencional), y los grises, áreas asociadas con el sistema ventral (atencional).
Las estructuras asociadas a ambos modos de aprendizaje se indican por medio de
ticular con el carácter explícito del aprendizaje. una corona negra sobre fondo gris. AMS: área motora suplementaria; CA: cíngulo an-
Así pues, aun cuando existen hipótesis planteadas terior; CBL: cerebelo; CM: córtex motor; CP: córtex parietal; CPM: córtex premotor;
acerca del papel del cerebelo y el hipocampo en el CPF: corteza prefrontal; CO: córtex occipital; CT: córtex temporal; GB: ganglios basales.
aprendizaje explícito, por el momento el índice más
fiable de la participación de procesos conscientes en el
aprendizaje de secuencias es el que se relaciona con la activación cuencias sin tareas distractoras, pero resultaría poco efectivo en
del cíngulo anterior [7,29-31]. Este dato es consistente con la co- condiciones de tarea dual, debido a que la dimensión introduci-
nocida participación de esta estructura en otros procesos que im- da para realizar la tarea secundaria (tonos altos o bajos) se pre-
plican esfuerzo cognitivo (procesos de control) como atención senta al azar. La razón estriba en que, bajo esta circunstancia, el
selectiva [42], solución de problemas [43], generación de hipóte- sistema atencional se expone a un contexto que en términos
sis [44] o resolución de conflictos que requieren inhibir respues- multidimensionales no está estructurado (no existe relación en-
tas automáticas [45]. En resumen, operaciones propias de la me- tre los tonos y las posiciones), y el consiguiente fracaso para
moria de trabajo [46] entendida como un mecanismo cognitivo vincular ambas dimensiones en una secuencia multidimensio-
encargado de retener y manipular de manera consciente informa- nal se traduce en que los correlatos neurales del sistema aten-
ción relevante sobre la tarea que se está llevando a cabo. cional no contribuyen al proceso de aprendizaje. Por el contra-
Esta escasa diferencia encontrada entre los trazados cere- rio, en estas situaciones seguiría actuando un sistema de apren-
brales producidos por el aprendizaje implícito y explícito ha lle- dizaje unidimensional y no dependiente de la atención, que aso-
vado a los investigadores a centrar su atención sobre las mayo- ciaría de manera automática eventos inmediatos pertenecientes
res diferencias que se encuentran entre el aprendizaje producido a una misma dimensión (p. ej., las localizaciones del estímulo)
en condiciones de tarea simple o de doble tarea. Sobre este par- y daría lugar a un aprendizaje necesariamente implícito [47].
ticular, Keele et al [29] han desarrollado un modelo teórico que
plantea la existencia de dos sistemas diferentes de aprendizaje. Estudio de pacientes
Por un lado, un sistema de aprendizaje atencional controlaría Los trabajos con pacientes han generado un cuadro de resulta-
los procesos de adquisición en condiciones de tarea simple, y dos algo difuso debido sobre todo a las notables diferencias que
generaría aprendizajes implícitos o explícitos dependiendo de si presentan respecto al tipo de secuencias empleadas y en cuanto
los procesos atencionales implicados conducen o no al descu- a la extensión de las lesiones de los pacientes.
