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CAPÍTULO 2

Consideraciones generales de Cyanobacteria: aspectos

ecológicos y taxonómicos
Anabella Aguilera y Ricardo Omar Echenique
UNIVERSIDAD NACIONAL DE LA PLATA

Resumen
Las Cyanobacteria, Cyanophyta, Cyanoprokaryota o algas verde-azules, constituyen un grupo de
organismos que poseen características propias de bacterias así como de las algas y plantas eucariotas.
Algunas especies son consideradas beneficiosas para el hombre por sus diversas aplicaciones
biotecnológicas, mientras que otras son conocidas por sus aspectos perjudiciales dada su capacidad para
sintetizar y liberar cianotoxinas, o por alterar las características organolépticas del agua. En ciertas
ocasiones, las poblaciones de cianobacterias crecen masivamente. Cuando este tipo de fenómenos son
protagonizados por una o pocas especies, el suceso recibe el nombre de “floración algal” o “bloom”, el cual
trae aparejado una serie de impactos ambientales y constituyen, además, un alto riesgo para el hombre.
En este capítulo se describen los aspectos morfológicos, fisiológicos y ecológicos de los representantes de
este grupo, se consideran los aspectos taxonómicos, y se caracterizan los géneros potencialmente tóxicos
presentes en Argentina.

Palabras clave: Cyanobacteria, floración algal, eutrofización, taxonomía, cianotoxinas.

1. Introducción

El presente capítulo se divide en dos partes. La primera presenta una breve caracterización de las
cianobacterias, se presenta una introducción a la problemática de las floraciones nocivas en ambientes
acuáticos continentales y se describen brevemente los impactos que éstas tienen sobre el humano y la
biota asociada a los cuerpos de agua afectados. La segunda parte enfoca los aspectos taxonómicos de
este grupo, con énfasis en los caracteres diagnósticos utilizados en la identificación de cianobacterias
presentes en muestras de agua. Se enlistan y describen los principales géneros toxígenos registrados en
la República Argentina, destacando sus principales características y aspectos toxicológicos.

2. Caracterización general de las cianobacterias

Las Cyanobacteria, Cyanophyta, Cyanoprokaryota o comúnmente algas verde-azules, constituyen uno de

los grupos más fascinantes y exitosos que habitan el planeta tierra.

Su origen se remonta al Precámbrico temprano, hace alrededor de 3000 a 3500 millones de años, y dada
su actividad fotosintética con liberación de oxígeno, se las considera responsables de haber dado origen a
la atmósfera oxidante que hoy conocemos (1, 2).

Las cianobacterias son bacterias procariotas que presentan el mismo aparato fotosintético de las algas
eucariotas y de las plantas superiores, incluyendo los dos fotosistemas y la presencia de clorofila-a. Se
asume que los cloroplastos de los grupos eucariotas derivan de las cianobacterias, como resultado del
establecimiento de relaciones simbióticas en el pasado (3).

CIANOBACTERIAS COMO DETERMINANTES AMBIENTALES DE LA SALUD [ 21 ]

La mayoría de los representantes del grupo son de vida libre, encontrándose principalmente en ambientes
acuáticos continentales y marinos; aunque también habitan los terrestres. El grupo se reconoce por su
habilidad para establecerse en ambientes extremos, habitando sistemas hipersalinos, aguas termales
(hasta 80ºC) e incluso regiones polares, a varios grados bajo cero. Tienen la habilidad de sobrevivir a largos
períodos de desecación y algunas especies producen una vaina pigmentaria externa que les permite
sobrevivir en ambientes de alta radiación UV (2, 4, 5). Las cianobacterias participan en la formación de
estromatolitos (fósiles y actuales) y son los únicos organismos fotoautotróficos que presentan mecanismos
y adaptaciones para la fijación de nitrógeno atmosférico (6).

Bajo determinadas condiciones ambientales, algunas cianobacterias tienen la capacidad de originar

“floraciones algales”, proliferaciones masivas protagonizadas por una o pocas especies que dominan el
fitoplancton (7). En algunos casos las floraciones son acompañadas por la síntesis y liberación de
compuestos tóxicos que reciben el nombre general de cianotoxinas (8), así como de compuestos volátiles
(geosmina, ß metilisoborneol, etc.) que alteran las características organolépticas del agua (9). Todos estos
metabolitos secundarios representan un serio riesgo para el hombre y para la biota asociada a los cuerpos
de agua afectados (10).

Por último, este grupo de microalgas recibe una significativa atención dado que sus representantes producen
una importante cantidad de compuestos que presentan un gran potencial para aplicaciones biotecnológicas (11).

2.1. Usos y aplicaciones biotecnológicas de las cianobacterias

Existe un interés creciente por el desarrollo de técnicas eficientes en el cultivo de microalgas y

cianobacterias, debido a que son una fuente de sustancias de uso industrial y farmacológico de gran valor
económico; tales como clorofila, carotenoides, ficobiliproteínas, proteínas, exopolisacáridos y otros
metabolitos biológicamente activos (11).

Muchos de los compuestos obtenidos a partir de las cianobacterias tienen propiedades antibióticas y actividad
antimicrobiana Algunas especies contienen proteínas como la cyanovirina-N. Este compuesto se encuentra bajo
investigación dada su potencial aplicación como agente antiviral ya que muestra actividad contra el HIV (12).

Las cianobacterias constituyen una fuente excelente de aminoácidos, vitaminas, enzimas y ácidos grasos
poliinsaturados, por lo que son utilizadas como suplemento dietario. Arthospira (Spirulina) es colectada y
consumida por poblaciones en la vecindad del lago Chad (África), así como por antiguos pobladores del
valle de México cercanos al lago Texcoco. Los análisis bioquímicos de Spirulina revelan que más del 50%
del peso está constituido por proteínas que contienen altos niveles de la mayoría de los aminoácidos
esenciales (4, 13, 14, 15). Nostoc es utilizado como suplemento dietario común en comunidades nativas
de Tailandia, Perú, Bolivia, China, Ecuador, Fiji, Java, Japón, Mongolia y Siberia, donde se aprecian sus
grandes propiedades nutricionales y su alto contenido proteico. Asimismo, la biomasa cianobacteriana se
emplea para la alimentación de peces, crustáceos, aves de corral y ganado (11, 16, 15).

Cepas de especies pertenecientes al género Aphanizomenon, utilizadas como alimento y suplemento

dietario, generan un importante riesgo ya que podría contener alguna cepa toxigénica, tal como ya fue
registrado en el lago Klamath, Canadá (17, 18, 19).

Las cianobacterias fijadoras de nitrógeno atmosférico tienen especial importancia por su empleo como
biofertilizantes. Los arrozales asiáticos mantienen su productividad sin el uso de fertilizantes desde hace
siglos dada la presencia de cianobacterias con heterocistos (15).

La crisis energética-ambiental actual demanda la búsqueda y desarrollo de fuentes de energía alternativas al

uso de combustibles fósiles. Una de las alternativas es la obtención de biodiesel; combustible producido a

[ 22 ] MINISTERIO DE SALUD DE LA NACIÓN - DEPARTAMENTO DE SALUD AMBIENTAL

partir de aceites provenientes de plantas oleaginosas. En contraste con el petrodiesel, el biodisel es una
fuente de energía renovable y biodegradable que además produce menos emisiones indeseables durante su
combustión. El cultivo de cianobacterias para la producción de este combustible es una alternativa ventajosa
ya que poseen un elevado contenido de lípidos, presentan una alta tasa de crecimiento y prosperan en aguas
marinas, dulces, salobres y residuales. La utilización de microalgas en lugar de oleaginosas reduce
significativamente el uso de enormes extensiones de terreno fértil y es posible, además, obtener subproductos
(proteína, carbohidratos, biopolímeros, pigmentos, biogás, etc.) a partir de la biomasa microalgal residual (20).
Por otro lado, se ha logrado fotoproducir combustibles como el hidrógeno (H2) y compuestos químicos
reducidos, como el NADPH2, a partir de cianobacterias heterocistíneas, como Anabaena azollae. La fotopro-
ducción de H2 es posible ya que la enzima nitrogenasa presente en los heterocistos tiene actividad
hidrogenasa, además de reducir el nitrógeno atmosférico (N2) a amonio (NH4+) (15).

Sin embargo, algunas cianobacterias son conocidas por sus aspectos perjudiciales, destacándose su
potencial capacidad de generar cianotoxinas y de ocasionar alteraciones de las características
organolépticas del agua por liberación de metabolitos volátiles.

