A review of most common honey bee viruses world wide

‫مراجعة علمية (حشرات نافعة‪ :‬فيروسات)‬ ‫)‪Review Paper (Beneficial Insects: Viruses‬‬ ‫دراسة مرجعية لفيروسات نحل العسل األكثر انتشارًا في العالم‪:‬الجزء الثاني‬ ‫همام شعبان برهوم‪ ،1،2‬هشام أديب الرز‪ 1‬وأحمد محمد مهنا‬ ‫‪1‬‬ ‫(‪ )1‬قسم وقاية النبات‪ ،‬كلية الزراعة‪ ،‬جامعة دمشق‪ ،‬سورية‪ ،‬البريد اإللكتروني‪[email protected] :‬؛‬ ‫(‪ )2‬مركز بحوث ودراسات المكافحة الحيوية‪ ،‬كلية الزراعة‪ ،‬جامعة دمشق‪ ،‬سورية‪.‬‬ ‫الملخص‬ ‫برهوم‪ ،‬همام شعبان‪ ،‬هشام أديب الرز وأحمد محمد مهنا‪ .2016 .‬دراسة مرجعية لفيروسات نحل العسل األكثر انتشارًا في العالم‪:‬الجزء الثاني‪.‬‬ ‫مجلة وقاية النبات العربية‪.166-156 :)3(34 ،‬‬ ‫تشكل الفيروسات تهديدًا كبيرًا لصحة نحل العسل‪ ،‬وللتخفيف من خطورتها ال بد من فهم آلية اإلصابة الفيروسية بشكل جيد والذي سيساعد على وضع‬ ‫استراتيجيات فعالة وسليمة بيئيًا لمكافحتها‪ .‬ازدادت المعلومات حول فيروسات نحل العسل في العقود األربعة الماضية‪ .‬تأتي هذه الدراسة المرجعية مكملة لمقالة‬ ‫مرجعية سابقة حول أهم األمراض الفيروسية التي تصيب نحل العسل من حيث طرائق نقلها‪ ،‬األعراض التي تسببها وأماكن انتشارها على المستوى العالمي‪ .‬كما‬ ‫تلخص هذه المقالة أهم ما تم التوصل إليه مؤخرًا في دراسة مختلف جوانب فيروسات نحل العسل‪.‬‬ ‫كلمات مفتاحية‪ :‬فيروسات‪ ،‬نحل العسل‪ ،‬فاروا‪ ،‬نوزيما‪ ،‬استراتيجيات مكافحتها‪.‬‬ ‫مع الفيروسات الموصفة بالطريقة التقليدية‪ ،‬حيث وجد تقارب كبير‬ ‫المقدمة‬ ‫‪1‬‬ ‫ُبدئ االهتمام بالفيروسات كمسبب رئيس ألمراض نحل العسل في‬ ‫اآلونة األخيرة وذلك نتيجة لخسائر كبيرة في مستعمرات نحل‬ ‫بين العديد من هذه الفيروسات لدرجة اعتبر بعضها كأعضاء من نوع‬ ‫واحد‪ ،‬األمر الذي قلل من عدد الفيروسات إلى ‪ 18-16‬فيروسًا‬ ‫حقيقيًا‪ .‬يلخص الجدوالن ‪ 1‬و ‪ 2‬الخصائص الفيزيائية والبيولوجية‬ ‫العسل وهذا ما أطلق عليه اسم متالزمة فقدان وانهيار المستعمرات‬ ‫لفيروسات نحل العسل المعروفة حتى اآلن‪ .‬أشير في دراسة‬ ‫أعراض اإلصابة الفيروسية لنحل العسل غير ظاهرة على مستوى‬ ‫وأماكن وجود أكثر الفيروسات العالمية انتشارًا (‪ )1‬وهي فيروس‬ ‫)‪ .Colony Collapse Disorder syndrome (CCD‬غالبًا ما تكون‬ ‫المستعمرة‪ ،‬ولكنها ذات تأثير سلبي في منتجات النحل كافة‪ .‬وبالرغم‬ ‫سابقة لتوصيف‪،‬تحديد طرائق اإلنتقال‪ ،‬وشرح أعراض االصابة‬ ‫الجناح المشوه )‪ ،Deformed wing virus (DWV‬فيروس تكيس‬ ‫من أن تربية نحل العسل تشكل ركنًا أساسيًا في النظام الزراعي‬ ‫الحضنة )‪ ،Sacbrood virus (SBV‬فيروس خلية الملكة السوداء‬ ‫الزراعية األخرى‪ ،‬ولهذا السبب فقد أدرجت أمراض نحل‬ ‫)‪ ،Acute bee paralysis virus (ABPV‬فيروس نحل كشمير‬ ‫والبيئي‪ ،‬إال أنها لم تحظ باالهتمام كما هو الحال في النشاطات‬ ‫)‪ ،Black queen cell virus (BQCV‬فيروس شلل النحل الحاد‬ ‫الحيوانية‬ ‫)‪ ،Kashmir bee virus (KBV‬فيروس شلل النحل المزمن‬ ‫تعتبر المعلومات حول فيروسات نحل العسل‪ ،‬أو التفاعل بينها وبين‬ ‫المرجعية استكماالً لمقالة سابقة وتهدف لتزويد الباحثين بآخر ما تم‬ ‫العسل‬ ‫ضمن‬ ‫قائمة‬ ‫المنظمة‬ ‫العالمية‬ ‫للصحة‬ ‫)‪ ،World Organization for Animal Health (OIE‬وحتى اآلن‬ ‫نحل العسل في الطبيعة قليلة نسبيًا (‪.)31‬‬ ‫عرّف مؤخرًا حوالي ‪ 24‬فيروسًا يصيب نحل العسل (‪،11‬‬ ‫‪ )62 ،37‬باستخدام تقانة ‪ mass sequencing‬التي تحدد التتابع‬ ‫النيوكليوتيدي لكامل المجين (‪ DNA‬و‪ )RNA‬المستخلص من شغالة‬ ‫النحل (‪ .)64 ،40 ،33 ،32‬يتطابق جزء كبير من هذه الفيروسات‬ ‫‪1 1 http://dx.doi.org/10.22268/AJPP-034.3.156166‬‬ ‫© ‪ 2016‬الجمعية العربية لوقاية النبات ‪Arab Society for Plant Protection‬‬ ‫‪ 156‬مجلة وقاية النبات العربية‪ ،‬مجلد ‪ ،34‬عدد ‪)2016( 3‬‬ ‫)‪ .Chronic bee paralysis virus (CBPV‬تأتي هذه المقالة‬ ‫التوصل إليه من معلومات حول فيروسات نحل العسل ولتكون بمثابة‬ ‫نقطة انطالق للبحث في المستقبل‪.‬‬ ‫فيروس الجناح الغائم ‪Cloudy wing virus‬‬ ‫الصفات العامة ‪ -‬اكتشفت جزيئات فيروس الجناح الغائم ‪ CWV‬في‬ ‫مستخلص حشرات كاملة حفظت من أجل دراسة فيروسات النحل‬ ‫األخرى حيث أبدت هذه الحشرات انخفاضًا واضحًا في شفافية‬ ‫األجنحة‪ ،‬حيث ماتت خالل بضعة أيام بعد إصابة الحشرات السليمة‬ ‫ في بريطانيا اكتشف فيروس‬.)7( ‫بطون هذه الحشرات تفاعالً ضعيفًا‬ ‫ يسبب الفيروس ظهور دكانة (ظلمة) في أجنحة النحل البالغة‬.)18( ‫ لكن وجد أن هذه‬،‫ من مستعمرات النحل‬%15 ‫الجناح الغائم في‬ ‫ هذه الدكانة ناتجة عن تكون أجسام‬.‫وذلك في حال االصابات الشديدة‬ ‫ يعتبر فيروس‬.)15( ‫دورة حدوث فصلية واضحة لهذا الفيروس‬ ‫ عادة ما يتوضع الفيروس‬.)11( ‫الموت في حال االصابات الشديدة‬ ‫ على الرغم من أنه ليس هناك‬،‫النسبة تختلف بشكل كبير خالل العام‬ ‫الجناح الغائم مع الفيروس المرافق لشلل النحل المزمن من أصغر‬ ‫ حيث تكون جزيئات الفيروس‬،‫الفيروسات المعزولة من نحل العسل‬ .)62( ‫ نانومترًا‬17 ‫كروية متعددة السطوح ذات قطر‬ ‫ والتي تسبب‬،‫بللورية من جزيئات الفيروس بين األلياف العضلية‬ ‫ حيث وجد أن المستخلص من هذه‬،‫في رأس وصدر األفراد المصابة‬ ‫األنسجة أعطى تفاعالً قويًا تجاه مصل فيروس الجناح الغائم في‬ ‫ بينما أعطت المستخلصات المأخوذة من‬،‫اختبار االنتشار المناعي‬ .)37( ‫ ملخص لبعض الخصائص الفيزيائية لفيروسات نحل العسل المعروفة‬.1 ‫جدول‬ Table1. Summary of the available physical and chemical properties of the known honey bee viruses (37). Physical and chemical properties ‫الخصائص الفيزيائية والكيميائية‬ ‫الفصيلة‬ ‫حجم المجين‬ Family Genome size Dicistroviridae ~9.5kb ‫الحمض‬ ‫النووي‬ Nucleic acid ssRNA ‫الغالف البروتيني‬ ‫الحجم‬ ‫الشكل‬ Capsid proteins 35-7-33-26kDa Size 30nm Shape ‫متناظرمتعدد السطوح‬ ‫الفيروسات‬ IAPV Isometric polyhedral Dicistroviridae ~10kb ssRNA 25-7-32-28kDa* 30nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ ALPV Isometric polyhedral Dicistroviridae ~10kb ssRNA 28-5-29-30kDa 30nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ BSRV Isometric polyhedral Iflaviridae ~10kb ssRNA 32-2-46-28kDa 30nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ VDV-1 Isometric polyhedral Iflaviridae Not reported ssRNA 30-2-41-25kDa 30nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ EBV Isometric polyhedral Iflaviridae ~9kb ssRNA 31-2-32-30kDa 30nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ TSBV Isometric polyhedral Iflaviridae ~9.5kb ssRNA 27-2-46-29kDa 30nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ SBPV Isometric polyhedral unclassified (3x)~1.1kb ssRNA 15kDa 17nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ CBPSV