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REVISÃO

NEMATOIDES: BIOINDICADORES DE
SUSTENTABILIDADE E MUDANÇAS
EDAFOCLIMÁTICAS1
CECÍLIA HELENA SILVINO PRATA RITZINGER2, MARILENE FANCELLI2,
ROGÉRIO RITZINGER3

RESUMO- Em vista do desconhecimento da importância econômica dos fitonematoides, isoladamente,

em cada cultura, esses organismos têm sido frequentemente negligenciados nos agroecossistemas, somente
assumindo status de patógeno quando sua população se encontra muito elevada, com prejuízos acentuados.
Contudo, somente 10% do universo de nematoides causam danos às plantas, 25% são nematoides agrupados
nos níveis tróficos de fungívoros ou micófagos, bacterívoros e onívoros, de acordo com o tipo de sua
alimentação. Não se conhece a relação do nível populacional do nematoide com o nível de dano nas plantas.
Por esse motivo, os defensivos químicos são, em sua maioria, a opção mais usada ou a preferida pelos
agricultores, para o manejo, podendo promover o desequilíbrio na comunidade, refletindo em risco ambiental.
Para a avaliação de risco, proveniente de substâncias químicas, impactos sobre diferentes tipos de manejo dos
solos, bem como distúrbios que eles sofrem, vários testes de toxicidade com nematoides têm sido realizados
e há crescente demanda em sua utilização em países mais desenvolvidos. A análise da comunidade presente
em determinado ecossistema, de acordo com os hábitos alimentares e o índice de maturidade, provou ser bom
indicador a danos causados por poluentes ou distúrbios ecológicos. Nessa revisão, são apresentados dados que
demonstram que esses organismos podem ser utilizados de forma satisfatória em estudos de sustentabilidade
de ecossistemas, devido à sua abundância, diversidade e respostas à toxicidade e distúrbios ambientais.
Termos para indexação: bacterívoros, fungívoros, onívoros, comunidade de nematoides, abundância,
biomassa.

NEMATODES: BIOINDICATOR OF SUSTAINABILITY

AND EDAPHOCLIMATIC CHANGES

ABSTRACT - Due to their economic importance being unknown in most crops, apart from other pests,
plant-parasitic nematodes have been frequently neglected in the agroecosystems, assuming ‘status’ only
when their population is very high, causing accentuated damages which leads to significant yield losses.
Nevertheless, only 10% of the nematode universe is parasites causing damages to plants; 25% are free-living
forms including bacterivorous, fungivorous, omnivorous or predators according to their feeding habits.
The relationship between the nematode population level and the damage level for each crop is unknown.
Therefore, pesticides are considered the best control option for farmers, but the indiscriminate use could
lead to the instability of soil communities resulting in environmental risk. For the risk evaluation, originated
from chemical substances, impacts on different types of soil management, as well as disturbances suffered
by the soil, several toxicity tests with nematodes have been carried out and there is an increased demand in
their use in highly developed countries. The analysis of the soil nematode communities in some ecosystems,
according to their feeding habits and maturity index proved to be a good indicator to the damages caused
by pollutants or ecological disturbances. In this review, data that demonstrate that these organisms can be
used in a satisfactory way in studies of sustainability of ecosystems, due to their abundance, diversity and
responses to the toxicity and environmental disturbances, are presented.
Index terms: bacterivorous, fungivorous, omnivorous, nematode community, abundance, biomass.

1
(Trabalho 125-10). Recebido em: 13-05-2010. Aceito para publicação em: 19-10-2010.
2
Eng. Agr. PhD.., Pesquisador da Embrapa Mandioca e Fruticultura Tropical, Cruz das Almas-BA – e-mail: [email protected],
[email protected]
3
Eng. Agr. DSc.., Pesquisador da Embrapa Mandioca e Fruticultura Tropical, Cruz das Almas-BA – e-mail: [email protected]

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de fitonematoides podem variar ao longo do tempo.