2.2. Floraciones de Cyanobacteria

Bajo ciertas circunstancias, las cianobacterias crecen en forma exponencial aumentando su biomasa en
valores significativos con respecto a la concentración original. Cuando este tipo de proliferaciones son
protagonizadas por una o pocas especies, el fenómeno recibe el nombre de “floración algal” (en inglés:
algal bloom) (21).

El fenómeno puede desencadenarse en pocas horas o varios días y puede desaparecer rápidamente o
permanecer por períodos prolongados. En muchos casos, las floraciones se reconocen a simple vista
porque el agua se colorea. Las acumulaciones superficiales suelen lucir como una capa de pintura de color
azul-verdoso, rojizo y hasta negruzco. Sin embargo, no siempre las floraciones son visibles, ya que algunas
poblaciones pueden presentarse dispersas en toda la masa de agua o concentrarse a cierta profundidad,
por lo que no resultan evidentes (22).

Se han realizado investigaciones tanto a campo como en laboratorio a fin de determinar la dinámica de las
floraciones, así como de los factores que desencadenan su inicio y la producción de toxinas (23, 24, 25,
26). Dado que una floración algal es un fenómeno complejo, los mecanismos que influencian su iniciación
y desarrollo son diversos e implican la interacción de factores biológicos, físicos y químicos.

Ciertas condiciones fisicoquímicas favorecen el establecimiento y la proliferación de las cianobacterias.

Generalmente, altas concentraciones de nutrientes (principalmente nitrógeno y fósforo), temperaturas
elevadas, buena disponibilidad lumínica, baja turbulencia, ausencia de vientos y la estratificación del
cuerpo de agua, se relacionan con el desarrollo de las floraciones (21). El capítulo 5 ofrece una revisión de
los factores ambientales y antropogénicos que influencian el desarrollo de floraciones.

En cuanto a los factores biológicos, la proliferación desmedida de las especies fitoplanctónicas depende de
su capacidad para utilizar los recursos disponibles y minimizar las pérdidas de biomasa (27). En el caso
particular de las cianobacterias, la flexibilidad morfológica y fisiológica de algunos de los representantes de
este grupo las hace competitivamente más exitosas frente a otros grupos de microalgas (28).

La creciente eutrofización “cultural” (ver cuadro 1) de los cuerpos de agua producto de las actividades
humanas, se considera una de las principales y más importantes causas del incremento de las floraciones
algales nocivas a nivel mundial (29). El reconocimiento de los fenómenos de eutrofización como problema
asociado a la contaminación se inició aproximadamente en la década de 1950 y tiempo después se
encontró una relación entre la eutrofización y la proliferación masiva de Cyanobacteria planctónicas (21).

CIANOBACTERIAS COMO DETERMINANTES AMBIENTALES DE LA SALUD [ 23 ]

Las floraciones de cianobacterias se han convertido en un serio problema a nivel mundial cuya remediación
no es simple en lo absoluto. Es evidente que es necesaria una disminución en la contaminación de los
cuerpos de agua y la restauración de los mismos a fin de evitar o reducir los fenómenos de eutrofización.
Es de suma importancia, asimismo, el desarrollo de métodos para combatir el crecimiento de las
cianobacterias en los cuerpos de agua afectados. Una revisión actualizada de los métodos de control de
floraciones de cianobacterias en lagos y embalses se presenta en el capítulo 8.

2.3. Eutrofización natural y artificial: efectos sobre los ecosistemas acuáticos continentales

En ecología se utiliza el término “eutrófico” para describir sistemas biológicos en los cuales existe un alto
ingreso de nutrientes limitantes, lo que desencadena un alto nivel de producción primaria. El término
“oligotrófico” describe justamente lo contrario, una condición de baja concentración de nutrientes. Los
mismos conceptos se aplican para los sistemas de agua dulce, donde los cuerpos que reciben una carga
de nutrientes relativamente alta se denominan eutróficos (30).

Muchas son las variables que actúan de manera combinada desencadenando e incidiendo en los procesos
de eutrofización. Se destacan el clima, las características geológicas e hidrológicas del sistema, la
morfometría del limnotopo, la transparencia del agua debida a material inorgánico en suspensión, el tiempo
de residencia del agua y la dinámica interna de nutrientes. Sin embargo, la causa primaria que
desencadena el pasaje de un estado oligotrófico a uno eutrófico es el aporte de nutrientes, principalmente
fósforo y nitrógeno en una tasa mayor a la que el sistema acuático puede procesar (31).

El término “eutrofización artificial” o “cultural”, hace referencia a los procesos de eutrofización acelerados o
iniciados por el impacto antrópico. Poblaciones humanas en grandes asentamientos generan descargas
puntuales de desechos orgánicos domésticos y urbanos. Muchos procesos industriales generan residuos
que incrementan la carga de nutrientes así como las actividades agrícola-ganaderas generan aportes
difusos por escorrentía o por aerolitos, aportados por acción del viento (30, 31).

La eutrofización conduce gradualmente al incremento de la productividad general del ecosistema acuático.

Asimismo, las cadenas tróficas se alteran significativamente, se generan malos olores por falta de oxígeno
y mortandad de peces. Esto provoca una alteración y deterioro general de la calidad de agua lo que
conlleva a la disminución de la biodiversidad. En este escenario, es frecuente la aparición de floraciones
de cianobacterias, en muchos casos constituidas por géneros nocivos, con todos los problemas y riesgos
sanitarios que esto trae aparejado (23, 32).

La creciente eutrofización de los cuerpos de agua producto de las actividades humanas, se considera como
una de las principales y más importantes causas del incremento de las floraciones algales nocivas a nivel
mundial (29).

2.4. Impactos de las floraciones

Las floraciones algales tienen un amplio rango de impactos sanitarios, económicos y ambientales. En
general, resultan de alto riesgo para los seres humanos vía aguas recreacionales o agua de consumo dada
la potencial producción y liberación de compuestos tóxicos de diversa naturaleza química que reciben el
nombre general de cianotoxinas. Las mismas se clasifican por su efecto sobre la biota en hepatototoxinas,
como las microcystinas, nodularina y cylindrospermopsina, neurotoxinas, como saxitoxinas y anatoxinas, y
dermatotoxinas como lipopolisacaridos (10, 21). En capítulo 2 y 3, se presenta una revisión de las ciano-
toxinas y su efecto sobre la salud humana.

Algunas especies liberan compuestos volátiles (geosmina, ß metilisoborneol, etc.) que alteran significati-
vamente las características organolépticas del agua al generar olores y sabores desagradables (9). En

[ 24 ] MINISTERIO DE SALUD DE LA NACIÓN - DEPARTAMENTO DE SALUD AMBIENTAL

ocasiones son causantes de trastornos respiratorios y digestivos en personas sensibles (33). Los
problemas sanitarios generados por la presencia de toxinas y compuestos volátiles se informan a nivel
mundial y el gran número de casos indica que las floraciones algales nocivas son fenómenos muy
frecuentes (34).

Otros impactos incluyen la pérdida de los espacios de recreación, de recursos pesqueros y significativos
incrementos en los costos de tratamiento del agua destinada al consumo humano. Por otro lado, se altera
el equilibrio acuático, lo que muchas veces desencadena cambios importantes en las cadenas tróficas y
una disminución de la biodiversidad (22, 35). Una revisión del el efecto de las floraciones sobre los
ecosistemas acuáticos se desarrolla en el capítulo 6.

2.5. Características morfo-fisiológicas de las cianobacterias que contribuyen al desarrollo de floraciones

Entre las principales características que promueven el predominio de este grupo se destaca la presencia
de pigmentos accesorios, ficobilinas y carotenoides, los cuales permiten a las cianobacterias extender el
rango de absorción lumínica que pueden utilizar para los procesos fotosintéticos. De esta manera, logran
crecer en condiciones de luz que no son óptimas para el resto de los componentes del fitoplancton. Por
otro lado, tienen la capacidad de modificar la proporción de estos pigmentos ante cambios en la calidad
lumínica (27). Este ajuste fenotípico, denominado fotoaclimatación, no sólo maximiza la tasa fotosintética
sino que también protege a las células contra el daño producido por un exceso de energía. Se previene,
de esta manera, la formación de radicales libres de oxígeno, que podrían ocasionar daños irreparables en
lípidos, proteínas y otras moléculas (2).