Isometric polyhedral unclassified ~1.4kb ssRNA 19kDa 17nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ Not reported ssRNA 52kDa 35nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ Not reported ssRNA 50kDa 35nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ 63kDa* Not reported Not reported LSV-1 unclassified ~5.5kb ssRNA 57kDa* Not reported Not reported LSV-2 unclassified ~5.6kb ssRNA 43kDa 30nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ ABV Isometric polyhedral 30nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ BBPV Isometric polyhedral Tymoviridae ~7kb ssRNA 24kDa* 30nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ VdMLV Isometric polyhedral Baculoviridae Not reported dsDNA 12x(13~70kDa) 150x450nm ‫خيطي‬ AmFV Filamentous Iridoviridae Not reported dsDNA Not reported 150nm ‫متناظر متعدد السطوح‬ Isometric polyhedral * Predicted value 157 Arab J. Pl. Prot. Vol. 34, No. 3 (2016) 1- ‫فيروس الفاروا المدمر‬ Egypt bee virus ‫فيرو نحل مصر‬ Thai/Chinese sacbrood virus ‫الصيني‬/‫فيروس تكيس الحضنة التايلندي‬ Slow bee paralysis virus ‫فيروس شلل النحل البطئ‬ Chronic bee paralysis satellite virus ‫فيروس شلل النحل المزمن التابع‬ Bee virus-Y Y ‫فيروس نحل‬ ssRNA 37-?-35-32kDa Varroa destructo rvirus-1 BVY ~5.5kb ssRNA Big sioux rivervirus ‫فيروس نهر سيو الكبير‬ Bee virus-X X ‫فيروس نحل‬ unclassified ~9kb ‫فيروس شلل المن القاتل‬ BVX Isometric polyhedral unclassified Aphid lethal paralysis virus Cloudy wing virus Isometric polyhedral unclassified ‫فيروس شلل النحل الحاد بفلسطين‬ CWV Isometric polyhedral unclassified Viruses Israeli acute paralysis virus AIV ‫فيروس الجناح الغائم‬ Lake Sinai virus-1 1-‫فيروس بحيرة سيناء‬ Lake Sinai virus-2 2-‫فيروس بحيرة سيناء‬ Arkansas bee virus ‫فيروس نحل أركانساس‬ bee picorna-like virus Berkeley ‫فيروس نحل بيركلي الشبيه بالبيكورنا‬ Varroa destructor macula-like virus ‫فيروس مدمر للفاروا الشبيه بالبقعة‬ Apis mellifera filamentous virus ‫الفيروس الخيطي للنحل األوروبي‬ Apis iridescent virus ‫الفيروس القزحي للنحل‬ ‫*متوقع‬ ‫جدول ‪ .2‬ملخص لبعض الخصائص البيولوجية لفيروسات نحل العسل المعروفة (‪.)38 ،37‬‬ ‫‪Table 2. Summary of the available biological properties of the known honey bee viruses (37, 38).‬‬ ‫االنتقال ‪Transmission‬‬ ‫المرحلة العمرية ‪Life stage‬‬ ‫أفقي ‪Vertical‬‬ ‫الفيروسات‬ ‫‪Viruses‬‬ ‫‪IAPV‬‬ ‫‪ALPV‬‬ ‫‪BSRV‬‬ ‫‪VDV-1‬‬ ‫‪EBV‬‬ ‫‪TSBV‬‬ ‫‪SBPV‬‬ ‫‪CBPSV‬‬ ‫‪CWV‬‬ ‫‪BVX‬‬ ‫‪BVY‬‬ ‫‪LSV-1‬‬ ‫‪LSV-2‬‬ ‫‪ABV‬‬ ‫‪BBPV‬‬ ‫‪VdMLV‬‬ ‫‪AmFV‬‬ ‫‪AIV‬‬ ‫عمودي ‪Horizontal‬‬ ‫فم‪-‬براز‬ ‫اتصال هواء فاروا المبايض بويضة نطاف‬ ‫‪Oral‬‬‫‪Fecal‬‬ ‫‪Contact‬‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫‬‫?‬ ‫?‬ ‫‬‫?‬ ‫?‬ ‫‬‫?‬ ‫~‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫االصابة‪/‬األعراض‬ ‫المرافقة ‪Association‬‬ ‫فاروا‬ ‫‪Infection/symptoms‬‬ ‫أكاروس نوزيما ‪ Malpigh-‬البيوض اليرقات العذارى البالغات‬ ‫‪amoeba Nosema Acarapis Varroa Sperm Semen Ovaries Varroa Air‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫~‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫~‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫‬‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?غير معروفة‪~ ،‬غير مؤكدة‪ + ،‬موجودة‪ - ،‬غير موجودة‬ ‫~‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫~‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‬‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫?‬ ‫الفصل ‪Season‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪+‬‬ ‫‬‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫‪Eggs‬‬ ‫‪+/‬‬‫?‪?/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫‪+/‬‬‫?‪?/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫‪-/‬‬‫‪-/‬‬‫‪-/‬‬‫?‪?/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫‪-/‬‬‫‪-/-‬‬ ‫‪Pupae Larvae‬‬ ‫الربيع‬ ‫الصيف‬ ‫الخريف‬ ‫‪Autumn Summer Spring Adults‬‬ ‫‪++‬‬ ‫‪++‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+/+‬‬ ‫~‪+/‬‬ ‫‪+/‬‬‫‬‫‪+++‬‬ ‫‬‫?‪+/‬‬ ‫‪-/‬‬‫?‪?/‬‬ ‫‪++‬‬ ‫‪+++‬‬ ‫‬‫?‪+/‬‬ ‫‪-/‬‬‫?‪?/‬‬ ‫‪+++‬‬ ‫‪++‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+/+‬‬ ‫‪+/+‬‬ ‫‪+/‬‬‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫~‪+/‬‬ ‫?‪+/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫~‪+/‬‬ ‫‪+/‬‬‫‪+/+‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+/+‬‬ ‫‪+/‬‬‫‪+/‬‬‫‪+‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+‬‬ ‫?‪+/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+/+‬‬ ‫‪~/‬‬‫‪~/‬‬‫‪+‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+++‬‬ ‫‪+/+‬‬ ‫‪-/‬‬‫‪-/‬‬‫‪+‬‬ ‫‪+++‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+/+‬‬ ‫‪-/‬‬‫‪-/‬‬‫‪++‬‬ ‫‪+++‬‬ ‫‪++‬‬ ‫?‪+/‬‬ ‫?‪+/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+++‬‬ ‫?‪+/‬‬ ‫?‪~/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‪+/‬‬ ‫?‪~/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‬ ‫?‪+/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫‪+++‬‬ ‫‪++‬‬ ‫‪+‬‬ ‫?‪+/‬‬ ‫?‪+/‬‬ ‫?‪?/‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+++‬‬ ‫‪+/+‬‬ ‫‪-/‬‬‫‪-/‬‬‫‪+‬‬ ‫‪++‬‬ ‫‪+‬‬ ‫‪+/+‬‬ ‫‪-/‬‬‫‪-/‬‬‫‪? Unknown, ~ Uncertain, + Present, - Not present‬‬ ‫طرائق االنتقال ‪ -‬في تجارب أجريت لمعرفة قدرة الفيروس على‬ ‫المصابة أو أن الفيروس ينتقل عموديًا‪ .‬كما وجد أن اليرقات يمكن أن‬ ‫الكاملة بمستحضرات شبه نقية من الفيروس أن الحشرات ماتت بعد‬ ‫من مثيالتها السليمة (‪ .)7‬كما وجد أن لدرجة الحرارة دور في‬ ‫االنتقال لوحظ عند رش أو إجراء معاملة سطحية لصدور الحشرات‬ ‫تكمل تطورها وتنبثق كحشرات كاملة لكن هذه الحشرات تموت أبكر‬ ‫احتجازها لمدة ‪ 14-10‬يومًا‪ ،‬حيث تضاعف الفيروس فيها (‪ .)18‬في‬ ‫تحريض تضاعف فيروس الجناح الغائم في العذارى الحاملة إلصابة‬ ‫غذاء يحوي جزيئاته أو عند حقن الحشرات والعذارى به‪ .