https://doi.org/10.25100/socolen.v28i2.

9648

Tardígrados en musgos de la Reserva El Diviso

(Santander, Colombia)
Tardigrades in mosses of "El Diviso" Natural Reserve (Santander, Colombia)

JAVIER HERNANDO JEREZ J.I, ELlANA XIMENA NARVÁEZ p'1, RICARDO RESTREPO M.2

Revista Colombiana de Entomología 28 (2): 199-206 (2002)

Resumen. A nivel nacional, los trabajos en taxonomía y ecología de invertebrados poco conocidos o de
difícil estudio son escasos, tal es el caso del phylum Tardigrada. Para determinar la presencia de individuos
y tipos pertenecientes al phylum Tardigrada, se tomaron muestras de musgos lignícolas en cuatro estacio-
nes ubicadas entre los 1795 y 2100 m de altitud en la Reserva El Diviso, propiedad de la Corporación
Autónoma Regional para la Defensa de la Meseta de Bucaramanga (CDMB). Las muestras se hidrataron en
cajas de Petri por 24-72 horas, para reanimar y extraer los tardígrados. Los tardígrados obtenidos se mon-
taron en Hoyer y se identificaron empleando microscopía de contraste de fase. Se determinaron 14 espe-
cies de tardígrados, de las cuales 13 pertenecen a la clase Eutardigrada y una a la clase Heterotardigrada,
para un total de tres órdenes, cinco familias y ocho géneros. Para Colombia se registraron, por primera vez,
siete especies: Macrobiotus islandicus, M. richiersi, M. areola tus, M. cf occidentalis, Minibiotus intermedius,
lsohypsibius prosostomus, Calohypsibius uerrucosus, un género: ltaquascon y una familia Calohypsibidae.
En lo referente a la similitud de las estaciones de muestreo se presentó un comportamiento diferencial en
la distribución de los tardígrados, debido a la composición de la vegetación superior que en gran parte
condiciona las características microclimáticas donde se establecen los musgos, encontrándose especies
de tardígrados propias en cada una de las estaciones de muestreo.

Palabras clave: Clave. Microhábitats. Taxonomía.

Summary. At the national level, research on the taxonomy and ecology of invertebrate phyla, poorly known
or difficult to study, is scarce, and the phylum Tardigrada is an example. To determine the presence and
types of Tardigrada, we took samples of Iignicolous mosses from four stations at 1795 - 2100 meters in the
"El Diviso Reserve" that belongs to the Regional Autonomic Corporation for the Defense of the Bucaramanga
Plateau. The samples were hydrated, in Petri dishes for 24 - 72 hours, to revive and extract the specimens.
They were mounted in Hoyer and identified using phase contrast microscopy. We found and determined14
tardigrades species,13 of which belong to Eutardigrada class and one to Heterotardigrada, for a total of
.three orders, five families and eight genera. Seven species are reported in Colombia for the flrst time:
Macrobiotus islandicus, M. richtersi, M. areola tus, M. c[ occidentalis, Minibiotus intermedius, lsohypsibius
prosostomus, Calohypsibius uerrucosus. A genus, ltaquascon and a family, Calohypsibidae are also reported.
Regarding the similarity of the sampling stations a differential behavior was presented in the distribution of
the tardígrades. This is a consequence of the composition of the superior vegetation that largely conditions
the microclimatic characteristics where the mosses settle down, therefore species of tardigrades characteristic
to each of the sampling stations were found.

Key words: Key. Microhabitats. Taxonomy.

Introducción maduros varían entre 250Jlm y 500Jlm con Sur América se han señalado 100 especies
pocas especies que exceden los 500Jlm en países como Argentina, Chile, Brasil. Co-
Las primeras observaciones de tardígrados (Nelson 1991). Los tardígrados exhiben una lombia y Paraguay por Ramazzotti (1972)
fueron realizadas por Goeze (1773). quien variedad de colores desde el blanco hasta (Grigarick et al. 1983). Para Colombia, Mar-
se refirió a ellos como "K1einer Wasser Bar" el amarillo, naranja, rosa, rojo o verde, de- cus (1936). en su publicación "Arthropoda -
(pequeños osos de agua) (Ramazzotti y bido al contenido intestinal, células de la Tardigrada", señala 22 especies pero nin-
Maucci 1982). Los tardígrados son micro- cavidad del cuerpo o a la pigmentación de guna de ellas se encuentra depositada en
metazoos con simetría bilateral; poseen la cutícula (Nelson y Higgins 1990). Presen- museos colombianos. Los registros reali-
cuatro pares de patas que usualmente ter- tan un aparato bucal constituido por una zados por investigadores colombianos son
minan en uñas. El cuerpo es generalmente faringe succionadora y un par de estiletes escasos, contándose sólo con el trabajo rea-
convexo sobre el lado dorsal y plano en el largos perforadores; algunos se alimentan lizado por Rangel y Sturm (1994) sobre la
lado ventral. Se encuentran indistintamen- de detritos orgánicos, bacterias, algas, artropofauna asociada a la vegetación en
te divididos en cabeza o segmento cefálico, musgos y otras plantas, otros son depreda- regiones paramunas de la cordillera Orien-
tres segmentos del tronco cada uno con un dores de rotíferos, tardígrados, protozoos tal. quienes registran un total de 176 indi-
par de patas y un segmento caudal con el y nemátodos (Nelson 1982). viduos del phylum Tardigrada, mas no hacen
cuarto par de patas dirigido posteriormen- referencia a las especies.
te. La longitud del cuerpo oscila entre 50Jlm Poco se conoce sobre la biogeografía de los
en juveniles y 1200Jlm en adultos (exclu- tardígrados aunque su distribución como El presente trabajo contribuye al conocimien-
yendo el cuarto par de patas); los adultos phylum es cosmopolita (Nelson 1982). Para to de la riqueza faunística, siendo el prime-

