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Aves como indicadoras ecológicas de etapas sucesionales en un

bosque secundario, Antioquia, Colombia

Article in Revista de Biologia Tropical · January 2020

DOI: 10.15517/rbt.v68i1.34913

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2 authors:

David Salas Néstor JAVIER Mancera-Rodríguez

National University of Colombia National University of Colombia
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 Aves como indicadoras ecológicas de etapas sucesionales
en un bosque secundario, Antioquia, Colombia
Ángel David Salas Correa1 & Néstor Javier Mancera-Rodríguez2*
1. Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín, Postgrado en Bosques y Conservación Ambiental, Grupo
Ecología y Conservación de Fauna Silvestre, Calle 59A No. 63-20, Medellín, Colombia; [email protected]
2. Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín. Departamento de Ciencias Forestales, Grupo Ecología y
Conservación de Fauna Silvestre, Carrera 65 Nro. 59A - 110. Bloque 20 oficina 211, Medellín, Colombia;
[email protected]
* Correspondencia

Recibido 18-XII-2018. Corregido 31-VII-2019. Aceptado 20-XI-2019.

ABSTRACT. Birds as ecological indicators of successional stages in a secondary forest, Antioquia,

Colombia. Recovering areas from disturbance, after agriculture and livestock activities, increases secondary
forests extension, which might change the quantity and quality of available habitat for birds. The Index of Biotic
Integrity (IBI) compare the structure, composition and function of bird assemblages in secondary regeneration
forest, from early succession to mature forest, to evaluate the ecological condition. Thus, the ecological condi-
tion along four stages of secondary forest in Antioquia, Colombia were studied using the IBI. This index was
compared with richness and Shannon’s diversity Index of the same bird assemblages. Five field surveys were
conducted between June 2016 and February 2017, using fixed-radius point counts. In total 9 516 individuals,
from 187 bird species, belonging to 42 families and 15 orders were recorded. Habitat of occurrence, forag-
ing guild and potential indicators groups were established for every species. Species richness and Punctual
Abundance Index (PAI) of all categories were defined as candidate metrics, and after evaluating a total of 34
metrics, 13 were selected for further analysis. Metrics that were positively correlated with successional forest
gradient, from highest to lowest disturbance, were: species richness of forest interior insectivorous, abundance
of exclusively forest species, abundance of forest interior and edge species, abundance of endemic species and
abundance of threatened species. Metrics that were negatively correlated with successional forest gradient, from
highest to lowest disturbance, were: abundance of species from open areas, abundance of open areas and edge
species, abundance of frugivorous, abundance of granivorous, abundance of omnivorous, abundance of insec-
tivorous, abundance of scavengers and abundance of migratory species. IBI showed a positive significant linear
correlation with the gradient of secondary forest regeneration, from early to mature forest, while Shannon´s
diversity Index and species richness showed a negative significant linear correlation. So that, in this particular
case, IBI proved to be better indicator that the classical measures for assessing and interpreting ecological and
environmental condition along the secondary forest succession evaluated.

Key words: foraging guild, multimetric indices, ecological indicators, tropical rainforest.

Salas Correa, A.D. & Mancera-Rodríguez, N.J. (2020). Aves como indicadoras ecológicas de
etapas sucesionales en un bosque secundario, Antioquia, Colombia. Revista de Biología
Tropical, 68(1), 23-39.

En las últimas décadas, las actividades ecosistemas en los bosques del Neotrópico,
humanas como la agricultura y la ganadería deteriorando su calidad ecológica. Sin embar-
han modificado drásticamente la composición, go, el abandono de estas actividades, y la recu-
estructura y función de la mayor parte de los peración de estas áreas para la restauración o

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regeneración natural permite que se presenten la calidad y estructura de un ecosistema terres-
cambios en la estructura y composición de la tre (O’Connell et al., 2000; Bryce et al., 2002;
vegetación con el avance de la sucesión de Sekercioglu et al., 2002; Chambers, 2008;
edades tempranas a maduras (Chazdon, 2014) Alexandrino et al., 2017). En este sentido, se
y se generen cambios en la cantidad y calidad entiende que los ambientes menos degradados
del hábitat que inciden en la organización de mantendrían especies y gremios muy sensibles
grupos taxonómicos y funcionales del ensam- a la perturbación antrópica, mientras que los
blaje de aves (Santamaría-Rivero, Leyequién, más alterados tendrían mayores abundancias
Hernández-Stefanoni, & Wood, 2016). de especies y gremios considerados poco sen-
Los índices de calidad biótica ayudan a sibles a la perturbación humana o generalistas
evaluar y tomar medidas de los impactos que (O’Connell et al., 2000). Por lo tanto, las aves,
han alterado la integridad de los ecosistemas. pueden utilizarse para evaluar la calidad eco-
En particular, el índice de integridad biótica lógica de fragmentos de bosque en proceso de
(IIB), compara la estructura, composición y regeneración secundaria, donde gradualmente
función de una comunidad biológica, de un aumenta la riqueza, abundancia, y composición
ecosistema o una zona determinada, con el de especies que cumplen importantes funciones
grado de disturbio (Karr, Fausch, Angermeier, en estos ecosistemas (Guariguata & Ostertag,
Yant, & Schlosser, 1986; O’Connell, Jackson, 2001; Chazdon, 2014; Letcher, et al., 2015;
& Brooks, 2000; Bryce, Hughes, & Kaufmann, Norden, et al., 2015). El conocimiento existen-
2002; Glennon & Porter, 2005; Bryce, 2006; te y la comprensión de las comunidades de aves
Alexandrino et al., 2017). Este índice fue utili- proporciona una guía para la selección de posi-
zado por primera vez para evaluar ecosistemas bles métricas biológicas para evaluar la calidad
acuáticos para los ensamblajes de peces por ecológica de los fragmentos de bosque húmedo
Karr (1981) con base en múltiples métricas de tropical (O’Connell et al., 2000; Bryce et al.,
las comunidades biológicas locales, su historia 2002; Glennon & Porter, 2005; Bryce, 2006).
de vida y sus atributos ecológicos, comparan- En Colombia, los bosques siguen siendo
do con sitios de referencia de mayor calidad degradados por la fragmentación de los eco-
ambiental (Karr et al., 1986; Karr & Chu, 1999; sistemas, principalmente por actividades gana-
Bryce, 2006). deras y agrícolas y la expansión demográfica,
El IIB ha sido modificado para evaluar determinando un paisaje dominante de frag-
ecosistemas terrestres, y a través del ensambla- mentos en forma de islas (Murcia, Kattan, &
je de aves y sus métricas biológicas se puede Andrade-Pérez, 2013) y un mosaico de bosques
determinar la calidad de hábitat y la estructura en diferentes estados sucesionales. Por lo ante-
de bosques en regeneración secundaria de una rior, y teniendo en cuenta que los bosques tro-
manera ágil y rápida (O’Connell et al., 2000; picales secundarios desempeñan un importante
Bryce et al., 2002). El IIB basado en aves ha papel en la conservación de la biodiversidad,
sido utilizado con éxito en bosques interve- este estudio tiene como objetivos: (i) evaluar
nidos y corredores ribereños (Bradford et al., la integridad ecológica a través del índice de
1998; O’Connell et al., 2000; Bryce et al., integridad biótica (IIB) en un gradiente de dis-
2002; Glennon & Porter, 2005; Bryce, 2006; turbio antrópico, en cuatro diferentes estadios
Alexandrino et al., 2017) y adaptados a múl- de sucesión secundaria en la Reserva Natural
tiples parámetros de la estructura del hábitat Hacienda San Pedro, ubicada en el Municipio
(Wilson & Bayley, 2012). Maceo, Departamento de Antioquia, Colombia
Los ensamblajes de aves y sus grupos y (ii) comparar la respuesta del IIB con los
funcionales y taxonómicos, responden como valores de los índices de Riqueza de especies
indicadores biológicos, ya que muchas especies e Índice de Shannon calculados en estos mis-
son sensibles a cambios ambientales, por lo que mos cuatro estadios de sucesión secundaria.
resultan apropiados para evaluar los cambios en Se plantea como hipótesis de investigación