brimiento de la secuencia. Por otro lado, un sistema de aprendi- Como sucede en otros ámbitos de estudio del aprendizaje y
zaje no atencional intervendría en cualquier circunstancia, in- la memoria, los pacientes amnésicos han sido la población clí-
cluso en condiciones de tarea dual, produciendo aprendizaje de nica más estudiada. Estos pacientes presentan lesiones en es-
carácter implícito. La figura 2 contiene una representación es- tructuras del lóbulo temporal medial que deterioran gravemente
quemática de las principales estructuras que intervendrían en ca- su capacidad de recuerdo, pero sistemáticamente también se ha
da uno de estos dos sistemas a la luz de la evidencia más reciente. observado que muestran preservada la expresión de su conoci-
Según Keele et al [29], el sistema atencional genera apren- miento cuando éste se evoca de una forma más involuntaria o
dizaje sobre eventos atendidos, pudiendo llevar a cabo asocia- consiste en una habilidad procedimental, es decir, cuando la ex-
ciones de cierta amplitud no sólo entre los eventos de una mis- periencia previa se recupera de forma implícita [48]. En el tra-
ma dimensión (p. ej., localizaciones), sino también entre even- bajo pionero de Nissen et al ([2], experimento 4), estos autores
tos pertenecientes a diferentes dimensiones [10]. Este sistema estudiaron pacientes amnésicos y observaron que aprendían la
tendría un papel principal en el proceso de aprendizaje de se- secuencia a pesar de que, como era de esperar por sus rasgos

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 CEREBRO, CONSCIENCIA Y APRENDIZAJE

clínicos, no eran conscientes de haberla practicado. Se diría, por en los ganglios basales, sino de la extensión de la lesión a otras
tanto, que los pacientes amnésicos no sólo pueden expresar ha- regiones a medida que avanza la enfermedad. Sin embargo, los
bilidades procedimentales, sino que también mantendrían pre- déficit se han observado incluso antes de que se desarrollen al-
servada la capacidad de aprenderlas de forma implícita. teraciones cognitivas asociadas a la disfunción del lóbulo fron-
Este aprendizaje observado en pacientes amnésicos, sin em- tal [58], sugiriendo por tanto que los núcleos basales alterados
bargo, no suele alcanzar los niveles mostrados por sus grupos en un estadio más avanzado de la enfermedad, como es el caso
de control. Aunque algunos trabajos publicados no han encon- del putamen y el caudado, serían los que contribuyen en mayor
trado diferencias significativas entre ambos grupos, en todos los medida al aprendizaje de secuencias.
casos se suelen apreciar valores absolutos menores para los pa- Los pacientes con corea de Huntington también se han ana-
cientes [49,50]. Esa tendencia podría fácilmente explicarse con- lizado en algunos estudios, con resultados igualmente dispares.
siderando que las secuencias empleadas eran relativamente sim- En los trabajos iniciales se observó que estos pacientes conse-
ples, por lo que los participantes del grupo control podrían ha- guían aprender una secuencia, aunque su aprendizaje era infe-
ber descubierto al menos parte de la secuencia, beneficiándose rior al obtenido por sus grupos control [63,64]. Posteriormente,
así de un conocimiento explícito que no podrían adquirir los pa- en cambio, Brown et al [65] observaron que estos pacientes
cientes amnésicos [50]. Sin embargo, Curran [3] ha propuesto aprendían sin especial problema una secuencia implícita, pero
otra posible explicación de esta diferencia, basada en la ampli- encontraban serias dificultades para aprender una secuencia de
tud del aprendizaje observado en cada uno de estos grupos. En forma intencional por el método de ensayo y error. A partir de
su estudio, ni siquiera el grupo control alcanzó un conocimien- esta disociación, los autores sugirieron que el núcleo de los gan-
to explícito de la secuencia, pero sí se observó una mayor difi- glios basales más afectado en esta enfermedad, concretamente
cultad de los pacientes amnésicos para adquirir relaciones de el caudado, ejercería una función central en el aprendizaje in-
segundo orden. tencional de secuencias. En último término, esta interpretación
Estos resultados obtenidos por Curran confirman la partici- no sería incompatible con los resultados de los trabajos anterio-
pación del lóbulo temporal medial en la producción de aprendi- res [63,64], dado que en éstos se emplearon secuencias más fá-
zajes asociativos de alto nivel [24,51,52], y lo que es más im- ciles de descubrir, y es probable que en esas circunstancias las
portante en el marco de esta revisión, apuntan hacia la impor- diferencias observadas entre los pacientes y los participantes
tancia de esas estructuras en procesos de aprendizaje implícito del grupo control tuvieran relación con la adopción de un modo
cuando las secuencias son complejas. Este extremo se ha corro- intencional de aprendizaje del que sólo se beneficiarían los par-
borado en el trabajo de Schendan et al [24] antes comentado, o ticipantes del grupo control.