Autor para correspondencia. Biólogos. Universidad de Puerto Rico. Recinto Universitario de Mayagüez. P. O. Box 9012. Mayagüez, PR
00681. E-mail: [email protected]@hotmail.com
2 Biólogo. Instituto Colombiano del Petróleo ICP. Piedecuesta, Santander, Colombia.
200 REVISTA COLOMBIANA DE ENTOMOLOOÍA Javier Hernando Jerez &. Cols.

ro en taxonomía y aspectos ecológicos de gramos (peso seco) por especie, las cuales Marcus (1936, 1959), Schuster y Grigarick
este grupo de invertebrados en Colombia. se sometieron a hidratación con agua des- (1965), Argue (1971), Grigarick et al. (1983),
tilada por un máximo de 72 horas, con el Kristensen (1987), Nelson y Higgins (1990),
Materiales y Métodos ánimo de reanimar los tardígrados. La ob- Nelson (1974,1991) y Bertolani y Rebecchi
servación del material vegetal se realizó (1993).
Área de estudio. La Reserva El Diviso se cada 24 horas; los resultados de las dos
encuentra ubicada en la microcuenca del submuestras se unieron debido al número Análisis estadístico. Para probar la hipó-
río Frío alto y la subcuenca del mismo, en- bajo de especímenes. tesis de que existen diferencias en la com-
tre los 1700 y 2100 msnm, a 22.5 km de la posición de tardígrados en las estaciones
ciudad de Bucaramanga (departamento de Las muestras húmedas se colocaron dentro de muestreo se realizó un análisis de simi-
Santander) en la vía que conduce a la ciu- de cajas de Petri, siendo luego desmenuza- litud basado en los datos de presencia -
dad de Cúcuta. das y exprimidas para observarlas al ausencia de especies de tardígrados en
estereomicroscopio; la extracción se realizó cada una de las estaciones. Esta matriz de
Los sitios de muestreo se seleccionaron en mediante el uso de pipetas pasteur plásti- datos se analizó mediante la aplicación del
un gradiente altitudinal y de acuerdo con la cas, con las que se separaron los individuos método de agrupamiento de Ward y distan-
composición arbórea. En cada sitio selec- del medio acuoso, transfiriéndolos a lámi- cias euclidianas cuadráticas del programa
cionado se demarcó el perímetro de la es- nas porta objetos, para ser colectados con Statistica versión 4.0, generando un
tación trazando parcelas de 20 m por 10 m una argolla elaborada por los autores, simi- dendrograma de similaridad de estaciones.
o en su defecto transectos de 100 m por 2 lar a las Irwin's loop, para ser fijados en el
m según la dificultad del terreno. La prime- medio de Hoyer. Los montajes se etiqueta- Resultados y Discusión
ra estación se ubicó en un bosque de pinos ron y se dejaron secar durante un mes para
entre los 1795 y los 1800 msnm, con una sellarlos con cemento epóxico. Musgos donde se encontraron tardígra-
temperatura de 16.8°C y un área de 217.15 dos en las cuatro estaciones de mues-
rn-: la segunda estación se estableció en Para la observación de los caracteres treo. La estación que aporta ás especies
un bosque de cipreses a los 1850 msnm, taxonómicos tales como armadura bucal, de musgos como sustrato para los tardígrados
con una temperatura de 16.5°C y un área morfología de la cutícula, uñas y huevos, es la número dos, correspondiente al bos-
de 233.84 rn-: la tercera estación sobre el se utilizó el equipo de microscopía de con- que de cipreses, con un total de ocho espe-
cerro La Judía donde se aprecia la combi- traste de fase y equipo de microfotografía cies de musgos (Tabla 1). Al parecer este tipo
nación de vegetación primaria y secunda- MC 80 Axiolab, del laboratorio de Genética de bosque representa un buen sustrato para
ria a los 2100 msnm, con una temperatura de la Facultad de Salud de la Universidad los musgos a pesar de ser el ciprés una es-
de 14.5°C y un área de 200 m": la cu rta Industrial de Santander. Las observaciones pecie introducida (Cupresus lusitanica); la
estación se delimitó en un bosque de pinos se realizaron a 10, 40 Y 100 aumentos. estación número uno representa el segundo
a los 1970 msnm, con una área de 199.858 lugar en aporte de musgos como sustrato
m2 y una temperatura de 15.2°C. Como las medidas de las estructuras jue- para tardígrados, con un total de tres espe-
gan un papel importante en la discrimina- cies, siendo ésta un relicto de bosque de pi-
Métodos de muestreo. El muestreo se ción de especies, se midieron las siguientes nos que ha venido desapareciendo y está
realizó en el mes de diciembre de 1999, y estructuras en mm: longitud total, tomada siendo reemplazado por bosque secundario.
el material obt nido se utilizó para la ex- desde el extremo más anterior hasta el ex- A pesar de que la estación número tres, "La
tracción y determinación de los tardígrados. tremo posterior, excluyendo el cuarto par Judía", conserva parte de su cobertura vege-
de patas; ancho del tubo bucal; longitud del tal original, muestra un alto grado de inter-
Los musgos se tomaron de la corteza de
tubo bucal, tomada desde el borde inferior, vención. En lo referente a los musgos
los árboles incluidos en cada estación, des-
excluyendo la apófisis, hasta el borde infe- colectados, sólo dos especies contribuyeron
de la base hasta una altura de 2 m, utili-
rior de la boca; boca; sitio de inserción del como sustrato para los tardígrados. La esta-
zando una espátula y guardándolos en
estilete medido desde el extremo superior ción número cuatro, caracterizada por ser un
bolsas de papel con su respectiva etiqueta.
del tubo bucal hasta el sitio de inserción; bosque de pinos (Pinus patula), posee dos
Para la identificación de los briófitos (mus- longitud de cada uno de los macroplacoides especies de musgos donde se albergan los
gos) se utilizaron las claves de Churchill y y los microplacoides; longitud de las uñas tardígrados ("Tabla1).
Linares (1995), Delgadillo y Cárdenas (1990) del cuarto par de patas. Para las medicio-
y Schofield (1985). nes se emplearon dos micrómetros adap- Especies de tardígrados. En las cuatro
tados a los microscopios Nikon Alphaphot. estaciones de muestreo de la Reserva El Di-
Extracción y determinación de los Basados en estos caracteres se elaboró la viso se encontraron 14 especies de
tardígrados clave dicotómica. tardígrados, de las cuales 13 corresponden
a la clase Eutardigrada y una a la clase
De las muestras de musgos colectados se Para la identificación de los tardígrados se Heterotardigrada, con un total de tres ór-
tomaron dos submuestras al azar de cinco siguieron las claves y descripciones de denes, ocho géneros y cinco familias.

