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Distribuio geogrfica de pequenos mamferos no voadores nas bacias dos rios Araguaia e Paran, regio centro-sul do Brasil
Nilton C. Cceres1, Janana Casella2, Claudeir F. Vargas3, Lucineia Z. Prates4, Alam A. M. Tombini5, Charla S. Goulart5 & Wellington H. Lopes6
1. Departamento de Biologia, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria, 97.105-900 Santa Maria, RS. ([email protected]) 2. Programa de Ps-Graduao em Ecologia e Conservao, CCBS, Cx.P. 549, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, 79.070-900 Campo Grande, MS. 3. Instituto Nacional de Pesquisas da AmazniaINPA, Colees Zoolgicas/Aves, Campus II, Cx.P. 478, Av. Andr Arajo, 2936. Bairro Petrpolis, 69.060-001 Manaus, AM. 4. Rua Pedro Mendes da Costa, 35. Santa Terezinha, 79.200-000 Aquidauana, MS. 5. Departamento de Biologia, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, 79.200-000 Aquidauana, MS. 6. Programa de Ps-Graduao em Cincias Biolgicas/Biodiversidade Animal, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria, 97.105-900 Santa Maria, RS.

ABSTRACT. Geographic distribution of small non-volant mammals in the Araguaia and Paran basins, south-central region of Brazil. We collected small mammals in two hydrographic basins in central Brazil, namely the Paran and Araguaia basins, with the aim of examining the composition of forest dwelling small mammal species and to compare their geographic distributions. Fourteen sites were sampled, eight in the Paran basin and six in the Araguaia basin. A total of 20 species of small mammals was registered (8 marsupials and 12 rodents), 16 of them in live traps (5,253 trap-nights) and eight in pitfalls (224 trap-nights), adding to a total of 161 captures of 139 individuals. The Paran basin showed 16 species (trap-nights: 3,115 and 104 respectively) and the Araguaia basin 11 species (trap-nights: 2,138 and 120 respectively), being both richness similar when the rarefaction method was applied. Seven (35%) out of the 20 species recorded occurred in both basins. The marsupial Didelphis albiventris Lund, 1840 was the most abundant species. The marsupials species recorded were D. albiventris, Caluromys philander (Linnaeus, 1758), Cryptonanus cf. agricolai Voss, Lunde & Jansa, 2005, Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854), G. microtarsus (Wagner, 1842), Lutreolina crassicaudata (Desmarest, 1804), Marmosa murina (Linnaeus, 1758), and Philander opossum (Linnaeus, 1758). The rodent species recorded were Akodon gr. cursor, Calomys tener (Winge, 1887), Nectomys rattus (Pelzen, 1883), N. squamipes (Brants, 1827), Oecomys bicolor (Tomes, 1860), Oryzomys maracajuensis Langguth & Bonvicino, 2002, Oryzomys cf. marinhus, O. megacephalus (Fischer, 1814), Oligoryzomys fornesi (Massoia, 1973), Oligoryzomys sp., Proechimys longicaudatus (Rengger, 1830) and P. roberti (Thomas, 1901). The range extension of some species is discussed, in addition to biogeographic considerations. The Caiaps Mountains may have been a geographic barrier for some small mammal species in the face of the retraction and expansion of forests in the past. KEYWORDS. Araguaia basin, Paran basin, small mammals, forest corridors, savanna. RESUMO. Realizaram-se amostragens de pequenos mamferos em duas bacias hidrogrficas do Brasil central pertencentes aos rios Araguaia e Paran com intuito de descrever a composio de espcies de pequenos mamferos de hbito florestal e comparar suas distribuies geogrficas. Quatorze pontos de coleta foram amostrados, subdivididos em oito na bacia do Rio Paran e seis na bacia do Rio Araguaia. Foram registradas 20 espcies de pequenos mamferos na regio (oito de marsupiais e 12 de roedores), sendo 16 delas por meio de armadilhas metlicas (5.253 armadilhas-noite) e oito delas por meio de armadilhas de queda (224 baldes-noite), totalizando 161 capturas de 139 indivduos. A bacia do Rio Paran apresentou 16 espcies (armadilhas-noite: 3.115; baldes-noite: 104) e a bacia do Araguaia apresentou 11 espcies (armadilhas-noite: 2.138; baldes-noite: 120), sendo que as riquezas foram similares quando aplicado o mtodo da rarefao. Das 20 espcies registradas, sete (35%) ocorreram em ambas as bacias. Apesar da elevada riqueza de espcies amostrada, destacou-se a elevada abundncia do marsupial Didelphis albiventris Lund, 1840. As espcies de marsupiais amostradas foram D. albiventris , Caluromys philander (Linnaeus, 1758), Cryptonanus cf. agricolai Voss, Lunde & Jansa, 2005, Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854), G. microtarsus (Wagner, 1842), Lutreolina crassicaudata (Desmarest, 1804), Marmosa murina (Linnaeus, 1758), e Philander opossum (Linnaeus, 1758). As espcies de roedores amostradas foram Akodon gr. cursor, Calomys tener (Winge, 1887), Nectomys rattus (Pelzen, 1883), N. squamipes (Brants, 1827), Oecomys bicolor (Tomes, 1860), Oryzomys maracajuensis Langguth & Bonvicino, 2002, Oryzomys cf. marinhus , O. megacephalus (Fischer, 1814), Oligoryzomys fornesi (Massoia, 1973), Oligoryzomys sp., Proechimys longicaudatus (Rengger, 1830) e P. roberti (Thomas, 1901). A ampliao da distribuio de algumas espcies discutida, assim como aspectos biogeogrficos. A Serra dos Caiaps pode ter sido uma barreira geogrfica para algumas espcies de pequenos mamferos em face da retrao e expanso das florestas ocorridas no passado. PALAVRAS-CHAVE. Bacia do Araguaia, Bacia do Paran, pequenos mamferos, corredores florestais, Cerrado.