‬فيروس‬ ‫عذراء في طور العيون البيضاء من مستعمرتها و تحضينها عند‬ ‫المصابة بالفاروا حيث أوضح ‪ )22( Ball‬بأن الفيروس أكثر انتشارًا‬ ‫العذارى نفسها حضنت عند درجة حرارة ‪˚ 20‬س بشكل طبيعي الى‬ ‫حين أخفق الفيروس في التضاعف عند تغذية الشغاالت فمويًا على‬ ‫الجناح الغائم شائع الوجود في مستعمرات نحل العسل وبخاصة تلك‬ ‫في المستعمرات المصابة بالفاروا عنه في المستعمرات غير المصابة‬ ‫في بريطانيا‪ ،‬كما اكتشف وجود الفيروس في ‪ %45‬من عينات‬ ‫الفاروا المفحوصة في بريطانيا (‪ .)26‬هذا ما جعل الباحثين يعتقدون‬ ‫بأن أكاروس الفاروا قد يسهم بدور الناقل لهذا الفيروس‪ ،‬لكن‬ ‫المالحظات الالحقة أوضحت أن الفيروس غير مرتبط بمستوى‬ ‫االصابة بالفاروا (‪ .)27‬كما وجد في دراسة أخرى النتشار فيروس‬ ‫الجناح الغائم في الدانمارك والنروج والسويد وفنلندا أن الفيروس‬ ‫واسع االنتشار في جميع مناحلها بغض النظر عن مستوى إصابتها‬ ‫بالفاروا‪ .‬وبالرغم من هذا االنتشار الكبير للفيروس فانه لم يترافق مع‬ ‫انهيار المستعمرات (‪ ،)58‬وبالتالي فإن األسباب التي أدت الى الزيادة‬ ‫الملحوظة في االصابة بفيروس الجناح الغائم في المملكة المتحدة منذ‬ ‫وصول أكاروس الفاروا مازالت غير معروفة (‪ .)27‬اكتشف وجود‬ ‫الفيروس في الحضنة غير المصابة بالفاروا لهذا يعتقد أن اليرقات‬ ‫يمكن أن تأخذ الفيروس من مفرزات الغذاء من الحشرات الكاملة‬ ‫‪ 158‬مجلة وقاية النبات العربية‪ ،‬مجلد ‪ ،34‬عدد ‪)2016( 3‬‬ ‫كامنة (‪ ،)6‬فقد حرض تضاعف الفيروس تجريبيًا عن طريق نقل‬ ‫درجة حرارة ‪˚ 33‬س لمدة عشرة أيام‪ ،‬بينما تطورت مجموعة من‬ ‫حشرات كاملة دون أن يظهر عليها أعراض اصابة شديدة‪ .‬ال يعتبر‬ ‫فيروس الجناح الغائم من الممرضات الشديدة اإلمراضية‪ ،‬حيث تم‬ ‫اكتشاف الفيروس بكميات كبيرة في ‪ %80-30‬من الحضنة‬ ‫والحشرات الكاملة على مدار العام (‪ ،)7‬لكن وجد أن الخاليا التي‬ ‫معظم أفرادها مصابة بالفيروس تصبح خاملة وتموت فيما بعد (‪.)23‬‬ ‫فيروس شلل النحل البطيء ‪Slow bee paralysis virus‬‬ ‫الصفات العامة ‪ -‬عزل فيروس شلل النحل البطيء بالمصادفة أثناء‬ ‫إجراء التجارب المخبرية للقيام بمسح حقلي عن فيروس النحل‪،X‬‬ ‫حيث وجد عند حقن الحشرات الكاملة بمحضر للفيروس أنها تموت‬ ‫بعد ‪ 12‬يومًا بسبب معاناتها من شلل في زوج األرجل األمامية لمدة‬ ‫يوم أو يومين قبل موتها‪ .‬سمي هذا الفيروس بالشلل البطيء تمييزًا له‬ ‫عن فيروسي الشلل الحاد‪ ABPV‬والمزمن ‪ .)7( CBPV‬جزيئات‬ ‫الفيروس متناظرة قطرها ‪ 30‬نانومتر‪ ،‬وذات حمض نووي ريبي‬ ‫وحيد السلسة )‪ (ssRNA‬ويحتوي غالف الفيروس على ثالثة‬ ‫تشابهما في معظم الخواص الفيزيولوجية والحيوية وقدرتهما على‬ ‫من فيروس الشلل البطيء على نحل العسل‪ ،‬طول الجينوم تقريبًا‬ ‫ذروة ظهور فيروس النحل ‪ Y‬تكون في أوائل الصيف في حين أن‬ ‫يتبع عائلة ‪ .)35( Iflaviridae‬لهذا الفيروس سالالتان هما‬ ‫ان الخصائص الفيزيولوجية لفيروسي النحل ‪ Y‬و‪ X‬مماثلة للصفات‬ ‫النيوكليوتيدات وبنسبة ‪ %93‬على مستوى األحماض األمينية‪ ،‬على‬ ‫أنها مماثلة لفيروسات‪ ،)55( mammalian caliciviruses‬ولكن ليس‬ ‫بروتينات (‪ .)11‬تم معرفة التسلسل الكامل لمجين ساللتين متمايزتين‬ ‫‪ kb 9.5‬يملك إطار قراءة مفتوح واحد‪ ،‬حيث صنف الجينوم كفيروس‬ ‫‪ Rothamsted‬و ‪ Harpenden‬تتطابقان بنسبة ‪ %84‬على مستوى‬ ‫الرغم أن االختالف موزع بشكل متباين على طول المجين (‪.)35‬‬ ‫طرائق االنتقال ‪ -‬قبل اكتشاف أكاروس الفاروا في بريطانيا كان‬ ‫إصابة العائل نفسه وأحيانًا وجودها في العينة نفسها‪ .‬كما وجد أن‬ ‫ذروة ظهور فيروس النحل ‪ X‬تكون في الشتاء وبداية الربيع (‪.)20‬‬ ‫الفيزيولوجية لفيروس ‪ Nudaurelia beta virus‬وأقرباءه (‪ ،)61‬كما‬ ‫لدرجة كافية القتراح أي عالقة قرابة مع أي من المجموعتين‪.‬‬ ‫أعراض االصابة ‪ -‬لم يعرف حتى اآلن أعراض لإلصابة بهذا‬ ‫فيروس الشلل البطيء نادر الوجود‪ ،‬حيث تم اكتشافه في ‪ 4‬من أصل‬ ‫الفيروس (‪.)24‬‬ ‫وذلك خالل عامي ‪ 1976‬و‪ ،1977‬لكن بعد اكتشاف الفاروا في‬ ‫طرائق االنتقال ‪ -‬فيروس النحل ‪ Y‬يشبه فيروس خلية الملكة السوداء‬ ‫‪ 96‬عينة نحل حية مأخوذة من خاليا غير مصابة بأكاروس الفاروا‬ ‫جنوب غرب بريطانيا تم اكتشاف فيروس شلل النحل البطيء في‬ ‫حشرات النحل الميتة والحضنة في ‪ 6‬من أصل ‪ 21‬مستعمرة مصابة‬ ‫بالفاروا‪ .‬كما أوضح ‪ )22( Ball‬أن االصابة بفيروس الشلل البطيء‬ ‫عادة ما توجد في الخاليا المصابة بشدة بالفاروا‪ ،‬وأن الفيروس يمكن‬ ‫أن يجد في الفاروا قبل شهرين من اكتشافه في حشرات النحل الميتة‬ ‫أو الحية وكذلك في الحضنة‪ .‬حيث تم اكتشاف فيروس شلل النحل‬ ‫البطيء في ‪ %4‬من عينات الفاروا المفحوصة في بريطانيا (‪،)26‬‬ ‫هذا االزدياد المستمر في أعداد الحشرات الكاملة التي تعاني من‬ ‫االصابة بالفاروا وفيروس الشلل البطيء يؤدي الى انهيار مفاجئ‬ ‫للمستعمرة في غضون أسابيع (‪ .)26‬كما لوحظ ترافق االصابة‬ ‫بفيروس شلل النحل البطيء مع انهيار مستعمرات النحل في بريطانيا‬ ‫(‪.)53‬‬ ‫االنتشار الجغرافي ‪ -‬هناك القليل من المعلومات المتوافرة عن انتشار‬ ‫فيروس شلل النحل البطيء خارج بريطانيا‪ ،‬وقد سجل الفيروس في‬ ‫بريطانيا‪ ،‬فيجي‪ ،‬سوما الغربية وسويسرا (‪)35 ،3‬‬ ‫فيروس النحل ‪Y‬‬ ‫الصفات العامة ‪ -‬عزل فيروس النحل ‪ Y‬ألول مرة من نحل عسل‬ ‫ميت في بريطانيا حيث تم استخالص الفيروس من النحل البالغ الذي‬ ‫كان على وشك الموت أو من مستعمرات على وشك الفناء في بداية‬ ‫الصيف ‪ .)20( 1980‬جزيئات الفيروس متناظرة متعددة السطوح‪،‬‬ ‫قطرها حوالي ‪ 35‬نانومتر‪،‬حمضه النووي ريبي‪ ،‬يحتوي الفيروس‬ ‫على غطاء من بروتين واحد حجمه ‪ .)20( kDa 50‬ال توجد أية‬ ‫‪ BQCV‬من حيث مرافقته لطفيل النوزيما ‪ Nosema apis‬واتباعه وله‬ ‫دورة الحدوث السنوية نفسعا حيث تشاهد ذروة االصابة في الربيع‬ ‫وبداية الصيف (‪ ،)16‬لكن على العكس من فيروس خلية الملكة‬ ‫السوداء فان فيروس النحل ‪ Y‬يمكن أن يصيب الحشرات الفتية عند‬ ‫تغذيتها على الفيروس فقط‪ ،‬لكن وجد أن حدوث اإلصابة يكون أكبر‬ ‫عند تغذية الحشرات على الفيروس وعلى أبواغ النوزيما معًا‪ .‬إن‬ ‫طبيعة العالقة بين النوزيما والفيروس غير معروفة‪ ،‬لكن فيروس‬ ‫النحل‪ Y‬يشبه فيروس النحل ‪ X‬من حيث اقتصار تضاعف الفيروس‬ ‫على القناة الهضمية‪ ،‬حيث يعتقد أن الطفيل يمكن أن يقلل من مقاومة‬ ‫خاليا المعدة لإلصابة أو يساعد على دخول الفيروس‪ ،‬وبدرجة أقل‬ ‫من فيروس خلية الملكة السوداء‪ .‬كما لوحظ من خالل التجارب‬ ‫المخبرية أن فيروس النحل ‪ Y‬يمكن أن يعزز التأثيرات المرضية‬ ‫لطفيل النوزيما (‪.)16‬‬ ‫االنتشار الجغرافي ‪ -‬سجل الفيروس في أوروبا‪ ،‬أمريكا الجنوبية‪،‬‬ ‫أستراليا ونيوزيالندا (‪.)6 ،3‬‬ ‫فيروس النحل ‪Bee virus-X X‬‬ ‫الصفات العامة ‪ -‬عرف فيروس النحل ‪ X‬أثناء األبحاث المخبرية‬ ‫عن فيروس نحل أركانساس (‪ ،)14‬وال شيء معروف عن تاريخه‬ ‫الطبيعي سوى أنه عزل من الحشرات الكاملة‪ ،‬حيث تم استخالص‬ ‫كميات كبيرة من الفيروس من الحشرات المجموعة في فترة الشتاء‬ ‫(‪ .)7‬جزيئات الفيروس متناظرة متعددة السطوح‪ ،‬قطرها ‪ 35‬نانومترًا‬ ‫(‪.)14‬‬ ‫قرابة مصلية بين فيروس النحل‪Y‬وفيروس النحل ‪X‬على الرغم من‬ ‫)‪159 Arab J. Pl. Prot. Vol. 34, No. 3 (2016‬‬ ‫أعراض االصابة ‪ -‬تسبب اإلصابة بهذا الفيروس ظهور أعراض‬ ‫واضحة وذلك عند حدوث االصابة طبيعيًا‪ ،‬لكنها عادة ما تسبب موتها‬ ‫بشكل أبكر من مثيالتها السليمة مخبريًا (‪ .)16‬ال يعتبر فيروس النحل‬ ‫‪ X‬من الممرضات الشديدة وال يعتبر قاتل سريع للنحل‪ ،‬حيث أنه‬ ‫يتضاعف ببطء‪ .