Chitosan-induced production of secondary metabolites in

plant extracts of Piper auritum, and the in vitro fungicidal

activity against Fusarium oxysporum f. sp. vanillae

Producción de metabolitos secundarios inducida por quitosano en

extractos vegetales de Piper auritum y actividad fungicida in vitro sobre
Fusarium oxysporum f. sp. vanillae

1
María del Socorro Fernández, 1Flavio Hernández-Ochoa, 2Oscar Carmona-Hernández, 3Mauricio Luna-
Rodríguez, 1Facultad de Biología, 2Posgrado en Ciencias Agropecuarias. 3Laboratorio de Genética e Interac-
ciones Planta Microorganismos, Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Veracruzana, Circuito Gonzalo
Aguirre Beltrán s/n, Zona Universitaria, C. P. 91090, Xalapa, Veracruz, México; Carolina Barrientos-Salcedo,
Facultad de Bioanálisis Veracruz, Universidad Veracruzana, Iturbide s/n, Centro, C. P. 91700. Veracruz, Vera-
cruz, México; Hugo Asselin, School of Indigenous Studies, Université du Québec en Abitibi-Témiscamingue,
Rouyn-Noranda, Canada; 1José Armando Lozada-García*
* Corresponding author: [email protected]

Recibido: 22 de Junio, 2020. Aceptado: 22 de Septiembre, 2020.

Fernández M del S, Hernández-Ochoa F, Carmona-Her­ Resumen. Se probó el efecto del quitosano so-
nández O, Luna-Rodríguez M, Barrientos-Salcedo C, bre la producción de metabolitos secundarios de
Asselin H and Lozada-García JA. 2021. Chitosan indu- extractos etanólicos de Piper auritum, así como la
ced the production of secondary metabolites in plant ex- actividad fungicida in vitro contra Fusarium oxys-
tracts of Piper auritum, and the in vitro fungicidal activi- porum f. sp. vanillae. Las plantas de P. auritum se
ty against Fusarium oxysporum f. sp. vanillae. Mexican dividieron en seis parcelas y se añadió quitosano
Journal of Phytopathology 39(1): 198-206. comercial a la mitad de ellas. Se midieron las con-
DOI: https://doi.org/10.18781/R.MEX.FIT.2006-6 centraciones de flavonoides, fenoles, terpenos, al-
caloides y ácido salicílico en extractos etanólicos
Primera publicación en línea: 13 de Octubre, 2020. de P. auritum y la actividad antifúngica se midió
First publication on line: October 13, 2020. con la concentración efectiva media (CE50). Las
concentraciones totales de flavonoides, fenoles y
terpenos fueron más altas con el tratamiento con
Abstract. The effect of chitosan addition on quitosano (sin quitosano 12.8 versus con quitosano
the production of secondary metabolites of Piper 12.4 μg equivalente de quercetina por mg, 12.6 ver-
auritum ethanolic extracts was tested, as well as sus 2.3 μg equivalente de ácido tánico por 10 mg
the in vitro fungicidal activity against Fusarium y 16.3 versus 11.6 mg equivalente de mentol por