O Brasil o pas que possui a maior riqueza de espcies de mamferos e um dos que detm o maior nmero de endemismos, totalizando 131, com destaque para primatas e roedores (FONSECA et al., 1996; MINISTRIO DO MEIO AMBIENTE, 2000). Estes nmeros so notveis devido presena no pas de ricas formaes vegetais que propiciam que os mamferos sejam muito diversos. Estas formaes vegetais compreendem a Floresta Amaznica e a Floresta Atlntica, alm do Cerrado, que

ocupam grande parte do territrio brasileiro e abrigam a maioria das espcies de mamferos (FONSECA et al., 1996; EMMONS & FEER, 1997). Dentre os mamferos, destacam-se as espcies de pequenos mamferos no voadores e os morcegos, que representam a maioria das espcies de mamferos. Os pequenos mamferos no voadores, representados principalmente pelas famlias Didelphidae (entre os marsupiais) e Cricetidae e Echimyidae (entre os roedores),

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apresentam tanto espcies com ampla distribuio quanto aquelas com distribuio restrita. Entre os marsupiais, Micoureus e Caluromys so exemplos de gneros com ampla distribuio, sendo tambm espcies florestais que ocorrem principalmente em Floresta Atlntica e Amaznica (CRESPO, 1982; FONSECA et al., 1996; EMMONS & FEER, 1997; PATTON et al., 2000), mas tambm em florestas de galeria no Cerrado (ALHO et al., 1986; REDFORD & FONSECA, 1986; MARES & ERNEST, 1995). Os marsupiais apresentam o maior nmero de espcies com ampla distribuio no Brasil em relao aos roedores de pequeno porte. Dentre os roedores, destacam-se os gneros Rhipidomys, Oecomys e Oryzomys, com representantes de espcies de hbito florestal e de ampla distribuio no Brasil (FONSECA et al., 1996; EMMONS & FEER, 1997). No entanto, muito h que se conhecer ainda sobre os limites de distribuio geogrfica e a sistemtica das espcies de pequenos mamferos medida que novos estudos so realizados (F ONSECA et al ., 1996). Particularmente, os marsupiais didelfdeos tm sido estudados quanto a sua distribuio geogrfica e sistemtica na Amrica do Sul denotando diferenas razoveis entre as populaes e possibilitando a diferenciao das espcies como no caso do gnero Philander (PATTON & DA SILVA, 1997) com base em evidncias moleculares. Recentes estudos desta mesma ordem tambm mostram a urgncia de estudar as populaes de pequenos mamferos, particularmente marsupiais, situadas em regies entre as Florestas Atlntica e Amaznica (regio Paran-Araguaia) (COSTA, 2003). Isto ocorre devido ao fato desta regio estar provavelmente servindo como um corredor faunstico entre as duas formaes vegetais, possibilitando o fluxo gnico das populaes atravs de florestas de galeria e remanescentes florestais. Uma questo que ainda permanece a do gamb Didelphis aurita Wied-Neuwied, 1826 em Floresta Atlntica, desmembrado da populao amaznica (GARDNER , 1993; PATTON et al., 2000), sendo agora considerado como uma espcie vlida. COSTA & PATTON (2006) sugerem que a proximidade dos dois clados (2,8 %) deve ser resultante de uma recente especiao. No entanto, pouco se conhece ainda sobre seus limites de distribuio geogrfica para o interior do Brasil, havendo aluso recente da espcie D. aurita para a bacia do Rio Araguaia (BONVICINO et al., 1996a). Diante deste quadro, um estudo sobre os limites geogrficos das espcies de pequenos mamferos florestais na regio entre as bacias dos rios Araguaia e Paran proposto com a finalidade de detectar quais espcies apresentam amplas distribuies ao longo do eixo atlnticoamaznico e quais apresentam distribuio restrita, podendo ser limitada a determinada bacia hidrogrfica. Esta anlise est sendo proposta tendo em vista que espcies de pequenos mamferos de hbito florestal poderiam utilizar as florestas de galeria em meio ao bioma Cerrado, no Brasil central (MARES et al., 1986; REDFORD & FONSECA, 1986), como vias de disperso a partir das Florestas Estacionais Semideciduais e Densas de vertente Atlntica, a sudeste desta regio do Brasil central, ou de vertente Amaznica, a noroeste do Brasil central (COSTA, 2003).

