Chitiva, et. al.

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CONTRIBUCIÓN AL ESTUDIO DE MICROHONGOS FILAMENTOSOS EN LOS
ECOSISTEMAS PÁRAMO DE GUASCA Y EL TABLAZO.

Estudio preliminar de mohos de páramos colombianos.

Adriana Chitiva - Jaramillo [email protected],

Rubén Torrenegra – Guerrero [email protected],
Constanza Cabrera - Parada,
Nelly Díaz - Puentes,
Victoria Pineda - Parra.

Grupo de Investigación en Fitoquímica y Biotransformación, Departamento de Química,

Pontificia Universidad Javeriana.
Cra. 7 # 43 – 82, Edificio Carlos Ortiz, Oficina 201.
Teléfono 3208320 Extensión 4038
Fax 3208320 Extensión 4034
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RESUMEN

Se llevó a cabo el aislamiento e identificación de hongos filamentosos originarios de los

páramos de Guasca y El Tablazo, presentes en muestras del suelo y en las hojas de las
plantas Espeletia barclayana y Espeletia killipii. Los hongos del fitoplano de dichas
plantas se aislaron por las técnicas de implante y lavado; los del suelo por técnicas de
dilución en placa, implante y lavado.

Se aislaron cepas pertenecientes a los géneros Absidia, Acremonium, Alternaria,

Aspergillus, Bartalinia, Circinella, Cladosporium, Cuninghamella, Curvularia, Emericella,
Epicoccum, Fusarium, Geotrichum, Gliocadium, Metarhizium, Monilliella, Mortierella,
Mucor, Nannizia, Paecilomyces, Penicillium, Phitomyces, Phoma, Rhizopus,
Scopulariopsis, Stachybotris, Syncephalastrum, Trichoderma, Trichotecium, y un gran
número de micelios estériles. Algunas cepas fueron clasificadas según su especie y otras no
presentan características similares a las especies conocidas actualmente.

Dentro de las especies aisladas, se consideraron típicas del ecosistema de páramo las
pertenecientes a Fusarium, Penicillium y algunos mucorales, especialmente Mortierella sp.,
por ser las más predominantes en este estudio y de acuerdo con reportes anteriores.

Palabras clave: Espeletias, Guasca, hongos del suelo, páramo, Tablazo.

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ABSTRACT

It was carried out the isolation and identification of original filamentous fungi, of Guasca
and El Tablazo paramos, presents in samples of the ground and the leaves Espeletia
barclayana and Espeletia killipii plants. The fungi of the fitoplano of these plants was
isolated by the techniques of implant and washed; those of the ground by techniques of
dilution in plate, implant and washed. Strains pertaining to the genera Absidia,
Acremonium, Alternaria, Aspergillus, Bartalinia, Circinella, Cladosporium,
Cuninghamella, Curvularia, Emericella, Epicoccum, Fusarium, Geotrichum, Gliocadium,
Metarhizium, Monilliella, Mortierella, Mucor, Nannizia, Paecilomyces, Penicillium,
Phitomyces, Phoma, Rhizopus, Scopulariopsis, Stachybotris, Syncephalastrum,
Trichoderma, Trichotecium, and a great number of sterile micelios were isolated. Some
strains were classified according to their species and others at the moment do not present
characteristics similar to the well-known species. Within the isolated species, the pertaining
ones to Fusarium, Penicillium and some mucorals were considered typical of the páramo
ecosystem, specially Mortierella sp., being most predominant in this study and in agreement
with previous reports.

Key words: Espeletias, Guasca, páramo, soil fungi, Tablazo.

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INTRODUCCIÓN
Se denomina Páramo al ecosistema húmedo de los Andes tropicales, sobre 3000m de altura,
excluyendo de esta definición las alturas de Perú y Bolivia, porque en ellas predomina la
sequedad y se denominan punas; Colombia posee así el 60% de los páramos del mundo, el resto
lo comparten Venezuela y Ecuador (Guhl 1982). Estos ecosistemas son de gran importancia
como reservorio de agua y por estar expuestos a poca intervención foránea, son también un
importante reservorio de cepas microbianas nativas.