Publicación en línea, enero 2021 198

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oxysporum f. sp. vanillae. Piper auritum plants were 100 mg). Mientras que la concentración de alcaloi-
divided into six parcels and commercial chitosan des disminuyó mediante la adición de quitosano (de
was added to half of them. The concentrations 148.2 a 84.5 μg de equivalente de piperina por mg).
of flavonoids, phenols, terpenes, alkaloids and La adición de quitosano aumentó la concentración
salicylic acid were measured in P. auritum ethanolic de ácido salicílico (de 1.3 a 2.2 μg de equivalente
extracts and the antifungal activity was measured de ácido salicílico por mg). La concentración de 4
with the median effective concentration (EC50). mg mL-1 de extracto etanólico de P. auritum trata-
The concentrations of total flavonoids, phenols do con quitosano inhibió el 100% del crecimiento
and terpenes were higher with chitosan treatment micelial. El tratamiento con quitosano generó que
(respectively 12.8 vs 12.4 μg quercetin equivalent la CE50 de P. auritum contra F. oxysporum f. sp.
per mg, 12.6 vs. 2.3 μg tannic acid equivalent per vanillae fuera menor (1.5 mg mL-1) respecto al con-
10 mg, and 16.3 vs. 11.6 mg menthol equivalent per trol (5.1 mg mL-1). Se concluye que la adición de
100 mg). However, the alkaloid concentration was quitosano aumentó la producción de metabolitos
reduced by chitosan addition (from 148.2 to 84.5 secundarios y la actividad antifúngica in vitro en
μg piperine equivalent per mg). Chitosan addition extractos de P. auritum.
increased the concentration of salicylic acid (from
1.3 to 2.2 μg salicylic acid equivalent per mg). A Palabras clave: extractos etanólicos, pimienta
4 mg mL-1 ethanolic extract of P. auritum treated mexicana, hoja santa
with chitosan inhibited 100% of mycelial growth.
The EC50 of P. auritum against F. oxysporum f. Los metabolitos secundarios, como los alcaloi-
sp. vanillae was lower with chitosan treatment des, flavonoides, terpenos y fenoles son moléculas
(1.5 mg mL-1) compared to control (5.1 mg mL-1). que las plantas sintetizan como mecanismos de de-
Chitosan addition increased secondary metabolite fensa contra el ataque de patógenos (Scott et al.,
production and in vitro antifungal activity in P. 2008). Otras moléculas, como el quitosano, se pue-
auritum extracts. den utilizar para obtener la producción de metabo-
litos secundarios en las plantas (López-Moya et al.
Key words: ethanolic extracts, Mexican pepperleaf, 2019). Los metabolitos secundarios que producen
hoja santa las plantas se pueden utilizar como bioplaguicidas
(Báez-Valdez et al., 2010) y, por tanto, constituyen
alternativas ecológicas para remplazar el control
Secondary metabolites, such as alkaloids, químico de patógenos como Fusarium, un hongo
flavonoids, terpenes and phenols, are molecules que ataca el sistema vascular de las plantas, que
synthetized by plants as defense mechanisms causa enfermedades en varias especies vegetales y
against pathogen attacks (Scott et al., 2008). Other frutícolas (Dweba et al., 2017; McGovern, 2015)
molecules, such as chitosan, can be used to elicit y considerables pérdidas económicas. El control
secondary metabolite production in plants (López- biológico de Fusarium se puede llevar a cabo uti-
Moya et al. 2019). Plant-produced secondary lizando compuestos naturales sintetizados por al-
metabolites can be used as bioplaguicides (Báez- gunas especies vegetales del género Piper (Scott et
Valdez et al., 2010), providing environmentally al., 2008), ya que se ha reportado que los aceites
friendly alternatives to the chemical control of esenciales y los extractos tienen efectos fungici-

Publicación en línea, enero 2021 199

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pathogens such as Fusarium, a fungus that attacks das en F. solani f. sp. piperis y F. oxysporum f. sp.
the vascular system of plants and causes diseases vanillae (da Luz et al., 2017; Suprapta y Ohsawa,
in several vegetable and fruit species (Dweba et 2007). La actividad fungicida de Piper se atribuye
al., 2017; McGovern, 2015) leading to serious a los genes de resistencia como los que desarrollan
economic loss. Biological control of Fusarium can algunas variedades de pimienta negra (P. nigrum)
be achieved with natural compounds synthetized by que producen metabolitos secundarios cuando son
some plant species of the genus Piper (Scott et al., atacados por F. solani f. sp. piperis (da Luz et al.,
2008), which have been shown to have fungicidal 2017). De igual manera, se han reportado por lo
effects on F. solani f. sp. piperis and F. oxysporum menos tres taxones americanos de Piper que son
f. sp. vanillae (da Luz et al., 2017; Suprapta and resistentes a Fusarium: la baja mortalidad de P. di-
Ohsawa, 2007). The fungicidal activity of Piper varicatum expuesta a Fusarium fue atribuida a la
can be attributed to resistance genes such as those producción de metabolitos secundarios, sobre todo
developed by some black pepper (P. nigrum) fenoles (Erisléia-Meireles et al., 2016); las semi-
cultivars that produce secondary metabolites when llas y plántulas de P. aduncum están protegidas por
attacked by F. solani f. sp. piperis (da Luz et al., aceites esenciales (Potzernheim et al., 2012); y P.
2017). Similarly, at least three American Piper taxa tuberculatum expresa resistencia genética cuando
were reported being resistant to Fusarium: low son tratados con F. solani f. sp. piperis, que incluye
mortality of P. divaricatum exposed to Fusarium algunos de los mismos genes relacionados con la
was attributed to secondary metabolite production, resistencia sistémica adquirida (RSA) en P. nigrum
especially phenols (Erisléia-Meireles et al., 2016), (Nascimento et al., 2009).
the seeds and seedlings of P. aduncum are protected La RSA es un mecanismo de defensa genera-
by essential oils (Potzernheim et al., 2012), and lizado contra una amplia variedad de patógenos
P. tuberculatum expresses gene resistance when que generan las diferentes proteínas que regulan
are treated with F. solani f. sp. piperis, which las interacciones en la interfaz de las membranas
involves some of the same genes related to the celulares (Ádám et al., 2018). Por ejemplo, el reco-
systemic acquired resistance (SAR) in P. nigrum nocimiento de la quitina fúngica desencadena una
(Nascimento et al., 2009). cascada de señales químicas y activan los genes
SAR is a generalized defense mechanism of de respuesta que sintetizan las proteínas, como la
plants against a broad range of pathogens generated fenilalanina amonio liasa (PAL), responsable de la
by different proteins regulating interactions at the producción de flavonoides y fenoles mediante una
interface of the cellular membranes (Ádám et al., ruta biosintética que incluye la fitohormona ácido
2018). For example, the recognition of fungal salicílico como una molécula señal (López-Moya
chitin triggers a cascade of chemical signals, et al., 2019). El ácido salicílico y el quitosano se
activating response genes that synthetize proteins utilizan juntos para inducir la resistencia de la plan-
such as phenylalanine ammonia-lyase (PAL) ta a los patógenos. Ambos ofrecen una alternativa
responsible for flavonoid and phenol production al uso de fungicidas porque modulan la RSA y es-
through a biosynthesis pathway involving the timulan la producción de fenoles, terpenos y fla-
phytohormone salicylic acid as a signal molecule vonoides en respuesta a la infección causada por
(López-Moya et al., 2019). Salicylic acid and hongos como Fusarium (Golkar et al., 2019). Por
chitosan are used together to induce plant resistance tanto, los objetivos del presente estudio fueron