Una gran cantidad de cianobacterias planctónicas presentan vesículas de gas o aerotopos que les permiten
regular su posición en la comuna de agua, prolongando así su permanencia en la zona eufótica donde se
dan las condiciones óptimas de irradiancia. El factor que regula este mecanismo de flotabilidad es la luz.
Condiciones de baja irradiancia promueven la formación de las vesículas, lo que provoca que el citoplasma
se torne menos denso que el medio y que el organismo tienda a flotar. Tras el aumento de las tasas
fotosintéticas por la exposición a la luz, la cantidad de metabolitos fotosintéticos en el citoplasma aumenta
también Ante esto, asciende la presión intracelular provocando el colapso de algunas vesículas y el
consiguiente hundimiento de los individuos. En zonas de intensidad lumínica intermedia, se logra la
flotación neutra por medio de acumulación de polímeros de alto peso molecular. Finalmente, la disminución
de la irradiancia promueve la formación de nuevas vesículas de gas con las cuales los organismos
alcanzan nuevamente la superficie (2; 27). Algunos autores han sugerido que con este tipo de regulación
se evita también la exposición prolongada a altas radiaciones potencialmente dañinas, y también se
favorecería el acceso a zonas ricas en nutrientes durante la noche (36).

2.6. Floraciones en Argentina: antecedentes

La primera referencia mundial relacionada con los aspectos nocivos de cianobacterias en ambientes
acuáticos continentales data del año 1878 en lago Alexandrina (Australia). En esa oportunidad, se registró
una importante mortandad de animales (vacas, caballos, ovejas, cerdos, entre otros) tras la ingesta de
agua del lago, donde se desarrollaba una floración de Nodularia spumigena (24).

Las intoxicaciones de poblaciones humanas ocasionadas por ingesta de agua con cianotoxinas han sido
descriptas en países como Australia, Inglaterra, China y Sudáfrica (17). El primer registro de muertes de
personas ocurrió en 1996, en una clínica de la ciudad de Caruaru (Brasil). En esa ocasión, 130 pacientes
renales crónicos presentaron un cuadro clínico compatible con una grave hepatotoxicosis luego de ser
sometidos a sesiones de hemodiálisis. Del total, aproximadamente 60 pacientes fallecieron antes de los 10
meses posteriores al inicio de los síntomas. Los análisis confirmaron la presencia de microcystinas en muestras
de sangre e hígado de los pacientes intoxicados y el contenido de microcystinas y cylindrospermopsinas en

CIANOBACTERIAS COMO DETERMINANTES AMBIENTALES DE LA SALUD [ 25 ]

el carbón activado utilizado en el sistema de purificación del agua de la clínica. Los análisis del fitoplancton
del embalse que proveía de agua a la clínica indicaron un significativo predominio de especies de
cianobacterias toxígenas (39, 40, 41, 42). En el capítulo 3 se describen una serie de casos de intoxicación
humana por exposición a cianotoxinas, registrados en diferentes partes del mundo.

En la Argentina, el primer evento documentado hace referencia a la muerte de animales en la laguna Bedetti
(Santo Tomé, Santa Fe) en el año 1944. Tras la ingesta de agua en la que se estaba desarrollando una
floración de una especie indeterminada del género Anabaena (probablemente Sphaerospermopsis (Anabaena)
torques-reginae), murieron aproximadamente 1000 patos de granja y una serie de animales silvestres.
Ensayos toxicológicos realizados con agua de la laguna a patos sobrevivientes provenientes del mismo
criadero confirmaron la presencia de sustancias nocivas en el medio. Se efectuaron ensayos agudos
complementarios en palmípedos, cobayos, gallináceos, batracios e incluso en peces, en los que se verificó la
muerte de los animales testeados. No fueron aisladas ni analizadas las toxinas presentes en la laguna. No
obstante, en virtud del comportamiento de los animales ensayados se consideró altamente probable que las
muertes hubiesen sido consecuencia de neurotoxinas generadas por Sphaerospermopsis (43).

Posteriormente, se informó una importante mortandad de peces asociada a una floración en la laguna del
Monte (Buenos Aires) en el año 1954. En esta ocasión, los análisis fitoplanctónicos confirmaron que el
fenómeno había sido producido por las especies Microcystis (Polycystis) flos-aquae, Dolichospermum
(Anabaena) circinalis y D. inaequalis, todas ellas cianobacterias tóxicas (44).

Desde entonces, y principalmente en las últimas décadas, se han registrado sucesos similares en ríos,
lagos, lagunas costeras y estuarios de todo el país, evidenciándose la extensión geográfica de esta
problemática. Se ha detectado un incremento tanto en el número de especies responsables como en la
frecuencia e intensidad de los eventos nocivos.

En nuestro país, los géneros más comúnmente asociados con el desarrollo de floraciones tóxicas son
Microcystis y Dolichospermum (ex Anabaena), mientras que las cianotoxinas mayormente citadas son las
microcystinas (32, 45). Recientemente se detectó la presencia de neurotoxinas (saxitoxinas: decarbamil
saxitoxinas, neosaxitoxinas y 1 y 5 gonyautoxinas), en muestras colectadas en el Río Salado (Provincia del
Chaco), donde los géneros predominantes fueron Rhaphidiopsis, Planktothrix y Cylindrospermopsis (46).

3. Aspectos taxonómicos e identificación de cianobacterias

3.1.Clasificación de las cianobacterias

Categorías taxonómicas del
La clasificación biológica incluye una serie de niveles o rangos sistema clasificatorio
subordinados, denominados categorías taxonómicas, en los
cuales se ubican los grupos de organismos considerados como Clase ej: Cyanobacteria
unidad, los taxones (ver cuadro). La identificación de un orga- Orden ej: Chroococcales
nismo consiste en asignarlo al grupo o taxón al que pertenece de Familia ej: Microcystaceae
acuerdo a un sistema clasificatorio previamente establecido, de Género ej: Microcystis
modo que se pueda llegar a conocer el nombre científico del Especie ej: Microcystis aeruginosa
ejemplar en estudio (47). El sistema clasificatorio es dinámico y
se modifica continuamente ya que las conclusiones taxonómicas
nunca son rígidas sino que se modifican con el aporte de nuevos datos provenientes de diversas fuentes,
moleculares, etológicas, fisiológicas, bioquímicas, etc. (48).

Es ampliamente aceptado que las especies conforman una de las unidades fundamentales de la
Biología. Son utilizadas como unidad de comparación en casi todos los campos de esta ciencia, desde

[ 26 ] MINISTERIO DE SALUD DE LA NACIÓN - DEPARTAMENTO DE SALUD AMBIENTAL

la anatomía y la fisiología, a la etología, la ecología, la evolución, la genética, la paleontología y,
obviamente, en la sistemática.

Las especies se consideran tan importantes que los biólogos han desarrollado sistemas formales de reglas
para nominarlas de manera que cada especie tenga su propio y único nombre. Se reconocen así los
Códigos Internacionales de Nomenclatura.

El concepto de especie presenta diversas acepciones. Hasta el momento no ha sido posible alcanzar un
acuerdo general sobre su naturaleza y, por lo tanto, tampoco sobre la definición de especie como categoría
taxonómica. Sin embargo, los distintos conceptos desarrollados comparten la idea fundamental que las
especies son segmentos de linajes a un nivel poblacional de la organización biológica (49).

Una de las mayores controversias sobre las cianobacterias se refiere a su tratamiento taxonómico. Algunos
autores consideran que estas deberían considerarse bacterias (50) por lo que aplican el Código
Internacional de Nomenclatura de Bacterias para su identificación y posterior clasificación. Otros, en
cambio, emplean las pautas del Código Internacional de Nomenclatura Botánico (51) por incluir al grupo
dentro de las algas eucariotas. Este agrupamiento responde, en gran medida, a su posición funcional en
la naturaleza, ya que las cianobacteria son importantes productores primarios en casi todos los ambientes
de la biosfera. Los biólogos moleculares tienden a seguir la primera opción, mientras que los botánicos y
ecólogos suelen clasificar a las cianobacterias en base a sus atributos morfológicos, metodología utilizada
comúnmente para la clasificación del resto de las algas (2).

El sistema clasificatorio tradicional de las cianobacterias fue elaborado en base a caracteres morfológicos
distintivos. Sin embargo, la introducción de métodos modernos en las últimas décadas del siglo XX cambió
sustancialmente la manera de ver a este grupo. El microscopio electrónico, las investigaciones ecológicas
modernas, el desarrollo de cultivos, los estudios toxicológicos y particularmente los métodos moleculares
han estimulado el desarrollo de la investigación sobre las cianobacterias y han influenciado su taxonomía.
Es por eso que muchos de los criterios utilizados para su clasificación deben ser reevaluados.