Tabla 1. Especies de musgos que albergan tardígrados en "El Diviso"

Estación 1 Estación 2 Estación 3 Estación 4

Pinos Cipreses Cerro La Judía Pinos
Especies de Musgos 1795-1800 msnm 1850 msnm 2000-2010 msnm 1970 msnm

Lepyrodon tomentosus O 1 1 O
Thuidiurn peruuianum O 1 O O
Lepidopilurn breoipes O 1 O O
Hypopterygium tamariscinum 1 O O O
Fabronia cilieris 1 O O O
Cryphaea patens O 1 O O
Prionodon cf lycopodioides O 1 O O
NDl 1 O O O
Thamnobryum fasciculatum O 1 O O
ND3 O 1 O O
Campylopus densicoma uar densicoma O 1 1 1
Sematophyllum insularum O O O 1
Total especies 3 8 2 2
 Tardígrados de El Diviso 201

De las 14 especies encontradas, siete son renciada en una rama principal y una rama fisis prominente; dos sets de macroplacoides
nuevos registros para Colombia: Macro- secundaria. en forma de bacilo, el primero más largo que
biotus islandicus, M. rtchtersl, M. areolatus, el segundo, tercer macroplacoide ausente,
1'1.cf occidentalis, Minibiotus intermedius ORDEN PARACHELA microplacoides presentes, uñas en forma de
(género nuevo para Colombia), Isohypsi- "Y" con puntas accesorias en la rama princi-
Sin papilas cefálicas, las ramas principal y
bius prosostomus y Calohypsibius uerruco- secundaria de la uña están unidas para for- pal, con lúnula; longitud de las uñas 2.4 urn
sus; dos especies no determinadas de dos - 12 urn (Fig. 1, D).
mar una pidlouña.
géneros: uno nuevo para Colombia:
Itaquascon y el otro Hypsibius; y una nue- familia M'acrobiotidae Thulin 1928 Colectados en los musgos: Lepyrodon
va familia para Colombia, Calohypsibidae. tomeniosus, Thamnobryumfasciculatum y
Las especies pertenecientes a esta familia uno no determinado (NDl).
A continuación se presentan las descripcio- presentan un tubo bucal rígido, seguido por
nes de las 14 especies de tardígrados una barra fuerte; sólo el género Pseudo- 3. Macrobiotus islandicus Richters, J 903
halladas y, posteriormente, una clave dico- diphascon tiene tubo bucal flexible: bulbo
Nuevo registro para Colombia.
tómica que permite discernir géneros y es- faríngeo con placoides y un par de uñas
pecies de tardígrados en la Reserva El dobles en cada pata con la ramificación prin- Especímenes examinados: 4; láminas
Diviso. cipal y secundaria en la secuencia 2-1-1-2. JN009,JN010,JN011,JN018.

Un ejemplar de cada una de las especies 2. Macrobiotus hufelandii Schultze, 1834 Individuos con cutícula lisa, transparentes,
descritas se depositó en la colección de in- longitud desde 256.5 urn hasta 351.5 um.
Especímenes examinados: 4; láminas
vertebrados del Instituto de Ciencias Natu- faringe discretamente oval piriforme, apófi-
JN008,JN016,JN035,JN038.
rales (ICN-MHN) de la Universidad Nacional sis prominente; dos sets de macroplacoides,
de Colombia y está en proceso de catalo- Individuos con cutícula lisa, transparentes, el primero más largo que el segundo con
gación por parte de la profesora Martha longitud desde 199.5 urn hasta 380 um: apó- una depresión en la mitad dándole una for-
Rocha.

CLASE HETEROTARDIGRADA

Apéndices cefálicos presentes, cirro lateral

A comprimido. En el bulbo no se aprecian
los placoides separados y díferencíados uno
del otro.

ORDEN ECHINISCOIDEA

Las uñas están insertadas en una minúscu-

la papila en el extremo posterior de la pata.
No presentan.cirros medios.

familia Echlnlscidae Thulin, 1928

Echiniscoidea sin receptáculo semina!. Pla-

cas dorsales presentes. Adultos con cuatro
uñas en cada pata. Semiacuáticos - terres-
tres. Criptobiosis presentada por la mayo-
ría de los géneros.

1. Pseudechiniscus nouaezeelandiae (Rich-

ters). 1908

Especímenes examinados: 5; láminas JN020,

JN027, JN028, JN032; una muda con dos
huevos, lámina JN056.