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que el IIB tendrá una correlación positiva con del bosque secundario establecidos por Salas-
el gradiente de regeneración secundaria del Correa y Mancera-Rodríguez (2018): SS1:
bosque con menores valores en los estadios de sucesión en edad de 0-5 años, con área de 30
sucesión temprana y mayores valores en los de ha., caracterizada por la presencia de pastos,
sucesión avanzada, donde es menor la pertur- escasa vegetación arbórea y donde anterior-
bación antrópica lo que permite la presencia mente predominó la actividad ganadera; SS2:
de especies de aves más sensibles a la pérdida sucesión en edad de 10-13 años, con área de
y deterioro de hábitat, indicando una mejor 50 ha., presenta vegetación arbórea, helechos
condición ecológica. A diferencia de los índices y especies heliófilas de rápido crecimiento,
de Riqueza de especies e Índice de Shannon anteriormente el área fue usada para activida-
que destacan solamente el número de especies des agrícolas; SS3: sucesión con edad de 18-20
presentes y/o su relación con la abundancia años, con área de 40 ha., presenta algunos árbo-
de individuos en la comunidad, el IIB permite les de altura mayor a 30 m., epífitas y especies
identificar métricas que evalúan rasgos funcio- tolerantes a la sombra, y anteriormente el área
nales de importancia para la comunidad y rela- fue utilizada en actividades ganaderas; SS4:
cionarlas con el grado de disturbio para evaluar sucesión avanzada con edad mayor a 50 años,
la condición ecológica de un ecosistema. Este
con área de 180 ha presenta grandes árboles,
estudio basado en el IIB de un ensamblaje de
además de epifitas y bromelias, anteriormente
aves podría ser considerado como un modelo
el área fue sometida a extracción de árboles en
de evaluación de calidad ecológica para la con-
forma selectiva.
servación de áreas en proceso de regeneración
natural o de restauración en los Andes colom-
Muestreo de aves: Se realizaron cinco
bianos y ser usado como referencia en zonas
que han sufrido alto disturbio antrópico por muestreos de cuatro días consecutivos cada
actividades como la ganadería o la agricultura uno, entre junio 2016 y febrero 2017, con una
y que pueden ser destinadas a conservación. frecuencia de muestreo bimestral. Para los
cinco muestreos, en cada uno de los cuatro
estadios sucesionales se establecieron cuatro
MATERIALES Y MÉTODOS puntos fijos de conteo de aves con radio de 15
m y separados 200 m uno de otro, ubicándolos
Área de estudio: La Reserva Natural
al interior para evitar los efectos de borde entre
Hacienda San Pedro se encuentra ubicada
sucesiones. En cada punto se registraron cuatro
en el noroccidente de la cordillera Central
colombiana (6°27’35.0” N & 74° 47’15.0” W), veces al día, durante 20 minutos, los registros
cuenca media del Río Magdalena, en el muni- visuales de las especies observadas y sus abun-
cipio de Maceo, departamento de Antioquia, dancias mediante la metodología de puntos
Colombia. Esta reserva se encuentra en zona fijos de conteo con el uso de binoculares entre
de Bosque Húmedo Premontano (bh-PM) y las 6:00 a 10:00 h y las 14:00 a 18:00 h. El
Bosque Húmedo Tropical (bh-T), en un rango esfuerzo de muestreo total fue de 21.3 horas/
altitudinal 800 a 1 100 m.s.n.m. (Salas-Correa estadio/muestreo. Se identificaron las espe-
& Mancera-Rodríguez, 2018). La reserva tiene cies de aves en campo con las guías de Hilty
una extensión de 300 hectáreas, con predo- y Brown (1986), Restall, Rodner y Lentino
minio de bosque secundario en regeneración (2007) y la lista de especies se ordenó taxo-
natural. Tiene una temperatura media de 23.8 nómicamente de acuerdo al Comité de Clasi-
°C, una humedad relativa del 87 % y una pre- ficación de Suramérica -SACC (Remsen et al.,
cipitación media anual de 2 757 mm para la 2018). La metodología más detallada, así como
estación meteorológica Caracolí. la relación entre la diversidad taxonómica y
Para toda la reserva se evaluaron los funcional del ensamblaje de aves y la estruc-
cuatro estadios sucesionales de crecimiento tura de vegetación en los cuatro estadios de