Por su amplia diversidad metabólica, los microorganismos representan una fuente ilimitada de
potencial biológico para la aplicación industrial y la mayoría de estos procesos requieren el
aislamiento de microorganismos a partir del ambiente como primer paso en la búsqueda de
productos naturales tales como metabolitos secundarios y enzimas.

La diversidad micológica de las zonas tropicales ha sido poco estudiada en comparación con la
de las zonas templadas (Dumont et. al. 1978, Pulido 1982). Los trabajos sobre hongos en
Colombia se centran en macromicetos pertenecientes principalmente a los Basidiomicetos,
Ascomicetos, líquenes y mixomicetes dando gran importancia a aquellos causantes de
enfermedades en plantas (Guzmán 1978, 1997, Tobón 1991, Velásquez 1998).

Sobre los microhongos filamentosos se ha dado especial atención a las especies fitopatógenas y
entomopatógenas por la implicación que tienen en el rendimiento de las cosechas, al igual que
las especies conocidas como controladores biológicos. A nivel de ecosistemas, se ha investigado
con mayor profundidad los bosques y praderas, como se observa en el trabajo de Gams (1980),
quien presenta una completa revisión sobre los estudios realizados en suelos de cultivo y
plantaciones forestales en zonas tropicales y subtropicales. En Colombia Veerkamp et. al. (1983)
describieron tres nuevas especies de microhongos colombianos aislados de muestras de suelo
agrario y de bosque andino.

Respecto a los hongos del suelo en ecosistemas naturales tipo páramo, en 1978 Guzmán reportó
agaricales que solo se conocen de los páramos colombianos. Más recientemente se conocen los
trabajos de Valencia sobre Fusarium oxysporum en el páramo de chisacá (1989), y micorrizas
vesículo-arbusculares nativas de páramo y bosque altoandino de la región de Monserrate (1994);
Gualdrón et al. (1997) reportó un estudio sobre la microflora del suelo en sitios de vegetación
natural del páramo de Chisacá. Más recientemente, Cepero et. al (2000), realizó un estudio
acerca de la biodiversidad de microhongos en plantas de Espeletia grandiflora en el páramo de
Cruz Verde.

El objetivo de este trabajo fue aislar hongos filamentosos de los ecosistemas páramo de Guasca
y El Tablazo (localizados en los alrededores de Bogotá), a partir de muestras de suelo y hojas de
Espeletia barclayana y E. killipii, con el fin de iniciar una colección de cepas nativas
colombianas, para ser identificadas y evaluadas de acuerdo a su potencial biológico.

MATERIALES Y METODOS
Recolección de muestras
Las muestras de suelo y de hojas de Espeletia killipii se recolectaron en el frailejonal del páramo
de Guasca (Municipio de Guasca, 3000 – 3500m.s.n.m.) y las hojas de Espeletia barclayana en
el del páramo El Tablazo (Municipio de Subachoque, 3800 m.s.n.m.). Se utilizó un muestreo
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aleatorio sin remplazamiento, tomando 30 hojas de cada especie de planta y 10 muestras de
suelo de la región circundante; cuya recolección se realizó utilizando guantes, palas y bolsas
estériles. Las muestras de almacenaron a 4ºC para su posterior análisis.

Medios de Cultivo
Agar Papa Dextrosa (PDA), Agar Extracto de Malta (MEA), Agar Celulosa, Agar Harina de
Maíz, Agar Extracto de Suelo y Caldo Papa Sacarosa (PSC), todos estos fueron adicionados con
50ppm de cloranfenicol a fin de inhibir el crecimiento bacteriano acompañante.

Aislamientos a partir de hojas de Espeletia.

- Implante: Las hojas muestreadas se fragmentaron con bisturí y se introdujeron trozos en la
superficie de las placas de agar utilizando una pinza.

- Lavado: Las hojas fueron introducidas en botellas de 250ml con 50ml de una solución de agua,
tween 20 al 0.5% y cloranfenicol 50ppm; se agitó fuertemente durante 5min, se filtró y el agua
de filtrado se concentró por centrifugación a 3000rpm durante 15 minutos. El sedimento se
sembró en las placas de agar.

Aislamientos a partir de suelo.

- Implante: Con una pinza se tomaron pequeñas partículas de suelo y se colocaron sobre la
superficie de las placas de agar presionándolas suavemente.