Longitud de los especímenes entre 153.6

um y 187.2 um. Coloración rojiza. Espuela
presente en las uñas internas de las patas.
Granulación cuticular fina. Longitud de las
uñas entre 7.2 urn y 9.6 urn, la cual varía de
acuerdo con el tamaño del cuerpo. La ob-
servación de las placas dorsales de los
especímenes es difícil. La muda encontra-
da tiene una longitud de 144 urn y las uñas
del 4° par de patas de 9.6 urn, Dentro de la
muda se encontraron dos huevos lisos, el
primero de ellos con un diámetro de 52.2
um y el segundo con un diámetro de 52.8
urn (Fig. 1, A, By C).
Figura 1. Pseudechiniscus novaezeelandiae, A, Cabeza, contraste de fase, 100X; 5, Pla-
Colectados en los musgos: Fabronia ciliaris, cas dorsales, contraste de fase, 40X; e, Exuvia y huevos, contraste de fase, 40X. Macrobiotus
Cryphaea patens, Lepidopilum breoipes, hufelandii, D, Aparato bucal, microscopia óptica, 40X. Macrobiotus tstendicus, E, Apa-
Lepyrodon tomentosus. rato bucal, microscopía óptica, 40X. Macrobiotus ricñtersi, F, Aparato bucal, microscopía
óptica, 40X. B, boca; Be bulbo faríngeo; Ce, cirro externo; Ci. cirro interno; Es, estilete; F,
CLASE EUTARDIGRADA furca; H, huevo; Lv, lámina ventral; Ma, macroplacoide; Mi, microplacoide; Mo, mancha ocu-
lar; Mu, muda o ecdisis; PD, placa D; PE, placa E; Pps, placa pseudosegmental; Se, soporte
Sin apéndices cefálicos incluyendo el cirro del estilete; Tb, tubo bucal; Upp, uñas primer par de patas. Fotografías de Jerez y Narváez,
A; no presentan armaduras. Diplouña dife- 2000.
202 REVISTA COLOMBIANA DE ENTOMOLOOÍA Javier Hernando Jerez & Cols.

ma arriñonada, tercer macroplacoide ausen- 7. Macrobiotus cf occtdentelis John Murr, microplacoides pequeños; longitud de las
te, microplacoides ausentes; uñas en forma 1910 uñas del cuarto par de patas 2.4 11m- 7.2 11m,
de "Y" con puntas accesorias en la rama prin- con lúnula (Fig. 2, O).
cipal, con lúnula; longitud de las uñas entre Nuevo registro para Colombia.
9.6 11my 14.4 11m(Fig. 1, E). Esta especie se caracteriza por la estructu-
Individuos examinados: 3; láminas indivi- ra del aparato bucal, particularmente la
Colectado en el musgo no determinado duos simplexos JN039, JN047, JN048. ubicación del soporte del estilete, localiza-
(N01). do hacia la mitad del tubo bucal.
Individuos con cutícula granulada, longitu-
4. Macrobiotus ricñtersi Murray, 1911 des desde 237.5 11mhasta 332.5 11m, con
Colectado en el musgo: Sematophyllum
dos sets de macroplacoides, longitud de las
insulerurn.
NULVOregistro para Colombia. uñas del cuarto par de patas entre 4.8 11my
7.2 urn (Fig. 2, C). Familia Hypslbiidae Pilat 1969
Especímenes examinados: 5; láminas
JN001,JN002,JN019,JN055,JN057. Colectado en los musgos: Lepyrodon to- Individuos con uñas asimétricas, particular-
mentosus, Sematophyllum insulerum. mente con una parte basal común de las
Individuos con cutícula lisa, transparentes,
longitud desde 370.5 um hasta 730 11m; 8. Minibiotus intermedius Plate (1888) dos ramas no separadas por un septo y a
apófisis prominente, faringe con tres sets menudo con una conexión flexible entre la
Nuevo registro para Colombia. rama principal y el resto de la uña, con se-
de macroplacoides el primero y el segundo
cuencia 2-1-2-1. Generalmente de color
ligeramente más cortos que el tercero,
Especímenes examinados: 4; láminasJN044, blanco o transparentes.
microplacoides presentes, puntas de los
JN049,JN051,JN052.
placoides redondeadas; uñas de cada pata
9. Hypsibius arcticus (John Murr) 1907
de igual forma y tamaño, con lúnula; longi- Individuos con cutícula lisa, transparentes,
tud de las uñas 12 urn (Fig. 1, F). longitud desde 120 urn hasta 237.5 um: fa- Especímenes examinados: 4; láminas,
ringe oval; tres sets de macroplacoides, JN012,JN013,JN014,JN015.
Colectados en los musgos: Hypopterigyum
temeriscinum, f'abronia cilleris, Semato-
phyllum insulerurn.

5. Macrobiotus harmsworthi Murray, 1907

Especímenes examinados: 7; láminas

JN021, JN030, JN040, JN041, JN042,
JN043, JN046.

Individuos con cutícula lisa, transparentes,

longitud desde 256 11mhasta 437 11m; apó-
fisis prominen ; faringe con tres sets de
macroplacoides el primero y el tercero más
largos que el segundo, microplacoides pre-
sentes, puntas de los placoides redondea-
das; longitud de las uñas del cuarto par de
patas entre 7.2 urn y 12 urn con lúnula (Fig.
2, A).

Colectado en los musgos: Campylopus den-

sicoma varo densicoma, Lepyrodon tomen-
tosus, Sematophyllum insularum y uno no
determinado (N03).

Observaciones: existe gran dificultad para

separar M. harrnsworthi de M. richiersi en
ausencia de huevos; los caracteres que de-
terminan la diferencia se basan en la es-
tructura del tubo bucal, M. richiersi presenta
el tubo bucal mucho más ancho que M.
harrnsworthi.