más recientemente en el de Vandenberghe et al [53] con secuen- Por último, otros grupos de pacientes cuyo comportamiento
cias probabilísticas, colocando de este modo a los estudios de se ha estudiado en el aprendizaje de secuencias son aquellos
aprendizaje de secuencias dentro de ese conjunto de trabajos con lesiones focalizadas en el córtex prefrontal, en el cerebelo o
que, desde distintos ámbitos, demuestran que el sistema hipo- en la corteza motora suplementaria. Por lo que respecta a los pa-
campal no se relaciona exclusivamente con los componentes cientes con daño prefrontal, se ha observado una reducción del
explícitos de la memoria [41,51,54]. aprendizaje [56,66] que en principio podría asociarse con la re-
Además de la población de pacientes amnésicos con lesio- ducción de los efectos intencionales sobrevenidos al descubri-
nes temporomediales, la conocida implicación de los ganglios miento consciente de la secuencia. Para arrojar cierta luz sobre
de la base en el aprendizaje de hábitos ha motivado el estudio de esta cuestión resulta interesante un estudio llevado a cabo por
pacientes con Parkinson o corea de Huntington. Con respecto a Robertson et al [67] con estimulación magnética transcraneal.
los pacientes de Parkinson, los resultados obtenidos son llama- En este estudio se observó que la inhibición del córtex prefron-
tivamente dispares, encontrándose ausencia de aprendizaje [55, tal dorsolateral mediante esta técnica impedía el aprendizaje im-
56], un aprendizaje inferior al mostrado por el grupo control [40, plícito de la tarea clásica de localizaciones, pero no de una se-
57-60] e incluso ningún signo de déficit [61]. Los déficit moto- cuencia de colores. A partir de este resultado, los autores con-
res de estos pacientes podrían ser parcialmente responsables de cluyeron que el papel del córtex prefrontal en esta tarea no ten-
esta disparidad, pero lo cierto es que las discrepancias tampoco dría relación necesariamente con el hecho de que este aprendi-
desaparecen al comparar estudios que emplean respuestas ver- zaje fuera explícito, sino más bien con la implicación de infor-
bales para minimizar el impacto de los síntomas motores de es- mación espacial.
te trastorno [58,59,61]. En lo referente a las lesiones del cerebelo [40] o la corteza
En este caso, la falta de acuerdo podría deberse a la varia- motora suplementaria (hemisferio izquierdo) [68], en ambos ca-
bilidad en el tipo de secuencias empleadas y en el estado de la sos se ha observado que sus efectos son drásticos hasta el extre-
enfermedad de los pacientes estudiados. Trabajos recientes que mo de abolir completamente el aprendizaje. En el caso del cere-
permiten examinar con más detenimiento estas variables sugie- belo, como se ha descrito previamente, Shin et al [40] no encon-
ren que la aparición de déficit en el aprendizaje es más probable traron aprendizaje en pacientes con lesiones restringidas a esta
en la medida en que se combina una secuencia compleja y una estructura. Este resultado podría atribuirse a la implicación del
lesión amplia de los ganglios basales, producto del estado avan- cerebelo en la regulación motora, pero es importante reseñar
zado de la enfermedad. En este sentido, Shin et al [62] han en- que el daño cerebelar elimina el aprendizaje no sólo en condi-
contrado que pacientes con lesiones focales unilaterales restrin- ciones estándares de entrenamiento, sino también en condicio-
gidas al núcleo estriado o al globo pálido aprenden secuencias nes de simple observación de la secuencia [57,69].
complejas al nivel de un grupo control, mientras que pacientes En resumen, aunque por el momento los estudios con pa-
con lesiones más amplias y bilaterales aprenden significativa- cientes parecen difíciles de interpretar, dadas las dificultades
mente menos que sus controles [40,58]. Este patrón de datos po- para diferenciar entre componentes implícitos y explícitos del
dría llevarnos a considerar que el déficit no depende de lesiones aprendizaje y la dispar extensión de las lesiones, los resultados

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tienden a confirmar la participación de un am- Tabla. Posibles funciones de las estructuras implicadas en el aprendizaje de secuencias, agru-
plio conjunto de estructuras en el aprendizaje padas según los sistemas de aprendizaje atencional y no atencional propuestos por Keele et al.