INTRODUÇÃO A existência de grupos funcionais, de acordo
com a alimentação, e as estratégias reprodutivas
Os nematoides constituem um diverso grupo permitem seu uso como indicadores de condição de
dos invertebrados, abundantes como parasitas ou na uso da terra. Desta forma, alterações climáticas em
forma de vida livre no solo, em ambientes aquáticos temperatura e CO2 influenciam na distribuição de
ou marinhos. Segundo Barker (1998), existem mais alimentos para esses grupos. Então, a identificação
de 15.000 espécies descritas, representando somente desses indivíduos por espécie em cada grupo funcio-
uma pequena porção dentro do filo Nematoda. Cerca nal é necessária e permite avanços no entendimento
de 26% dos gêneros descritos habitam o solo sob di- de processos oriundos das mudanças climáticas,
ferentes grupos funcionais, bacterívoros, fungívoros, resiliência do ecossistema (YEATES, 2003).
onívoros, predadores ou fitoparasitas. A umidade do Assim, por meio desses estudos, pode-se
solo, a umidade relativa e os fatores ambientais afe- obter uma previsão de comportamento na cadeia
tam diretamente a sobrevivência dos nematoides. Os alimentar. Por exemplo, a presença de resíduos na
nematoides possuem variadas formas de adaptação superfície dos solos pode afetar indiretamente a
a mudanças que ocorrem no ambiente causadas por estrutura da comunidade de nematoides por promover
diversos fatores, entre os quais o manejo dos culti- maior densidade de raízes, maior concentração de
vos, estresse climático, época de plantio, fisiologia matéria orgânica, exsudados radiculares, favorecendo
das plantas e melhoramento genético (BLAKELY grupos de nematoides oportunistas, que se beneficiam
et al. 2002). e respondem de maneira rápida pela oferta de
A dormência ou diapausa constitui importante alimento (BORGES et al., 2003). Portanto, com o
fator para a sobrevivência e longevidade de muitas aumento da temperatura, a atividade microbiana em
espécies sob diferentes condições climáticas, sistema rico em matéria orgânica responde de forma
onde a mudança de sexo e a taxa de reprodução diferente aos ambientes com menor teor de matéria
podem melhorar de sobremaneira a sobrevivência orgânica e temperaturas elevadas (RITZINGER;
de novas gerações. A agregação, ou formação FANCELLI, 2006 a, b).
da larva ‘dauer’, confere relativa resistência às Com a elevação de temperatura, outra respos-
diferentes variações climáticas. Outros nematoides, ta fisiológica, particularmente sensível à redução do
sob estresse ambiental, podem sobreviver em potencial da água nas plantas, é a alteração da síntese
estado de quiescência temporária e entrar em proteica. Como consequência, algumas enzimas que
anidrobiose ou outros estados extremos que apresentam alta relação síntese-degradação, como,
permitem sua prolongada sobrevivência. Uma por exemplo, a redutase do nitrato, exibem forte
proporção substancial de nematoides possui esses inibição à redução do potencial hídrico. Segundo
estádios inativos para sobrevivência diante de Viglierchio (1991), os órgãos sensoriais do nematoide
condições adversas (McSORLEY, 2003). Essa são os responsáveis pelas diferentes reações aos di-
capacidade de sobrevivência dos nematoides é de ferentes estímulos bióticos e abióticos. As estruturas
extrema importância para entender fenômenos de sensoriais são responsáveis pelas diferentes respostas
epidemias e dispersão de nematoides sob condições e comportamentos, pois estão ligadas diretamente ao
de adversidade ambiental e vegetal. sistema nervoso do nematoide, gânglios ventrais e
Para entender os processos que ocorrem dorsais. Entre elas, as papilas cefálicas, labiais, os
no solo, devido ao manejo adotado ou a reflexos cefalídios, deirídios e fasmídios são responsáveis
oriundos das mudanças climáticas na restauração pelo envio de informações que modificam o com-
dos solos, a estrutura da teia alimentar do solo portamento do nematoide para sua sobrevivência
é uma ferramenta completa que pode auxiliar a (HUETTEL, 1986). Nesse sentido, mudanças de
identificar o ecossistema do solo. Porém, poucas comportamento da planta com relação a CO2 afetam a
estratégias são orientadas para utilização dessas fotossíntese da planta da mesma forma que a presença
informações. Trabalhos realizados por Biederman et do nematoide afeta a produção de hormônios pro-
al. (2008) revelam a importância do monitoramento duzidos pela planta como citoquininas e giberelinas
da população de nematoides ao longo das estações que, consequentemente, modificam a translocação
do ano e do ciclo das plantas. Esses autores relatam de água e modificam a abertura e o fechamento dos
comportamentos diversos sob diferentes situações estômatos (WALLACE, 1987).
em diferentes ecossistemas. Outras informações, Segundo Viglierchio (1991), há outros órgãos
como densidade, diversidade, riqueza de espécies, sensoriais que ainda não possuem uma identificação
índice de maturidade, estrutura dos solos e presença correta de sua função. Em alguns nematoides, já