MATERIAL E MTODOS rea de estudo. A regio compreendeu a bacia hidrogrfica do Rio Paran em florestas estacionais semideciduais (de So Paulo e sul do Mato Grosso do Sul) e florestas de galeria em meio ao Cerrado (com influncia atlntica) e a Bacia do Rio Araguaia, em florestas de galeria (com influncia amaznica) (sudeste do Mato Grosso e sudoeste de Gois). De modo geral, esta regio dominada por Cerrado sensu lato (VELOSO et al., 1991) com enclaves de florestas densas tanto de vertente amaznica quanto de atlntica. A maioria dos pontos de amostragem (N=10) compreendeu principalmente a floresta de galeria, quando no bioma Cerrado, e fragmentos de floresta estacional submontana, quando no bioma Floresta Estacional Semidecidual (MS e SP). Ao todo, foram selecionados 14 pontos de coleta, localizados em 13 municpios (Fig. 1). Alguns pontos de coleta foram amostrados em dois stios diferentes: denominados A e B. Os estados amostrados foram: Mato Grosso do Sul (centro, nordeste e leste), So Paulo (oeste), Gois (sudoeste) e Mato Grosso (sudeste), incluindo os municpios de Santa Rita do Pardo (2140S, 5210W), Nova Alvorada do Sul (2127S, 5427W), Trs Lagoas (2048S, 5143W), Campo Grande (2100S, 5430W), Paranaba (1934S, 5153W), Costa Rica (1839S, 5253W) (MS), Castilho (rea A: 2109S, 5138W; rea B, 2039S, 5134W) (SP), Mineiros (rea A: 1738S, 5247W; rea B: 1735S, 5256W), Aragaras (1553S, 5206W), Piranhas (1628S, 5146W), Caiapnia (1651S, 5146W) (GO), Alto Araguaia (rea A: 1717S, 5315W; rea B: 1729S, 5325W) e Barra do Garas (1553S, 5209W) (MT). Os pontos de amostragem foram estabelecidos com auxlio de imagens de satlite (Embrapa Monitoramento por Satlite; escala 1:25.000; M IRANDA & C OUTINHO , 2004). As reas amostradas foram as maiores e/ou mais conservadas dentro das micro-regies selecionadas, embora estas se constitussem, na maioria das vezes, em pequenos fragmentos de floresta (maioria entre 5 a 470ha) ou trechos de matas ciliares perturbados em suas bordas. Esta perturbao deveu-se agricultura em reas do centro da regio estudada (fronteira entre Gois e Mato Grosso do Sul), e principalmente pecuria, quanto mais ao norte ou sul. Capturas. As etapas de captura foram aproximadamente trimestrais com durao de trs a cinco noites de capturas em cada localidade. Cada localidade foi amostrada uma nica vez. Estas etapas ocorreram de dezembro de 2002 a novembro de 2004 (Tab. I). Para as capturas, foram empregados dois mtodos: (a) armadilhas de arame tipo Young (N=100; 40x16x16cm) e tipo Sherman (N=30; 35x12x12cm) (ambas denominadas aqui de armadilhas metlicas) dispostas no solo, espaadas 10m entre cada uma, arranjadas em transeces de 10 a 20 armadilhas dependendo do tamanho e forma do fragmento de floresta. As armadilhas foram iscadas com bacon ou abbora paulista, misturadas a leo de fgado de bacalhau comercial; (b) armadilhas de queda, com cinco baldes de 30l e/ou 10 de 20l por rea, espaados 15m entre si, em sua maioria, interligados por lona plstica contnua (50cm de altura).

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Para a verificao da abundncia local das espcies, os espcimes capturados foram coletados ou individualizados por caractersticas externas e massa. A identificao das espcies foi feita conforme a nomenclatura utilizada por WILSON & REEDER (2005) e com base em caractersticas bionmicas das espcies, quando necessrio (BONVICINO et al., 1996b; ANDERSON, 1997; BONVICINO & WEKSLER, 1998; BONVICINO et al., 1998; M USSER et al ., 1998; BONVICINO & A LMEIDA, 2000; VOLOBOUEV & CATZEFLIS, 2000; ANDRADES-MIRANDA et al., 2001; BONVICINO et al., 2002b; BONVICINO, 2003; BONVICINO et al., 2003). Espcies de Proechimys foram identificadas conforme PATTON et al. (2000) e as de Gracilinanus conforme COSTA et al. (2003). Quando possvel foi feita a cariotipagem dos roedores coletados, segundo CHRISTOFF et al. (2000). Os espcimes foram tombados na Coleo Zoolgica da Universidade Federal de Santa Maria (ver apndice). O mtodo de rarefao atravs do Programa EcoSim Verso 7.0 (GOTELLI & ENTSMINGER, 2005) foi utilizado sobre os valores de riqueza para compensar a menor amostragem na Bacia do Rio Araguaia. Consideraes biogeogrficas dos txons amostrados foram feitas considerando a distribuio conhecida das espcies. RESULTADOS Foram registradas 20 espcies de pequenos mamferos na regio estudada, sendo 16 por meio de

armadilhas metlicas de superfcie (5.253 armadilhasnoite) e oito espcies por meio de armadilhas de queda (224 baldes-noite) (Tabs. I e II). Das oito espcies capturadas em armadilhas de queda, duas foram exclusivamente capturadas por este mtodo [Oligoryzomys fornesi (Massoia, 1973) e Calomys tener (Winge, 1887)]. Ao total, foram feitas 161 capturas (139 indivduos) considerando todas as espcies (Tab. I) com um sucesso de 3%. A bacia do Rio Paran apresentou 16 espcies ao passo que a bacia do Araguaia apresentou 11 espcies (Tab. II). Utilizando o mtodo de rarefao para padronizar os esforos amostrais entre as bacias, estas ficaram com riquezas similares (Araguaia=11 espcies; Paran=11,3 espcies). Das 20 espcies registradas, sete (35%) ocorreram em ambas as bacias (Tab. II). Na bacia do Rio Paran, houve maior esforo de amostragem por meio de armadilhas metlicas. No entanto, o esforo de captura mdio comparado entre as duas bacias foi similar. Corroborando os dados de intensidade de esforo de captura, a mdia de espcies capturadas por fase de campo foi levemente maior na bacia do Rio Araguaia (3,8 espcies contra 3,4 espcies na bacia do Rio Paran). No entanto, mais indivduos foram amostrados em mdia por fase de campo na bacia do Paran (10,8, contra 8,8 na bacia do Araguaia) (Tab. I). A espcie mais capturada considerando todos os pontos de amostragem foi o gamb-de-orelha-branca, Didelphis albiventris Lund, 1840, em uma escala muito