6. Macrobiotus areola tus Murray, 1907

Nuevo registro para Colombia.

Especímenes examinados: 2; láminas

JN031, JN034.

Individuos con cutícula lisa, transparentes,

longitud desde 408.5 11mhasta 484.5 11m;
apófisis prominente; faringe oval, los pla-
coides ocupan las tres cuartas partes de
ésta, placoides elongados más largos que Figura 2. Maerobiotus harmsworthi, A. Aparato bucal, contraste de fase, 40X;
anchos; tres sets de macroplacoides, Maerobiotus areola tus, B, Aparato bucal, contraste de fase, 40X; Maerobiotus e],
microplacoides ausentes; longitud de las oecidentalis, e, Región dorsal anterior, contraste de fase, 40X; Minibiotus intermedius,
uñas del cuarto par de patas entre 12 11my D, Aparato bucal, contraste de fase, 40X; lIypsibius ercticus, E, Uñas cuarto par de patas,
14.4 11mcon lúnula (Fig. 2, B). contraste de fase, 40X; lIypsibius ercttcus, F, Aparato bucal, contraste de fase, 40X. B,
boca; Bf, bulbo faríngeo; Es, estilete; F, furca; Lv, lámina ventral; Ma, macroplacoide; Mi,
Colectado en los musgos: Lepyrodon microplacoide; Se, soporte del estilete; Tb. tubo bucal; Ucp, uñas cuarto par de patas; Upp,
tomentosus y el no determinado, N03. uñas primer par de patas. Fotografías de Jerez y Narváez, 2000.
 Tardígrados de El Diviso 20.3

Individuos con cutícula lisa, transparen- 13. Calohypsibius verrucosus Richters, la faringe sin placoides; la rama principal
tes, longitud desde 247 11m hasta 313.5 1900 de las uñas de todas las patas completa-
11m; faringe oval; dos sets de macro- mente separada de la rama secundaria;
placoides el primero más largo que el se- Nuevo registro para Colombia. cada pata termina en dos ramas dobles de
gundo, microplacoides ausentes; longitud uñas, la rama secundaria con espuelas.
Espécimen examinado: 1; lámina JN 026.
de la uña externa entre 12 11my 14.4 11m,
uña interna 7.2I1m-12 11m,con lúnula (Fig. 14. Milnesium tardigradum Doyere, 1840
Individuo con numerosas verrugas que se
2, E Y F). unen para formar una banda transversal Especímenes examinados: 5; láminas JN
dorsal sobresaliente o pequeñas placas fre- 025, JN 036, JN 037, JN 050, JN 053.
Colectado en el musgo: No determinado 1
cuentemente con verrugas angulares de ta-
(ND1). Individuos con cutícula lisa, transparentes,
maño irregular; longitud del espécimen 380
urn: faringe con dos sets de macroplacoides; con dos papilas laterales y seis papilas
10. Hypsibius sp. Doyere. 1840
uña externa más larga que la uña interna; peribucales; longitud entre 370.5}1m y 579.5
Especímenes examinados: 5; láminas JN longitud de la uña externa 21.6 um. longi- 11m; faringe elongada; placoides ausentes;
003, JN 005, JN024, JN 006, JN007. tud de la uña interna 9.6 urn: longitud de las tubo bucal muy ancho,12 }1m-24 urn: longi-
verrugas dorsales 4.8 urn: longitud de las tud de la uña externa 19.2 11m- 24 urn. uña
Individuos con cutícula lisa, transparentes, verrugas laterales 2.4}1m (Fig. 3, D, E Y F). interna 14.4}1m - 16.81lm (Fig. 4, A Y B).
longitud desde Ld'Z.z um hasta 266 11m;fa-
Colectado en el musgo: Cryphaea patens. Colectado en los musgos: Thuidium peruuia-
ringe ovalada más larga que ancha; dos
num, Lepyrodon tomentosus, Semato-
sets de macroplacoides en forma de bas-
ORDEN APOCHELA phyllum insularum, campylopus densicoma
tón, microplacoides presentes. Longitud
varo densicoma.
de la uña externa entre 9.6 11my 14.4 11m,
familia Milneslidae Ramazzotti, 1962
uña interna entre 4.8 11m y 9.6 11m; las Observaciones: La rama primaria y secun-
ramas de ambas uñas unidas sólo en la Familia compuesta por dos géneros: Milne- daria de cada uña doble está completamen-
base (Fig. 3, A). sium y Limmenius. Los individuos de esta te separada, la rama primaria es larga y
familia se caracterizan por presentar papilas delgada, la rama secundaria robusta y
Colectado en los musgos: Hypopterygium
cefálicas a un lado de la cabeza y la boca; bifurca ; se diferencia del género Limme-
tamariscinum, Prionodon cf licopodioides.

11./sohypsibius prosostomus Thulin, 1928

Nuevo registro para Colombia.

Espécimen examinado: 1; lámina JN023.

Individuo con cutícula lisa, transparente,

longitud 304 11m;faringe largo - oval; tres
sets de macroplacoídes. microplacoides
presentes, longitud de la uña externa 7.2
11m,uña interna 7.2 11m.La rama secunda-
ria de la uña externa forma un ángulo recto
con la ba e (Fig. 3, B).

Colectado en el musgo: Campylopus

densicoma varo densicoma.

12. ltaquascon sp. Barros, 1939

Registro nuevo de Género para Colombia.

Espécimen examinado: 1; lámina JN 045.

Individuo con cutícula lisa, transparente; lon-

gitud 323 11m;faringe larga-oval; placoides
ausentes; longitud del tubo bucal 45.6 11m;
ancho del tubo bucal 2.4 11m;soporte del
estilete ausente; longitud de la uña externa
14.4 11m,uña interna 9.6 um (Fig. 3, C).