Publicación en línea, enero 2021 200

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against pathogens. They provide an alternative to evaluar la producción de metabolitos secundarios

fungicides by modulating SAR and by stimulating de extractos de plantas de P. auritum tratadas con
the production of phenols, terpenes and flavonoids quitosano y determinar su actividad fungicida in vi-
in response to infection by fungi such as Fusarium tro contra F. oxysporum f. sp. vanillae.
(Golkar et al., 2019). Therefore, the objectives Se seleccionó una población silvestre de P. au-
of this study were to evaluate the production of ritum en la localidad de San Andrés Tlalnelhuayo-
secondary metabolites of chitosan-treated plant can, Veracruz, México (-96.9776678 O; 19.29358
extracts of P. auritum and to determine their in N; 1450 msnm); las muestras se recolectaron en
vitro fungicidal activity against F. oxysporum f. sp. un bosque nuboso con suelo tipo andosol y clima
vanillae templado húmedo. La población incluyó 72 plan-
A wild population of P. auritum was selected tas maduras con estructuras reproductivas, que se
in the locality of San Andrés Tlalnelhuayocan, distribuyeron en 6 parcelas con 4 individuos en
Veracruz, Mexico (-96.9776678 W; 19.29358 N; cada una. Se trataron tres parcelas con quitosano
1450 m asl), within a cloud forest on an andosol, comercial (marca VEPINSA, Sinaloa, México) [de
subject to a wet temperate climate. The population bajo peso molecular (de 22,000 a 33,000 g mol-1),
included 72 mature plants with reproductive 27% de quitosano en el producto, 80% de desace-
structures, which were divided into 6 parcels with tilación, 10% de humedad, 1.8% de ceniza, visco-
4 individuals each. Three parcels were treated sidad (10g L-1, 25 °C) 30 a 200 cps] disuelto a una
with commercial chitosan (trademark VEPINSA, concentración de 1 mg mL-1 y pH 5.5 (Tratamiento
Sinaloa, Mexico) [low molecular weight (22,000 A). Las otras tres parcelas fueron el control, tratado
to 33,000 g mol-1), 27 % chitosan in product, con una solución de Tween 80 al 0.01% (v/v) con
deacetylation 80 %, humidity 10 %, cinder 1.8%, pH 5.5 (Tratamiento B). Los tratamientos se aplica-
viscosity (10g L-1, 25 °C) 30 to 200 cps] dissolved ron cada semana por un mes, siguiendo la metodo-
to 1 mg mL-1 concentration and pH 5.5 (Treatment logía de Benhamou y Thériault (1992). Después de
A). The other three parcels were the control, los tratamientos, se recolectaron 3 kg de P. auritum
treated with a Tween 80 solution at 0.01 % (v/v) fresca (hojas, inflorescencias y tallos) y se secaron
with pH 5.5 (Treatment B). The treatments were en estufa a 45 ± 5 °C antes de la maceración, sepa-
applied every week for one month, following the rando las muestras tratadas y el control a una dis-
methodology of Benhamou and Thériault (1992). tancia de 1.5 m en el secador.
After the treatments, 3 kg of fresh P. auritum La extracción fitoquímica se llevó a cabo con un
(leaves, inflorescences, and stems) were collected Soxhlet, utilizando 10 g de material vegetal mez-
and oven dried at 45 ± 5 °C before maceration, clado con etanol y concentrado en un evaporador
separating the treated and control samples by 1.5 m rotativo (250 rpm a 45 °C) (Carmona-Hernández
in the drier. et al., 2014). Los alcaloides totales se midieron
The phytochemical extraction was carried out por espectrofotometría con 544 nm de absorban-
with a Soxhlet, using 10 g of plant material mixed cia utilizando el método verde de bromocresol, y
with ethanol and concentrated with a rotavapor los resultados se expresaron en µg de equivalen-
(250 rpm at 45 °C) (Carmona-Hernández et te de piperina (EP) por mg de extracto (Tiwari et
al., 2014). Total alkaloids were measured by al., 2017). Para los flavonoides totales, se utilizó
spectrophotometry with 544 nm absorbance using el método de reducción de aluminio con 420 nm