- Dilución en placa: Se preparó una serie de tubos de dilución que contenían 9ml de agua
destilada. Se colocó 1g de suelo en uno de los tubos y se agitó durante 10min. Se realizaron
diluciones seriadas y se inoculó 0.1ml de la tercera dilución en placas de agar, esparciendo con
una espátula de vidrio.

- Lavado de Suelo: Se elaboró un aparato lavador modificando el descrito por Valencia (1979),
el cual consta de dos embudos buzchner de 5cm de diámetro. En el extremo superior se colocó
el primer embudo con un tapón de caucho conectado a una manguera de entrada de agua
contenida en un galón. Dicho embudo a su vez se acopló por su extremo inferior al segundo
embudo que contenía papel de filtro para reducir el tamaño del poro. Este último se acondicionó
a un recipiente de vidrio para recoger el agua del proceso. Los tapones de caucho, fueron
perforados introduciendo varillas de vidrio que facilitaron la entrada de aire para permitir la
circulación de agua. Se tomaron 20 g de suelo previamente cernido por tamiz de 2mm y se
colocaron en el aparato lavador. Las partículas de suelo lavadas se tomaron del segundo embudo
y se secaron sobre el papel de filtro en una caja de Petri, para luego transferir partículas sobre las
placas de agar.

Posteriormente todas las placas inoculadas por las técnicas mencionadas, se incubaron a
temperatura ambiente durante 3 - 6 días para observar crecimiento de colonias de hongos, a
partir de las cuales se realizó el aislamiento de cultivos axénicos con base en sus diferencias
macroscópicas.

Identificación de Hongos Aislados.

Se llevó a cabo la clasificación por claves taxonómicas de hongos filamentosos de acuerdo con
las descripciones de autores tales como Barnett & Hunter (1972), Zapater (1965), Gams &
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Domsch (1980), Hughes (1989), Samson & Hoekstra (1999). Las observaciones microscópicas
se llevaron a cabo de acuerdo con las recomendaciones de Koneman (1987).

Se calculó el índice de valor de importancia (IVI) para cada uno de los géneros aislados,
mediante la sumatoria de la diversidad relativa [(# de especies del género / # total de especies) x
100], densidad relativa [(# de cepas del género / # total de cepas) x 100] y frecuencia relativa [(#
de hábitats donde se presentó cada género / sumatoria de la frecuencia de géneros en el total de
hábitats) x 100], según lo propuesto por Mori y Boom (1983).

La diversidad fúngica encontrada en este estudio preliminar, se evaluó con los índices de
diversidad de Shannon (H) y riqueza de Margalef (R) (Odum 1987, Ramírez 1999).
Adicionalmente se calculó el índice de similitud de acuerdo a las especies comúnmente halladas
en las muestras de suelo y plantas (Odum 1972)

RESULTADOS Y DISCUSION
Por las técnicas descritas se obtuvo un total de 214 aislamientos o colonias axénicas de hongos,
correspondientes a 29 géneros y 61 especies (Tabla 1). En algunos casos sólo fue posible la
identificación hasta género, pero las colonias presentan características morfológicas especificas,
por lo cual se consideraron preliminarmente como cepas diferentes hasta su posterior
identificación de especie. Algunas cepas no presentaron cuerpos de fructificación que
permitieran su clasificación y por tanto fueron agrupados como micelios estériles.

Tabla 1. Número de géneros, especies e índices de diversidad encontrados para los hábitats
estudiados.

E. killipii E. barclayana Suelo Total

Géneros 8 11 25 29
Especies 14 16 47 61
Aislamientos 29 54 131 214
Riqueza de Especies 8,89 8,66 21,73
Diversidad de Especies 0,33 0,42 1,04

La gran mayoría de hongos aislados pertenecen a la clase Deuteromycetes y unos pocos a la de

los Zygomycetes. En general, se encontraron hongos pertenecientes a las familias Mucoraceae,
Moniliaceae, Dematiaceae y Tuberculariaceae (Tabla 2).

Tabla 2. Total de especies encontradas en los tipos de muestras evaluados.