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sucesión secundaria estudiados se presentaron de bosque (IB); especies asociadas a bordes
en Salas-Correa y Mancera-Rodríguez (2018). o zonas de transición a áreas abiertas (BO);
especies de áreas abiertas (AA), especies que
Desarrollo del índice de integridad bió- puede aparecer en áreas abiertas y bordes (AA-
tica basado en aves (IIB): El desarrollo de BO); especies observadas en bordes e interior
un IIB regional, depende de la identificación de bosque (BO-IB); y especies observadas en
de un gradiente de perturbación humana y la los tres hábitats (AA-BO-IB); (ii) los gremios
recolección de datos biológicos para cada sitio de forrajeo, se definieron teniendo en cuenta
(O’Connell, et al., 2000; Bryce et al., 2002). la dieta primaria de cada especie de ave y se
Para este estudio, el gradiente de perturbación clasificó en: frugívoros (FR), granívoros (GR),
fue dado por los cuatro estadios sucesionales nectarívoros (NE), carnívoros (CA), carroñe-
de regeneración definidos por Salas-Correa y ros (CR), omnívoros (OM), insectívoros (IN),
Mancera-Rodríguez (2018), en el que se rela- siguiendo la propuesta de las guías de Hilty y
cionaron indicadores ambientales que represen- Brown (1986) y Restall et al. (2007); y (iii) los
tan la historia de degradación y crecimiento de grupos de indicadores potenciales, correspon-
cada estadio sucesional del bosque secundario dieron a especies endémicas, que se definieron
estudiado como por ejemplo la edad media del de acuerdo con Chaparro-Herrera, Echeve-
bosque, y las variables estructurales de la vege- rry-Galvis, Cordoba-Cordoba y Sua-Becerra
tación en cada estadio como la altura promedio, (2013), especies migratorias, establecidas de
la altura máxima, el área basal, el número acuerdo con Naranjo, Amaya, Eusse-González
árboles por hectárea, el número de especies y y Cifuentes-Sarmiento (2012), especies amena-
el número de especies por m2, para definir un zadas, que se definieron mediante la categori-
intervalo de perturbación desde SS1 (mayor zación en riesgo de extinción de las listas rojas
afectación por presencia de pastos, escasa de la UICN, y especies insectívoras de interior
vegetación arbórea y predominio de actividad de bosque (IN-IB), que son especies considera-
ganadera) hasta el estadio SS4 (menor afec- das sensibles a la pérdida y fragmentación del
tación con grandes árboles y dosel cubierto, hábitat (Sekercioglu et al., 2002; Sekercioglu,
y bosque de más de 50 años de regeneración Daily, & Ehrlich, 2004).
natural) en el área estudiada. Por lo tanto, este Para las seis categorías de hábitat de pre-
rango representó un gradiente válido de distur- sencia, siete gremios de forrajeo y cuatro de
bios para los puntos de conteo de aves. grupos de indicadores potenciales, descritos
Debido a que la reserva Hacienda San anteriormente, se determinó la riqueza de espe-
Pedro se encuentra en una zona altamente cies y el Índice de abundancia puntual (IAP)
modificada por actividad ganadera y no existe (Bibby, Burgess, Hill, & Mustoe, 2000; Vie-
un bosque cercano en condición de hábitat lliard, Almeida, Anjos, & Silva, 2010) a partir
natural no intervenido, se optó por utilizar del conteo de cada punto de muestreo, y éstos
como referencia los mejores resultados que se se usaron como las 34 métricas candidatas
obtuvieron de cada métrica, enfoque que ha iniciales para el IIB (Tabla 1). Para determinar
sido utilizado ampliamente en otros estudios de el IAP se tuvo en cuenta el número total de
IIB (e.g., Karr et al., 1986; Bryce et al., 2002; conteos visuales para cada especie en cada
Bryce, 2006; Alexandrino et al., 2017). uno de los puntos de conteo, y se dividió por
Se identificaron las métricas del ensam- el número de muestreos hechos en cada punto,
blaje de aves, con base en los atributos de su obteniendo un número no dimensional que per-
historia natural que representan sus caracterís- mite comparaciones de especies entre sitios de
ticas funcionales, clasificando cada especie de muestra y/o períodos de tiempo (Vielliard et al.,
acuerdo con tres componentes: (i) El hábitat de 2010; Alexandrino et al., 2017). La abundancia
presencia, determinado por el hábitat en que relativa de cada grupo funcional de aves (métri-
cada especie fue observada: especies de interior cas candidatas) se obtuvo sumando el número

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 TABLA 1
Selección de métricas de aves para su inclusión en el Índice de integridad biótica (IIB) de acuerdo
a la metodología sugerida por Alexandrino et al. (2017)

TABLE 1
Selection of bird metrics for inclusion in the Index of Biotic Integrity (IBI) according to the methodology
suggested by Alexandrino et al. (2017)

Paso 1 Paso 2 Paso 3

Métricas candidatas Métricas
R2 (valor P) Relación Análisis de redundancia
seleccionadas
Riqueza de:
Hábitat de Interior de bosque (IB) 0.81 < 0.001 Positiva Redundante con IAP IB
presencia Borde (BO) 0.18 0.101 No
Áreas abiertas (AA) 0.90 < 0.001 Negativa Redundante con IAP AA
IB-BO 0.54 < 0.001 Positiva Redundante con IAP IB-BO
AA-BO 0.76 < 0.001 Negativa Redundante con IAP AA-BO
AA-BO-IB 0.33 0.019 No
Gremio de Frugívoros (FR) 0.31 0.024 No
forrajeo Nectarívoros (NE) 0.27 < 0.001 No
Granívoros (GR) 0.85 < 0.001 Negativa Redundante con IAP GR
Omnívoros (OM) 0.86 < 0.001 Negativa Redundante con IAP OM
Insectívoros (IN) 0.79 < 0.001 Negativa Redundante con IAP IN
Carnívoros (CA) 0.36 0.014 No
Carroñeros (CR) 0.41 0.007 No
Grupos de Spp. Endémicas 0.77 < 0.001 Positiva Redundante con IAP endémicas
indicadores Spp. Amenazadas 0.70 < 0.001 Positiva Redundante con IAP amenazadas
potenciales Spp. Migratorias 0.73 < 0.001 Negativa Redundante con IAP migratorias
Insectívoros de interior de bosque (IN-IB) 0.63 < 0.001 Positiva Si
Índice puntual de abundancia (IAP):
Hábitat de IB 0.58 < 0.001 Positiva Si
presencia BO 0.01 0.658 No
AA 0.80 < 0.001 Negativa Si
IB-BO 0.60 < 0.001 Positiva Si
AA-BO 0.58 < 0.001 Negativa Si
AA-BO-IB 0.25 0.046 No
Gremio de Frugívoros (FR) 0.79 < 0.001 Negativa Si
forrajeo Nectarívoros (NE) 0.01 0.880 No
Granívoros (GR) 0.74 < 0.001 Negativa Si
Omnívoros (OM) 0.63 < 0.001 Negativa Si
Insectívoros (IN) 0.88 < 0.001 Negativa Si
Carnívoros (CA) 0.23 0.059 No
Carroñeros (CR) 0.55 < 0.001 Negativa Si
Grupos de Spp. Endémicas 0.58 < 0.001 Positiva Si
Indicadores Spp. Amenazadas 0.50 < 0.001 Positiva Si
potenciales Spp. Migratorias 0.71 < 0.001 Negativa Si
Insectívoros de interior de bosque (IN-IB) 0.47 < 0.003 No