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the bromocresol green method and the results de absorbancia y los resultados se expresaron como
were expressed in µg of piperine equivalent (PE) µg de equivalente de quercetina (EQ) por 10 mg de
per mg of extract (Tiwari et al., 2017). For total extracto (Blainski et al., 2013). Para el total de fe-
flavonoids, the aluminum reduction method was noles, se utilizó el reactivo Folin-Ciocalteu con 760
used with 420 nm absorbance and the results were nm de absorbancia expresada como µg de equiva-
expressed as µg quercetin equivalent (QE) per 10 lente de ácido tánico (EAT) por 10 mg de extracto
mg of extract (Blainski et al., 2013). For the total (Blainski et al., 2013). Los terpenos totales se ob-
phenols, the Folin-Ciocalteu reagent was used with tuvieron siguiendo la metodología de Ghorai et al.
760 nm absorbance and the results were expressed (2012) y los resultados se expresaron como mg de
as µg tannic acid equivalent (TAE) per 10 mg of equivalente de mentol (EM) por 100 mg de extrac-
extract (Blainski et al., 2013). The total terpenes to. La respuesta de la fitohormona ácido salicílico
were obtained following the methodology of se midió utilizando la metodología de Rahman et
Ghorai et al. (2012) and the results were expressed al. (2016): se agregaron 1000 µL de extracto etanó-
as mg menthol equivalent (ME) per 100 mg of lico (1 mg mL-1) a 50 µL de ClFe3 y 950 µL de agua
extract. The salicylic acid response hormone was bidestilada, y la absorbancia se midió a 540 nm.
measured using the methodology of Rahman et al. Los resultados se expresaron como µg de equiva-
(2016): 1000 µL of ethanolic extract (1 mg mL-1) lente de ácido salicílico (EAS) por mg de extracto.
was added to 50 µL ClFe3 and 950 µL bidistilled Se realizaron cinco réplicas de cada análisis.
water and the absorbance measured at 540 nm. La actividad inhibitoria in vitro de extractos de
The results were expressed as µg salicylic acid P. auritum se probó utilizando cultivos fúngicos
equivalent (SAE) per mg of extract. Five replicas de F. oxysporum f. sp. vanillae en placas Petri
of each analysis were carried out. (de 90 mm diámetro) con tres réplicas y cinco con-
The in vitro inhibitory activity of P. auritum centraciones de extractos (0.8, 1.6, 2.4, 3.2, 4.0 mg
extracts was tested using fungal cultures of mL-1) y un control (EtOH), añadidos al papa dex-
F. oxysporum f. sp. vanillae in Petri dishes trosa (PDA). Las pruebas se realizaron colocando
(90 mm diameter) for three replicas with five 5 mm de micelio en el centro de las placas Petri.
concentrations of extracts (0.8, 1.6, 2.4, 3.2, 4.0 El crecimiento del diámetro se midió cinco días
mg mL-1) and a control (EtOH), added to potato después de la incubación a 27 °C (Rongai et al.,
dextrose agar (PDA). The tests were performed 2015). El porcentaje de inhibición se calculó con
by placing 5 mm of mycelium in the center of the la siguiente fórmula: % inhibición de crecimiento
Petri dishes. Diameter growth was measured after = ((crecimiento del control – crecimiento del trata-
five days incubation at 27 °C (Rongai et al., 2015). miento) / crecimiento del control) *100.
Percentage of inhibition was calculated with the Para el análisis de varianza (ANEVA) se utilizó
following formula: % growth inhibition = ((control el programa STATISTICA 10 con las pruebas post
growth – treatment growth) / control growth) *100. hoc de Tukey. La concentración efectiva media
The STATISTICA 10 software was used to (EC50) se estimó con un modelo probit y el progra-
perform ANOVAs with post hoc Tukey tests. ma Biostat 6.0 (Amini y Sidovich, 2010).
The median effective concentration (EC50) was Hubieron diferencias significativas en la pro-
estimated with a probit model using the Biostat 6.0 ducción de metabolitos secundarios entre los extrac-
software (Amini and Sidovich, 2010). tos de plantas de P. auritum con y sin tratamiento de