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foi identificada alteração de seu comportamento na Nesse estudo, dentro das variáveis edafoclimáticas
presença de CO2, a depender de sua concentração. avaliadas, a precipitação e a umidade do solo pouco
Geralmente, sob alta concentração, a movimentação influenciaram sobre a população de R. reniformis.
do nematoide é reduzida e, ao contrário, sob baixa
concentração de CO2, a resposta aumenta. Contudo, CICLO DE VIDA
poucos estudos têm sido feitos por nematologistas
para entendimento dessas influências no processo de O ciclo de vida do nematoide envolve o ovo,
sobrevivência ou adaptação do nematoide. quatro estádios juvenis, J1, J2, J3 e J4 e o estádio
O binômio temperatura e CO2, certamente, adulto. Em algumas espécies, o estádio juvenil
muda a fisiologia da planta. Assim como o metabo- assemelha-se ao estádio adulto, podendo dificultar
lismo primário das plantas pode ser modificado em a identificação das fases; mas, na grande maioria
resposta a fatores abióticos, o metabolismo secundá- do grupo, existe uma diversidade entre cada estádio
rio também é influenciado, levando à diminuição de (WHARTON, 1986). O ciclo de vida de alguns ne-
uma variedade de compostos. Consequentemente, a matoides, oferece grande oportunidade de resistência
adaptação do nematoide, por meio de mudança de ao estresse ambiental, como a formação de cisto que
seu metabolismo, por exemplo, constitui ferramenta abriga a massa de ovos de algumas espécies. Outros
para sua longevidade mediante essas modificações. nematoides, por ocasião do crescimento e desenvol-
Estudos realizados por Li et al. (2009), utili- vimento, efetuam a primeira troca de cutícula ainda
zando a técnica de enriquecimento de CO2 (FACE), dentro do ovo, mantendo a cutícula trocada aderida à
para avaliar o comportamento de nematoides sob nova cutícula como uma proteção, até que a segunda
incorporação de resíduos e adubação nitrogenada, troca ocorra, desenvolvendo então o fenômeno da
revela que a sazonalidade é um importante fator para diapausa ou dormência, até que o segundo estádio
determinar as mudanças em abundância e diversida- ocorra. Esse é um mecanismo de sobrevivência que
de. O efeito da adição de resíduos foi mais evidente ocorre em estações frias e, geralmente, na ausência
que a elevação de CO2. A comunidade de nematoides de hospedeiro. A diapausa e o desenvolvimento da
no solo e os índices ecológicos foram significativa- dormência em nematoides parece que ocorrem mais
mente afetados pela interação da elevação de CO2 no estádio de ovo e no estádio juvenil, dentro do ovo.
e com a aplicação de resíduos e adubação nitroge- A membrana semipermeável serve como
nada. Esse efeito foi observado pela abundância de barreira e, por si só, confere proteção ao nematoide.
onívoros-carnívoros e nematoides totais. A adição de Permite a entrada seletiva de pequenas moléculas
resíduos estimula o índice estrutural e inibe a resposta ou íons e inibe a passagem de íons maiores, como
dos fitoparasitas sob elevada concentração de CO2. pectinas e proteínas (VIGLIERCHIO, 1991). Dessa
O solo oferece várias formas de proteção à forma, por meio dessa seletividade natural, sob es-
desidratação dos nematoides. Os nematoides que tresse, o nematoide possui habilidade de prolongar
vivem dentro das raízes ou dentro de insetos possuem seu ciclo de vida, da mesma forma que sob condições
privilégio de proteção ótima à dissecação enquanto ótimas pode encurtar as fases de desenvolvimento,
a saúde desses hospedeiros persistir. Contudo, os tendo seu ciclo mais curto, originando mais gerações
nematoides ou estágios dos nematoides que não por ano.
vivem dentro do hospedeiro (raízes ou insetos) Estudos têm demonstrado que, sob condições
são protegidos pela umidade do solo, mas ficam de baixa temperatura, congelamento lento, o
sujeitos à desidratação mais rápida, enquanto esse nematoide pode formar cristais de gelo e ter suas
solo perde umidade, seja por meio de aumento da membranas ou organelas destruídas. Contudo,
temperatura, seja por meio do manejo (CHRISTIE, quando o congelamento é procedido por meio de
1959). Esse risco aumenta na interface com ar-solo agentes protetores e utilização de nitrogênio líquido,
(WOMERSLEY, 1987). sua sobrevivência pode durar anos (SASSER;
No Brasil, poucos estudos são realizados CARTER, 1985).
com o comportamento de fitonematoides a varia- Em Meloidogyne naasi Franklin, a eclosão da larva,
ções edafoclimáticas. Estudos realizados por Asmus estimulada sob condições de baixas temperaturas,
e Ishimi (2009) sobre a flutuação populacional de induz o fenômeno da diapausa. Em algumas es-
Rotylenchulus reniformis, revelam que a densidade pécies de Meloidogyne spp. e nematoides de cisto
e a composição populacional de R. reniformis são (Heterodera spp. e Globodera spp.), somente uma
influenciadas pela presença de plantas de algodoeiro. porção das larvas eclode rapidamente, enquanto a
Contudo, a abundância da população de R. reniformis outra porção eclode lentamente no tempo. Esse fe-
é influenciada diretamente pela temperatura do solo. nômeno tem sido reconhecido por diversos cientistas