Los datos moleculares, aunque muy importantes, por sí solos no son suficientes para reconocer la
importancia ecológica de los diferentes genotipos, ni la variabilidad morfológica, los procesos de
adaptación, ni el continuo origen de nuevos morfotipos o ecotipos. Según Komárek (6), es necesaria la
combinación cuidadosa de la información genética con la diversidad y variación morfológica, incorporando,
además, los caracteres fisiológicos y ecológicos. Todas estas fuentes de información en conjunto permitirán
el mejor entendimiento de las cianobacterias y el desarrollo de un sistema clasificatorio correcto.

3.2. Principales aspectos morfofuncionales y caracteres diagnósticos

Como ya se mencionó anteriormente, las cianobacterias son organismos fotoautrotóficos, por lo que la
fotosíntesis es el principal modo de obtención de energía. En este grupo, a diferencia de cualquier otro
organismo fotosintético, los pigmentos no se sitúan en cloroplastos, sino en estructuras membranosas
no delimitadas por membranas, los tilacoides, los cuales yacen libres en el citoplasma. En los tilacoides
se sitúan los pigmentos clorofila-a y clorofila-b. Se encuentran también una variedad de xantofilas y
carotenos. Las ficobilinas, pigmentos accesorios de color azul (c-ficocianina) y rojo (c-ficoeritrina) se
disponen en la superficie de los tilacoides en forma de pequeños corpúsculos, los ficobilisomas. Estos,
al enmascarar el color verde de la clorofila, son los responsables del color verde-azulado característico
del grupo.

El citoplasma contiene productos de reserva tales como gránulos de poliglucano, polímeros de glucosa
similares al glicógeno y gránulos de cianoficina, polímeros de ácido aspártico y arginina que aparentemente
funcionan como reserva de nitrógeno (2, 52).

CIANOBACTERIAS COMO DETERMINANTES AMBIENTALES DE LA SALUD [ 27 ]

Las Cyanobacteria, en su conjunto, presentan una gran heterogeneidad morfológica. Se distinguen formas
unicelulares, coloniales y filamentosas, con o sin ramificaciones. En función de la presencia de células
diferenciadas se distinguen filamentos homocistineos (sin células diferenciadas) y heterocistineos (con
células diferenciadas). No se observan formas móviles dado que carecen de cilios o flagelos. Las células
vegetativas modificadas son los acinetos y los heterocistos.

Los acinetos (a) son células con contenido granular, de forma y tamaño variado (Figuras 1a y 1b). Su
función principal es la de almacenar sustancias de reserva (gránulos de cianoficina, principalmente) y actúa
como estructura de resistencia ante situaciones de estrés. Ante el reestablecimiento de las condiciones
ambientales favorables, germinan dando origen a un nuevo organismo (52). Esta célula resulta un carácter
fundamental para la identificación de las especies. Se toma en cuenta su morfología, su posición dentro del
tricoma, y su relación con respecto a los heterocistos.

Fig. 1a: Acineto

Fig. 1b. Acineto en germinación

Los heterocistos (h) son células refringentes, de mor-

fología variada y contenido homogéneo (Figura 2).
Poseen un engrosamiento o nódulo polar en el ex-
tremo celular que se encuentra en contacto con la
célula vegetativa contigua (cv). Pueden estar rodea-
dos por una vaina evidente o no.

Su función está relacionada con la fijación de

nitrógeno atmosférico bajo condiciones de déficit
de nitrógeno combinado (37). Si bien no consti-
tuyen un carácter diagnóstico en sí mismos, su
posición dentro del tricoma y su ubicación con
respecto del acineto son utilizadas a la hora de
identificar a las especies.

Fig. 2: Heterocistos

[ 28 ] MINISTERIO DE SALUD DE LA NACIÓN - DEPARTAMENTO DE SALUD AMBIENTAL

En algunas especies, las células vegetativas, e incluso los acinetos, contienen vesículas gaseosas
cilíndricas, solitarias o agrupadas conformando aerotopos (Figura 3). El número de vesículas gaseosas
varía en número, lo que hace variar el tamaño del aerotopo. Estas estructuras están relacionadas con la
regulación de la posición de los organismos en la columna de agua y su producción está directamente
relacionada con las condiciones lumínicas (2, 27). Su presencia, abundancia y ubicación dentro de la
célula son utilizadas como carácter para la identificación y clasificación taxonómica.

Fig. 3: Aerotopos (según 2)

La reproducción en este grupo es sólo vegetativa. La

membrana plasmática se repliega centripetamente y
la célula se divide en dos partes (división binaria)
(Figura 4). La división puede ser simétrica o asimé-
trica y hasta irregular.

Fig. 4: División celular en Cyanobacteria (según 48)

En otros casos, la célula sufre múltiple, rápida y sucesiva

división, produciendo baeocitos (nanosporas endógenas)
que se liberan por ruptura de la pared materna (Figura 5).

Fig. 5: Baeocitos

En algunas formas sésiles, la multiplicación es por

formación de exocitos (exosporas). En este caso, una célula sésil sufre una división binaria asimétrica,
simple o múltiple quedando alineadas o formando “clusters” y las esporas se liberan repetidamente por
separación desde el extremo libre (Chamaesiphon).

CIANOBACTERIAS COMO DETERMINANTES AMBIENTALES DE LA SALUD [ 29 ]

Los organismos homocistineos crecen por división celular
centrípeta y se reproducen mediante fragmentación. El re-
sultado de esta fragmentación resulta en dos diferentes
estructuras reproductivas: hormocistos, con vaina u
hormogonios, sin vaina (Figura 6).

Fig. 6: Hormogonio

3.3. Metodología para el estudio de las cianobacterias toxígenas

La metodología de evaluación de poblaciones de Cyanobacteria, así como los materiales a utilizar,

dependen de los objetivos del trabajo. En la evaluación de presencia, densidad celular y el potencial riesgo
toxicológico de proliferaciones masivas de cianobacterias es imprescindible el diseño e implementación de
un plan de monitoreo. El mismo implica la toma de muestras para análisis cualitativos y cuantitativos del
fitoplancton, y para la evaluación de toxicidad. Asimismo, es necesaria la determinación de parámetros
complementarios tales como la concentración de pigmentos fotosintéticos y parámetros físicos y químicos
(nutrientes esenciales, oxígeno disuelto, pH, temperatura, etc.).

La observación de muestras al microscopio es de vital importancia para el reconocimiento e identificación de

las cianobacterias presentes en cada cuerpo de agua. Esta metodología se caracteriza por su bajo costo y
por ser relativamente fácil de aplicar. No obstante, implica un importante entrenamiento en la identificación
y disponer de bibliografía amplia y actualizada. Cabe destacar que, si bien el análisis de las características
morfológicas permite la identificación de géneros y especies, este por sí solo no es suficiente para
discriminar entre cepas toxígenas y no toxígenas. Para el diagnóstico de poblaciones productoras de toxinas
se han desarrollado herramientas basadas en el conocimiento de la biología molecular, las cuales
complementan a las técnicas microscópicas. Las principales metodologías moleculares para la identificación
de cepas toxígenas se desarrollan en el capítulo 9.

La presencia de floraciones de cianobacterias tóxicas requiere la evaluación del riesgo así como la
diagramación y aplicación de un plan de gestión que involucre medidas de mitigación, monitoreos
regulares, planes de acción y de contingencia (53).

Algunos de los materiales y métodos que pueden aplicarse para el estudio de las floraciones de
cianobacterias toxígenas, se desarrollan detalladamente en Andrinolo et al. (54). Para mayor información
sobre la evaluación y gestión de riesgos relacionados con la presencia de cianobacterias tóxicas en
cuerpos de agua continentales puede consultarse el capítulo 7.

3.4. Taxonomía

• Ordenes de las Cyanobacteria

Tradicionalmente las Cyanobacteria presentan 4 Ordenes: Chlorococcales, Oscillatoriales, Nostocales y
Stigonematales (según 5, 48, 55, 56, 57).

Chroococcales: talo unicelular o colonial

Oscillatoriales: talo filamentoso homocistineo

Nostocales: talo filamentoso heterocistineo, no ramificado o con falsas ramificaciones

Stigonematales: talo filamentoso heterocistineo, con ramificaciones verdaderas

[ 30 ] MINISTERIO DE SALUD DE LA NACIÓN - DEPARTAMENTO DE SALUD AMBIENTAL

En los órdenes Chlorococcales, Oscillatoriales y Nostocales se encuentras especies mencionadas
como toxígenas.

Esta clasificación ha sido modificada en los últimos años, principalmente por resultados de estudios
moleculares que indican que la presencia o ausencia de ramificaciones verdaderas no es un carácter
relevante para separar órdenes. De esta manera, Hoffmann et al (58) proponen el agrupamiento de todos
los talos filamentosos heterocistineos dentro del Orden Nostocales, eliminando al Orden Stigonematales.