‬لوحظ أن الحشرات المعداة صناعيًا يمكن أن تبقى‬ ‫على قيد الحياة لعدة أسابيع لكنها عادة ما تموت أبكر من الحشرات‬ ‫السليمة‪ .‬يمكن أن يسبب الفيروس الموت السريع لشغاالت النحل‬ ‫المصابة أيضًا بوحيد الخلية ‪ .M. mellificae‬وألن الحشرات الفتية ال‬ ‫تربى في الشتاء لتعوض الفاقد الناتج عن االصابة‪ ،‬فان خاليا النحل‬ ‫المصابة يمكن أن تضعف وتموت في بداية الربيع (‪.)3‬‬ ‫طرائق االنتقال ‪ -‬جزيئات فيروس النحل ‪ X‬ال تتضاعف عند حقنها‬ ‫في الحشرات الكاملة أو عذارى نحل العسل‪ ،‬لكنها تتضاعف بسرعة‬ ‫كبيرة عند تغذية الحشرات المنبثقة حديثًا على محلول يحتوي جزيئاته‬ ‫وذلك فقط عند تحضينها عند درجة حرارة ‪˚ 30‬س‪ .‬في تجربة‬ ‫أجريت في بريطانيا وامتدت ألربع سنوات على ‪ 200‬خلية نحل‪ ،‬لم‬ ‫يالحظ أي ارتباط معنوي بين وجود فيروس النحل ‪ X‬وموت النحل‬ ‫في نهاية الشتاء وبداية الربيع‪ ،‬وذلك على العكس من المتطفالت‬ ‫والممرضات األخرى (‪ ،)16‬لكن تبين أن هناك ترافقًا بين االصابة‬ ‫بالفيروس مع االصابة بوحيد الخلية ‪ M. mellificae‬في الخاليا الميتة‬ ‫في نهاية الشتاء‪ .‬في تجربة أخرى لوحظ أن الحشرات التي غذيت‬ ‫على كل من فيروس النحل ‪ X‬ووحيد الخلية ‪ M. mellificae‬ماتت‬ ‫أبكر من األفراد التي غذيت على أحدهما دون اآلخر‪ ،‬على الرغم من‬ ‫أن فيروس النحل ‪ X‬ال يعتمد على وحيد الخلية بالطريقة نفسها التي‬ ‫يعتمد فيها فيروس خلية الملكة السوداء على النوزيما حيث أنه يصيب‬ ‫النحل طبيعيًا حتى في غياب ‪ .)14( M. mellificae‬في الحقل يمكن‬ ‫لوحيد الخلية والفيروس أن يترافقا وخصوصًا أن كليهما ينتقالن‬ ‫بالطريقة نفسها حيث يمكن أن يدخال الى داخل جسم الحشرة أثناء‬ ‫عمليات تنظيف األقراص الملوثة بمخلفات الحشرات المصابة (‪.)24‬‬ ‫سجل هذا الفيروس في أوروبا‪ ،‬استراليا‪ ،‬األرجنتين‪ ،‬كندا وإيران (‪)3‬‬ ‫كما سجل في نيوزيالندا (‪.)5‬‬ ‫الفيروس الخيطي للنحل األوروبي ‪Apis mellifera filamentous‬‬ ‫‪virus‬‬ ‫الصفات العامة ‪ -‬عرف الفيروس ألول مرة في الواليات المتحدة‬ ‫‪.)43( NC027925‬‬ ‫أعراض االصابة ‪ -‬يتضاعف الفيروس الخيطي في األنسجة الدهنية‬ ‫والمبايض للحشرات الكاملة من الشغاالت والملكات‪ ،‬وفي حال‬ ‫االصابة الشديدة يتحول اللمف الدموي ‪ Hemolymph‬للحشرات‬ ‫المصابة الى المظهر األبيض الحليبي بسبب األعداد الكبيرة من‬ ‫الجزيئات الفيروسية‪ .‬هذه الجزيئات ذات حجم قريب من حدود دقة‬ ‫المجهر الضوئي‪ .‬لم تحدد أي أعراض أخرى لإلصابة بهذا الفيروس‬ ‫(‪ ،)24‬كما أن الحشرات المصابة ال تبدي أي أعراض ظاهرية‬ ‫واضحة (‪.)16‬‬ ‫طرائق االنتقال ‪ -‬يمكن أن تتضاعف جزيئات الفيروس عند حقنها‬ ‫في الحشرات الكاملة‪ ،‬في حين لم تصب الحشرات المنبثقة حديثًا عند‬ ‫تغذيها على الفيروس بمفرده‪ .‬لوحظ أن جزيئات الفيروس أكثر‬ ‫غزارة في األفراد المصابة بالنوزيما‪ ،‬كما وجد أن ذروة نسبة‬ ‫اإلصابة بالفيروس كانت ‪ %80‬خالل الربيع وبداية الصيف‪ ،‬والتي‬ ‫تنخفض إلى أقل من ‪ %10‬خالل الشتاء‪ ،‬وهذا ما يتوافق مع دورة‬ ‫الحدوث السنوية للنوزيما (‪.)16‬هذا ما دفع العلماء على االعتقاد‬ ‫بترافق االصابة بالفيروس مع االصابة بالنوزيما‪ ،‬على الرغم من أنه‬ ‫لم يكن هناك اختالف بين طول حياة المجموعات المصابة بالنوزيما‬ ‫والفيروس معًا مقارنة بالمصابة بالنوزيما فقط‪ .‬يعتبر الفيروس‬ ‫الخيطي ‪ AmFV‬أقل ضررًا من فيروس خلية الملكة السوداء‬ ‫وفيروس النحل‬ ‫‪Y‬اللذان يترافقان مع النوزيما‪ .‬يعتبر الفيروس‬ ‫الخيطي أقل فيروسات نحل العسل ضررًا في بريطانيا بينما يقال أن‬ ‫الفيروس الخيطي هو المسؤول عن الموت الشديد في مستعمرات‬ ‫النحل في اليونان (‪ .)7‬وصلت نسبة االصابة بالفيروس الى أكثر من‬ ‫‪ %50‬من مستعمرات النحل في بريطانيا بينما كانت نسبة االصابة‬ ‫‪ %15‬و ‪ %20‬من الخاليا في هولندا والمانيا‪ ،‬على التوالي (‪.)25‬‬ ‫فيروس نحل مصر ‪Egypt bee virus‬‬ ‫صنف هذا الفيروس ضمن عائلة ‪ ،Iflaviridae‬وعزل ألول مرة من‬ ‫الحشرات الكاملة لنحل العسل من مصر‪ .‬ال يوجد قرابة‬ ‫مصلية‪/‬سيرولوجية بين هذا الفيروس مع أي من فيروسات النحل‬ ‫المعروفة (‪ .)19‬جزيئاته متناظرة قطرها ‪ 30‬نانومترًا‪ ،‬تحتوي على‬ ‫حمض نووي ريبي‪ .‬جزيئات الفيروس تحتوي على ثالثة بروتينات‬ ‫األمريكية (‪ ،)30‬كما اكتشف في أمريكا الشمالية وأوروبا وروسيا‬ ‫هيكلية‪ .‬تموت العذارى بعد حقنها بالفيروس خالل ‪ 8-7‬أيام‪ ،‬لكن لم‬ ‫فصيلة ‪ ،Baculoviridae‬وقد تم معرفة التسلسل النيوكليوتيدي لكامل‬ ‫حشرات النحل الميتة في مصر(‪ ،)19‬وفرنسا (‪.)28‬‬ ‫واليابان (‪ )24‬كما سجل وجوده في نيوزيالندا (‪ .)15‬يصنف ضمن‬ ‫مجين الفيروس وسجل في البنك الوراثي ‪ GenBank‬تحت رقم‬ ‫‪ 160‬مجلة وقاية النبات العربية‪ ،‬مجلد ‪ ،34‬عدد ‪)2016( 3‬‬ ‫يستطع الباحثون إكثاره في حشرات النحل البالغة‪ .‬عزل الفيروس من‬ ‫فيروس النحل أركنساس ‪Arkansas bee virus‬‬ ‫سجل الفيروس ألول مرة في أركنساس عندما حقنت حشرات سليمة‬ ‫جزيئات فيروس شلل النحل المزمن حيث كانت متناظرة صغيرة‬ ‫الحجم قطرها ‪ 17‬نانومترًا‪ ،‬عادة ما توجد في بطن الحشرات‬ ‫ظاهريًا بمستخلص حبوب طلع مأخوذة من النحل الجامع أدى إلى‬ ‫المصابة (‪ .)10‬تبين بعد عزلها وتنقيتها بأنه ال يوجد أية عالقة‬ ‫واضحة للمرض (‪ .)14‬هناك القليل من المعلومات المتوافرة عن‬ ‫الحمض النووي لهذا الفيروس ريبي‪ ،‬ومجينه مقسم لثالثة أجزاء‪.‬‬ ‫موتها خالل ‪ 14‬يومًا (‪ ،)14‬دون أن تبدي أية أعراض خارجية‬ ‫مصلية‪/‬سيرولوجية بينها وبين فيروس شلل النحل المزمن (‪.)10‬‬ ‫فيروس النحل أركنساس الذي لم يسجل حتى اآلن خارج الواليات‬ ‫وبالرغم من عدم وجود أية عالقة سيرولوجية بينه وبين فيروس شلل‬ ‫الفيروس من العذارى المصابة بفيروس النحل بيركلي (‪ .)50‬جزيئات‬ ‫أنه غير قادر على التضاعف عند حقنه بمفرده داخل النحل‪ .‬لذلك فانه‬ ‫المتحدة األمريكية‪ ،‬كما اكتشف وجوده في كاليفورنيا‪ ،‬حيث عزل‬ ‫الفيروس متناظرة‪ ،‬قطرها ‪ 30‬نانومترًا‪ ،‬حمضه النووي ريبي (‪.)14‬‬ ‫فيروس نحل بيركلي الشبيه بالبيكورنا ‪Berkeley bee picorna-like‬‬ ‫‪virus‬‬ ‫لم يصنف هذا الفيروس حتى األن بعائلة معينة أو حتى بجنس معين‪.‬‬ ‫وجد أثناء عزل فيروس نحل أركنساس في كاليفورنيا جسمًا شبيهًا‬ ‫بهذا الفيروس من حيث الحجم أطلقوا عيه اسم فيروس نحل بيركلي‬ ‫الشبيه بالبيكورنا )‪ ،Berkeley bee picorna-like virus (BBPV‬ليس‬ ‫له قرابة بأي من فيروسات نحل العسل األخرى المعروفة (‪ .)50‬ليس‬ ‫هناك معلومات متوافرة عن تأثيره على نحل العسل أو حتى اذا ما‬ ‫كان قادر على التضاعف في حال عدم مرافقته لفيروس النحل‬ ‫أركانساس (‪ .)24‬جزيئات الفيروس ذات قطر ‪ 30‬نانومترًا وتحتوي‬ ‫على حمض نووي ريبي (‪ .)50‬لم يسجل فيروس النحل بيركلي‬ ‫خارج الواليات المتحدة األمريكية‪.