de secuencias. Al igual que mostraban los estu-
Sistema de Estructura Función
dios de neuroimagen, regiones como el lóbulo aprendizaje
temporal, el córtex prefrontal, el córtex motor o
los ganglios basales se relacionan tanto con el Sistema no Corteza motora Representación del conocimiento
atencional suplementaria de la secuencia en un nivel abstracto
aprendizaje implícito como con el explícito. No
obstante, a diferencia de aquellos estudios, las Córtex motor primario Efectores específicos, pero no
pruebas con pacientes permiten considerar que representación del aprendizaje
esas regiones son necesarias para el aprendizaje Córtex parietal Generación de las coordenadas
de secuencias, y no sólo sus correlatos. Junto a espaciales para la acción
ésta, otra de las aportaciones de estos trabajos Ganglios basales El propio aprendizaje secuencial u
es llamar la atención sobre la importancia del operaciones de cambio de acción
cerebelo posiblemente en ambas formas de
Cerebelo Control motor o integrador sensorial
aprendizaje, coincidiendo de este modo con las
consideraciones apuntadas por Doyon et al [26] Sistema Córtex prefrontal dorsolateral La interacción del córtex prefrontal
acerca de las limitaciones de las cámaras PET atencional dorsolateral, temporal y prefrontal
(aprendizaje Córtex temporal permite aprendizajes de mayor alcance
para registrar actividad relevante en esta región. implícito) que pueden basarse en las propiedades
Córtex occipital del estímulo
Funciones de las estructuras relacionadas
con el aprendizaje de secuencias Córtex premotor lateral Representación del conocimiento
de la secuencia en un nivel abstracto
Como se ha comentado, más que un circuito
general de aprendizaje de secuencias, los estu- Córtex parietal Generación de las coordenadas
espaciales para la acción
dios de neuroimagen parecen indicar la exis-
tencia de dos sistemas anatómicamente distin- Ganglios basales El propio aprendizaje secuencial u
tos [29]. Cuando se introduce una tarea distrac- operaciones de cambio de acción
tora, el papel fundamental se atribuye a un sis- Cerebelo Control motor o integrador sensorial
tema ‘no atencional’ que generaría un aprendi-
zaje implícito mediado por regiones dorsales Sistema El cíngulo anterior se suma Generación y revisión de hipótesis
atencional a las estructuras implicadas (expectativas) sobre el siguiente
del hemisferio izquierdo, contralaterales a la (aprendizaje en el sistema atencional estímulo
mano de respuesta. Estas regiones serían la explícito) de aprendizaje implícito
corteza motora suplementaria, el córtex motor
y el córtex parietal. En cambio, en ausencia de
distracción, el proceso de aprendizaje quedaría controlado por responde durante el aprendizaje. Como prueba de ello se ha ob-
un circuito que abarcaría regiones más ventrales, fundamental- servado que, si se modifica la correspondencia entre los estímu-
mente del hemisferio derecho, que incluiría áreas del córtex los y las teclas de respuesta y se altera de forma independiente
prefrontal, temporal, parietal, occipital y premotor. En el caso bien la secuencia de estímulos o bien la secuencia de respues-
de que la atención desplegada (sin distracción) permita el des- tas, sólo la alteración de esta última impide realmente la expre-
cubrimiento de la secuencia, este circuito daría lugar a un apren- sión del aprendizaje, aun cuando quede intacta la secuencia de
dizaje consciente. estímulos [70]. En cambio, sustituir los efectores no reduce la
Precisar la función de cada una de estas estructuras cortica- expresión de lo aprendido, como se ha demostrado en estudios
les, así como de las regiones subcorticales implicadas, como los que transfieren a los sujetos de responder con varios dedos a ha-
ganglios basales o el cerebelo, es una tarea extremadamente cerlo con uno sólo [71,72], o en aquellos que cambian la mano
compleja que sólo puede empezar a abordarse a partir del desa- de respuesta entre la fase de entrenamiento y la de prueba [73].