• Géneros toxígenos registrados en cuerpos de agua de la Argentina

Se describen sucintamente los principales géneros toxígenos presentes en cuerpos de agua continentales
de la República Argentina, destacando sus caracteres diagnósticos y toxicológicos. En cada caso se
presenta la distribución geográfica de los mismos, basada en los sitios donde fueron citados. Dentro de
cada género se enumeran las principales especies potencialmente productoras de cianotoxinas.

Orden CHROOCOCCALES

Género Microcystis Kützing ex Lemmermann 1907

Fig. 7a: M. aeruginosa Fig. 7b: M. viridis Fig. 7c: M. wesembergii

Colonias micro a macroscópicas, esféricas, ovales a irregulares; algunas especies clatradas. Vaina general
mucilaginosa, incolora, desde lisa homogénea a lamelada, indistinguible a evidente por refracción. Sin
vaina celular. Células esféricas a hemiesféricas luego de la división celular, con a sin aerotopos. División
celular por fisión binaria en tres planos perpendiculares. Reproducción por desintegración de las colonias.
Planctónicas; forman floraciones acumulativas y evidentes como mancha de pintura y espumas (5).

Las especies toxígenas de este género son las más ampliamente conocidas y distribuidas a nivel mundial,
siendo M. aeruginosa la más difundida. En Argentina fueron citadas en las provincias de Buenos Aires,
Córdoba, Corrientes, Entre Ríos, La Pampa, Mendoza, Misiones y Santa Fé (32, 59, 60). Las toxinas
producidas por los miembros de este género son microcystinas (hepatotoxinas) y lipopolisacáridos (derma-
totoxinas) y las especies mencionadas como toxígenas son: M. aeruginosa; M. botrys; M. farlowiana;
M. lamelliformis; M. novacekii, M. viridis; M. wessenbergii (5,8, 32, 42).

Género Coelosphaerium Nägeli, 1849

Colonias microscópicas, globosas (Fig. 8 en pág. siguiente), en ocasiones compuestas por subcolonias;
cubiertas por una vaina mucilaginosa fina e incolora. Células esféricas o hemiesféricas, ubicadas en una
única capa, en la periferia de la colonia. Con o sin vesículas gaseosas.

CIANOBACTERIAS COMO DETERMINANTES AMBIENTALES DE LA SALUD [ 31 ]

 Mucílago no estructurado en el centro de la colonia, formando pe-
queños pedúnculos hacia el margen. División celular por fisión binaria
en dos planos perpendiculares. Reproducción de la colonia por desin-
tegración. Planctónicas.

Especies mencionadas como toxígenas: C. kuetzingianum Nägeli (41).

Las toxinas son desconocidas (61).

Fig. 8: Coelosphaerium Kutzingianum

Género Gomphosphaeria Kützing, 1836

Colonias esféricas o irregulares (Fig. 9), comúnmente

compuestas por subcolonias. Vaina general fina y
difluente. Células oviformes, cuneiformes o cordiformes,
reunidas entre sí por tractos mucilaginosos y distribuidas
radialmente hacia la periferia de la colonia, formando
varios niveles a medida que crece la misma. Tractos
difluentes hacia el centro de la colonia. Sin vesículas
gaseosas. División celular en dos planos perpendi-
culares y reproducción de la colonia por desintegración.
Planctónicas.

Especies mencionadas como toxígenas: G. aponina

Kützing (41). Las toxinas son desconocidas (61).

Fig. 9: Gomphosphaeria aponina

Género Snowella (Gomphosphaeria) Elenkin, 1938

Colonias más o menos esféricas o irregularmente ovales (Fig. 10), oca-

sionalmente compuestas, con vaina homogénea, incolora, distinguible o
no. Células esféricas a ligeramente alargadas, reunidas entre si por
tractos mucilaginosos y distribuidas radialmente hacia la periferia de la
colonia; con o sin vesículas gaseosas. División celular por fisión binaria
en dos planos perpendiculares. Reproducción de la colonia por desinte-
gración. Planctónicas.

Especies mencionadas como toxígenas: S. lacustris (Chod.) Komárek & Hindák.

Las toxinas son desconocidas (61).
Fig. 10: D. circinalis

Género Woronichinia Elenkin, 1933

Colonias globosas, comúnmente compuestas por subcolonias, rodeadas por una delgada e incolora vaina
mucilaginosa general. Células ligeramente alargadas, ovales a ovoides, raramente esféricas, dispuestas en

[ 32 ] MINISTERIO DE SALUD DE LA NACIÓN - DEPARTAMENTO DE SALUD AMBIENTAL

el extremo de tractos mucilaginosos que parten radialmente desde el centro de la colonia. Con o sin
vesículas gaseosas. División celular en dos planos perpendiculares, formando diferentes niveles,
quedando las células más antiguas en las capas más internas de la colonia. Reproducción por fragmen-
tación de la colonia. Planctónicas.

Especies mencionadas como toxígenas: W. naegeliana (Unger) Elenkin (27, 61). Las toxinas son
desconocidas (61).

Orden OSCILLATORIALES

Género Phormidium (Oscillatoria pp.) Kütz. Ex Gomont

Tricomas cilíndricos, rectos hasta curvados, constrictos o no a nivel de los tabiques. Vainas firmes no
lameladas. Células apicales convexas, cónicas, capitadas o no, con a sin caliptra. Sin aerotopos. Planctónicas,
suelen formar floraciones acumulativas.

En Argentina, especies de este género fueron citadas en Antártida y para las Islas Malvinas y en las
provincias de Buenos Aires, Chubut, Corrientes, Jujuy, Río Negro, Santa Cruz y Santiago del Estero (32,
59, 60). Las toxinas producidas por los miembros de este género son microcystinas (hepatotoxinas) y
saxitoxinas (neurotoxinas) y las especies mencionadas como toxígenas son P. formosum, P. bijugatum, P.
molle, P. papyraceum, P. uncinatum, P. autumnale (8, 32, 41, 61).

Género Planktothrix (Oscillatoria pp.) Anagnostidis & Komárek

Filamentos rectos a ligeramente curvados, solitarios, sin vaina u ocasionalmente una muy fina vaina se
observa. Tricomas constituidos, mayormente, por células cilíndrico-discoides, ligeramente constrictas o no
a nivel de los tabiques y que se enangostan hacia el extremo o no. Células terminales con o sin caliptra.
Con aerotopos. Planctónicas; forman floraciones acumulativas y evidentes como manchas de pintura,
películas flotantes y espumas.

En Argentina, fueron citadas especies de este género en las provincias de Buenos Aires y Neuquén (32,
46, 59, 60). Las toxinas producidas por los miembros de este género son microcystinas (hepatotoxinas)
y anatoxinas (neurotoxinas) y las especies mencionadas como toxígenas son: P. agardhii; P. formosa;
P. mougeotii; P. rubescens (8, 32, 41, 56, 61, 62)

Género Pseudanabaena Lauterborn, 1915

Tricoma, uniseriados, flexibles, solitarios. Vaina ausente. Células aproximadamente cilíndricas, rectas,
dolioliformes o ligeramente deprimidas en el centro con polos aproximadamente rectos o convexos y unidas
entre sí por cordones intercelulares (“puentes hialinos”). La célula apical convexa. Con o sin vesículas
gaseosas. División celular transversal al eje longitudinal. Reproducción del tricoma por hormogonios o por
disgregación. Planctónicas o epífitas.

Especies mencionadas como toxígenas: P. catenata Lauterborn. Las toxinas mas conocidas son neurotoxinas
(8, 41, 61).

CIANOBACTERIAS COMO DETERMINANTES AMBIENTALES DE LA SALUD [ 33 ]

Orden NOSTOCALES

Género Anabaenopsis V. Miller 1923

Tricomas solitarios, curvos a espiralados; células esféricas o elípticas, constrictas a nivel de los tabiques,
con o sin vesículas gaseosas. Heterocistos esféricos, situados en los extremos de los tricomas y acinetos,
únicos o en series, intercalares. Planctónicas.

Especies mencionadas como toxígenas: A. milleri Woronichin; A. abijatae Kebede et Willén; A. elenkini
Miller.

Las toxinas descriptas para los taxa pertenecientes al género son microcystinas (63, 64).

Género Aphanizomenon Morren 1838

Tricomas rectos o levemente arqueados, atenuados hacia los extremos, solitarios o reunidos formando
masas, sin vaina. Células cilíndricas de extremos redondeados; las de los extremos alargadas y en
ocasiones terminadas en forma de pelo. Con vesículas gaseosas. Heterocistos intercalares oblongos o
cilíndricos, con o sin vaina prominente.