‬‬ ‫فيروس تكيس الحضنة التايالندي ‪Thai sac brood virus‬‬ ‫عزل الفيروس ألول مرة من مستعمرات نحلة العسل الشرقية‬ ‫‪ Apis cerana‬في تايالند عام ‪ .)2( 1976‬يعتبر هذا الفيروس أكثر‬ ‫الفيروسات التي تصيب نحل العسل الشرقي في آسيا انتشارًا وفتكًا‬ ‫(‪ ،)72‬ويعتقد أنه ذو قرابة شديدة بفيروس تكيس الحضنة‪ ،‬لكنه يملك‬ ‫خصائص فيزيوكيميائية مختلفة (‪ .)24‬جزيئات الفيروس قطرها‬ ‫‪ 30‬نانومترًا‪ ،‬حمضه النووي ريبي (‪ .)11‬على الرغم من قدرة‬ ‫الفيروس على التضاعف مخبريًا في نحل العسل األوربي‪ ،‬اال أنه لم‬ ‫يتسبب بأية أعراض مرضية‪ .‬يعتبر فيروس تكيس الحضنة التايالندي‬ ‫واسع االنتشار على نحلة العسل الشرقي في جنوب شرق آسيا (‪.)24‬‬ ‫فيروس شلل النحل المزمن التابع ‪Chronic bee paralysis satellite‬‬ ‫‪virus‬‬ ‫الصفات العامة ‪ -‬اكتشف هذا الفيروس من قبل العالم بيلي في العام‬ ‫‪ 1976‬أثناء التحري عن فيروس شلل النحل المزمن‪ ،‬حيث الحظ‬ ‫بالمصادفة أعدادا كبيرة من جزيئات فيروسية تختلف شكالً عن‬ ‫النحل المزمن‪ ،‬فإنه عادة ما يترافق معه في اإلصابات الطبيعية‪ ،‬كما‬ ‫من المحتمل أن يكون تابع ‪ satellite‬لفيروس الشلل المزمن (‪.)21‬‬ ‫ربما يكون فيروس شلل النحل المزمن التابع ذو أهمية كأحد‬ ‫ميكانيكيات المقاومة لنحل العسل ضد فيروس الشلل المزمن (‪.)11‬‬ ‫كما لوحظ أنه أكثر وجودًا في الملكات منه في شغاالت نحل العسل‬ ‫(‪ .)18‬ونتيجة لترافقه مع فيروس الشلل المزمن في إصابة النحل‬ ‫طبيعيًا سمي بفيروس شلل النحل المزمن التابع (‪ .)18‬ليس هناك‬ ‫معلومات مثبتة فيما يتعلق بانتشار فيروس شلل النحل المزمن التابع‪،‬‬ ‫لكن بعض األبحاث أشارت إلى وجود الفيروس في نيوزيالندا (‪.)69‬‬ ‫فيروس النحل القزحي ‪Apis iridescent virus‬‬ ‫يتبع هذا الفيروس فصيلة ‪ ،Iridoviridae‬جنس ‪ ،Iridovirus‬وعادة ما‬ ‫تصيب الفيروسات القزحية التابعة لجنس ‪ Iridovirus‬بشكل طبيعي‬ ‫الحشرات التابعة لرتب ثنائية األجنحة‪ ،‬غمدية األجنحة وحرشفية‬ ‫األجنحة‪ .‬تم عزل فيروس النحل القزحي من عينات األفراد البالغة‬ ‫لنحلة العسل الشرقية من كشمير‪ .‬على الرغم من تشابه فيروس النحل‬ ‫القزحي مع الفيروسات القزحية األخرى مثل ‪ TIV‬المعزولة من‬ ‫‪ Tipula spp.‬و ‪ SIV‬المعزولة من ‪ ،Seticesthis spp.‬إال أنه ذو‬ ‫عالقة مصلية بعيدة عنهما (‪.)17 ،10‬‬ ‫أعراض االصابة ‪ -‬يسبب هذا الفيروس مرض التعنقد ‪Clustering‬‬ ‫في مستعمرات نحل عسل الشرق (‪ .)12‬يتضاعف فيروس النحل‬ ‫القزحي في نحل العسل عند حقنه في الحشرات الكاملة لنحلة العسل‬ ‫األوربية‪ ،‬حيث يشكل تجمعات سيتوبالسمية بللورية قزحية اللون‬ ‫خصوصًا في الجسم الدهني والغدد البلعومية‬ ‫‪hypopharyngeal‬‬ ‫‪ ،glands‬تتحول الى اللون األزرق الباهت‪ .‬كما يمكن أن يتضاعف‬ ‫في الحشرات الكاملة الفتية في جدار القناة الهضمية ألنابيب مالبيكي‬ ‫مسببة تحولهم أيضًا الى اللون األزرق (‪ .)10‬على الرغم من أن‬ ‫الفيروس قادر على التضاعف بسرعة في نحل العسل األوربي تحت‬ ‫الظروف المخبرية (‪،)10‬اال أنه لم يسجل هذا المرض وال الفيروس‬ ‫حتى اآلن على نحل العسل األوروبي في الطبيعة‪ .‬ال يتضاعف‬ ‫)‪161 Arab J. Pl. Prot. Vol. 34, No. 3 (2016‬‬ ‫فيروس النحل القزحي عند حقنه في فراشة الشمع الكبيرة ‪Galleria‬‬ ‫فيروس تشوه األجنحة (‪ )68‬يترافق وجودها مع ارتفاع السلوك‬ ‫فيروس النحل القزحي حتى األن اال على نحل العسل الشرقي وذلك‬ ‫العصبي الطبيعي أقل إصابة بفيروس الجناح المشوه من السالالت‬ ‫‪ mellonella‬على عكس الفيروسات القزحية األخرى (‪ .)10‬لم يسجل‬ ‫فقط في كشمير والهند الشمالية (‪.)24‬‬ ‫العصبي للنحل بالرغم من أن سالالت نحل العسل ذات الطابع‬ ‫ذات الطابع الهادئ (‪ .)63‬كما أن فيروس الجناح المشوه يؤثر في‬ ‫سلوكية نحل العسل من حيث التعلم والذاكرة للحشرات الكاملة (‪.)46‬‬ ‫فيروس شلل النحل الحاد ‪ ،ABPV‬فيروس نحل كشمير ‪،KBV‬‬ ‫أما فيروس الفاروا المدمر‪ 1-‬فهو يتشابه وراثيًا مع فيروس الجناح‬ ‫تعتبر هذه الفيروسات الثالثة سالالت مختلفة متقاربة تتبع نوع واحد‬ ‫الرغم من أن كال الفيروسين يتضاعفان ضمن أكاروس الفاروا كما‬ ‫مستوى األفراد والمستعمرات (‪ )70 ،4‬وخصوصًا عند انتقالها عبر‬ ‫كان مرتفعا في جميع انسجة نحل العسل (‪ ،)74 ،42‬كما تم الكشف‬ ‫فيروس شلل النحل الحاد بفلسطين ‪I-ABPV‬‬ ‫المشوه ولكنه اكثر ارتبطا بأكاروس الفاروا منه من النحل (‪ ،)59‬على‬ ‫(‪ .)36‬ال تظهر اإلصابة بهذه الفيروسات أعراضًا ولكنها قاتلة على‬ ‫هو الحال ضمن النحل (‪ .)74 ،73 ،60‬كما أن تركيز الفيروسين‬ ‫أكاروس الفاروا ‪ )25 ،21( Varroa destructor‬والذي يعد الناقل‬ ‫عن وجودهما في المناطق التي لم يسجل وجود الكاروس الفاروا فيها‬ ‫الثالثة قدرة عالية على قتل كل من العذارى (بعد الحقن) (‪)11 ،8‬‬ ‫‪ Natural recombinants‬بينهما وعليه فإن الفيروسين يظهران تعايشًا‬ ‫النشيط لهذه الفيروسات (‪ .)66 ،65 ،39 ،29‬أظهرت الفيروسات‬ ‫(‪ .)54‬أشار ‪ Moore‬وآخرون (‪ )57‬إلى وجود اتحادات طبيعية‬ ‫والنحل البالغ (بعد الحقن أو التغذية) (‪ )52 ،51 ،45‬بمدة زمنية ‪-3‬‬ ‫ضمن النحل وأكاروس الفاروا كجزء من نوع معقد‬ ‫أكاروس الفاروا حيث تمنع اإلصابة بإحدى الفيروسات من تطور‬ ‫مصليًا مع فيروس الجناح المشوه‪ ،‬ولم يسجل له حتى اآلن أي‬ ‫‪species‬‬ ‫‪ 5‬أيام بعد اإللقاح بعدد جزيئات فيروسية كافية‪ ،‬وهذا يؤثر سلبًا في‬ ‫‪ .)57 ،54 ،42 ،34( complex‬أما فيروس نحل مصر فهو يرتبط‬ ‫العذارى‪ ،‬وصعوبة تحرر العذارى المصابة بالفاروا من نخروبها‬ ‫أعراض سواء على النحل البالغ أو العذارى أو اليرقات (‪.)19‬‬ ‫(‪ .)67‬وعليه فإن االرتباط بين هذه الفيروسات وأكاروس الفاروا ما‬ ‫تزال غير واضحة حتى اآلن‪.‬‬ ‫فيروس تكيس الحضنة ‪ ،SBV‬فيروس تكيس الحضنة التايلندي‬ ‫‪TSBV‬‬ ‫فيروس شلل المنّ القاتل ‪ ،ALPV‬فيروس نهر سيو الكبير ‪BSRV‬‬ ‫يتبع فيروس شلل المن القاتل لعائلة ‪ Dicistroviridae‬ويرافق‬ ‫انخفاض مجتمعات المن (‪ .)71 ،48 ،47‬أما فيروس نهر سيو الكبير‬ ‫فهو على درجة قرابة عالية مع فيروس ‪Rhopalosiphum padi‬‬ ‫)‪ )56( virus (RhPV‬الذي يتبع لعائلة ‪ Dicistrovirus‬ويستخدم‬ ‫األوعية الناقلة عند النبات لالنتقال االفقي بين حشرات المنّ (‪.)44‬‬ ‫يمكن الكشف عن كال الفيروسين بتراكيز منخفضه على مدار العام‪،‬‬ ‫مع ارتفاع بالتركيز في أواخر الصيف (‪ )64‬عندما يتغذى النحل على‬ ‫الندوة العسلية (مفرزات المنّ) خالل الفترة التي تكون فيها كمية‬ ‫الرحيق منخفضة‪ .‬من غير الواضح حتى اآلن فيما إذا كان‬ ‫هذان الفيروسان يصيبان النحل أو ينتقالن بوساطته‪ .‬أشار‬ ‫‪ Lommel‬وآخرون (‪ )50‬إلى احتمالية قرابة إحدى الفيروسين إلى‬ ‫فيروس نحل بيركلي الشبيه بالبيكورنا ‪Berkeley bee picorna-like‬‬ ‫‪ virus‬والذي لم يحدد تتابعه النيوكليوتيدي بعد‪.