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(EVANS, 1987; GUIRAN, 1979; VAN GUNDY, Entre as respostas ao estresse ambiental, di-
1985; ZHENG; FERRIS 1991; HUANG; PEREIRA, ferentes estádios de desenvolvimento surgem com a
1994; SIKORA; NOEL, 1996; YEN et al. 1995). O diminuição do metabolismo do nematoide, conferin-
estudo da eclosão da larva é complexo. Algumas do-lhe uma proteção às condições de estresse, como
larvas eclodem rapidamente em água, outras ne- maior sobrevivência e adaptação rápida à condição
cessitam de estímulos sob a forma de exsudados de estresse. Alguns nematoides podem sobreviver sob
de raízes hospedeiras para eclodir, enquanto outras baixa condição de O2, passando então da condição
eclodem lentamente, mesmo sob a presença de água aeróbia para anaeróbia (BIRD, 1971; RUESS et al.,
ou exsudados. Portanto, o estímulo da eclosão da 1999).
larva e o término da dormência em várias espécies Sabe-se que a habilidade da ‘dauer’ larva a
estão altamente influenciados pela temperatura, resistir ao estresse ambiental e retornar ao estágio
presença de hospedeiro ou ainda exsudados de raí- normal, varia de espécie para espécie. A agregação
zes. Nesse caso, a liberação de exsudados de raízes do nematoide e a diminuição de seu metabolismo
depende basicamente da cultivar, da fenologia e de confere-lhe proteção contra a dissecação e permite
outros fatores. sua sobrevivência sobre condições adversas. Nesse
fenômeno, alguns nematoides podem adaptar-se a
REPRODUÇÃO condições de baixa umidade.