Acinetos esféricos o cilíndrico-alargados, alejados del heterocisto. División celular transversal al eje
longitudinal. Reproducción del tricoma por disgregación. Planctónicas.

Especies mencionadas como toxígenas: A. aphanizomenoides Forti (Horecka & Komárek); A. flos-aquae
(L.) Ralfs; A. ovalisporum Forti. Las toxinas descriptas para los taxa pertenecientes al género son
cylindrospermopsinas, saxitoxinas y anatoxinas (8, 27, 61).

Una particularidad de esta especie es que en algunos países se utilizan cultivos de sepas no tóxicas como
suplementos dietarios (17, 18, 19).

Género Dolichospermum (ex Anabaena) (Ralfs ex Born. et Flah.) Wacklin, Hoffmann & Komárek

Tricomas solitarios o agrupados en clusters e incluso formando matas; más o menos curvados, hasta
flexuosos y/o espiralados; isopolares, no atenuados o ligeramente atenuados hacia los extremos; células
redondeadas o redondeado-cónicas, con o sin aerotopos. Con estructuras celulares diferenciadas a partir
de células vegetativas, heterocistos y acinetos, intercalares. Planctónicas, suelen formar floraciones
evidentes como manchas de pintura y como espumas (65).

En Argentina, especies de este género fueron citadas en las provincias de Buenos Aires, Córdoba,
Corrientes, Entre Ríos, Misiones, Neuquén, Río Negro, Salta, San Luis y Santa Cruz (32, 59, 60).

Las toxinas descriptas para los taxa pertenecientes al género Dolichospermum son péptidos
(microcystinas) y alcaloides. Entre los alcaloides con propiedades neurotóxicas se encuentran los más
potentes, tales como anatoxinas a, anatoxinas a(s) y saxitoxinas. Las especies citadas como toxígenas
son: D. affinis; D. circinalis; D. flos-aquae; D. lemmermannii; D. planctonicum; D. spiroides; D. spiroides
var. contracta (8, 41, 32, 61).

[ 34 ] MINISTERIO DE SALUD DE LA NACIÓN - DEPARTAMENTO DE SALUD AMBIENTAL

Género Nodularia Mertens

Filamentos libres, largos, uniseriados. Tricomas cons-

trictos, a nivel de los tabiques. Vaina hialina, tenue e
incolora. Células discordes más o menos infladas.
Heterocistos intercalares, discoides, algo más anchos
que las células vegetativas. Acinetos globosos, subglo-
bosos o disciformes, intercalares, de mayor tamaño
que los heterocistos, comúnmente dispuestos en
series, contiguos o no al heterocisto. Planctónicas (66).

En Argentina, especies de este género fueron citadas

en las provincias de Buenos Aires, Río Negro y en las
Islas Malvinas (32, 59, 60).

Especies mencionadas como toxígenas: N. spumigena Fig. 11: N. spumigena

(8, 41, 61). Este organismo es “famoso” en sentido
toxicológico ya que la primera referencia de muerte
de animales asociada a la presencia de Cyanobacteria, menciona a esta especie como responsable del
suceso (38).

La principal toxina descripta para los taxa pertenecientes al género es la hepatotoxina nodularina (8, 41, 61).

Género Nostoc Vaucher

Fig. 12a: N. commune (colonia joven) Fig. 12b: N. commune (detalle tricomas)

Talos gelatinosos, mucilaginosos o coriáceos; globosos (hueco o compacto), foliosos, filiformes o lobula-
dos; generalmente macroscópicos. Peridermo más o menos denso y rígido. Tricomas, generalmente
numerosos, uniseriados, entrelazados o dispuestos radialmente. Vaina individual de los tricomas difluente
o visibles, incoloras o coloreadas. Células esféricas o subesféricas hasta cilíndricas. Heterocistos globosos,
intercalares. Acinetos esféricos u oblongos hasta cilíndricos, solitarios o en series, cercanos o alejados al
heterocisto. Acuáticos, subaéreos o terrestres; fijos o libres (66).

En Argentina, especies de este género fueron citadas en Antártida y en las provincias de Buenos Aires,
Córdoba, Entre Ríos, Jujuy, Mendoza, Neuquen, Río Negro, Salta, Santa Cruz, Santiago del Estero y Tierra

CIANOBACTERIAS COMO DETERMINANTES AMBIENTALES DE LA SALUD [ 35 ]

del Fuego (32, 59, 60). Las especies toxígenas de este género son: N. linkia; N. aff. minutum; N. paludosum;
N. rivulare (41, 61, 62).

Las toxinas descriptas para los taxa pertenecientes a este género son microcystinas, péptidos y alcaloides.
Entre los alcaloides con propiedades neurotóxicas se encuentran la anatoxina a, anatoxina a(s) y
saxitoxinas (8, 27, 41, 61).

Género Cylindrospermopsis Seenayya et Subba Raju

Fig. 13a: C. raciborskii Fig. 13b: C. raciborskii, detalle

Tricomas solitarios, rectos o ligeramente espira-

lados, que se atenúan hacia ambos extremos;
células cilíndricas, constrictas o no a nivel de los
tabiques, con o sin aerotopos. Heterocistos cónico-
redondeados, situados en los extremos de los
tricomas y acinetos, únicos o en series, intercala-
res. Planctónicas (67).

En Argentina, esta especie fue citada para las

Fig. 13c: C. raciborskii provincias de Chaco, Corrientes y Córdoba. (32,
46, Dagga y Pieroto, com. pers.).

Especies mencionadas como toxígenas: C. raciborskii (8, 41, 61, 68).

Las toxinas descriptas para el género son: cylindrospermopsina (61, 42, 69) y saxitoxinas paralizantes (70).

Género Rhaphidiopsis Fritsch

Tricomas solitarios, rectos, curvos hasta ligeramente espiralados,

que se atenúan hacia ambos extremos; células cilíndricas,
constrictas o no a nivel de los tabiques, con o sin vesículas gaseo-
sas. Heterocistos ausentes y acinetos oblongos, únicos o en series,
intercalares. Planctónicas.

Fig. 14a: R. curvata

[ 36 ] MINISTERIO DE SALUD DE LA NACIÓN - DEPARTAMENTO DE SALUD AMBIENTAL

En Argentina, especies de este género fueron citadas en las provincias
de Buenos Aires y Chaco (46, 71).

Especies mencionadas como toxígenas: R. curvata y R. mediterranea.

Las toxinas descriptas para los taxa pertenecientes al género son

hepatotoxinas (72, 73, 74) y toxinas paralizantes (75).

Fig. 14b: R. mediterranea

Referencias

1. Papineau D, Walker JJ, Mojzsis SJ, Pace NR. Composition and structure of microbial communities from
stromatolites of hamelin pool in shark bay, western australia. Appl. Environ. Microbiol. 2005; 71 (8):
4822–32.
2. Graham LE, Wilcox LW. Cyanobacteria (Chloroxybacteria). En: Gram LE, Wilcox LW, editores. Algae.
Upper Saddle River, New Jersey: Prentice Hall; 2000.p. 97-131.
3. Anagnostidis K, Komárek J. 1985. Modern approach to the classification system of cyanophytes. 1-
Introduction. Arch. Hydrobiol. Suppl. 1985; 71 1-2 (Algological Studies 38-39): 291-302.
4. Fogg GE, Stewart WDP, Fay P, Walsby AE. The blue-green algae. London & New York: Academic press; 1973.
5. Komárek J, Anagnostidis K. Cyanoprokaryota 1: Chroococcales. En: Ettl H, Gartner HG, HeynGig H,
Mollenhauer D, editores. Süsswasserflora von mitteleuropa. Heidelberg & Berlín: Spektrum Akademischer
Verlag; 1998.
6. Komárek J. Cyanobacterial Taxonomy: Current Problems and Prospects for the Integration of Traditional
and Molecular Approaches. Algae. 2006; 21 (4): 349-75.
7. Oliver RL, Gant GG. Freshwater blooms. En: BA W, M P, editores. The ecology of cyanobacteria. The
Netherlands: Kluwer Acad. Publishers; 2000. p. 149-94.
8. Sivonen K, Jones G. Cyanobacterial toxins. En: Chorus I, Bartram J, editores. Toxic cyanobacteria in
water: a guide to their public health consequences, monitoring and management. London: St Edmundsbury
Press; 1999. p. 41-112.
9. Smith L, Boyer G, Zimba PV. A review of cyanobacterial odorous and bioactive metabolites: Impacts and
management alternatives in aquaculture. Aquaculture. 2008: 280: 5–20.
10. Carmichael WW. A world overview –one-hundredtwenty-seven years of research on toxic cyanobacteria –
where do we go from here? En: Kenneth H, Hudnell H, editores. Cyanobacterial harmful algal blooms: state
of the science and research needs. New York: Springer Science + Business Media; 2008. p. 105-26.
11. Rosales-Loaiza N, Guevara M, Lodeiros C, Morales E. Crecimiento y producción de metabolitos de la
cianobacteria marina Synechococcus sp. (Chroococcales) en función de la irradiancia. Rev. Biol. Trop.
2008; 56 (2): 421-9.
12. Torres-Ariño A. Uso de cianobacterias en la producción de antibióticos. Ciencia y Mar. 2004; 43-52.
13. Basurto Peña F. El tecuitatl o espirulina (Arthrospira maxima Setchell & Gardner): alimento prehispánico
con potencial a futuro. En: Arenas PM, editor. Etnoficología aplicada: estudio de casos en relación a la salud
y la alimentación en ambientes rurales y urbanos. San Salvador de Jujuy: Cyted – Programa
Iberoamericano de Ciencia y Tecnología para el Desarrollo; 2009. p. 43-68.
14. Arenas PM. Algas empleadas en la elaboración de suplementos dietéticos: abordaje etnobotánico en
algunas áreas urbanas de argentina. En: Arenas PM, editor. Etnoficología aplicada: estudio de casos en
relación a la salud y la alimentación en ambientes rurales y urbanos. San Salvador de Jujuy: Cyted –
Programa Iberoamericano de Ciencia y Tecnología para el Desarrollo; 2009. p. 69-159.