Paso 1: selección de 23 métricas candidatas que tenían una relación significativa con el rango de calidad de hábitat (R2 >
0.5 y P < 0.001). Paso 2: identificación de métricas redundantes. Paso 3: selección de métricas para su inclusión en el IBI.
Step 1: selection of 23 candidate metrics that had a significant relationship with the rank of habitat quality (R2 > 0.5 and P
< 0.001). Step 2: identification of redundant metrics. Step 3: selection of metrics for inclusion in the IBI

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de conteos visuales obtenido para cada especie total de especies y el índice de diversidad de
que pertenece al grupo, y luego se calculó el Shannon como variables dependientes, y los
IAP para el grupo respectivo. cuatro estadios sucesionales, que reflejan el
De las 34 métricas candidatas iniciales del gradiente de las perturbaciones humanas, como
ensamblaje de aves, se seleccionaron 13 métri- la variable independiente, y se estimó el valor
cas finales, siguiendo la metodología de tres R2. Estos análisis se realizaron con el programa
pasos propuesta por Alexandrino et al. (2017). R Studio 3.5.2. (RStudio, 2017).
En el paso 1 se seleccionaron 23 métricas can-
didatas que tenían una relación significativa
RESULTADOS
con el gradiente de mayor a menor perturba-
ción (R2 > 0.5 y P < 0.001), en el paso 2 se En total, se registraron 9 516 individuos de
identificaron las métricas redundantes y en el 187 especies de aves pertenecientes a 42 fami-
paso 3 se seleccionaron las 13 métricas finales lias y 15 órdenes y se definieron 34 diferentes
para su inclusión en el IBI (Tabla 1). métricas candidatas para evaluarlas en las cua-
Con las 13 métricas finales seleccionadas tro etapas de la sucesión secundaria de bosque
se construyó el IIB para cada uno de los cua- en la Reserva Hacienda San Pedro (Material
tro puntos de muestreo de los 4 estadios en Complementario) que se relacionaron con el
sucesión secundaria. Para cada métrica selec- gradiente de perturbaciones antrópicas, lo que
cionada se identificó su valor de referencia, permitió la selección de las 13 métricas finales
que fue el valor más alto observado entre para la construcción del IIB (Tabla 1).
las puntuaciones. Luego, cada valor métrico De estas 13 métricas seleccionadas, cinco
observado en cada recuento de puntos se divi- mostraron una relación positiva con el gradien-
dió con su valor de referencia y se multiplicó te de perturbación de SS1 (mayor perturba-
por 10 para obtener una escala de 0 (menor ción) a SS4 (menor perturbación y condición
puntuación) a 10 (mayor puntuación). Para las de referencia con bosque de más de 50 años
métricas que tuvieron una respuesta negativa de regeneración), mientras que ocho métricas
con el gradiente de perturbación humana, se mostraron una relación negativa (Tabla 1). Las
hizo el puntaje inverso al restar 10 del puntaje métricas de integridad biótica que se relacio-
obtenido para convertir el 10 en el peor puntaje naron positivamente con el gradiente de mayor
y el 0 en el mejor. De acuerdo con Alexandrino perturbación (SS1) a menor perturbación (SS4)
et al. (2017) se calculó el IIB para cada conteo fueron: riqueza de insectívoros de interior de
de puntos sumando cada métrica seleccionada bosque (Riqueza Insectívoros IN-IB: R2 0.63,
ponderada (valores de 0 a 10) y dividiendo P < 0.001), IAP de especies de Interior de
por los 13 indicadores válidos utilizados (e.g., Bosque (IAP IB: R2 0.58, P < 0.001), IAP de
Bryce et al., 2002; Bryce, 2006). Lo anterior, especies de interior y borde (IAP IB-BO: R2
dio el resultado final para el IIB con un interva- 0.60, P < 0.001), IAP de especies endémicas
lo de 0-10 y esta escala se ajustó en intervalos (IAP Spp. endémicas: R2 0.58, P < 0.001), IAP
de condición ecológica de acuerdo a la escala de especies amenazadas (IAP Spp. Amenaza-
propuesta por Rodríguez-Olarte, Amaro, Coro- das: R2 0.50, P < 0.001) (Tabla 1 y Material
nel y Taphorn (2006): excelente (> 8), Bueno Complementario).
(6-8), regular (4-6), malo (2-4) y pobre (< 2). Las métricas de integridad biótica que se
Con el fin de comparar la respuesta del relacionaron negativamente con el gradiente
IIB con los valores de los índices de Riqueza de mayor a menor perturbación fueron IAP de
de especies e Índice de Shannon (Magurran, especies de áreas abiertas (IAP AA: R2 0.80,
2004), calculados para cada punto de muestreo P < 0.001), IAP de especies de bordes y áreas
en estos mismos cuatro estadios de sucesión abiertas (IAP AA-BO: R2 0.58, P < 0.001), IAP
secundaria, se realizaron tres regresiones linea- de especies del gremio frugívoros (IAP FR: R2
les independientes entre el IIB final, la riqueza 0.79, P < 0.001), IAP de especies del gremio

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granívoros (IAP GR: R2 0.74, P < 0.001), IAP
de especies del gremio omnívoros (IAP OM:
R2 0.63, P < 0.001), IAP del gremio insectívo-
ros (IAP IN: R2 0.88, P < 0.001), IAP de espe-
cies del gremio carroñeros (IAP CR: R2 0.79, P
< 0.001) y el IAP de especies migratorias (IAP
Spp. Migratorias: R2 0.71, P < 0.001) (Tabla 1
y Material Complementario).
El IIB mostró que la integridad es mayor
en los estadios en sucesión secundaria avanza-
da SS3 y SS4, donde es menor la perturbación
antrópica, con un valor de IIB de 8.91 (D.E. =
0.55) y 8.20 (D.E. = 0.33), respectivamente,
reflejando una condición ecológica en cate-
goría excelente. Mientras que el estadio SS2
presentó un valor de IIB de 4.68 (D.E. = 0.62)
con condición ecológica regular y el estadio
SS1 un valor de IIB de 2.02 (D.E. = 0.86) con
condición ecológica mala. Se presentó una
relación lineal positiva del IIB con el gradiente
de mayor a menor perturbación (R2 = 0.810,
P < 0.001), mientras que la riqueza total de
especies (R2 = 0.795, P < 0.001) y el índice de
diversidad Shannon (R2 = 0.652, P < 0.001)
tuvieron una relación negativa con el gradiente
de sucesión (Fig. 1), con mayores valores de
riqueza total de especies y de índice de diver-
sidad de Shannon en los estadios de sucesión
iniciales SS2 y SS1.