rrollo del estudio comportamental de la propia tarea de aprendi- De acuerdo con estos resultados, puede decirse que el aprendi-
zaje de secuencias. Una vez que la investigación a ese nivel ha zaje motor que se refleja en esta tarea no parece estar fijado a
aportado ciertas claves importantes acerca del contenido motor efectores concretos como los dedos o la mano con la que se
y/o perceptivo de este aprendizaje, es posible elaborar algunas practicó, sino que reflejaría más bien un aprendizaje de relacio-
propuestas sobre la función desempeñada por cada una de estas nes entre localizaciones de respuesta o, lo que es lo mismo, de
estructuras (Tabla). relaciones entre los sucesivos lugares hacia donde debe dirigir-
Comenzando por el sistema no atencional, los estudios revi- se continuamente la acción (p. ej., las teclas de respuesta) con
sados permiten asignar a la corteza motora suplementaria un pa- independencia del efector empleado [70,73]. Sólo con grandes
pel central en la codificación de una representación relativa- cantidades de práctica (varias sesiones), el componente motor
mente abstracta de la secuencia motora, mientras que el córtex ligado a efectores específicos puede llegar a desempeñar un pa-
motor reflejaría la actividad de los efectores específicos y el pel significativo en este aprendizaje [74].
córtex parietal podría encargarse de generar las coordenadas es- Los estudios de neuroimagen parecen indicar que ese co-
paciales necesarias para la acción de esos efectores [36]. nocimiento motor relativamente abstracto (desligado de los
Diversos estudios comportamentales dirigidos a explorar el efectores específicos) estaría representado en el área motora
contenido del aprendizaje implícito de secuencias permiten con- suplementaria. Al contrario de lo que se ha observado en el
cluir que este aprendizaje es fundamentalmente de carácter mo- córtex motor, un cambio de efectores desde los dedos de una
tor, pero no está fijado a los efectores específicos con los que se sola mano al empleo de ambas manos no cambia el foco de ac-

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 CEREBRO, CONSCIENCIA Y APRENDIZAJE

tivación dentro del área motora suplementaria [21] y, además, formación espacial y temporal [40], por lo que el menor apren-
esta estructura se muestra activa incluso cuando se imaginan dizaje mostrado en estos casos podría revelar un problema en la
los movimientos en lugar de ejecutarlos [75]. Más allá de las programación espaciotemporal de las sucesivas respuestas, más
regiones motoras, la función que el córtex parietal desempeña- que en la adquisición de la información relevante. No obstante,
ría en este circuito parece situarse en la generación de coorde- con independencia de esta discusión, los estudios de pacientes
nadas espaciales adecuadas para la acción. En este sentido, di- sugieren una posible distinción entre las contribuciones del nú-
versos estudios de neuroimagen muestran un incremento en la cleo caudado y del putamen, según la cual el primero desempe-
actividad de esta región cuando se inician movimientos volun- ñaría un mayor papel en el aprendizaje intencional, y el segun-
tarios dirigidos a un lugar, también con independencia del do, en el aprendizaje incidental [65].