CIANOBACTERIAS COMO DETERMINANTES AMBIENTALES DE LA SALUD [ 37 ]

15. Garbisu C, Blanco A, Alkorta I, Llama MJ, Serra JL. Biotecnología con cianobacterias. Investigación y
Ciencia. 1999; 64- 71.
16. Potts M. Nostoc. En: Whitton B, Potts M, editors. The ecology of Cyanobacteria. Their diversity in time
and space. The Netherlands: Kluwer Academic Publishers; 2000.p. 465-504.
17. Carmichael WW, Falconer IR. Diseases related to freshwater blue-green algal toxins, and control measures.
En: Falconer IR, editor. Algal toxins in seafood and drinking water. London: Academic Press; 1993. p. 187-209.
18. Carmichael WW. The toxins of cyanobacteria. Sci Am.1994; 270 (1): 78-86.
19. Arenas PM. Relevamiento etnofarmacológico, análisis micrográfico y potenciales efectos fisiológicos de
suplementos dietéticos conteniendo algas en su composición [tesis]. La Plata: Universidad Nacional de La
Plata; 2004.
20. Garibay Hernández A, Vázquez-Duhalt R, Sánchez Saavedra M, Serrano Carreón L, Martínez Jiménez
A. Biodiesel a Partir de Microalgas. BioTecnología. 2009; 13 (3): 38-61.
21. Bartram J, Carmichael WW, Chorus I, Jones G, Skulberg OM. Introduction. En: Chorus I, Bartram J,
editores. Toxic cyanobacteria in water: a guide to their public health consequences, monitoring and
management. London: St Edmundsbury Press; 1999. p. 12-24.
22. Meichtry de Zaburlín M, Martens IS, Llano V. Cyanobacteria planctónicas: su impacto en ambientes
acuáticos continentales. Descripción de los géneros más frecuentes. En: Giannuzzi L, editora.
Cianobacterias y cianotoxinas: identificación, toxicología, monitoreo y evaluación de riesgo. Corrientes:
Moglia Impresiones; 2009. p. 17-36.
23. Roelke D, Buyukates Y. The diversity of Harmful Algal Bloom-triggering mechanisms and the complexity
of bloom iniciation. Human and Ecological Risk Assessment. 2001; 7 (5): 1347-62.
24. Sellner KG, Doucette GJ, Kirkpatrick GJ. Harmful algal blooms: causes, impacts and detection. J Ind
Microbiol Biotechnol.2003; 30: 383–406.
25. Chorus I, Bartram J, editores. Toxic cyanobacteria in water: a guide to their public health consequences,
monitoring, and management. London: E&FN Spon; 1999.
26. Kaebernick M, Neilan BA. Ecological and molecular investigations of cyanotoxin production. FEMS
Microb Ecol. 2001; 35: 1–9.
27. Aubriot L, Bonilla S, Kruk C. Cianobacterias planctónicas. Factores que regulan su crecimiento. En:
Bonilla S, editora. Cianobacterias planctónicas del Uruguay; manual para la identificación y medidas de
gestión. Documento técnico PHI-LAC, n° 16; 2009. p. 5-11.
28. Vela L, Sevilla E, Martín B, Pellicer S, Bes MT, Fillat MF, et al. Las microcistinas. Rev. Real Academia
de Ciencias. Zaragoza. 2007; 62: 135–46.
29. Hudnell HK, Dortch Q. A synopsis of research needs identified at the interagency, international
symposium on cyanobacterial harmful algal blooms (isoc-hab). En: Kenneth H, Hudnell H, editores.
Cyanobacterial harmful algal blooms: state of the science and research needs. New York: Springer Science -
Business Media; 2008. p. 17-44.
30. Reynolds CS. Nutrients. En: Reynolds CS, editor. Ecology of freshwater phytoplancton. Cambridge &
New York: Cambridge University Press; 1984. p. 157-83.
31. Conde D. Eutrofización, cambio climático y cianobacterias. En: Bonilla S, editora. Cianobacterias
planctónicas del Uruguay; manual para la identificación y medidas de gestión. Documento técnico PHI-LAC,
n° 16; 2009. p. 12-5.
32. Echenique RO, Aguilera A. Cyanobacteria toxígenas: aspectos generales para su identificación
taxonómica. En: Giannuzzi L, editora. Cianobacterias y cianotoxinas: identificación, toxicología, monitoreo
y evaluación de riesgo. Corrientes: Moglia Impresiones; 2009. p. 37-51.
33. Echenique R, Giannuzzi L, Ferrari L. Drinking water: problems related to water supply in bahía blanca,
Argentina. Acta toxicol. Argent. 2006: 14 (2): 2-9.
34. Perovich G, Dortch Q, Goodrich J, Berger PS, Brooks J, Evens TJ, et al. Causes, prevention, and
mitigation. En: Kenneth H, Hudnell H, editores. Cyanobacterial harmful algal blooms: state of the science
and research needs. New York: Springer Science - Business Media; 2008. p.p 185-216.
35. Rahman AKM, Al Bakri MD, Ford P, Church T. Limnological characteristics, eutrophication and
cyanobacterial blooms in an inland reservoir, australia. Lakes Reserv.: Res. Manage. 2005; 10: 211–20.