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There were significant differences in the quitosano (Cuadro 1). Conforme a estudios anterio-
secondary metabolite production between the P. res en los que se utilizaron otras especies vegetales,
auritum plant extracts with and without chitosan las concentraciones de flavonoides, terpenos y fe-
treatment (Table 1). In line with previous studies noles fueron significativamente más altas (P<0.05)
with other plant species, the concentrations of en los extractos de plantas tratadas con quitosano.
flavonoids, terpenes and phenols were significantly Por ejemplo, la aplicación de quitosano (200 mg)
higher (P<0.05) in the chitosan-treated plant a Hypericum perforatum indujo la producción de
extracts. For example, the application of chitosan flavonoides (Brasili et al., 2014), la producción de
(200 mg) to Hypericum perforatum induced terpeno aumentó con la adición de quitosano (1
flavonoid production (Brasili et al., 2014), terpene g) en Mentha piperita (Chang et al., 1998) y las
production increased with chitosan addition (1 g) in concentraciones de fenol fueron más altas con el
Mentha piperita (Chang et al., 1998), and phenol tratamiento de quitosano (200, 500 y 1000 ppm)
concentrations were higher with chitosan treatment en extractos de Origanum vulgare spp. hirtum (Yin
(200, 500 and 1000 ppm) in extracts of Origanum et al., 2012). Al igual que en el estudio de López-
vulgare spp. hirtum (Yin et al., 2012). According to Moya et al. (2019), el tratamiento de quitosano
López-Moya et al. (2019), the chitosan treatment aumentó la producción de ácido salicílico en las
increased the production of salicylic acid in plants; plantas, que puede desencadenar la producción de
which can trigger the production of phenylalanine fenilalanina amonio liasa (PAL), exacerbando la
ammonia-lyase (PAL), in turn exacerbating the producción de flavonoides, terpenos y fenoles, lo
production of flavonoids, terpenes, and phenols, cual pudo haber contribuido a la RSA (Wiesel et
which might contribute to generate the SAR al., 2014). A diferencia del efecto positivo en los
(Wiesel et al., 2014). Contrary to the positive effect flavonoides, terpenos y fenoles, el tratamiento con

Table 1. Mean concentration (with standard deviation and coefficient of variation) of secondary metabolites and salicylic
acid in Piper auritum extracts with and without chitosan treatment.
Cuadro 1. Concentración media (con desviación estándar y coeficiente de variación) de metabolitos secundarios y ácido
salicílico en extractos de Piper auritum con y sin tratamiento de quitosano.

Metabolite Treatment Mean concentration Standard deviation Coefficient of variation

A 84.5a 1.1 0.8

Alkaloids
B 148.2b 0.8 0.9
A 12.8b 0.1 1.0
Flavonoids
B 12.4a 0.1 0.5
A 12.6b 0.0 1.7
Phenols
B 2.3a 0.2 1.9
A 16.3b 0.3 2.7
Terpenes
B 11.6a 0.4 2.7
A 2.2b 0.1 7.5
Salicylic acid
B 1.3a 0.0 1.2

A: with chitosan, B: without chitosan. / A: con quitosano; B: sin quitosano.