RESPOSTA A EXTREMOS
A taxa sexual entre as espécies é determinada, AMBIENTAIS
em sua maioria, por condições ambientais. A
reprodução por meio de machos e fêmeas promove O nematoide pode sobreviver a condições
maior diversidade entre as espécies, embora a prolongadas de falta de alimento por diferentes
reprodução por partenogênese possa também mecanismos. A longevidade é garantida devido à re-
ocorrer. dução de seu metabolismo e, em algumas condições,
A produção de machos tem sido muito es- por meio de armazenamento de lipídios ou glicose.
tudada no nematoide-das-galhas. A larva eclode do Segundo Viglierchio (1991), a larva de Meloidogyne
ovo no estádio J2 e migra no solo até penetrar no recém-eclodida pode sobreviver sob condições óti-
tecido da raiz do hospedeiro quando então estabelece mas de temperatura por mais de 30 dias. Portanto, o
o sítio de infeção. Quando o estádio J2 começa a mecanismo de sobrevivência varia grandemente em
alimentar-se, torna-se imóvel, aumenta de tamanho cada espécie e para cada situação, seja por meio de
e espessura, e passa por diferentes trocas de cutícula, mudanças de temperatura, umidade, fotoperíodo, seja
desenvolvendo-se uma fêmea que se reproduz por por mudanças nutricionais decorrentes do hospedeiro,
partenogênese (CHRISTIE, 1959). Machos podem presença de predadores, ou outros microrganismos.
ser raros na população, mas, em alguns casos, po- O melhor desenvolvimento do nematoide, alimen-
dem chegar a 60%. Esse fato tem sido atribuído ao tação, migração e reprodução, ocorre entretanto sob
estresse sofrido pelo nematoide, seja por deficiência condições ótimas de temperatura, acima da qual a
nutricional da planta hospedeira, redução na taxa deterioração de enzimas e disfunção de algumas
fotossintética, idade da planta, seja por reguladores membranas afetam seu comportamento. Dentre alguns
ou inibidores de crescimento da planta, aumento mecanismos, a quiescência e a diapausa caracterizam
da densidade populacional do nematoide, presença o estádio de mudança de seu metabolismo (BIRD;
de outros patógenos, nível de resistência da planta BIRD, 1991; RIDDLE et al., 1987).
hospedeira, temperatura e irradiação. Segundo Quiescência refere-se ao estádio de dor-
Triantaphyllou (1973) e Papadopoulou e Trianta- mência, no qual o metabolismo e a atividade do
phyllou (1982), se o estresse ocorre durante o de- nematoide diminuem diante do estresse ambiental.
senvolvimento, a fêmea, no segundo estádio juvenil, Diferentemente da diapausa, o estado de dormência
pode reverter seu desenvolvimento, modificando sua termina quando as condições de estresse terminam e
sexualidade (intersexo ou macho). A fertilização dos o nematoide retorna então a sua atividade.
ovos traz muitos benefícios, além da maior chance Em casos de prolongada quiescência, a taxa
de sobrevivência nas espécies. Contudo, a forma de metabolismo pode cair a nível tão baixo que pa-
móvel do macho e a possibilidade de locomover-se rece cessar. Essa extrema condição é referida como
a outras áreas, uma vez que a fêmea é imóvel, sobre anabiose, por Wharton (1986), ou criptobiose, por
condições de estresse, pode ser uma das maiores Cooper et al. (1971). A terminologia anidrobiose é
vantagens de sobrevivência e adaptação no gênero usada frequentemente para definir perda gradual de
Meloidogyne (BIRD, 1971).