DISCUSIÓN

Las métricas biológicas basadas en el IIB,

evaluaron con efectividad la condición ecoló-
gica entre los diferentes estadios de sucesión
y permitieron definir que los estadios SS3 y
SS4 tienen una integridad biótica excelente,
con especies de hábitos funcionales especiali-
zadas en nichos ecológicos puntuales, especies Fig. 1. Relación lineal entre la riqueza de especies, la
endémicas y especies en riesgo de extinción diversidad de Shannon y el Índice de integridad biótica
basado en aves (IIB) con el gradiente de sucesión secundaria
que requieren de bosques en mejor estado de del bosque húmedo tropical, en cuatro etapas de sucesión,
conservación. Por su parte, los estadios inicia- desde edades tempranas (SS1) hasta maduras (SS4) en la
les SS2 y SS1 presentaron un hábitat atractivo Reserva Natural Hacienda San Pedro, Antioquia, Colombia.
para algunas especies de aves especialmente Fig. 1. Linear relationship between species richness,
generalistas y los valores de IIB mostraron una Shannon diversity, and our bird based Index of Biotic
Integrity with the gradient of secondary rainforest
condición ecológica regular a mala. succession, in four successional stages, from early (SS1) to
El IIB puede ser muy útil para evaluar mature ages (SS4) at Hacienda San Pedro Natural Reserve,
la diversidad en un contexto más integral, Antioquia, Colombia.

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comparado con los índices de diversidad, ya índices de diversidad. Al respecto, Espejo y
que permitió establecer una relación entre la Morales (2019) encontraron que la diversidad
afectación del hábitat y la condición ecológica, taxonómica medida como riqueza basada en el
siendo una herramienta de evaluación efectiva número efectivo de especies con los valores de
de la calidad de hábitat de estadios en regene- los números de Hill y el recambio y composi-
ración que pueden definir áreas comparables ción de especies de aves a partir de una matriz
a zonas bien conservadas, y puede ser usado de similitud de abundancia de Bray-Curtis se
como un indicador útil para la evaluación correlacionó significativamente con la comple-
de bosques secundarios en regeneración. Así jidad del hábitat, aumentando en estados suce-
mismo, la utilización de métricas asociadas a sionales más complejos en diferentes estados
los grupos funcionales facilitó la interpretación de sucesión de bosque seco tropical en el sur
de condiciones ecológicas de cada estadio en del Valle del río Magdalena, en Colombia.
sucesión, con lo cual se pueden tomar acciones Los resultados del presente estudio cons-
de conservación en zonas concretas donde exis- tituyen un avance en el proceso de selección
te una mayor heterogeneidad de microhábitats, de las métricas para un ensamblaje de aves
dado que una mayor diversidad de vegetación tropicales, con fines de encontrar grupos taxo-
provee hábitats más específicos que solo pue- nómicos focales o gremios de forrajeo y grupos
den ser utilizados por especies particulares, especializados de indicación en la evaluación
como los estadios de sucesión SS3 y SS4. de la condición ecológica en diferentes estadios
Por su parte, los mayores valores de las de sucesión de bosque. Por ejemplo, especies
medidas clásicas de riqueza de especies y el insectívoras de interior de bosque (IN-IB) al
índice de diversidad de Shannon se encontra- igual que especies nectarívoras aumentaron su
ron en los estadios de sucesión iniciales SS2 riqueza en los estadios SS3 y SS4 donde los
y SS1. Esta mayor diversidad de especies de valores de IIB fueron mayores. Estos estadios
aves puede deberse a una mayor cantidad de representan las sucesiones más avanzadas con
ambientes y ecotonos que se presentan entre los una mejor condición ecológica del bosque en
estadios sucesionales iniciales e intermedios regeneración lo que, a lo largo del tiempo,
que permiten que a las especies generalistas favorece el desarrollo de nichos especializados
que lograron permanecer allí durante el proceso para las aves en todos los estratos del bosque
de pérdida de hábitat, se sumen especies que (Sekercioglu et al., 2002; Sekercioglu et al.,
empiezan a colonizar los nuevos ambientes 2004). La mejor condición ecológica en estos
generados por los procesos de regeneración estadios está acompañada por mayor núme-
natural donde se mezclan ambientes de áreas ro de especies arbóreas y de altura media y
abiertas con bordes de bosques. máxima de la vegetación, y disminución de la
Este trabajo muestra que evaluar el ensam- disponibilidad de luz, el viento, la lluvia y las
blaje de aves con las medidas clásicas de rique- fluctuaciones de temperatura (Salas-Correa &
za total de especies y el índice de diversidad de Mancera-Rodríguez, 2018) a diferencia de los
Shannon, no permite determinar efectivamente estadios de sucesión inicial que se ven afecta-
la condición ecológica de los distintos estadios dos por cambios mayores en los flujos físicos
sucesionales estudiados, ya que, aunque per- de radiación, viento y agua que pueden tener
miten conocer el número de especies presentes efectos importantes sobre la vegetación nativa
y/o su relación con la abundancia de individuos y las interacciones bióticas (Saunders, Hobbs,
en la comunidad, estas no han sido diseñadas & Margules, 1991).
para medir como tal la condición ecológica. Las métricas de abundancia IAP de especie
Sin embargo, se requiere ser cuidadoso con la de aves de interior de bosque y de transición
interpretación de la respuesta taxonómica del entre interior y bordes IB-BO también pre-
ensamblaje de aves en los diferentes estados sentaron una relación positiva al gradiente
sucesionales ya que sólo se usaron estos dos de sucesión, de mayor a menor perturbación.