Colectado en el musgo: Sematophyllum

insularum.

Observaciones: esta especie se caracteriza

por la presencia del tubo bucal muy largo,
y por presentar el soporte del estilete po-
bremente desarrollado o ausente.

familia Calohypsiblidae Pilato, 1969

Nueva Familia para Colombia.

Eutardígrados con uñas asimétricas en la Figura 3. lIypsibius sp. A. Aparato bucal. microscopía óptica, 40X; Isohypsibius
misma pata y similares la una a la otra, del prosostomus, B, Aparato bucal, contraste de fase, 40X; Itaquascon sp. e, contraste de
fase, 40X; Calohypsibius verrucosus, D, Vista lateral individuo completo, contraste de
tipo denominado Calohypsibiidae que po-
fase, 40X; E, Aparato bucal, contraste de fase, 100X; 1'. Detalle de las verrugas, contraste de
see dos ramas fusionadas que se inician fir-
fase, 40X. B, boca; Bf, bulbo faríngeo; Es, estilete; F, furca; Fe, funda del estilete; Ma,
memente en la base y a veces con una rama
macroplacoide; Mi, microplacoide; Se, soporte del estilete; Tb, tubo bucal; Upp, uñas pri-
secundaria muy corta.
mer par de patas; Utp, uñas tercer par de patas. Fotografías de Jerez y Narváez. 2000.
204 REVISTA COLOMBIANA DE ENTOMOLOOÍA Javier Hernando Jerez &. Cols.

nius por la presencia de papilas peribucales CLAVE DlCOTÓMICA PARA LOS TARDÍGRADOS DE LA RESERVA EL DIVISO
y laterales, ya que Limmenius carece de (SANTANDER)
papilas peribucales, y por la forma del apa-
la. Cirro lateral A presente Pseudechiniscus
rato bucal pues en Limmenius es un tubo
(P.novaezee/andiae)
alargado y delgado mientras que en
Milnesium es ancho y más corto. lb. Cirro lateral A ausente 2

Esta especie se caracteriza por ser depreda- 2a. Cabeza con papilas cefálicas nttnestum
dora; en el contenido estomacal de los in- (M. tardigradum)
dividuos colectados se encontraron varios 2b. Cabeza sin papilas cefálicas 3
aparatos bucales (trophis) de rotíferos bde-
lloideos (invertebrados acuáticos microscó- 3a. Dos uñas dobles en cada pata similares en forma y tamaño
picos que habitan en los musgos; presentan secuencia de las ramas 2:1:1:2 (secundaria: primaria:
un cuerpo alargado de forma telescópica,
primaria: secundaria) 4
divididos en una región anterior, un tronco
grueso y un pie terminal; su característica 3b. Dos uñas dobles en cada pata usualmente diferentes en forma
principal es la presencia de un cilio cefálico
y tamaño, secuencia de las ramas 2:1:2:1 (secundaria: primaria:
a manera de corona).
secundaria: primaria) 5
Similitud entre las estaciones 4a. Soporte del estilete unido cerca de la mitad del tubo bucal ntntbtotus
de muestreo (M. intermedius)

En el análisis de similitud (Figs. 5a y 5b) se 4b. Soporte del estilete unido en la mitad posterior del tubo bucal Macrobiotus
puede establecer que existen diferencias en 5a. Faringe sin placoides /taquascon
cuanto a la composición de tardígrados; el (1. sp.l)
primer grupo conformado por las estacio-
nes uno y dos, comparten las especies de 5b. Faringe con placoides 6
tardígrados Pseudechintscus novaezee- 6a. Ramificaciones primaria y secundaria de las uñas
/andiae, Macrobiotus hufelendii e Nypsibius
sp. y poseen especies que son propias de rígidamente conectadas. uñas de igual tamaño Celotujpsibtus
cada una de las estaciones como necro- (e. verrucosus)
biotus is/andicus e Nypsibius arcticus para 6b. Uñas con conexión flexible entre ramificación primaria
la estación uno y Macrobiotus ereoletus,
lsohypsibius prosostomus, Ca/ohypsibius y secundaria 7
verrucosus para la estación dos. La espe- 7a. Rama secundaria de la uña exterior forma un ángulo recto
cie Macrobiotus richtersi se encontró en las
estaciones uno y cuatro; Milnesium tardi- con la base común de la uña lsohypsibius
gradum en las estaciones dos y cuatro; (l. prosostomus)
Macrobiotus harrnsworthi en las estaciones 7b. Rama secundaria de la uña exterior no forma un ángulo recto
dos, tres y cuatro. El segundo grupo con- con la base común de la uña Nypsibius
formado por las estaciones tres y cuatro,
correspondientes a las de mayor altitud,
comparten especies como Macrobiotus cf
CLAVE PARA EL GÉNERO Macrobiotus
occidentalis y Macrobiotus harmsworthi.
De este grupo sólo la estación cuatro pre-
senta especies propias: Minibiotus inter- la. Individuos con granulaciones dorsales cuticulares
medius e /taquascon sp.
densamente distribuidas M. occidenta/is
El agrupamiento junto con los porcentajes
lb. Individuos con cutícula lisa 2
de disimilaridad de Bray-Curtis (1957) prue-
ban la hipótesis de que existen diferencias 2a. Dos macroplacoides presentes 3
en cuanto a la composición de tardígrados 2b. Tres macroplacoides presentes 4
entre las estaciones de muestreo. La esta-
ción uno presenta un 57,14% de disimilari- 3a. Con microplacoides M. hufe/andii
dad con la estación dos con la que forma el 3b. Sin microplacoides M. is/andicus
primer grupo; 100% de disimilaridad con la
estación tres y un 83,33% con la estación 4a. Microplacoides presentes 5
cuatro. Se aprecia que la mayoría de las es- 4b. Microplacoides ausentes M. areo/atus
taciones poseen especies propias de
5a. Tubo bucal muy ancho; distancia del borde inferior del
tardígrados que no se encuentran en las
demás estaciones. Dicha presencia puede tubo bucal al sitio de inserción de los estiletes menor o
ser ocasionada por las diferencias en com-
igual al ancho del tubo bucal M. richtersi
posición de la vegetación arbórea de las es-
taciones, a la altitud como factor modificador 5b. Tubo bucal delgado; distancia del borde inferior
de la temperatura, a cambios microcli- del tubo bucal al sitio de inserción de los estiletes
máticos de humedad, temperatura y lumi-
nosidad, los cuales son factores que afectan mayor o igual al ancho del tubo bucal M. harmsworthi
tanto la distribución del sus trato como las
especies de tardígrados que los habitan.
CLAVE PARA EL GÉNERO Hypsibius
Preferencia de los tardígrados por los
musgos
la. Individuos con microplacoides H. sp.1
Las especies de musgos en las que se re-
gistró el mayor número de especies de lb. Individuos sin microplacoides N. arcticus
 Tardígrados de El Diviso 205