‬‬ ‫فيروس الجناح المشوه ‪ ،DWV‬فيروس كاكوجو ‪ ،kakugo‬فيروس‬ ‫الفاروا المدمر ‪ ،VDV-1‬فيروس نحل مصر‪EBV‬‬ ‫هناك عالقة تربط بين هذه الفيروسات األربعة بعضها مع بعض‪،‬‬ ‫حيث لوحظ أن فيروس نحل كاكوجو (‪ )41 ،40‬وسالالت آخرى من‬ ‫‪ 162‬مجلة وقاية النبات العربية‪ ،‬مجلد ‪ ،34‬عدد ‪)2016( 3‬‬ ‫تظهر أعراض اإلصابة بفيروس تكيس الحضنة بعد بضعة أيام من‬ ‫ختم العين السداسية‪ ،‬حيث يتغير لون اليرقة إلى األصفرالشاحب‪،‬‬ ‫ومع تقدم اإلصابة تصبح اليرقة جلدية المظهر وتعجز عندها عن‬ ‫التحول لعذراء‪ .‬ويمتلئ جلد اليرقة المصابة بسائل غني بماليين‬ ‫الجسيمات الفيروسية‪ .‬تبدو اليرقات المصابة عند إزالتها من الخلية‬ ‫على هيئة كيس مليء بالماء (‪ ،)49 ،9‬ولكن لوحظ أن النحل‬ ‫اآلسيوي ‪ Apis cerana‬يعاني من نسبة موت كبيرة بسبب تكيس‬ ‫الحضنة والناتج عن اإلصابة بساللة فيروسية قرابتها الوراثية‬ ‫عالية مع فيروس تكيس الحضنة الذي يصيب النحل األوربي‬ ‫‪ ،Apis millifera‬وسميت هذه الساللة تبعًا للدول التي سجلت فيها‬ ‫ألول مرة على غرار فيروس تكييس الحضنة التايلندي‪ ،‬فيروس‬ ‫تكيس الحضنة الصيني )‪ Chinese-SBV (CSBV‬أو الكوري‬ ‫‪ .Korean‬إن إصابة الشغاالت بهذه السالالت تؤدي إلى توقفها عن‬ ‫تغذية الحضنة وتبدأ بالتغذي على حبوب الطلع إضافة إلى جمعها‬ ‫بوقت مبكر عن الحالة الطبيعية وقد تجمع الرحيق فقط (‪ .)13‬هذه‬ ‫األعراض قد تكون تغيرات إيجابية تقوم بها الشغاالت للحد من‬ ‫انتشار فيروس تكيس الحضنة (‪.)11‬‬ ‫ ويجد على مدار العام‬،2-‫أكثر انتشارًا من فيروس بحيرة سيناء‬ ‫( فيروس بحيرة‬Lake Sinai Virus-1) 1-‫فيروس بحيرة سيناء‬ ‫ هناك‬.‫بتركيز عالي في نهاية الشتاء لينخفض تركيزه طيلة العام‬ ‫ خالل‬Mass Sequencing ‫تم الكشف عن الفيروسين باستخدام تقنية‬ ،‫ من حيث شكل الغالف البروتيني وحجم المجين‬،‫ على التوالي‬،X‫و‬ ‫ وقد صنّف مجينهما مع فيروس‬،‫يتقارب الفيروسان وراثيا بشكل كبير‬ ‫ فيوجد‬2-‫ أما فيروس بحيرة سيناء‬،‫ويزداد تركيزه في بداية الصيف‬ Y ‫ مع فيروسي نحل‬2- ‫ و‬1-‫تشابه كبير بين فيروسي بحيرة سيناء‬ ‫ إضافة إلى إصابة النحل البالغ دون وجود أي‬،‫واالنتشار خالل العام‬ .)2‫ و‬1 ‫أعراض ظاهرية (الجداول‬ (Lake Sinai Virus-2) 2 -‫سيناء‬ .)64( ‫اجراء مسح لمستعمرات النحل في الواليات المتحدة األمريكية‬ ‫ ضمن فصيلة مستقلة تقع بين فصيلتي‬CBPV ‫شلل النحل المزمن‬ 1-‫ لوحظ أن فيروس بحيرة سيناء‬.Tombusviridae‫ و‬Nodaviridae Abstract Barhoom, H. S., H.A. El-Roz and A.M. Mouhanna. 2016. A review of most common honey bee viruses worldwide: part II. Arab Journal of Plant Protection, 34(3): 156-166. Viruses represent a threat to the health of honey bee, Apis mellifera. To alleviate such threat, a better understanding of bee viral infections is crucial in developing effective and environmentally sound disease control strategies. The knowledge related to honey bee viruses has been increased considerably during the past four decades. Until now, there is no comprehensive review in Arabic to compile the various aspects of bee viruses covering the biological, physiological and molecular levels. This review complement a previous one covering the most important viral honey bee diseases, their transmission, symptoms and prevalence in the world. In addition, it summarizes the most recent important information on these topics, and defines as well the gaps that require further studies. Keywords: Viruses, honey bee, Varroa, Nosema apis, control strategies. Corresponding author: Humam S. Barhoom, Plant Protection Department, Faculty of Agriuclture, Damascus University, Syria, email: [email protected] ‫المراجع‬ References 10. 11. 12. 13. 14. 15. 16. 17. 18. Bailey, L. 1976. Viruses attacking the honey bee. Advances in Virus Research, 20: 271-304. Bailey, L. and B.V. Ball. 1991. Honey Bee Pathology, 2nd ed. Academic Press, London. 193 pp Bailey, L. and B.V. Ball. 1978. Apis iridescent virus and ‘clustering disease’ of Apis cerana. Journal of Invertebrate Pathology, 31: 368-371. Bailey, L. and E.F.W. Fernando. 1972. Effects of sac brood virus on adult honey bees. Annals of Applied Biology, 72: 27-35. Bailey, L. and R.D. Woods. 1974. Three previously undescribed viruses from the three previously undescribed viruses from the honey bee. Journal of General Virology, 25: 175-186. Bailey, L., B.V. Ball and J.N. Perry. 1981. The prevalence of viruses of honey bees in Britain. Annals of Applied Biology, 97:109-118. Bailey, L., B.V. Ball and J.N. Perry. 1983. Association of viruses with two protozoal pathogens of the honey bee. Annals of Applied Biology, 103: 13-20. Bailey, L., B.V. Ball and R.D. Woods. 1976. An Iridovirus from bees. Journal of General Virology, 31: 459-461. Bailey, L., B.V. Ball, J.M. Carpenter and R.D. Woods. 1980. Small virus-like particles in honey bees associated with chronic paralysis virus and with a previously undescribed disease. Journal of General Virology, 46: 149-155. 163 Arab J. Pl. Prot. Vol. 34, No. 3 (2016) ‫ دراسة مرجعية‬.2013 .‫ أحمد محمد وميسرالحاج عمر‬،‫مهنا‬ ‫ مجلة وقاية النبات‬.‫ألكثر فيروسات نحل العسل انتشارا في العالم‬ .9-1 :31 ،‫العربية‬ 2. 3. 4. 5. 6. 7. 8. 9. .1 Aemprapa, S. and S. Wongsiri. 2000. Thai sac brood virus situation in Thailand. Pp. 55-56 In Asian Bees and Beekeeping: Progress of Research and Development. M Matsuka, L.R. Verma, S. Wongsiri, K.K. Shrestha and Uma Partao (eds.). New Delhi, Oxford and IBH. Allen, M. and B. Ball.1996. The incidence and world distribution of honey bee viruses. Bee World, 77: 141-162. Allen, M.F. and B.V. Ball. 1995. Characterization and serological relationships of strains of Kashmir bee virus. Annals of Applied Biology, 126: 471-484. Anderson, D.L. 1988. Pathologist report. The New Zealand Beekeeper, 199: 12-15. Anderson, D.L. and A.J. Gibbs. 1989. Transpuparial transmission of Kashmir bee virus and Sacbrood virus in the honey bee (Apis mellifera). Annals of Applied Biology, 114: 1-7. Aubert, M., B. Ball, I. Fries, R. Moritz, N. Milani and I. Bernardinelli. 2008. Virology and the Honey Bee, European Commission, DGR, Communication Unit, Brussels, Belgium, 459 pp. Bailey, L. 1967. Acute beep aralysis virus in adult honey bees injected with sac brood virus. Virology, 33: 368. Bailey, L. 1968. The multiplication of sac brood virus in the adult honey bee. Virology, 36: 312-313. 34. 35. 36. 37. 38. 39. 40. 41. 42. 43. 45. DeMiranda, J.R. and E. Genersch. 