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Esta relación, se debe a la alta especificidad de ya que son sensibles a las modificaciones del
hábitat que presentan las especies de interior hábitat y su presencia puede ser una indica-
de bosque y en particular gremios de forrajeo dora de alta integridad y calidad ambiental
como IN-IB. Estas especies se relacionaron (e.g. Ribon, Simon, & Mattos, 2003; Anjos,
con una estructura del bosque caracterizada Bochio, Campos, McCrate, & Palomino, 2009;
por tener árboles de mayor altura, mayor Alexandrino et al., 2017). Así, estas especies
área basal, y una alta diversidad de especies tienen un valor adicional para la evaluación de
vegetales (Salas-Correa & Mancera-Rodríguez, la condición ecológica de los estadios de suce-
2018) que permiten, en última instancia, una sión secundaria en bosques en restauración o
mayor cantidad de nichos ecológicos específi- regeneración natural.
cos y mayor heterogeneidad ambiental en aque- Las métricas que tuvieron una relación
llos estadios sucesionales donde se mezclen negativa con el hábitat de referencia (e.g.
ambientes de bordes con ambientes de bosques. IAP AA; IAP AA-BO; IAP OM; IAP IN)
Esto sugiere que la diversidad de especies espe- presentaron una alta relación con el gradiente
cialistas aumenta con la sucesión y los cam- de perturbación, siendo indicadoras de baja
bios asociados con la estructura forestal (e.g. integridad biótica. Especies más generalistas
O’Connell et al., 2000; Leyequién, Hernández- (e.g. Crotophaga ani, Bubulcus ibis, Sporophi-
Stefanoni, Santamaría-Rivero, Dupuy-Rada, la schistacea, Columbiana talpacoti, Milvago
& Chable-Santos, 2014). En estadios SS2 y chimachima, Pitangus sulphuratus), fueron
SS3, se presentan especies de aves de transi- tolerantes a la perturbación antrópica, y se
ción entre interior y bordes IB-BO capaces de adaptaron a una estructura de vegetación con
adaptarse al empobrecimiento de los bosques menores valores de área basal, altura máxima
maduros y su posibilidad de ocurrir en etapas y menor número de árboles por hectárea aso-
tempranas de crecimiento secundario (Stotz, ciadas a los estadios de sucesión SS1 y SS2
Fitzpatrick, Parker III, & Moskovits, 1996; (Salas-Correa & Mancera-Rodríguez, 2018).
Imbeau, Drapeau, & Mönkkönen, 2003; Uezu, A nivel de gremios de forrajeo se observó
Beyer, & Metzger, 2008). Estas aves dominan que los IAP de los gremios OM, CR, GR,
etapas intermedias de regeneración y cumplen CA e IN tienen una relación negativa con el
un rol ecológico importante como dispersores, gradiente de perturbación de mayor a menor
polinizadores y controladores de insectos y perturbación, presentando mayores valores en
otras especies. los estadios sucesionales iniciales. Los gremios
Las otras métricas que presentaron rela- OM (e.g. Bubulcus ibis, Phimosus infuscatus),
ción positiva con el gradiente de perturbación CR (e.g. Cathartes aura, Coragyps atratus) y
de mayor a menor perturbación fueron IAP de GR (e.g. Columbina talpacoti) se relacionaron
especies endémicas y amenazadas. La presen- con el estadio SS1, y los gremios CA (e.g.
cia de tres especies endémicas Ortalis colum- Elanoides forficatus, Milvago chimachima), e
biana, Habia gutturalis y Capito hypoleucus, IN (e.g. Streptoprocne zonaris, Stelgidopteryx
y de cinco especies categorizadas en riesgo de ruficollis) se asociaron con áreas de borde del
extinción (lista roja de la UICN) Odontophorus estadio SS2. Aves de estos gremios utilizan
gujanensis, Habia gutturalis, Tinamus major bosques de menor integridad, tal vez debido
Ramphastos vitellinus y Capito hypoleucus al mayor hábitat de borde disponible y el
en el interior de las sucesiones más avanzadas acceso al hábitat circundante ya que buscan
(SS3 y SS4), demuestran que estas especies su alimento preferentemente en áreas abiertas
precisan de bosques en mejor estado de con- (O’Connell et al., 2000).
servación para subsistir. Las especies endémi- La métrica basada en la abundancia rela-
cas y amenazadas proporcionan información tiva de aves migratorias respondió también
sobre sitios prioritarios para su conservación negativamente al gradiente de mayor a menor
(Bencke, Mauricio, Develey, & Goerck, 2006) perturbación, siendo más abundantes en áreas