Fig. 1. Localidades (municpios) amostradas na regio centro-sul do Brasil: Bacia do Rio Paran (smbolos em branco): 1, Campo Grande; 2, Nova Alvorada do Sul; 3, Costa Rica; 4, Paranaba; 5, Santa Rita do Rio Pardo; 6, Trs Lagoas; 7, Castilho (reas A e B); 8, Fazenda Flores da Babilnia no municpio de Mineiros. Bacia do Rio Araguaia (smbolos em preto): 9, Fazenda Babilnia, tambm no municpio de Mineiros; 10, Alto Araguaia (reas A e B); 11, Caiapnia; 12, Piranhas; 13, Aragaras; 14, Barra do Garas. Os smbolos das localidades 13 e 14 esto praticamente sobrepostos devido proximidade, embora em margens opostas do Rio Araguaia. Biomas: pontilhado, Cerrado; branco, Pantanal; tracejado, Floresta Estacional. Iheringia, Sr. Zool., Porto Alegre, 98(2):173-180, 30 de junho de 2008

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maior que todas as outras espcies (Tab. II). Esta espcie foi responsvel por aproximadamente 50% das capturas. Gneros bem amostrados com freqncias de at 20 capturas foram: Oecomys (n=18), Gracilinanus (n=13),

Oryzomys (n=13), Nectomys (n=10) e Proechimys (n=9), independente da bacia hidrogrfica. Vrias espcies (n=10) foram capturadas uma ou duas vezes apenas, ou em apenas uma localidade (Tab. II).

Tabela I. Esforo de captura, riqueza e abundncia de espcies de pequenos mamferos capturadas empregando armadilhas de superfcie (tipo Young e Sherman) e de queda (baldes de 20 e 30 litros) em 14 localidades das bacias dos rios Araguaia e Paran no centro-sul do Brasil. (AN, armadilhas-noite; BN, baldes-noite). * Referem-se a localidades (fazendas situadas no municpio de Mineiros), os demais se referem a municpios. Localidade Campo Grande (1) Nova Alvorada do Sul (2) Costa Rica (3) Paranaba (4) Sta. Rita do Rio Pardo (5) Trs Lagoas (6) Castilho (A e B) (7) Flores da Babilnia (8)* Somatrio Mdia Babilnia (9)* Alto Araguaia (A e B) (10) Caiapnia (11) Piranhas (12) Aragaras (13) Barra do Garas (14) Somatrio Mdia Somatrio total Mdia geral UF MS MS MS MS MS MS SP GO Bacia Paran Paran Paran Paran Paran Paran Paran Paran Paran Paran Araguaia Araguaia Araguaia Araguaia Araguaia Araguaia Araguaia Araguaia Data Mai/2004 Abr/2003 Nov/2004 Nov/2004 Jan/2003 Jul/2003 Jul/2003 Jan/2004 AN 282 287 400 260 300 488 638 460 3.115 346 448 340 270 360 360 360 2.138 356 5.253 350 spp. AN 1 3 2 2 1 4 3 9 3,1 5 5 4 2 2 2 3,3 3,2 BN spp. BN Total de Total de espcies indivduos 1 5 2 2 1 4 3 9 16 3,4 5 5 4 5 2 2 11 3,8 20 3,3 3 17 4 2 2 13 20 25 86 10,8 9 19 12 7 2 4 53 8,8 139

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GO MT GO GO GO MT

Jan/2004 Jun/2004 Jul/2004 Jul/2004 Jul/2004 Jun/2004

35 17 40 104 21 30 10 40 40 120 30 224 25

1 0 3 1,0 1 0 3 0 1,0 1,0

Tabela II. Ocorrncia, percentual ao longo dos pontos de amostragem e abundncia de espcies de pequenos mamferos na regio centrosul do Brasil, bacias hidrogrficas dos rios Araguaia e Paran. *Localidades conforme Tabela 1 e Figura 1. **Abundncia entre parnteses. (A, de vegetao arbustiva ou aberta; Ab, arborcola; Es, escansorial; F, de ambiente com floresta densa; Se, semi-aqutico; Te, terrestre). Espcies Marsupialia Didelphis albiventris Caluromys philander Cryptonanus cf . agricolai Gracilinanus agilis Gracilinanus microtarsus Lutreolina crassicaudata Marmosa murina Philander opossum Rodentia Akodon gr. cursor Calomys tener Nectomys rattus Nectomys squamipes Oecomys bicolor Oryzomys maracajuensis Oryzomys cf. marinhus O. megacephalus Oligoryzomys fornesi Oligoryzomys sp. Proechimys longicaudatus Proechimys roberti Ocorrncia da espcie por bacia Araguaia/Paran Araguaia Paran Araguaia/Paran Paran Paran Araguaia/Paran Araguaia Paran Paran Araguaia Paran Araguaia/Paran Paran Paran Araguaia/Paran Paran Araguaia Araguaia/Paran Araguaia/Paran Localidades* Freqncia em % nos 14 pontos** 100 (57) 7 (1) 7 (1) 21 (12) 7 (1) 7 (1) 21 (6) 21 (5) 7 (2) 7 (1) 21 (7) 14 (3) 36 (18) 7 (1) 7 (1) 36 (11) 7 (1) 7 (1) 21 (5) 14 (4) Hbito/ Hbitat Es/A,F Ab/F Es/A Ab/A,F Ab/F Te/A Ab/F Es/F Te/F Te/A Se/F Se / F Ab/F Te/F Te/? Te/F Te/A Es/? Te/F Te/F

Todas 9 6 3, 6, 13 7 8 8, 10, 12 11, 13, 14 8 2 9, 10, 11 2, 8 3, 7, 8, 10, 12 6 8 2, 8, 9, 10, 12 2 12 8, 9, 14 4, 11