efector empleado, e incluso cuando los movimientos son sólo Por último, en cuanto a las posibles funciones del cerebelo,
imaginados [76]. en varias ocasiones hemos subrayado la escasez de datos de
Respecto al circuito ventral, identificado por Keele et al [29] neuroimagen que revelen su participación en el aprendizaje im-
con los procesos de aprendizaje atencional, la participación del plícito de secuencias, lo cual contrasta con la abundante biblio-
córtex prefrontal, temporal, occipital y premotor confiere una grafía que relaciona esta estructura con los procesos de sincro-
mayor complejidad al aprendizaje, que sin embargo no origina nización de la acción y optimización de movimientos complejos
necesariamente la producción de un aprendizaje consciente. [78]. En esta línea, Bower et al [79] sostienen que la contribu-
Como se desprende de los estudios comentados previamen- ción del cerebelo en el control motor sería una función indirec-
te acerca de la implicación del lóbulo temporal en el aprendiza- ta, derivada de su papel como coordinador sensorial que integra
je de relaciones complejas de segundo orden [3,24], y del lóbu- información de distintas dimensiones, maximizando así la cali-
lo prefrontal en el procesamiento específico de información es- dad de nuestra percepción del medio. No obstante, bien sea por
pacial [67], estas estructuras amplían las posibilidades del apren- ejercer un control directo sobre los movimientos, bien por ma-
dizaje incluso en condiciones bajo las cuales los participantes ximizar la calidad de la percepción del medio, lo que parece
aprenden de forma implícita. Aun cuando no se descubra la se- evidente es que el cerebelo resulta clave en la coordinación de
cuencia, el córtex prefrontal y el temporal son capaces de gene- habilidades motoras. El reciente trabajo de Shin et al [40] con-
rar asociaciones implícitas complejas que quedarían representa- firma esta conclusión, al mostrar que las lesiones en esta estruc-
das de un modo abstracto en el córtex premotor, como sugiere el tura eliminan cualquier efecto de aprendizaje de secuencias. Por
hecho de que esta región aparezca activa incluso cuando se ima- tanto, parece razonable aceptar las conclusiones de Doyon et al
ginan los movimientos secuenciales [75]. [26] que atribuyen la falta de evidencia acerca del papel del ce-
No obstante, no se puede descartar que la actividad prefron- rebelo en el aprendizaje implícito de secuencias a las limitacio-
tal pudiera reflejar también la búsqueda de un patrón ordenado. nes de las técnicas de neuroimagen para recoger la actividad de
En condiciones de atención no restringida, si esta búsqueda los núcleos internos de esta estructura presumiblemente impli-
conduce al descubrimiento de la secuencia, se ha observado un cados en este aprendizaje.
aumento de actividad prefrontal [20,24,25,27-29]. Este aumen-
to, que implicaría de manera especial al cíngulo anterior [7,29-
31], podríamos vincularlo al desarrollo de expectativas cons- CONCLUSIONES
cientes en consonancia con diferentes trabajos que observan ac- El aprendizaje de secuencias producido en el contexto de tareas
tividad del cíngulo anterior en procesos de generación de hipóte- de tiempo de reacción serial se ha convertido en la actualidad en
sis [44]. Más concretamente, en coordinación con el lóbulo oc- el mejor procedimiento experimental para generar aprendizaje
cipital –estructura implicada en procesos perceptivos–, el córtex implícito y, como consecuencia, su uso se ha extendido dentro
temporal y prefrontal podrían producir formas de aprendizaje del marco de la neurociencia en el intento de descubrir circuitos
de secuencias basadas en propiedades perceptivas del estímulo neuroanatómicos que distingan entre aprendizaje consciente y
desde las cuales derivaría el desarrollo de expectativas. no consciente. En términos generales, estas investigaciones re-
En suma, como podemos observar, los datos disponibles velan que el aprendizaje de secuencias depende de la contribu-
permiten desarrollar ciertas hipótesis acerca de las funciones de ción de un amplio conjunto de estructuras, pero de manera par-
las estructuras corticales que se han relacionado con el aprendi- ticular parece evidenciarse que la aparición de procesos cons-
zaje de secuencias. Sin embargo, si nos trasladamos a las es- cientes en el aprendizaje se asocia con la participación del cín-
tructuras subcorticales implicadas, esta asignación de funciones gulo anterior.