2010. Deformed wing virus. Journal of Invertebrate Pathology, 103: S48-S61. De Miranda, J.R., B. Dainat, B. Locke, G. Cordoni, H. Berthoud, L. Gauthier, P. Neumann, G.E. Budge, G.E. Budge, B.V. Ball and D.B. Stoltz. 2010. Genetic characterization of slow bee paralysis virus of the honeybee (Apis mellifera L.). Journal of General Virology, 91: 2524-2530. DeMiranda, J.R., G. Cordoni and G. Budge. 2010. The acute bee paralysis virus, Kashmir bee virus, Israeli acute paralysis virus complex. Journal of Invertebrate Pathology, 103: S30-S47. De Miranda, J.R., L. Bailey, B.V. Ball, P. Blanchard, G.E. Budge, N. Chejanovsky, Y.P. Chen, L. Gauthier, E. Genersch, D.C de Graaf, M. Ribière, E. Ryabov, L. De Smet and J.J.M. van der Steen. 2013. Standard methods for virus research in Apis mellifera. Journal of Apicultural Research, 52: 56. DeMiranda, J.R., Y. Chen, M. Ribière and L. Gauthier. 2011. Varroa and viruses. Pages 11-31. In: Varroa–still a problem in the 21st century. N.L. Carreck (ed.). International Bee Research Association, Cardiff, UK. Diprisco, G., F. Pennachchio, E. Caprio, H.F. Boncristiani, J.D. Evans and Y.P. Chen. 2011. Varroa destructor is an effective vector of Israeli acute paralysis virus in the honey bee, Apis mellifera. Journal of General Virology, 92: 151-155. Fujiyuki, T., H. Takeuchi, M. Ono, S. Ohka, T. Sasaki, A. Nomoto and T. Kubo. 2004. Novel insect picorna-like virus identified in the brains of aggressive worker honey bees. Journal of Virology, 78: 10931100. Fujiyuki, T., S. Ohka, H. Takeuchi, M. Ono, A. Nomoto and T. Kubo. 2006. Prevalence and phylogeny of Kakugo virus, a novel insect picorna-like virus that infects the honey bee (Apis mellifera L.), under various colony conditions. Journal of Virology, 80: 11528-11538. Gauthier, L., M. Ravallec, M. Tournaire, F. Cousserans, M. Bergoin, B. Dainat and J.R. DeMiranda. 2011. Viruses associated with ovarian degeneration in Apis mellifera L. queens. PLoS Pathogens, 6: e16217. Gauthier, L., S. Cornman, U. Hartmann, F. Cousserans, J.D. Evans, J.R. de Miranda and P. Neumann. 2015. The Apis mellifera filamentous virus genome. Viruses, 7: 3798-3815. 44. Gildow, F.E. and C.J. D’arcy. 1990. Cytopathology and experimental host range of Rhopalosiphum padi virus, a small isometric RNA virus infecting cereal grain aphids. Journal of Invertebrate Pathology, 55: 245-257. Hunter, W., J. Ellis, D.Van Engelsdorp, J. Hayes, D. Westervelt, E. Glick, M. Williams, I. Sela, E. Maori, J. Pettis, D. Cox-Foster and N. Paldi. 2010. Largescale field application of RNAi technology reducing Israeli acute paralysis virus disease in honey bees (Apis mellifera, Hymenoptera:Apidae). PLoS Pathogens, 6: e1001160. 19. 20. 21. 22. 23. 24. 25. 26. 27. 28. 29. 30. 31. 32. 33. Bailey, L., J.M. Carpenter and R.D. Woods. 1979. Egypt bee virus and Australian isolates of Kashmir bee virus. Journal of General Virology, 43: 641–647. Bailey, L., J.M. Carpenter, D.A. Govier and R.D. Woods. 1980. Bee virus Y. Journal of General Virology, 51: 405-407. Ball, B.V. 1985. Acute paralysis virus isolates from honey bee colonies infested with Varroa jacobsoni. Journal of Apicultural Research, 24: 115-119. Ball, B.V. 1997. Varroa and viruses. Pages 11-15. In: Varroa fight the mite. P. Munn and R. Jones (eds.), International Bee Research Association, Cardiff. Ball, B.V. and L. Bailey. 1991. Viruses of honey bees. Pages 525-551. In: Atlas of Invertebrate Viruses. J.R. Adams and J.R. Bonami (eds.). CRC press, Boca Raton, Florida. Ball, B.V. and L. Bailey. 1997. Viruses. Pages 11-31. In: Honey Bee Pest, Predators & Diseases. R.A. Morse and K. Flottum (eds.). The A. I. Root Co., Medina, OH. Ball, B.V. and M.F. Allen. 1988. The prevalence of pathogens in honey bee colonies infested with the parasitic mite Varroa jacobsoni. Annals of Applied Biology, 113: 237-244. Carreck, N.L., B.V. Ball and J.K. Wilson. 2002. Virus succession in honey bee colonies infested with Varroa destructor. Apiacta, 37: 33-38. Carreck, N.L., B.V. Ball and S.J. Martin. 2010. The epidemiology of cloudy wing virus infections in honey bee colonies in the UK. Journal of Apicultural Research, 49: 66-71. Chastel, C., P. Robaux and F. Le Goff. 1990. New virus from honey bee colonies. Is Varroa a vector or does he amplify viruses? Pages 165-167. In: Proceedings of the International Symposium on Recent Research on Bee Pathology, Ghent, Belgium, Rijksstation voor Nematologie en Entomologie. Chen, Y.P., J.S. Pettis, J.D. Evans, M. Kramer and M.F. Feldlaufer. 2004. Transmission of Kashmirbee virus by the ectoparasitic mite, Varroa destructor. Apidologie, 35: 441-448. Clark, T.B. 1978. A filamentous virus of the honey bee. Journal of Invertebrate Pathology, 32: 332-340. Cordoni, G. and M.L. Spagnuolo. 2007. Development of an experimental GIS for beekeeping in the Marche Region, Italy. Veterinaria Italiana, 43: 431-436. Cornman, S.R., M.C. Schatz, S.J. Johnston, Y.P. Chen, J. Pettis, G. Hunt, L. Bourgeois, C. Elsik, D. Anderson, C.M. Grozinger and J.D. Evans. 2010. Genomic survey of the ectooparasitic mite Varroa destructor, a major pest of the honey bee Apis mellifera. BMC Genomics, 11: 602. Cox-Foster, D.L., S. Conlan, E. Holmes, G. Palacios, J.D. Evans, N.A. Moran, P.L. Quan, T. Briese, M. Hornig, D.M. Geiser, V. Martinson, D. Vanengelsdorp, A.L. Kalkstein, A. Drysdale, J. Hui, J. Shai, L. Cui, S.K. Hutchison, J.F. Simons, M. Egholm, J.S. Pettis and W.I. Lipkin. 2007. A metagenomic survey of microbes in honey bee colony collapse disorder. Science, 318: 283-287. )2016( 3 ‫ عدد‬،34 ‫ مجلد‬،‫ مجلة وقاية النبات العربية‬164 59. 60. 61. 62. 63. 64. 65. 66. 67. 68. 69. 70. 71. Ongus, J.R. 2006.Varroa destructor virus 1: A new picorna-like virus in varroa mites as well as honey bees. PhD thesis, Wageningen University, Netherlands. 