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água que ocorre devido ao estresse. Com a redução a espécie, ser denominados termófilos (não sobre-
de água, a atividade do nematoide pode cair de 75- vivem sob temperaturas abaixo de 10 0C, como
80% a 2-5% na forma de anidrobiose (COOPER et M. incognita, M. javanica) ou criófilos (podem
al., 1971; NICHOLAS; STEWART, 1989; WHAR- sobreviver a temperaturas abaixo de 0C, como, por
TON; BARCLAY, 1993). Esse mecanismo favorece exemplo, M. hapla).
o prolongamento e a sobrevivência de espécies a Sob condições de seca, o estado de anidrobiose
condições de estresse ambiental. Assim, em ambien- é mais comum para os nematoides que sobrevivem na
tes onde essas espécies permanecem nessa condição, parte aérea da planta. Contudo, na interface solo-ar,
seja por perda de água no solo devido à evaporação, devido à porosidade do solo, esse fenômeno também
seja por meio da exposição de solos a temperatura ocorre. Segundo McSorley (2003), o entendimento
elevadas, essas espécies representam bom indicativo da ecologia dos nematoides em ambientes adversos
das mudanças climáticas. permanecerá desconhecida se a porção de nematoides
Segundo Barret (1991), a reidratação ocorre em estado de anidrobiose for subestimada. Portanto,
gradualmente, mas a ocorrência de anidrobiose os estudos em ambientes marginais ou sob estresse
em vários ciclos do nematoide pode diminuir sua devem continuar para agregar mais informações
viabilidade. Assim, sugere-se que a extinção de es- sobre formas de sobrevivência de nematóides sob
pécies também possa ocorrer no caso de frequentes condições adversas.
estresses hídricos, devido à evaporação de água dos
solos submetidos a altas temperaturas. O mecanismo
CONCLUSÃO
responsável pela anidrobiose não é bem conhecido,
mas sabe-se que a permeabilidade da cutícula do
1-O ambiente pode oferecer uma serie de
nematoide diminui, e uma condensação ou empacota-
obstáculos à sobrevivência e longevidade dos ne-
mento de tecidos e organelas é observado por ocasião
matoides. Assim, a abundância e a diversidade de
de anidrobiose. Outras modificações são observadas,
nematoides pode alterar-se sob as variadas mudanças
como o encurvamento do nematoide, mas esse fato
ambientais (pela ação do homem ou da natureza).
é observado também na ausência de 02 (COOPER et
Modificações físicas, químicas, atributos biológicos
al., 1971).
do ecossistema, como irrigação, práticas de cultivo,
Segundo Womersley (1987), a estratégia de
drenagem, utilização de pesticidas, monocultivos ou
sobrevivência é utilizada na natureza para permitir a
policultivos, podem resultar da diminuição de nema-
longevidade dos nematoides. Muitas vezes, esse fato
toides nativos (níveis não detectáveis) como resultar
pode passar despercebido no processo de extração de
na introdução ou desenvolvimento rápido de outra
nematoides, pela ausência do nematoide na amostra
espécie nativa ou introduzida a níveis elevadíssimos
(McSORLEY, 1987). Por esse motivo, Freckman et
(YEATES, 1999).
al. (1977) sugerem métodos de extração mais acu-
rados. No caso de Pratylenchus penetrans, segundo
2-A amostragem para análise da comunidade
Townshend (1984), quando o solo seca rapidamente,
de nematoides deve ser na escala temporal e espacial.
22-31% da população fica no estado de anidrobiose,
Devido a essa diversidade, o relacionamento entre
e quando o solo seca lentamente, essa condição passa
grupos funcionais de nematoides e os processos eco-
para 58-70%. Pratylenchus penetrans e R. reniformis
lógicos decorrentes têm constituído, portanto, uma
que habitam solo e raízes podem sobreviver no es-
ferramenta para estudos em campos experimentais.
tádio de anidrobiose, por um curto espaço de tempo
Alguns experimentos têm demonstrado que fitone-
quando comparados com outros nematoides da parte
matoides aumentam o fluxo de carbono das raízes
aérea da planta (TOWNSHEND, 1984; WOMERS-
para a biomassa microbiana do solo. A diversidade
LEY; CHING, 1989).
tende a ser maior em ecossistemas que sofrem menor
Os nematoides que possuem reprodução
distúrbio. Segundo Yeates (1999, 2003), o índice da
sexuada podem, sob condições de estresse, originar
fauna de nematoides reflete as mudanças que ocor-
uma geração mais resistente ou adaptada às novas
rem na comunidade devido aos processos ecológicos
condições submetidas. Alguns respondem mais
que acontecem com as mudanças no ecossistema.
prontamente ao aumento da temperatura, enquanto
outros, ao estresse hídrico ou à aeração. Contudo, a
3-Diferentes graus de quiescência, por meio
temperatura constitui fator principal para determinar
da diminuição de metabolismo, particularmente a
a embriogênese, formação do ovo e eclosão da larva.
anidrobiose, permitem a sobrevivência de nematoi-
Em sua maioria, possuindo faixa ideal de reprodução
des a condições de extrema variação de temperatura,
aos 25 0C (BARKER et al., 1985), podem, conforme
ausência de hospedeiros, restos culturais ou mesmo

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