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Didelphis albiventris esteve presente em todas as localidades amostradas (100%; n=14), ao passo que outras espcies bem amostradas apresentaram percentual de ocorrncia na regio em torno de 20 a 40%, tais como os roedores Oecomys bicolor (Tomes, 1860) (36%), Oryzomys megacephalus (Fischer, 1814) (36%), Proechimys longicaudatus (Rengger, 1830) (21%) e Nectomys rattus (Pelzen, 1883) (21%) e os marsupiais Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854) (21%), Philander opossum (Linnaeus, 1758) (21%) e Marmosa murina (Linnaeus, 1758) (21%). Algumas espcies pouco amostradas apresentam hbito de vida arborcola, tais como Caluromys philander (Linnaeus, 1758) e Oecomys bicolor, ou so caractersticas de reas naturais abertas, tais como Oligoryzomys fornesi, C. tener e Lutreolina crassicaudata (Desmarest, 1804) (Tab. II). Os caritipos de alguns indivduos auxiliaram na determinao especfica, como nas de N. rattus (2n=52) (Alto Araguaia MT) e O. megacephalus (2n=54). Em geral, as espcies ocorreram em uma das duas bacias hidrogrficas exclusivamente (65%), principalmente na bacia do Rio Paran (45%) (Tab. II). Na bacia do Rio Araguaia ocorreram exclusivamente C. philander, P. opossum, N. rattus e uma espcie no identificada de Oligoryzomys (20%). Destacaram-se na bacia do Rio Paran exclusivamente os marsupiais Cryptonanus cf. agricolai Voss, Lunde & Jansa, 2005, Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842) e L. crassicaudata e os roedores Akodon gr. cursor, C. tener, Nectomys squamipes (Brants, 1827), Oryzomys maracajuensis Langguth & Bonvicino, 2002 e O. fornesi. As distribuies de Proechimys roberti (Thomas, 1901) e P. longicaudatus foram independentes de bacias hidrogrficas (Caiapnia, GO, e Paranaba, MS, para a primeira espcie; Barra do Garas, MT, e Babilnia e Flores da Babilnia, em Mineiros, GO, para a segunda espcie; (Tab. II). DISCUSSO Consideraes gerais. As espcies pouco amostradas neste estudo, algumas vezes designadas como raras, podem na verdade refletir o mtodo de captura utilizado e/ou o hbito de vida do animal, como no caso do marsupial C. philander, que arborcola (EMMONS & FEER, 1997). O baixo nmero de capturas dessa espcie deve-se ao uso de armadilhas somente ao nvel do solo. A espcie O. bicolor deve ter sido mais capturada devido ao fato de usar mais o sub-bosque e o solo do que as espcies de dossel (ver e.g. MAUFFREY & CATZEFLIS, 2003). Algumas espcies principalmente terrestres foram capturadas em florestas de galeria (ou em ambientes prximos) devido sua presena sazonal ou eventual nestes ambientes mais florestados, j que so espcies de formaes abertas, como nos casos de O. fornesi e C. tener (MELLO, 1980; BONVICINO et al., 1997; EISENBERG & REDFORD, 1999). J que este estudo teve como objetivo amostrar florestas de galeria no Cerrado, isto explica as baixas freqncias de captura dessas espcies de ambientes abertos.

Apesar da elevada riqueza de espcies de pequenos mamferos amostrada nas duas bacias, destacou-se a elevada abundncia do gamb D. albiventris. Sabe-se que, com a perturbao excessiva ocasionada, principalmente, pelo uso desordenado da terra, espcies oportunistas e/ou generalistas (FONSECA & REDFORD, 1984; MARES et al., 1986; CCERES, 2002) podem aumentar sua abundncia (RICKLEFS, 2003). Esse tipo de perturbao (incluindo a fragmentao) pode levar perda de espcies de topo da cadeia trfica, o que por sua vez pode levar ao aumento na abundncia de gambs (FONSECA & ROBINSON, 1990). De outra forma, espcies raras (ou mais especialistas) so as primeiras a se extinguirem do ambiente natural aps excessiva perturbao (BONVICINO et al., 1997; CAUGHLEY, 1994; CHIARELLO, 2001; BONVICINO et al., 2002a). provvel que, pelo menos em parte, estes fenmenos tenham ocorrido na regio devido ao intenso desflorestamento regional. Um agravante para a conservao da regio, onde a pecuria a principal fonte econmica, o no mensurado efeito do gado sobre as matas ciliares e reas de Preservao Permanente. Neste ltimo caso, o gado penetra de maneira irrestrita, intensificando o efeito de borda nestes locais, como j ressaltado em outras regies (PRIMACK & RODRIGUES, 2001). J em bordas de fragmento onde a passagem do gado restrita (e. g., com cercas) o efeito de borda pode ser menos intenso nas comunidades de pequenos mamferos do Cerrado (R. P. Di Napoli, com. pess.). Ampliao de distribuio. Foram registradas espcies de pequenos mamferos at ento desconhecidas para o sudoeste do Brasil e adjacncias, resultando na ampliao de distribuio geogrfica para alguns txons ou, pelo menos, no melhor conhecimento acerca da distribuio das espcies. Os registros de P. opossum e L. crassicaudata confirmam a presena dos txons na regio (RODRIGUES et al., 2002), embora ampliando ainda mais a distribuio da primeira espcie regionalmente. Conforme COSTA (2003), Philander permanece como um grupo no resolvido biogeograficamente, pois os grupos frenatus (atlntico) e opossum (amaznico) parecem ser paraptricos no Cerrado do Brasil central (ver PATTON & DA SILVA, 1997; CASTRO-ARELLANO et al., 2000). Caluromys philander uma espcie com distribuio mais ocidental na Amrica do Sul (COSTA, 2003), sendo o atual registro na cabeceira do Rio Araguaia, adicionado ao da borda do Pantanal sul (MS) (N. C. Cceres, observao pessoal) um pequeno aumento na sua distribuio para sudoeste (ver EISENBERG & REDFORD, 1999). O registro de G. agilis para a margem direita do Rio Paran (Trs Lagoas) em rea de contato de Floresta Estacional Semidecidual com o Cerrado compreende um importante registro para a espcie em uma regio ainda pouco conhecida em termos de inventrios. Gracilinanus agilis tem ocorrncia em reas de Cerrado do interior do Brasil (COSTA & PATTON, 2006), sendo uma espcie freqente localmente (N. C. Cceres, obs. pess.). Outro registro importante, constituindo-se em uma ampliao de distribuio para oeste, o de Gracilinanus