aire y a la deshidratación; mientras la es-

tación tres. que es la más elevada, se ca-
racteriza por la presencia de vegetación
primaria y secundaria que forman una es-
pecie de bóveda en el dosel que impide el
paso de luz. siendo éste un lugar oscuro.
presentando menor exposición a las co-
rrientes de aire y mayor humedad. La es-
pecie de musgo Sematophyllum insularum
fue colectada en la estación cuatro a 1970
metros de altitud en un bosque de pinos.
Estas dos especies de musgos presentan
como características particulares el hábito
figura 4. Milnesium tardigradum. A, Aparato bucal. contraste de fase, 40X; B. Uñas cuarto
par de patas. contraste de fase. 40X. B. boca; Es. estilete; F. furca; Tb, tubo bucal; Upp, uñas pleurocárpico y células de la lámina
primer par de patas; Rp, ramificación primaria; Rs, ramificación secundaria. Fotografías de fusiformes y lisas; esto permite establecer
Jerez y Narváez, 2000. que tal vez para los tardígrados favorez-
can su alimentación y es muy probable que
el hábito pleurocárpico tenga mayor im-
portancia en la retención de agua y por lo
Ward's rrethod tanto de humedad, y dé cierta resistencia
Squared Euclideandistances a la evaporación. Es muy importante ano-
tar que se desconocen muchas de las sus-
3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13
¡-¡-,,......--, ¡-'!--! -T~-:----I tancias producidas en el metabolismo
secundario de los musgos, sustancias que

EST1

EST2
I
-!-i-,¡-'
¡ ~

K i-I~ pueden jugar un papel importante en la

selección o preferencia Le los tardígrados
por un musgo determinado.

Conclusiones
i' I i f
~j__1~_1
i
• De las especies de tardígrados encontra-
EST3 I I _1 das en los musgos epífitos sobre cortezas

I 1---1 -1 .
---l i i
de árbol, el 57% corresponde a registros

EST4 ----1,1-- I . . nuevos para Colombia, lo que indica que

permanece sin explorar el gran potencial
biológico de este tipo de invertebrados en
L- ~ _L __ ~ ~ L_ ~ _L _L __ ~I _ el país.
3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 • Las especies de musgos Lepyrodon
tomentosus y Sematophyllum insularum
figura 5a. Agrupamiento de estaciones de acuerdo con la composición de tardígrados. constituyeron los mejores nichos para al-
bergar especies de tardígrados.

• l'1acrobiotus hermsuiorthi constituyó la

especie de tardígrado común de la reserva.
Ward's rrethod
Squared Euclideandistances • Existen diferencias en la composición de
tardígrados entre las estaciones de
-2 O 2 4 6 8 10

P.NOVAE
!- -, muestreo.

===J
• Se destacan las estaciones uno. dos y cua-
MHUFE
1 tro. por presentar especies propias, lo que
H.SP
MAREOL
u=o
CALOH,V
I 11 LI
demuestra cierto grado de distribución
altitudinal. a pesar que los rangos
altitudinales son cortos (70 m en prome-

..'.
M ISLA 1I dio). lo cual produce cambios suficientes
H.ARCTI
MRJCHT t=J I para generar hábitats específicos.

• Se presenta un comportamiento diferen-

MHARMS
MOCCl cial en la distribución de los tardígrados,
MlNIBIOT --~ : '-~!
' J debido a la composición de la vegetación
rrAQUAS superior que en gran parte condiciona las
MlLNESIU - ¡ ~ !
I características microclimáticas donde se
~ ~ establecen los musgos; encontrándose es-
-2 O 2 4 6 8 10 pecies propias en cada una de las estacio-
nes, exceptuando la estación "La Judía",
figura 5b. Agrupamiento de especies de tardígrados de acuerdo con la presencia en las debido a las características de su bosque,
estaciones. especialmente la luminosidad baja.