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con mayor intervención antrópica de las suce- composición y función del ensamblaje de las aves en una
siones SS1 y SS2. Al respecto, Naranjo et al. regeneración secundaria del bosque, desde edades tempra-
nas hasta maduras, para evaluar su condición ecológica. Se
(2012) mencionan que los hábitats usados por estudió la integridad ecológica utilizando el IIB en cuatro
especies migratorias, están siendo altamen- etapas de sucesión de bosque secundario. El IBI se cal-
te intervenidos por actividades humanas y culó utilizando ensamblajes de aves encontrados en estas
algunas especies como rapaces migratorias o cuatro etapas de la sucesión de bosques, y su desempeño
paseriformes, dependen de zonas boscosas para se comparó con la riqueza general y el índice de diversidad
de Shannon. Se realizaron cinco muestreos de campo entre
buscar alimento o descansar y son afectadas
junio 2016 y febrero 2017, en los que se registraron las
por la deforestación y la consecuente destruc- aves utilizando recuentos de puntos de radio fijo. En total,
ción de sus hábitats. Esto posiblemente indica se registraron 9 516 individuos de 187 especies de aves
que muchas especies de aves migratorias tienen pertenecientes a 42 familias y 15 órdenes. Para cada espe-
un alto nivel de tolerancia a hábitats modifica- cie se estableció hábitat de presencia, gremio de forrajeo y
grupos de indicadores potenciales. La riqueza de especies
dos y su amplia distribución, su movilidad y
y el Índice de Abundancia Puntual (PAI) de todas las cate-
su capacidad de obtención de recursos, les per- gorías, se utilizaron como métricas candidatas y luego de
miten utilizar una gran gama de hábitats (e.g. evaluar un total de 34 métricas, se seleccionaron 13 para
Cerezo, Robbins, & Dowell, 2009; Naranjo et los análisis. Las métricas que se correlacionaron positiva-
al., 2012; Díaz-Bohórquez, Bayly, Botero, & mente con el gradiente, de mayor a menor perturbación,
fueron: riqueza de insectívoros de interior de bosque, abun-
Gómez, 2014).
dancia de especies exclusivamente de interior de bosque,
abundancia de especies de interior y borde, abundancia de
Declaración de ética: los autores declaran especies endémicas y abundancia de especies amenazadas.
que todos están de acuerdo con esta publica- Las métricas que se correlacionaron negativamente con el
ción y que han hecho aportes que justifican gradiente, de mayor a menor perturbación, fueron abundan-
su autoría; que no hay conflicto de interés de cia de especies de áreas abiertas, abundancia de especies de
áreas abiertas y de borde, abundancia de frugívoros, abun-
ningún tipo; y que han cumplido con todos los dancia de granívoros, abundancia de omnívoros, abundan-
requisitos y procedimientos éticos y legales cia de insectívoros, abundancia de carroñeros y abundancia
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien- de especies migratorias. El IBI mostró una correlación
to se detallan plena y claramente en la sección lineal significativa positiva con el gradiente de regenera-
de agradecimientos. El respectivo documento ción secundaria del bosque, desde edades tempranas hasta
maduras, mientras que la riqueza total de especies y el
legal firmado se encuentra en los archivos de índice de diversidad de Shannon mostraron una correlación
la revista. lineal negativa. El IBI, en este caso particular, demostró ser
mejor que las medidas clásicas de la riqueza de especies y
el índice de diversidad de Shannon para evaluar e interpre-
AGRADECIMIENTOS tar la condición ecológica y ambiental de las etapas de la
sucesión del bosque secundario evaluado.
A los propietarios de la Reserva Natural
Hacienda San Pedro. Al convenio de becas Palabras clave: gremios de forrajeo, índices multimétri-
Globo Común del SENESCYT, al Instituto cos, indicadores ecológicos, bosque húmedo tropical.
Ecuatoriano de Crédito Estudiantil (IECE) y
al Instituto Colombiano de Crédito Educativo REFERENCIAS
y Estudios Técnicos en el Exterior - ICETEX
(Colombia). Alexandrino, E. R., Buechley, E. R., Karr, J. R., de Barros,
K. M. P. M., de Barros Ferraz, S. F., do Couto, H. T.
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Las áreas que se recuperan perturbaciones tales como
actividades agrícolas y ganaderas, generan un aumento Anjos, L. D., Bochio, G. M., Campos, J. V., McCrate, G.
de bosques secundarios que causan cambios en la can- B., & Palomino, F. (2009). Sobre o uso de níveis de
tidad y calidad del hábitat disponible para las aves. El sensibilidade de aves à fragmentação florestal na
Índice de Integridad Biótica (IIB) compara la estructura, avaliação da Integridade Biótica: um estudo de caso

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34 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 68(1): 23-39, March 2020
 MATERIAL COMPLEMENTARIO

Especies registradas y sus características ecológicas en cuatro etapas de sucesión en la Reserva

Natural Hacienda San Pedro, Antioquia, Colombia (Esta información se utilizó para identificar las
34 métricas candidatas)

SUPPLEMENTARY MATERIAL

Species recorded and their ecological characteristics in four successional stages at Hacienda
San Pedro Natural Reserve, Antioquia, Colombia (This information was used to identify the 34
candidate metrics)

Hábitat de Gremio de Estado de

Orden Familia Especie
presencia forrajeo amenaza
Tinamiformes Tinamidae Crypturellus soui BO-IB FR
Tinamus major IB FR NT
Pelecaniformes Ardeidae Ardea alba* AA OM
Bubulcus Ibis* AA OM
Butorides striata AA-BO OM
Egretta thula* AA OM
Tigrisoma fasciatum IB CR
Threskiornithidae Phimosus infuscatus AA OM
Accipitriformes Cathartidae Sarcoramphus papa AA CR
Cathartes aura* AA CR
Coragyps atratus AA CR
Accipitridae Elanoides forficatus* BO CA
Rupornis magnirostris AA-BO CA
Falconiformes Falconidae Caracara cheriway AA CA
Herpetotheres cachinnans BO CA
Milvago chimachima AA-BO CA
Galliformes Cracidae Ortalis columbiana** BO-IB FR
Odontophoridae Odontophorus gujanensis IB FR NT
Gruiformes Rallidae Aramides cajanea AA OM
Columbiformes Columbidae Columbina talpacoti AA GR
Leptotila verreauxi BO-IB FR
Patagioenas cayennensis AA FR
Patagioenas subvinacea* AA FR VU
Psittaciformes Psittacidae Ara ararauna IB FR
Brotogeris jugularis AA FR
Eupsittula pertinax BO-IB FR
Forpus conspicillatus AA FR
Pionus menstruus BO-IB FR
Cuculiformes Cuculidae Crotophaga ani AA IN
Piaya cayana BO IN
Apodiformes Apodidae Streptoprocne zonaris AA IN
Trochilidae Amazilia amabilis BO NE
Amazilia tzacatl AA-BO NE
Anthracothorax nigricollis AA-BO NE
Chalybura buffonii AA-BO NE

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 68(1): 23-39, March 2020 35
 MATERIAL COMPLEMENTARIO / SUPPLEMENTARY MATERIAL
Hábitat de Gremio de Estado de
Orden Familia Especie
presencia forrajeo amenaza
Damophila julie AA-BO NE
Florisuga mellivora AA-BO NE
Glaucis hirsutus BO-IB NE
Heliothryx barroti BO NE
Phaethornis anthophilus BO-IB NE
Phaethornis longirostris BO-IB NE
Phaethornis striigularis BO NE
Phaethornis syrmatophorus BO-IB NE
Passeriformes Cardinalidae Habia gutturalis** IB IN NT
Pheucticus ludovicianus* AA-BO IN
Piranga rubra* BO-IB IN
Saltator coerulescens AA GR
Saltator maximus AA GR
Coerebidae Coereba flaveola AA-BO NE
Corvidae Cyanocorax affinis AA-BO OM
Cotingidae Lipaugus fuscocinereus IB FR
Emberizidae Arremon aurantiirostris BO-IB IN
Chlorospingus canigularis BO-IB FR
Formicariidae Formicarius analis IB IN
Fringillidae Euphonia laniirostris AA-BO FR
Euphonia música AA-BO FR
Euphonia xanthogaster BO FR
Furnariidae Dendrocincla fuliginosa IB IN
Dendroplex picus* BO IN
Glyphorynchus spirurus IB IN
Lepidocolaptes souleyetii AA-BO IN
Philydor fuscipennis IB IN
Sittasomus griseicapillus BO-IB IN
Synallaxis albescens IB IN
Xenops minutus IB IN
Xiphorhynchus guttatus IB IN
Xiphorhynchus picus IB IN
Xiphorhynchus susurrans IB IN
Hirundinidae Notiochelidon cyanoleuca AA IN
Stelgidopteryx ruficollis AA IN
Icteridae Agelaius icterocephalus AA GR
Icterus auricapillus AA IN
Icterus icterus AA IN
Molothrus bonariensis AA IN
Molothrus oryzivorus AA IN
Psarocolius decumanus AA-BO-IB FR
Psarocolius wagleri AA-BO IN
Mimidae Mimus gilvus AA OM
Parulidae Basileuterus rufifrons BO-IB IN
Cardellina canadensis* IB IN
Dendroica castanea* BO IN
Dendroica fusca* BO-IB IN