132 pp. Ongus, J.R., D. Peeters, J.M. Bonmatin, E. Bengsch, J.M. Vlak and M.M. Van Oers. 2004. Complete sequence of a picorna-like virus of the genus Iflavirus replicating in the mite Varroa destructor. Journal of General Virology, 85: 3747-3755. Reinganum, C., J.S. Robertson and T.W. Tinsley. 1978. A new group of RNA viruses from insects. Journal of General Virology, 40: 195-202. Ribière, M., B.V. Ball and M.F.A. Aubert. 2008. Natural history and geographic distribution of honey bee viruses. Pages 15-84. In: Virology and the honey bee. M.F.A. Aubert, B.V. Ball, I. Fries, R.F.A. Morritz, N. Milania and I. Bernardinelli, (eds.). EEC Publications, Brussels, Belgium. Rortais, A., D. Tentcheva, A. Papachristoforou, L. Gauthier, G. Arnold, M.E. Colin and M. Bergoin. 2006. Deformed wing virus is not related to honey bees' aggressiveness. Virology Journal, 3: e61. Runckel, C., M.L. Flenniken, J.C. Engel, J.G. Ruby, D. Ganem, R. Andino and J.L. Derisi. 2011. Temporal analysis of the honey bee microbiome reveals four novel viruses and seasonal prevalence of known viruses, nosema, and crithidia. PloS One, 6: e20656. Shen, M.Q., L.W.Cui, N. Ostiguy and D. CoxFoster. 2005. Intricate transmission routes and interactions between picorna-like viruses (Kashmir bee virus and sac brood virus) with the honey bee host and the parasitic varroa mite. Journal of General Virology, 86: 2281-2289. Shen, M.Q., X.L. Yang, D. Cox-Foster and L.W. Cui. 2005. The role of varroa mites in infections of Kashmir bee virus (KBV) and deformed wing virus (DWV) in honey bees. Virology, 342: 141-149. Sumpter, D.J.T. and S.J. Martin. 2004. The dynamics of virus epidemics in varroa-infested honey bee colonies. Journal of Animal Ecology, 73: 51-63. Terio, V., V. Martella, M. Camero, N. Decaro, G. Testini, E. Bonerba, G. Tantillo, and C. Buonavoglia. 2008. Detection of a honey bee iflavirus with intermediate characteristics between kakugo virus and deformed wing virus. New Microbiologica, 31: 439444. Todd, J. and B.V. Ball. 2003. Viruses in New Zealand bees. Bee Craft, 85: 12-13. Todd, J.H., J.R. DeMiranda and B.V. Ball. 2007. Incidence and molecular characterization of viruses found in dying New Zealand honey bee (Apis mellifera) colonies infested with Varroa destructor. Apidologie, 38: 354-367. Van Munster, M., A.M. Dullemans, M. Verbeek, J.F.J.M. Van Den Heuvel, A. Clérivet and F. Van Der Wilk. 2002. Sequence analysis and genomic organization of aphid lethal paralysis virus: a new member of the family Dicistroviridae. Journal of General Virology, 83: 3131-3138. 165 Arab J. Pl. Prot. Vol. 34, No. 3 (2016) 46. 47. 48. 49. 50. 51. 52. 53. 54. 55. 56. 57. 58. Iqbal, J. and U. Müller. 2007. Virus infection causes specific learning deficits in honey bee foragers. Proceedings of the Royal Society London, B274: 15171521. Laubscher, J.M. and M.B. Von Wechmar. 1992. Influence of aphid lethal paralysis virus and Rhopalosiphum padi virus on aphid biology at different temperatures. Journal of Invertebrate Pathology, 60: 134-140. Laubscher, J.M. and M.B. Von Wechmar.1993. Assessment of aphid lethal paralysis virus as an apparent population growth-limiting factor in grain aphids in the presence of other natural enemies. Biocontrol Science and Technology, 3: 455-466. Lee, P.E. and B. Furgala. 1967. Virus-like particles in adult honey bees (Apis mellifera L.) following injection with sac brood virus.Virology, 32: 11-17. Lommel, S.A., T.J. Morris and D.E. Pinnock. 1985. Characterization of nucleic acids associated with Arkansas bee virus. Intervirology, 23: 199-207. Maori, E., N. Paldi, S. Shafir, H. Kalev, E. Tsur, E. Glick and I. Sela. 2009. IAPV, a bee-affecting virus associated with colony collapse disorder can be silenced by dsRNA ingestion. Insect Molecular Biology, 18: 55-60. Maori, E., S. Lavi, R. Mozes-Koch, Y. Gantman, Y. Peretz, O. Edelbaum, E. Tanne and I. Sela. 2007. Isolation and characterization of Israeli acute paralysis virus, a dicistrovirus affecting honey bees in Israel: evidence for diversity due to intra- and inter-species recombination. Journal of General Virology, 88: 34283438. Martin, S., A. Hogarth, J. van Breda and J. Perrett. 1998. A scientific note on Varroa jacobsoni Oudemans and the collapse of Apis mellifera L. colonies in the United Kingdom. Apidologie, 29: 369370. Martin, S.J., A.C. Highfield, L. Brettell, E.M. Villalobos, G.E. Budge, M. Powell, S. Nikaido and D.C. Schroeder. 2012. Global honey bee viral landscape altered by a parasitic mite. Science, 336: 1304-1306. Matthews, R.E.F. 1979. Classification and nomenclature of viruses. Intervirology, 12: 129-296. Moon, J.S., L.L. Domier, N.K. Mccoppin, C.J. D’arcy and H. Jin. 1998. Nucleotide sequence analysis shows that Rhopalosiphum padi virus is a member of a novel group of insect-infecting RNAviruses.Virology, 243: 54-65. Moore, J., A. Jironkin, D. Chandler, N. Burroughs, D.J. Evans and E.V. Ryabov. 2011. Recombinants between deformed wing virus and Varroa destructor virus-1 may prevail in Varroa destructor-infested honey bee colonies. Journal of General Virology, 92: 156-161. Nordström, S., I. Fries, A. Aarhus, H. Hansen and S. Korpela. 1999. Virus infections in Nordic honey bee colonies with no, low or severe Varroa jacobsoni infections. Apidologie, 30: 475-484. 74. Zioni, N., V. Sorokerand and N. Chejanovsky. 2011. Replication of Varroa destructor virus-1 (VDV1) and a Varroa destructor virus 1-deformed wing virus recombinant (VDV-1-DWV) in the head of the honey bee. Virology, 417: 106-112. Received: July 4, 2016; Accepted: August 21, 2016 72. 73. Verma, L.R., B.S. Rana and S. Verma. 1990. Observations on Apis cerana colonies surviving from Thai Sac brood virus infestation. Apidologie, 21: 169174. Yue, C. and E. Genersch. 2005. RT-PCR analysis of deformed wing virus in honey bees (Apis mellifera) and mites (Varroa destructor). Journal of General Virology, 86: 3419-3424. 2016/8/21 :‫؛ تاريخ الموافقة على النشر‬2016/4/7 :‫تاريخ االستالم‬ )2016( 3 ‫ عدد‬،34 ‫ مجلد‬،‫ مجلة وقاية النبات العربية‬166