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microtarsus no oeste de So Paulo (Castilho), que tipicamente uma espcie florestal da vertente atlntica (EMMONS & FEER, 1997; EISENBERG & REDFORD, 1999; COSTA, 2003). De fato, a Floresta Estacional Atlntica se estende em So Paulo at as margens do Rio Paran (VELOSO et al., 1991), explicando a presena de G. microtarsus nessa regio. Uma espcie de marsupial do gnero recentemente descrito Cryptonanus foi tambm amostrada em Trs Lagoas (MS), sendo esta uma espcie possivelmente comum no Cerrado, anteriormente confundida com G. agilis (VOSS et al., 2005). Ampliou-se a distribuio de O. bicolor para So Paulo (primeiro registro), ocorrendo tambm em Floresta Estacional Atlntica (Castilhos). Oryzomys maracajuensis , espcie recentemente descrita por LANGGUTH & B ONVICINO (2002), teve a distribuio ampliada para o nordeste do Mato Grasso do Sul a partir de Maracaju/MS (localidade-tipo) e nordeste do Paraguai. Calomys tener apresentou ampliao de distribuio para o sul e sudoeste a partir de Gois (RODRIGUES et al., 2002; BONVICINO et al., 2003). Nectomys rattus (2N=52), conforme BONVICINO et al. (1996b) apresentou ampliao para a regio do Alto Araguaia (MT e GO) a partir do sul e norte do Brasil, sendo N. squamipes (2N=56) a espcie de Nectomys da bacia do Paran. Para Proechimys longicaudatus, houve ampliao de distribuio para o leste (Barra do Garas e Mineiros), a partir da Bolvia (PATTON, 1987), em parte corroborando RODRIGUES et al. (2002) para o sudoeste de Gois. Proechimys roberti apresentou ampliao de distribuio a partir do oeste de Minas Gerais e leste de Gois (WEKSLER et al., 2001) para o sudeste de Gois (Caiapnia) e nordeste do Mato Grosso do Sul (Paranaba). Similaridade faunstica e aspectos biogeogrficos. A despeito da pouca similaridade da fauna de pequenos mamferos entre as bacias hidrogrficas, algumas espcies exclusivas de uma das bacias possivelmente tambm ocorrem na outra (de acordo com estudos prvios), sendo a ausncia destas provavelmente resultado de um artefato de amostragem. Este o caso, por exemplo, de C. philander, C. tener e O. fornesi, conforme estimativas baseadas em outros estudos (PATTON et al., 2000; COSTA, 2003). Neste estudo, no foram amostradas espcies esperadas para florestas de galeria, tais como Micoureus constantiae (Thomas, 1904) e Neacomys spinosus (Thomas, 1882) (MARES et al., 1986; BONVICINO et al., 1996a; JOHNSON et al., 1999). Outras espcies de ampla distribuio registradas foram D. albiventris, G. agilis, M. murina, O. megacephalus e O. bicolor (MUSSER et al., 1998; PATTON et al., 2000; COSTA, 2003), sendo que as ltimas trs espcies se estendem at a Amaznia, podendo tambm se estender at a Floresta Estacional Atlntica (CCERES, 2007). No entanto, outros pares de espcies podem ter distribuio paraptrica na regio, tendo a Serra dos Caiaps como barreira geogrfica, como este estudo aponta. Espcies de Nectomys (N. rattus e N. squamipes) parecem se enquadrar neste panorama, pois os limites