[ 38 ] MINISTERIO DE SALUD DE LA NACIÓN - DEPARTAMENTO DE SALUD AMBIENTAL

36. Visser PM, Ibelings BW, Mur LR, Walsby AE. The ecophysiology of the harmful cyanobacterium
Microcystis. Features explaining its success and measures for its control. En: Huisman J, Matthijs H, Visser
PM, editores. Harmful cyanobacteria. The Netherlands: Springer; 2005. p. 109-42.
37. Wolk CP. Heterocyst formation in Anabaena. En: Brun, YV, Shimkets LJ, editores. Prokaryotic
Development. Washington, DC: American Society for Microbiology; 2000. p. 83–104.
38. Francis G. Poisonous australian lake. Nature. 1878; 444 (18): 11-2.
39. Carmichael WW. Liver failure and human deaths at a haemodialysis centre in Brazil: microcystins as a
major contributing factor. Harm. Alg. News. 1996; 15: 11.
40. Jochimsen M, Carmichel WW, Cardo DMANJ, Cookson ST, Holmes CEM, Antunes BC, et al. Liver
failure and death after exposure to microcystin at a hemodialysis center in Brazil. N. Engl. J. Med. 1998;
338: 873-78.
41. Falconer IR. Algal toxins and human health. En: Hrubec J, editor. The handbook of environmental
chemistry. Vol.5. Part C. Quality and treatment of drinking water II. Berlin & Heidelberg: Springer-Verlag;
1998. p. 53-82.
42. Kuiper-Goodman T. Human health aspects. En: Chorus I, Bartram J, editores. Toxic cyanobacteria in
water: a guide to their public health consequences, monitoring and management. London: St. Edmundsbury
press; 1999. p.113-53.
43. Mullor JB. Algas tóxicas. Su estudio. Revista del colegio de doctores en bioquímica y farmacia.1945;
1(2): 66-76.
44. Ringuelet RA, Olivier SR, Guarrera SA, Aramburu RH. Observaciones sobre antoplancton y mortandad
de peces en la laguna del monte (Buenos Aires, República Argentina). Notas Mus. La Plata (zool. 159).
1955; 18: 71-80.
45. Azevedo S. South and Central America: toxic cyanobacterial. En: Codd GA, Azevedo SMFO, Bagchi
SN, Burch, Carmichael WW, Harding WR, Kaya K Utkilen HC, editores. Cyanonet. A global network for
cyanobacterial bloom and toxin risk management. Initial situation assessment and recommendations.
Technical documents in Hydrology PHI-VI. 2005. p. 115-26.
46. Otaño S. Saxitoxins in Argentinian inland waters. Harm. Alg. News. 2009; 39: 19.
47. Margaría C, Lanteri AA. Caracteres taxonómicos. En: Lanteri AA, Cigliano MM, editoras. Sistemática
biológica: fundamentos teóricos y ejercitaciones. La Plata: Editorial de la Universidad de La Plata; 2004.
p. 49-65.
48. Komárek J, Anagnostidis K. Modern approach to the classification system of cyanophytes. 2-
Chroococcales. Arch. Hydrobiol. 1986; 73 (Algological Studies 43): 157-226.
49. Queiroz K. A Unified Concept of Species and Its Consequences for the Future of Taxonomy.
Proceedings of the Biodiversity past, present, and future and the future of taxonomy Symposia. Proceedings
of the California Academy of Sciences. 2003; 56 (I Suppl 18); 196–215.
50. Stanier RV, Sistrom RW, Hansen TA, Whitton BA, Castenholz RW, Kondratieva N, Eimhjellen KE,
Whittenbury R, Gherna RI, Truper HG. Proposal to place the nomenclature of cyanobacteria (blue-green
algae) under the rules of the International Code of Nomenclature of Bacteria. International Journal of
Systematic Bacteriology. 1978, 28:335-6.
51. Lewin RA. Naming the blue-greens. Nature. 1976, 259:360.
52. Bold HC, Wynne MJ. Divisions Cyanophyta and Prochorophyta. En: Bold HC, Wynne MJ, editores.
Introduction to the algae. Englewood Cliffs, Ney Jersey: Prentice-Hall, Inc; 1985. p. 34-69.
53. Ruibal Conti AL, Ruiz M, Otaño S. Enfoques para la evaluación del riesgo de cianobacterias. En:
Giannuzzi L, editora. Cianobacterias y cianotoxinas: identificación, toxicología, monitoreo y evaluación de
riesgo. Corrientes: Moglia Impresiones; 2009. p. 159-91.
54. Andrinolo D, Echenique RO, Sedan D. Toma de muestra de agua en diferentes ambientes para
determinaciones de algas y toxinas. Procedimientos analíticos. Métodos de detección de cianotoxinas. En:
Giannuzzi L, editora. Cianobacterias y cianotoxinas: identificación, toxicología, monitoreo y evaluación de
riesgo. Corrientes: Moglia Impresiones; 2009. p.117-50.
55. Komárek J, Anagnostidis K. Cyanoprokaryota 2: Oscillatoriales. En: Budel B, Krienitz L, Gartner G, Schagerl
M, editores. Süsswasserflora von Mitteleuropa, Heidelberg & Berlín: Spektrum Akademischer Verlag; 2005.

CIANOBACTERIAS COMO DETERMINANTES AMBIENTALES DE LA SALUD [ 39 ]

56. Anagnostidis K, Komárek J. Modern approach to the classification system of Cyanophytes. 3-
Oscillatoriales. Arch. Hydrobiol Suppl. 1988; 80 1-4 (Algological Studies 50-53): 327-472.
57. Anagnostidis K, Komárek J. Modern approach to the classification system of cyanophytes. 4-
Nostocales. Arch. Hydrobiol. Suppl. 1989; 82 (Algological Studies 56): 247-345.
58. Hoffmann L, Komarek J, Kastovsky J. System of cyanoprokaryotes (cyanobacteria): State in 2004.
Algological Studies. 2005; 117: 95-115.
59. Guarrera SA, Kühnemann O. Catálogo de las Chlorophyta y Cyanophyta de agua dulce de la República
Argentina. Lilloa. 1949; 19: 219-318.
60. Tell G. Catálogo de las algas de agua dulce de la República Argentina. Bibliotheca phycologica band
70. J. Cramer: Vaduz; 1985.
61. Skulberg OM, Carmichael WW, Codd GA, Skulberg RR. Taxonomy of toxic cyanophyceae
(Cyanobacteria). En: Falconer IR. Algal toxins in seafood and drinking water. San Diego: Academic Press;
1993. p. 145-164.
62. De León L. Floraciones de cianobacterias en aguas continentales del Uruguay: causas y
consecuencias. En: Domínguez A, Prieto RG, editores. Perfil ambiental del Uruguay. Montevideo: Nordan-
Comunidad; 2002. p. 28-37.
63. Lanaras S, Tsitsamis, Chlichlia C, Cook CM, Toxic cyanobacteria in Greek freshwaters. Journal of
Applied Phicology. 1989; 1:67-73.
64 Mohamed ZA, Al Shehri AM. Microcystin-producing blooms of Anabaenopsis arnoldi in a potable
mountain lake in Saudi Arabia. Fems Microbiol Ecol. 2009; 69:98-105.
65. Wacklin P, Hoffmann L, Komárek J. 2009. Nomenclatural validation of the genetically revised
cyanobacterial genus Dolichospermum (Ralfs ex Bornet et Flahault) comb. nova. Fottea. 2009; 9 (1): 59–64.
66. Guarrera SA, Echenique RO. Cyanophyta, Hormogonophycydeae. En: Guarrera SA, Gamundi De
Amos I, Matteri CM, editores. Flora criptogámica de Tierra Del Fuego, tomo 1 (2). Buenos Aires. 1981.
67. Horecká M, Komárek J. Taxonomic position of three planktic blue-green algae from the genera
Aphanizomenon and Cylindrospermopsis. Preslia. 1979; 51: 289-312.
68. Vidal LK, Carla L, Aubriot C, Piccini A, Fabre A, Bonilla S. Floraciones de la especie invasora
Cylindrospermopsis raciborskii en Uruguay. En: Bonilla S, editora. Cianobacterias planctónicas del Uruguay;
manual para la identificación y medidas de gestión. Documento técnico PHI-LAC, n° 16; 2009. p. 81-2.
69. Hawkins PR, Runnegar MTC, Jackson ARB, Falconer I. Severe hepatotoxicity caused by the tropical
cyanobacterium (blue-green alga) Cylindrospermopsis raciborskii (Woloszynska) Seenaya and Subba Raju
isolated from a domestic water supply reservoir. Appl. Environ. Microbiol. 1985; 50 (5): 1292_95.
70. Lagos N, Onodera H, Zagatto PA, Andrinolo D, Azevedo SMFO, Oshima Y. The first evidence of paralytic
shellfish toxins in the freshwater cyanobacterium Cylindrospermopsis raciborskii isolated from Brazil. Toxicon.
1999; 37: 1359-73.
71. Guarrera SA, Cabrera SM, López F, Tell G. Fitoplancton de las aguas superficiales de la Provincia de
Buenos Aires. I. Area de la Pampa Deprimida. Rev. Mus. La Plata (Nueva Serie) Bot. 1968; 10 (49): 223-331.
72. Metcalf JS, Beattie KA, Saker ML, Codd GA. Effects of organic solvents on the high performance liquid
chromatographic analysis of the cyanobacterial toxin cylindrospermopsin and its recovery from
environmental eutrophic waters by solid phase extraction. FEMS Microbiol. Lett.. 2002; 216: 159-64.
73. Metcalf JS, Barakate JS, Codd GA. Inhibition of plant protein synthesis by the cyanobacterial
hepatotoxin, cylindrospermopsin. FEMS Microbiol. Lett. 2004; 235: 125–9.
74. Li R, Wilhelm SW, Charmichael WW, Watanabe MM. Poliphasic characterization of water Bloom forming
Rhaphidiopsis spacies (cyanobacteria) from central China. Harm. Alg. 2008; 7: 146-53.
75. Namikoshi M, Mukarami T, Watanabe T, Oda T, Yamada J, Tsujimura S, et al. Simultaneous production
of homoanatoxin-a, anatoxin-a, and a new non toxic 4-hydroxyhomoanatoxin-a by the cyanobacterium
Rhaphidiopsis mediterranea Skuja. Toxicon. 2003; 42 (5): 533-8.

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