36 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 68(1): 23-39, March 2020
 MATERIAL COMPLEMENTARIO / SUPPLEMENTARY MATERIAL
Hábitat de Gremio de Estado de
Orden Familia Especie
presencia forrajeo amenaza
Leiothlypis peregrina* BO IN
Leiothlypis ruficapilla* BO IN
Mniotilta varia* BO IN
Myiothlypis fulvicauda AA-BO-IB IN
Oporornis philadelphia* BO IN
Oreothlypis peregrina* BO IN
Phaeothlypis fulvicauda BO IN
Setophaga castanea* BO-IB IN
Setophaga fusca* BO-IB IN
Setophaga ruticilla* BO-IB IN
Wilsonia canadensis* IB IN
Pipridae Machaeropterus regulus IB FR
Manacus manacus IB FR
Polioptilidae Polioptila plumbea AA IN
Thamnophilidae Myrmotherula pacifica BO IN
Thamnophilus atrinucha IB IN
Thamnophilus doliatus BO-IB IN
Thraupidae Chlorophanes spiza BO FR
Dacnis cayana* BO IN
Dacnis lineata BO FR
Eucometis penicillata BO-IB IN
Hemispingus superciliaris IB IN
Hemispingus verticalis IB IN
Hemithraupis flavicollis IB IN
Heterospingus xanthopygius IB FR
Oryzoborus angolensis AA GR
Oryzoborus crassirostris AA GR
Oryzoborus nuttingi AA GR
Ramphocelus dimidiatus AA FR
Ramphocelus flammigerus AA-BO FR
Ramphocelus icteronotus AA FR
Sicalis flaveola AA GR
Sporophila crassirostris AA GR
Sporophila minuta AA GR
Sporophila nigricollis AA GR
Sporophila schistacea AA GR
Tachyphonus luctuosus AA-BO FR
Tachyphonus rufus AA-BO FR
Tangara cyanicollis AA FR
Tangara girola IB FR
Tangara inornata AA FR
Tangara larvata* AA FR
Tangara vassorii AA FR
Tersina viridis AA FR
Thraupis cyanocephala B FR
Thraupis episcopus AA FR
Thraupis palmarum AA FR

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 68(1): 23-39, March 2020 37
 MATERIAL COMPLEMENTARIO / SUPPLEMENTARY MATERIAL
Hábitat de Gremio de Estado de
Orden Familia Especie
presencia forrajeo amenaza
Tityridae Pachyramphus cinnamomeus AA-BO IN
Pachyramphus rufus AA IN
Tityra semifasciata BO-IB IN
Troglodytidae Campylorhynchus griseus AA IN
Henicorhina leucosticta IB IN
Microcerculus marginatus IB IN
Pheugopedius fasciatoventris IB IN
Troglodytes aedon AA IN
Turdidae Catharus minimus* IB IN
Catharus ustulatus* IB FR
Turdus ignobilis AA FR
Tyrannidae Camptostoma obsoletum BO-IB IN
Colonia colonus AA IN
Contopus virens* BO IN
Elaenia flavogaster AA FR
Fluvicola pica IB IN
Legatus leucophaius AA-BO IN
Leptopogon amaurocephalus BO IN
Leptopogon superciliaris BO-IB IN
Machetornis rixosa AA IN
Megarynchus pitangua BO IN
Mionectes oleagineus BO-IB FR
Myiarchus cephalotes AA-BO IN
Myiarchus tuberculifer* BO IN
Myiodynastes luteiventris* BO IN
Myiodynastes maculatus* AA-BO IN
Myiopagis viridicata AA IN
Myiozetetes cayanensis AA IN
Myiozetetes similis AA IN
Oncostoma olivaceum BO IN
Pitangus sulphuratus AA OM
Pyrocephalus rubinus AA IN
Sayornis nigricans AA-BO IN
Serpophaga cinérea AA IN
Todirostrum cinereum AA-BO IN
Tolmomyias assimilis IB IN
Tyrannus melancholicus* AA IN
Tyrannus savana* AA IN
Zimmerius chrysops BO-IB IN
Vireonidae Hylophilus flavipes AA IN
Podicipediformes Podicipedidae Tachybaptus dominicus BO FR
Charadriiformes Charadriidae Vanellus chilensis* AA IN
Coraciiformes Alcedinidae Chloroceryle americana BO CA
Megaceryle torquata BO CA
Momotidae Baryphthengus martii IB OM
Piciformes Capitonidae Capito hypoleucus** IB FR EN
Picidae Celeus loricatus IB IN

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 MATERIAL COMPLEMENTARIO / SUPPLEMENTARY MATERIAL
Hábitat de Gremio de Estado de
Orden Familia Especie
presencia forrajeo amenaza
Colaptes punctigula AA IN
Dryocopus lineatus AA-BO IN
Melanerpes formicivorus AA-BO FR
Melanerpes pucherani AA-BO FR
Melanerpes rubricapillus AA IN
Picumus olivaceus AA-BO IN
Veniliornis dignus BO IN
Veniliornis kirkii IB IN
Ramphastidae Pteroglossus torquatus BO FR
Ramphastos swainsonii BO-IB FR
Ramphastos vitellinus BO-IB FR VU

Especie Migratoria (*), Especie Endémica (**). Casi Amenazada (NT). Vulnerable (VU). En Peligro (EN). Hábitat de
presencia: áreas abiertas (AA), interior de bosque (IB) y bordes (BO). Gremios tróficos: frugívoros (FR), insectívoros (IN),
granívoros (GR), nectarívoros (NE), omnívoros (OM), carnívoros (CA), carroñeros (CR).
Migratory species (*), Endemic species (**). Near Threatened (NT). Vulnerable (VU) Endangered (EN). Habitat of
occurrence: open areas (AA), forest interior (IB) and edges (BO). Foraging guild: frugivorous (FR), insectivorous (IN),
granivorous (GR), nectarivorous (NE), omnivorous (OM), carnivorous (CA), scavengers (CR).

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