por el momento resulta menos clara. Sobre los ganglios basales, Al margen de esta distinción, los estudios de neuroimagen
algunos estudios han sugerido que podrían contribuir al apren- revelan que el circuito implicado en el aprendizaje es sumamen-
dizaje per se, pero otros apuntan más bien a su función en ope- te diferente en función de que el participante realice la tarea sin
raciones de cambio de acción, que disparan las sucesivas accio- distracciones o la lleve a cabo al tiempo que realiza una segun-
nes de acuerdo con un orden representado en áreas motoras da tarea. Concretamente, el circuito se reduce bastante cuando el
[29,36]. Respecto a la primera hipótesis, se sabe que los circui- participante actúa en condiciones de doble tarea, implicando
tos dopaminérgicos de los ganglios basales son un componente una región dorsal que engloba al córtex parietal, al área motora
fundamental de los sistemas de reforzamiento de conductas, y suplementaria, al córtex motor primario y a los ganglios basa-
este dato apuntaría al papel de esta estructura en la formación les. En cambio, cuando actúa en condiciones de tarea simple, el
de asociaciones secuenciales a partir de las señales de reforza- circuito cortical es más amplio, extendiéndose por regiones
miento aportadas por ese circuito [77]. Sin embargo, como res- ventrales del hemisferio derecho, que incluyen el córtex occipi-
paldo a la segunda hipótesis, se ha observado que al menos par- tal, temporal, parietal, prefrontal dorsolateral, premotor lateral
te de los problemas causados por lesiones relacionadas con es- y los ganglios basales. Keele et al [29] han propuesto que, en si-
tas áreas subcorticales tienen relación con la integración de in- tuaciones de doble tarea, el aprendizaje se produciría mediante

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J.M.M. VAQUERO, ET AL

un sistema no atencional que genera un aprendizaje siempre im- Por último, la evidencia disponible hasta el momento acerca
plícito, y fundamentalmente ligado a la producción serial de un de las posibles funciones de todo este entramado de estructuras
conjunto de acciones en el espacio, mientras que en situaciones debe considerarse preliminar, pero la progresiva integración de
de tarea simple, los participantes se beneficiarían de la acción los estudios funcionales y de los que abordan la localización de
de un sistema atencional que podría dar lugar a aprendizajes im- las estructuras subyacentes muestra una prometedora conver-
plícitos o explícitos en función de si la atención se focaliza o no gencia. En este sentido, el contenido de este aprendizaje parece
sobre las relaciones adecuadas. Los estudios con pacientes neu- representarse en las cortezas premotoras en la forma de un
rológicos vienen a confirmar la participación determinante de aprendizaje motor sin efectores específicos. No obstante, en el
ese amplio conjunto de estructuras tanto en el aprendizaje im- caso del sistema atencional, la interacción entre el córtex pre-
plícito como explícito. Estos estudios destacan además la parti- frontal dorsolateral, temporal y occipital permitiría aprendizajes
cipación del cerebelo incluso en el aprendizaje implícito, sugi- de mayor alcance que pueden basarse en las propiedades del es-
riendo posibles limitaciones de las técnicas de neuroimagen pa- tímulo, y que se convertirían en expectativas conscientes cuan-
ra registrar la actividad de esta región. do se produce la participación del cíngulo anterior.

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DISTINCTIVE BRAIN CORRELATES IN CONSCIOUS AND UNCONSCIOUS

LEARNING: AN APPROACH BASED ON SEQUENCE LEARNING
Summary. Aim. To report on the most recent evidence concerning the neuroanatomical correlates that distinguish conscious
and unconscious sequence learning. Development. Sequence-learning tasks are the most widely used test for evaluating
learning that takes place with no intention to learn and without awareness of what has been learnt (implicit learning). In these
tasks, participants respond to successive stimuli without being told that their run follows a sequence; with practice they
improve their performance, even thought they are unable to generate the sequence when directly asked to do so. In this article
we review the research that has been carried out to evaluate the performance of neurological patients or that uses neuro-
imaging techniques to pinpoint the neuroanatomical correlates of learning. Conclusions. Studies conducted using functional
neuroimaging techniques reveal that conscious learning processes are linked to activity in the anterior cingulate and that
there is an important overlap between the structures involved in implicit and explicit learning. Nevertheless, greater differences
are seen depending on whether the learning takes place with distractions (in order to prevent subjects from discovering the
sequence) or without distractions. These differences can be explained using models that draw a distinction between a dorsal
pathway of non-attentional (implicit) learning and a more ventral attentional pathway (which is implicit, or explicit if the
sequence is discovered). Studies with neurological patients confirm the involvement of a wide range of structures both in
implicit and explicit learning, including the prefrontal lobe, the motor cortex, the temporal lobe, the basal ganglia and the
cerebellum. Finally, we present evidence of the functions carried out by each structure. [REV NEUROL 2007; 45: 615-23]
Key words. Anterior cingulate. Cerebellum. Consciousness. Hippocampus. Implicit learning. Procedural memory. Sequence
learning.

REV NEUROL 2007; 45 (10): 615-623 623