das espcies registradas neste estudo coincidem respectivamente com os das bacias do Araguaia e Paran. Para Oryzomys, O. maracajuensis pode ter seu limite norte de distribuio nas proximidades desta mesma serra, no sul de Gois (BONVICINO et al., 1996b, 2002a; LANGGUTH & BONVICINO, 2002; BONVICINO, 2003). Outras espcies de pequenos mamferos no amostradas neste estudo, mas que ocorrem na regio (sendo aparentemente limitadas pela Serra dos Caiaps ou serras adjacentes) so Calomys tocantinsi Bonvicino, Lima & Almeida, 2002, Thrichomys apereoides (Lund, 1839) e Thylamys velutinus (Wagner, 1842), ao norte (embora nem sempre limitadas somente bacia do alto Araguaia), e Thrichomys pachyurus (Wagner, 1845) e Thylamys macrurus (Olfers, 1818), ao sul, com conexo ao Pantanal sul (BONVICINO et al., 1996a, BONVICINO et al., 2002a, BONVICINO et al., 2002b, BONVICINO et al., 2003; BONVICINO & ALMEIDA, 2000; CCERES et al., 2007). Esta congruncia pelo menos parcial na distribuio destes txons que culmina com limites de distribuio mais ao norte ou mais ao sul em relao s nascentes das duas bacias evidencia um padro biogeogrfico baseado na disperso ou vicarincia das espcies florestais conforme as duas grandes vertentes de florestas: a Amaznica e a Atlntica (COSTA, 2003). Eventos histricos de diversificao e disperso de fauna que ocorreram na regio durante o Plioceno e Pleistoceno (como a retrao e expanso das florestas) foram os responsveis pelos padres de distribuio atuais observados (V IVO & C ARMIGNOTTO , 2004). Um dos principais corredores de disperso desta fauna durante aquele tempo foi o Brasil central, possivelmente mais florestado, facilitando a disperso a partir dos refgios de florestas (VIVO, 1997; COSTA, 2003). No entanto, algumas espcies provavelmente no puderam continuar com seus movimentos dispersivos (e. g. devido a fatores como competio ou barreira geogrfica; ver CCERES, 2007), resultando nos padres de distribuio que vemos hoje para espcies florestais (ocupando florestas de galeria em meio ao Cerrado, como as espcies de Proechimys e Nectomys) (MARES et al., 1986; BONVICINO et al., 1996b). Este quadro tambm vlido para as espcies savnicas (como as de Thylamys e Calomys), embora de maneira invertida, ao longo do corredor Chaco-Cerrado-Caatinga (e. g. PALMA, 1995) ao invs do eixo Amaznia-CerradoFloresta Atlntica.
Agradecimentos. FUNDECT/Governo do Estado do Mato Grosso do Sul e ao ProBio/Ministrio do Meio Ambiente pelo suporte financeiro ao projeto. Ao CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico) pelas bolsas de Iniciao Cientfica (LZP e AAMT) e Apoio Tcnico (JC, CFV, CSG e WHL) concedidas. UFMS (Campo Grande e Aquidauana) e UFMT (Campus Universitrio do Mdio Araguaia, em Barra do Garas, na pessoa de Paulo C. Venere) pelo suporte logstico. UEMS pelas facilidades logsticas, na pessoa de Fbio E. S. Costa. Aos proprietrios e gerentes de fazendas: Sr. Jos Carlos, Fazenda Conquista; Sr. Ldio Coelho e Rodrigo, Fazenda Bela Vista; Sr. Paulo S. Queiroz, Estncia Figueira (MS); Sr. Sebastio, Fazenda Arizona (rea A); Sr. Rodrigo Pereira, Fazenda Barra do Tiet (rea B) (SP); Sr. Eriberto Rezende e Maria Clara, Fazenda Flores da Babilnia, Sr. Azarias Clarimundo e Quinca (Joaquim),

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Distribuio geogrfica de pequenos mamferos no voadores nas...

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Fazenda Babilnia (GO); Sr. Jos Divino David, Chcara gua Limpa (rea A); Sr. Paulo Serafim, Fazenda da Mata (rea B) (MT); Sr. Jos Honrio Vilela, Sr. Brainstom e Sra. Dominga, Fazenda Santo Antnio; Sr. Belarmino de Castro Vilela, Fazenda Santa Ceclia (GO); Sr. Raimundo Cerqueira, Estncia Xod do V (MT). Ao Sr. Gabriel, Coordenador do Parque Nacional de Emas, GO, por nos ter acolhido gentilmente nas instalaes do Parque. Polcia Militar Ambiental do municpio de Presidente Epitcio (SP) pelo auxlio na procura de reas. Ana P. Carmignotto, Alexandre R. Percequillo, Yuri L. R. Leite, Leonora P. Costa e Simone Lss pelo auxlio na identificao dos roedores e marsupiais. Ao Emygdio L. A. Monteiro-Filho pela leitura crtica do manuscrito. As sugestes de um consultor annimo contriburam substancialmente para a finalizao do texto. REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS ALHO, C. J.; PEREIRA , L. A. & PAULA, A. C. 1986. Patterns of habitat utilization by small mammal population in cerrado biome of Central Brazil. Mammalia 50 (4):447-460. A N D E R S O N , S. 1997. Mammals of Bolivia, taxonomy and distribution. Bulletin of American Museum of Natural History 231 :1-652. ANDRADES-MIRANDA, J.; OLIVEIRA, L. F. B.; LIMA-ROSA, C. A. V.; N UNES , A. P.; ZANCHIN, N. I. T. & M ATTEVI, M. S. 2001. Chromosome studies of seven species of Oligoryzomys (Rodentia: Sigmodontinae) from Brazil. Journal of Mammalogy 82 (4):1080-1091. BONVICINO, C. R. 2003. A new species of Oryzomys (Rodentia, Sigmodontinae) of the subflavus group from the Cerrado of central Brazil. Mammalian Biology 68 :78-90. BONVICINO, C. R. & ALMEIDA, F. C. 2000. Kariotype, morphology and taxonomic status of Calomys expulsus (Rodentia: Sigmodontinae). Mammalia 64 (3):339-351. BONVICINO, C. R.; CERQUEIRA, R. & SOARES, V. A. 1996a. Habitat use by small mammals of upper Araguaia River. Revista Brasileira de Biologia 56 (4):761-767. BONVICINO, C. R.; DANDREA, P. S.; CERQUEIRA, R. & SEUNEZ, H. N. 1996b. The chromosomes of Nectomys (Rodentia, Cricetidae) with 2n=52, 2n=56, and interspecific hybrids (2n=54). Cytogenetic and Cell Genetics 73:190-193. BONVICINO, C. R.; FREITAS, S. R. & DANDREA, P. S. 1997. Influence of bordering vegetation, width, and state of conservation of gallery forest on the presence of small mammals. In: LEITE, L. L. & S ATO , C. H. eds. Contribuio ao conhecimento ecolgico do Cerrado. Braslia, Universidade de Braslia. p. 164-167. BONVICINO, C. R.; LIMA, J. F. S. & ALMEIDA, F. C. 2003. A new species of Calomys Waterhouse (Rodentia, Sigmodontinae) from the Cerrado of Central Brazil. Revista Brasileira de Zoologia 20 (2):301-307. BONVICINO, C. R.; LINDBERGH, S. M. & MAROJA, L. S. 2002a. Small non-flying mammals from conserved and altered areas of Atlantic forest and Cerrado: comments on their potential use for monitoring environment. Revista Brasileira de Biologia 62 (4B):765-774. BONVICINO, C. R.; OTAZU, I. & DANDREA, P. S. 2002b. Karyologic evidence of diversification of the genus Thrichomys (Rodentia, Echimyidae). Cytogenetic and Genome Research 97:200-204. BONVICINO, C. R.; OTAZU, I. & WEKSLER, M. 1998. Oryzomys lamia Thomas, 1901 (Rodentia, Cricetidae): Karyotype, geographic distribution and conservation. Mammalia 62(2):253-258. B ONVICINO , C. R. & W EKSLER , M. 1998. A new species of Oligoryzomys (Rodentia, Sigmodontinae) from northeastern and central Brazil. Mammalian Biology 63:90-103. CCERES, N. C. 2002. Food habits and seed dispersal by the whiteeared opossum Didelphis albiventris in southern Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment 37:97-104. CCERES, N. C. 2007. Semideciduous Atlantic Forest mammals and the role of the Paran River as a riverine barrier. Neotropical Biology and Conservation 2 (2):84-89.