HONGO TIPO DE MUESTRA

Género Especie E. killipii E. barclayana Suelo
Absidia corymbifera X
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Acremonium killiense X X X
sp. cepa SG12 X
sp. cepa SG115
Alternaria alternata X X
Aspergillus alutaceus X
flavus X
fumigatus X
nidulans X
niger X X
oryzae X
terreus X
penicillioides X
Bartalinia sp. X
Cladosporium sp X X
Circinella sp. X
Cunninghamella elegans X
echinulata X
Curvularia sativus X
spicifer X
Emericella nivea X
Epicoccum purpurascens X X
Fusarium acuminatum X
equisetti X
Moniliforme X X X
nivale X
oxysporum X X X
sporotrichioides X
Geotrichum candidum X
Gliocadium catenulatum X
roseum X
Metharrhizium anopsiliae X
Moniliella sp. SG61 X
Mortierella sp. X
Mucor circinelloides X
hiemalis X
Nannizia incurvata X
Paecilomyces lilacinus X
sp. X
Penicillium brevicompactum X
verrucosum X
frecuentans X
expansum X X X
italicum X X X
rubrum X
sp. cepa SG20 X
sp. cepa SG64 X
sp. cepa SG91 X
sp. cepa SG94 X
sp. EB-406-05 X
sp. EK-2.1 X
Phoma sp. cepa SG X
Pithomyces chartarum X
Rhizopus oligosporus X
oryzae X
Scopulariopsis brevicaulis X
Stachybotrys chartarum X
Syncephalastrum racemosum X
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Trichoderma viride
harzianum X X X
koningii X
hamatum X X
Trichotecium sp. X

En la tabla 1 se presenta el número de géneros y especies encontrados en los tres tipos de

muestras. Las muestras de Espeletia killipii presentaron la menor diversidad, lo cual se
manifestó por el índice calculado de diversidad y riqueza. Las muestras de suelo presentaron la
mayor diversidad en cuanto a géneros y especies de microhongos filamentosos. Las muestras
correspondientes a E. barclayana y E. killipii presentaron valores de diversidad (H) y riqueza
(R) similares, siendo las primeras ligeramente superiores.

En la Tabla 2 se presentan los géneros y especies encontrados en los tres tipos de muestras. Las
descripciones de las especies se relacionan en Chitiva (2001), Díaz (2001) y Pineda (2000).

El género que presentó mayor diversidad fue Penicillium con 10 especies, seguido de
Aspergillus y Fusarium con 8 y 6 respectivamente. Especies de los géneros Bartalinia,
Circinella, Mortierella y Trichotecium fueron exclusivos de las muestras de Espeletias, siendo
los tres primeros hallados en E. barclayana y el último en E. killipii, esclusivamente. En las
muestras de suelo se hallaron también varias especies que no se aislaron de las plantas (ver tabla
2). Se obtuvieron 10 especies comunes a los tres tipos de muestras, lo que equivale a un 16.6%
del total de las especies determinadas y corresponde a un índice de similitud de 0.27 entre
hongos de plantas y del suelo.

El porcentaje calculado de IVI para este estudio mostró que Penicillium es el género más
importante ecológicamente en las muestras evaluadas, seguido por Fusarium y Aspergillus.
También se observa una importancia bastante significativa para el conjunto de las especies de
Mucorales. Penicillium sp. y Fusarium sp. obtuvieron el mayor valor de diversidad y densidad
relativa, respectivamente (Tabla 3). Aunque géneros como Metarrhizium, Pithomyces, y
Nannizzia presentaron un bajo porcentaje IVI, permiten visualizar la gran diversidad fúngica del
macroambiente estudiado.

Tabla 3. Índice de valor de importancia calculado para cada género aislado.