Alkaloids: μg EP mg-1, Flavonoids: μg EQ mg-1, Phenols: μg Eat 10 mg-1, Terpenes mg EM/100 mg, Salicylic acid: μg ESA mg-1.
Different superscript letters indicate significant differences (p<0.05) in mean metabolite concentration. / Alcaloides: μg EP mg-1,
Flavonoides: μg EQ mg-1, Fenoles: μg Eat 10 mg-1, Terpenos mg EM/100 mg, Ácido salicílico: μg ESA mg-1. Las diferentes letras
en los superíndices indican diferencias significativas (p<0.05) en la concentración media de metabolitos.

Publicación en línea, enero 2021 203

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on flavonoids, terpenes and phenols, the chitosan quitosano disminuyó significativamente (P<0.05)
treatment significantly decreased the concentration la concentración de alcaloides. Este efecto fue re-
of alkaloids (P < 0.05). Such an effect has previously portado anteriormente en Stemona curtisii (Pitta-
been reported in Stemona curtisii (Pitta-Alvarez et Alvarez et al., 1999) a concentraciones de quitosa-
al., 1999) at concentrations of chitosan higher no de más de 0.1 mg mL-1, en menos de 4 semanas.
than 0.1 mg mL-1, in less than 4 weeks. La concentración efectiva media (EC50) de ex-
The median effective concentration (EC50) of tractos de P. auritum contra F. oxysporum f. sp.
P. auritum extracts against F. oxysporum f. sp. vanillae fue significativamente menor con el trata-
vanillae was significantly lower with chitosan miento de quitosano (EC50 = 1.473 mg mL-1; error
treatment (EC50 = 1.473 mg mL-1; standard error = estándar = 0.288) que la del control (EC50 = 5.123
0.288) than in the control (EC50 = 5.123 mg mL-1; mg mL-1; error estándar = 0.646) (P<0.001). La cur-
standard error = 0.646) (P<0.001). The inhibition va de inhibición muestra que la concentración más
curve shows that the highest concentration P. alta de extracto etanólico de P. auritum (4 mg/mL)
auritum ethanolic extract (4 mg/mL) caused 100 inhibió el 100% del crecimiento de Fusarium con
% inhibition of Fusarium growth with chitosan el tratamiento de quitosano comparado con el 41%
treatment, compared to 41% without chitosan sin quitosano (Figura 1). La actividad fungicida de
(Figure 1). Fungicidal activity of P. auritum P. auritum contra F. oxysporum y otros hongos fito-
against F. oxysporum and other phytopathogenic patogénicos fue anteriormente reportada por Pine-
fungi has previously been reported by Pineda da et al. (2012). La actividad podría ser atribuida a
et al., 2012), which could be attributed to high las altas concentraciones de fenoles, flavonoides y

100
Whithout Chitosan
90
Whit Chitosan
80

70
Percentage of inhibition

60

50

40

30

20

10

0
0 0.5 1 1.5 2 2.5 3 3.5 4 4.5
Concentratrion in mg mL-1

Figure 1. Fungicidal activity ethanolic extracts of Piper auritum against F. oxysporum f. sp. vanillae previously treated with
chitosan (mean and standard error).
Figura 1. Extractos etanólicos de la actividad fungicida de Piper auritum contra F. oxysporum f. sp. vanillae previamente
tratada con quitosano (media y erros estándar).

Publicación en línea, enero 2021 204

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concentrations of phenols, flavonoids and terpenes. terpenos. Se sabe que las especies americanas de
The American Piper species are known to possess Piper poseen genes de resistencia asociadas con la
resistance genes associated with the production of producción de fenilpropanoides (Erisléia-Meireles
phenylpropanoids (Erisléia-Meireles et al., 2016; et al., 2016; Nascimento et al., 2009; Potzernheim
Nascimento et al., 2009; Potzernheim et al., 2012). et al., 2012). Los resultados que aquí se describen
The results presented here show that chitosan has muestran que el quitosano tiene un efecto desenca-
an eliciting effect on the production of phenols, denante en la producción de fenoles, flavonoides,
flavonoids, terpenes and salicylic acid in the plant terpenos y ácido salicílico en los extractos de P. au-
extracts of P. auritum, but an antagonistic effect on ritum, pero tiene también un efecto antagonista en
alkaloid production. The fungicidal activity of P. la producción de alcaloides. La actividad fungicida
auritum ethanolic extracts against F. oxysporum f. de los extractos etanólicos de P. auritum contra F.
sp. vanillae was markedly improved by chitosan oxysporum f. sp. vanillae mejoró notablemente con
addition. la adición de quitosano.

Fin de la versión en Español

LITERATURE CITATED

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