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CCERES et al. Apndice: Caluromys philander : BRASIL, Gois : Mineiros (Faz. Flores da Babilnia), , 13.I.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 203). Cryptonanus cf. agricolai: BRASIL, Mato Grosso do Sul: Trs Lagoas (Estncia Figueira), , 27.VII.2003, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 089). Gracilinanus agilis: BRASIL, Gois : Aragaras (prximo Faz. Estncia das Cascatas), , 3.VII.2004, N. C. Cceres col. (UFSM 311); Mato Grosso do Sul : Costa Rica (Faz. Pouso Frio), , 30.III.2004, L. Z. Prates & C. S. Goulart cols. (UFSM 252); Trs Lagoas (Estncia Figueira), 2 , 23.VII.2003, N. C. Cceres col. (UFSM 082 e 085). Gracilinanus microtarsus: BRASIL, So Paulo: Castilhos (Faz. Arizona), , 29.VII.2003, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 091). Lutreolina crassicaudata: BRASIL, Gois: Mineiros (Faz. Flores da Babilnia), , 11.I.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 182). Marmosa murina: BRASIL, Gois : Piranhas (Faz. Santo Antnio), , 9.VII.2004, N. C. Cceres col. (UFSM 292); Mineiros (Faz. Flores da Babilnia), , 12.I.2004, N. C. Cceres col. (UFSM 186). Mato Grosso : Alto Araguaia (Fazenda da Mata), , 25.VI.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 307). Philander opossum : BRASIL, Mato Grosso : Barra do Garas (Xod do V), 2 , 29.VI.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 308 e 309). Akodon gr. cursor: BRASIL, Gois: Mineiros (Faz. Flores da Babilnia), , , 11.I.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 179 e 187). Calomys tener : BRASIL, Mato Grosso do Sul : Nova Alvorada do Sul (Faz. Bela Vista), , 4.VII.2003, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 060). Nectomys rattus: BRASIL, Mato Grosso : Alto Araguaia (Chcara gua Limpa), , 24.VI.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 304). Nectomys squamipes : BRASIL, Mato Grosso do Sul : Nova Alvorada do Sul (Faz. Bela Vista), , 21.IV.2003, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 044). Oecomys bicolor : BRASIL, Gois : Piranhas (Faz. Santo Antnio), 2 , 9.VII.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 313 e 314); Mineiros (Faz. Flores da Babilnia), 2 , 10.I.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 175 e 178). Mato Grosso : Alto Araguaia (Chcara gua Limpa), , 24.VI.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 301). So Paulo : Castilho (Faz. Arizona), , , 29.VII.2003, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 93 e 94). Oligoryzomys fornesi : BRASIL, Mato Grosso do Sul : Nova Alvorada do Sul (Faz. Bela Vista), , 23.IV.2003, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 062). Oligoryzomys sp.: BRASIL, Gois : Piranhas (Faz. Santo Antnio), , 9.VII.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 315). Oryzomys maracajuensis: BRASIL, Mato Grosso do Sul: Trs Lagoas (Estncia Figueira), , 26.VII.2003, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 088). Oryzomys cf. marinhus: BRASIL, Gois : Mineiros (Faz. Flores da Babilnia), , 10.I.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 192). Oryzomys megacephalus: BRASIL, Gois: Piranhas (Faz. Santo Antnio), , 6.VII.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 285); Mineiros (Faz. Babilnia), , 14.I.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 193); Mato Grosso : Alto Araguaia (Chcara gua Limpa), , 24.VI.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 302); Mato Grosso do Sul : Nova Alvorada do Sul (Faz. Bela Vista), , 23.IV.2003, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 061). Proechimys longicaudatus: BRASIL, Mato Grosso: Barra do Garas (Xod do V), , 29.VI.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 305); Gois : Mineiros (Faz. Flores da Babilnia), , 9.I.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 176); Mineiros (Faz. Babilnia), , 13.I.2004, N. C. Cceres et al. cols. (UFSM 199). Proechimys roberti: BRASIL, Gois: Caiapnia (Faz. Santa Ceclia), , , 8.VII.2004, N. C. Cceres col. (UFSM 286 e 287); Mato Grosso do Sul: Paranaba (Faz. Ponte Nova), , 16.IV.2004, J. Casella & C. F. Vargas cols. (UFSM 282).

Recebido em maro de 2006. Aceito em setembro de 2007. ISSN 0073-4721 Artigo disponvel em: www.scielo.br/isz

Iheringia, Sr. Zool., Porto Alegre, 98(2):173-180, 30 de junho de 2008