Género Diversidad Densidad Frecuencia IVI

Relativa Relativa Relativa %
Absidia 1,64 0,93 2,27 4,85
Acremonium 4,92 6,07 6,82 17,81
Alternaria 1,64 2,34 4,55 8,52
Aspergillus 13,11 11,21 4,55 28,88
Bartalinia 1,64 0,47 2,27 4,38
Circinella 1,64 0,93 2,27 4,85
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Cladosporium 1,64 3,27 4,55 9,46
Cunninghamella 3,28 2,34 2,27 7,89
Curvularia 3,28 2,34 4,55 10,16
Emericella 1,64 1,40 2,27 5,31
Epicoccum 1,64 3,27 4,55 9,46
Fusarium 9,84 18,22 6,82 34,88
Geotrichum 1,64 0,93 2,27 4,85
Gliocadium 3,28 2,34 4,55 10,16
Metharrhizium 1,64 1,87 2,27 5,78
Moniliella 1,64 1,40 2,27 5,31
Mortierella 1,64 0,47 2,27 4,38
Mucor 3,28 3,27 4,55 11,10
Nannizia 1,64 1,87 2,27 5,78
Paecilomyces 3,28 1,87 2,27 7,42
Phoma 1,64 0,47 2,27 4,38
Penicillium 16,39 14,02 6,82 37,23
Pithomyces 1,64 1,87 2,27 5,78
Rhizopus 3,28 2,34 2,27 7,89
Scopulariopsis 1,64 0,93 2,27 4,85
Stachybotrys 1,64 0,47 2,27 4,38
Syncephalastru
m 1,64 0,47 2,27 4,38
Trichoderma 6,56 11,68 6,82 25,06
Trichotecium 1,64 0,93 2,27 4,85

De acuerdo con Neville (1995), aunque las esporas de muchos hongos se encuentren en la
atmósfera, solo un grupo muy selecto puede colonizar la superficie de la hoja o fitoplano, lo cual
justifica el reducido número de especies de hongos en las muestras de hojas de Espeletia
estudiadas, comparado con las encontradas en las muestras de suelo. Estos hongos epífitos se
encuentran distribuidos en gran cantidad de plantas y bajo diferentes condiciones climáticas.

Muchos de los géneros reportados en el presente estudio como colonizadores de las plantas de
E. barclayana y E. killipii coinciden con los reportados por Cepero et. al. (2000) a partir de E.
grandiflora, de acuerdo con lo cual, puede considerarse Fusarium, Cladosporium, Alternaria y
Epicoccum como géneros comunes en especies de Espeletias. Las diferencias presentadas entre
los hongos aislados de las tres especies de plantas, puede explicarse de acuerdo con Gualdrón et.
al. (1997), según lo cual la carga microbiana en el mismo páramo varía de acuerdo con la
vegetación y el tipo de suelo, teniendo en cuenta que cada especie vegetal proviene de un
páramo diferente.

Respecto a los hongos aislados del suelo, según Grant (1989), Penicillium, Acremonium,
Cladosporium y Aspergillus, a los cuales pertenece un buen número de las especies recuperadas
en este estudio, son considerados como el grupo principal de microorganismos en el suelo.
Muchas de las especies del suelo aisladas en el presente estudio coinciden con las reportadas por
Gualdrón et. al. (1997), lo cual permite considerarlas típicas de los ecosistemas páramo
colombianos, como son: Epicoccum purpurascens, Fusarium equisetii, F. sporotichioides,
Geotrichum candidum, Gliocadium roseum, Mucor circinelloides, Mucor hiemalis,
Paecilomyces lilacinus, Penicillium rubrum, P. frecuentans, P. verrucosum, Trichoderma
hamatum. Adicionalmente, especies de Phoma y Mortierella han sido reportadas en hábitats
similares, por lo cual se deduce su afinidad por este tipo de ambientes (Gualdrón 1997, Möller
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1996), al igual que la presencia de un abundante número de micelios estériles, de acuerdo con
Robinson (1998) y Graf et. al. (1995).

Este estudio permitió conocer de forma preliminar la diversidad de microhongos asociados a

frailejonal, ampliando el conocimiento ecológico del ecosistema páramo. Por otra parte, se
aislaron dos cepas de Penicillium sp., cuyas características no concuerdan con las especies
actualmente conocidas y por tanto pueden representar especies nuevas; estas se encuentran
actualmente en evaluación.

AGRADECIMIENTOS
Este Trabajo se realizó con el apoyo financiero de la Universidad Javeriana y el Instituto
colombiano para el Desarrollo de la Ciencia y la Tecnología “Francisco José de Caldas”,
Colciencias; proyecto 1203-12-10104 de “Biotransformación de diterpenos obtenidos de
Asteráceas por hongos filamentosos nativos”.

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