• Dentro de la comunidad de tardígrados

tardígrados son Lepyrodon tomentosus y que implica que esta especie de musgo to- en musgos Iignícolas de la Reserva El Divi-
SematophyIlum insularum con seis espe- lera condiciones de luminosidad tan opues- so se presentan especies generalistas y es-
cies cada una. Lepyrodon tomentosus se tas como las presentadas entre la estación pecialistas en el uso de estos nichos.
encontró desde la estación dos a 1850 me- dos que corresponde a un bosque de ci-
tros de altitud, hasta la estación tres el ce- preses abierto. que permite mayor lumi- • Las comunidades de briófitos represen-
rro La Judía a 2010 metros de altitud, lo nosidad y exposición a las corrientes de tan un alto potencial como microecosis-
206 REVISTA COLOMBIANA DE ENTOMOLOoíA Javier Hernando Jerez &: Cols.

temas ecológicos, pues es este estudio aun- Literatura citada NELSON, D. R. 1974. Ecological distribulions
que sólo se tuvieron en cuenta los tardí- of tardigrades on Roan Mounlain,
ARGUE, C. W. 1971. Some lerrestrial tardi- Tennessee- North Carolina. Mem. 1st. ltal.
grados, también se aprecian componentes
grades from new New Brunswick, Canadá, Idrobiol. 32 Suppl: 225-276.
importantes en esta red trófica como son
can. J. Zool. 49: 401-415.
los rotíferos bdelloideos, gastrotricos, NELSON, D. R. 1982. Tardigrada. p. 154-158.
nemátodos, protozoos y artrópodos, estos BERTOLANI,R.; REBECCHI,L. 1993. A revision En: Hulbert, S. H and Villalobos - Figueroa.
últimos pueden ser vectores de organismos of the Macrobiotus hufelandi Group Aquatic Biota of México, Central America
patógenos como bacterias u hongos para (Tardigrada, Macrobiotidae), with so me and the West Indias.
observations on the taxonomic characters
los animales o las plantas, ya que llevan a
of Eutardigrades. Zoologica Scripta. Great NELSON, D. R. 1991. Tardigrada. p. 501- 521.
cabo alguna fase de su ciclo biológico en
Britain. 22 (2): 127-152. En: Ecology and classification of North
los musgos que en cierta medida los prote- American Freshwater lnvertebrates. Edit.
ge de los mecanismos de control por in- BRAY.J. R.; CURTIS,C. T. 1957. An ordination of Academic Press, Inc.
secticidas, por lo que e: conocimiento de lhe upland forest communities of soulhern.
su hábitat y su interrelación con los briófitos Wisconsin. Ecol. Monogr. 27: 325-49. NELSON,D. R.; HIGGINS,P.R. 1990. Tardigrada.
puede ser de gran importancia económica p. 393-419. En: Daniel L. Dindal. Editor. Soil
CHURCHILL,S.; L1NARES,E. 1995. Prodromus Biology Guide. Jhon Wiley &:. Sons, Inc.
como lo plantean Delgadillo y Cárdenas Bryologiae Novo - Granatensis. Introduc-
(1990). ción a la flora de musgos de Colombia. RAMAZZOTTI, G.1972. 11Phylum tardigrada.
Instituto de Ciencias Naturales, Museo de Mem. 1st. uai. Idrobiol. 28: p 1-732.
Agradecimientos Historia Natural, Universidad Nacional de
Colombia. Editora Guadalupe. Santafé de RAMAZZOTTI,G.; MAUCCI,W. 1982. A History
Los autores expresan agradecimientos a Bogotá. 924 p. of tardigrades taxonomy. En: Nelson, R. D.
la Corporación Autónoma Regional para (ed) Proceedings of te Third International
DELGADILLO, M. C.; CÁRDENAS,S. Ma. 1990. Symposium on the Tardigrada. East Tenne-
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(CDMB) por conceder el permiso para tra- versidad Nacional Autónoma de México. Tennessee. USA.
bajar en la Reserva El Diviso, al Decanato Instituto de Biología. MéxiCO,D.F. (Eds).
de la Facultad de Ciencias de la Universi- San Diego, State Univ. Press. 134 p. RANGEL,J. O.; STURM,H. 199b Consideracio-
dad Industrial de Santander (UIS) por las nes sobre la vegetación, la productividad
GOEZE,J. A. E. 1773. Ueber den kleinen wasser-
gestiones realizadas para acceder al uso primari neta y la artropofauna asociada
bar. Abh. a. d. Insektologie, Halle.
de equipos, al personal del laboratorio de en regiones paramunas de la cordillera
GRlGARlCK,A. A.; SCHUSTER,R. O.; NELSON, Oriental. p,47-70. En: Mora-Osejo, L.E. y
genética de la Facultad de Salud de la U1S
R, D. 1983. Heterotardigrada of Venezuela Slurm, H. (eds.). Estudios Ecológicos del
por el préstamo del microscopio de con- Páramo y del Bosque Altoandino Cordillera
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traste de fase y equipo de fotografía, al Oriental de Colombia. Editora Guadalupe,
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facilitar sus equipos de medición y muy the Echiniscidae (Heterotardigrada), with SCHOFIELD,W. B. 1985. Introduction to Bryo-
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Tardigrades. Selected Symposia and
por sus recomendaciones y material bi- SCHUSTER,O. R.; GRlGARlCK,A. L. 1965. Tardi-
Monographs U.Z.I; Mucchi, Modena, Italia.
bliográfico suministrado y Roberto Berto- grada from Western North America. With
lani, Uníversítá Degli Studi Di Modena (Italia) MARCUS,E. 1936. Arthropoda Tardigrada. Wal- Emphasis on the Fauna of California.
por la ayud en la determinación de algu- ter de Gruyter &:. Co. Berlin. 341 p. University of California Publications.
nos especímenes, material bibliográfico y Zoology 76: 1-67.
MARCUS,E. 1959. Tardigrada. p 509-521. En:
sugerencias para la realización de esta Edmonson' s Fresh - Water Biology. Wiley Recibido:Jun. 30/2001
investigación. and Sons, New York.
Aceptado: Mar.25 / 2002