Artículo de Revisión Rev. Fitotec. Mex. Vol.

40 (4): 425-437, 2017

ASPECTOS ETNOBOTÁNICOS, NUTRICIONALES Y ACTIVIDAD BIOLÓGICA

DE EXTRACTOS DE FRUTOS DEL GÉNERO Bromelia

ETHNOBOTANICAL AND NUTRITIONAL ASPECTS, AND BIOLOGICAL

ACTIVITY OF FRUIT EXTRACTS OF THE GENUS Bromelia

Libier Meza-Espinoza1, Ma. de Lourdes García-Magaña1, Ma. de los Ángeles Vivar-Vera2,

Sonia G. Sáyago-Ayerdi1, Alejandra Chacón-López1, Eduardo M. Becerra-Verdín3,
Ma. Dolores Muy-Rangel4 y Efigenia Montalvo-González1*

1
Laboratorio Integral de Investigación en Alimentos, Instituto Tecnológico de Tepic. Av Tecnológico No. 2595. 63175, Lagos del Country. Tepic,
Nayarit. 2Instituto Tecnológico de Tuxtepec. Av. Dr. Víctor Bravo Ahuja S/N. 68350, Col. 5 de Mayo. Tuxtepec, Oax. 3 Unidad Académica de Ciencias
Químicas Biológicas y Farmacéuticas, Universidad Autónoma de Nayarit. Ciudad de la Cultura Amado Nervo S/N. 63155, Los Frenos, Tepic Nayarit.
4
Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A. C. km 5.5. Carr. a Eldorado. 80110, Campo el Diez, Culiacán, Sinaloa.

*Autor para correspondencia ([email protected])

RESUMEN In this review we present the ethnobotanical uses, nutritional characteristics,

biological activity and technological studies reported in extracts of fruits of
Las plantas del género Bromelia se distribuyen en América Latina, the genus Bromelia.
especialmente en las regiones del pacífico y Golfo de México; tienen usos
diversos ya sea como plantas de ornato, plantas medicinales o alimento. Los Index words: Bromelia, fruits, ethnobotany, nutritional characteristics,
frutos de estas especies son de tipo baya y se desarrollan constituyendo una biological activity, technological studies.
infrutescencia de color amarillo o rosado de forma alargada u ovalada. Desde
el punto de vista nutricional estos frutos tienen gran potencial ya que son INTRODUCCIÓN
buena fuente de minerales como calcio, potasio y fósforo; además, contienen
vitamina C y son ricos en cisteína proteasas. Desde tiempos prehispánicos los
La familia Bromeliaceae incluye el género Bromelia,
frutos de estas especies se utilizaban en la medicina tradicional para tratar
enfermedades respiratorias y trastornos del sistema urinario, entre otras. integrado por plantas con relevancia ecológica por su
Hoy en día, las investigaciones demuestran que los extractos de la pulpa de grado de endemismo y relación con la fauna de su hábi-
frutos tienen actividad antimicrobiana, antihelmíntica, antitumoral y anti- tat. Estas plantas son originarias de la zona neotropical
inflamatoria, cuyos efectos son atribuidos a metabolitos secundarios (fenoles, y tropical, y se producen en gran parte de América Lati-
saponinas terpenoides, etc.) y cisteína proteasas. Las enzimas proteolíticas
na (Hornung-Leoni, 2011a; Martinelli et al., 2008).
caracterizadas en estos frutos son similares a las proteasas vegetales
comerciales y pueden ser una alternativa potencial en la industria alimentaria
y farmacéutica. En esta revisión se dan a conocer los usos etnobotánicos, La producción de Bromelia en México se localiza desde
características nutricionales, actividad biológica y estudios tecnológicos Sonora hasta Guerrero por la parte del Pacífico y desde Ve-
reportados en extractos de frutos del género Bromelia. racruz hasta Yucatán por la región del Golfo (Espejo-Serna
et al., 2004). Los frutos se consumen en fresco y procesa-
Palabras clave: Bromelia, frutos, etnobotánica, características
nutricionales, actividad biológica, estudios tecnológicos. dos en bebidas, infusiones y en almíbar; además, se em-
plean en ceremonias de carácter religioso, como plantas
SUMMARY de ornato y en la preparación artesanal de medicina natu-
rista (Hornung-Leoni, 2011b).
Plants of the Bromelia genus are distributed in Latin America, particularly in
regions of the Pacific and Gulf of Mexico. These plants are used as ornaments, Algunos frutos de Bromelia se caracterizan por ser una
medicines or food. These species produce berry-type fruits that develop by
buena fuente de ácido ascórbico (e.g. Bromelia pinguin L.
creation of a yellow or reddish, elongated or oval infructescence. From the
nutritional perspective, these fruits have great potential as a good source of con 126 mg 100 g-1) y minerales como calcio, potasio y
minerals like calcium, potassium and phosphorous, as well as vitamin C and magnesio (Abreu et al., 2005a; Moyano et al., 2012; Pío-
cysteine proteases. Since pre-Hispanic times, the fruits of these species were León et al., 2009), siendo reconocidas por su alto conteni-
used in traditional medicine to treat respiratory diseases and disorders of the do de cisteína proteasas (Abreu et al., 2001; 2005a).
urinary system, among others. Current research shows that extracts from
fruit pulp have antimicrobial, anthelmintic, anti-tumor and anti-inflammatory
activity, and these effects are attributed to secondary metabolites (phenols, En la industria, las proteasas obtenidas de frutos del
saponins and terpenoids, etc.) and cysteine proteases. The proteolytic género Bromelia se han reportado como efectivas para la
enzymes characterized in these fruits are similar to commercial plant proteases, producción de hidrolizados proteicos (Briones-Martínez
and might be a potential alternative in the food and pharmaceutical industry. et al., 1994). Adicionalmente, los extractos obtenidos de

Recibido: 15 de Agosto de 2016

Aceptado: 17 de Octubre de 2017
EXTRACTOS DE FRUTOS DEL GÉNERO Bromelia Rev. Fitotec. Mex. Vol. 40 (4) 2017

los frutos también han sido estudiados con respecto a su curvas de 5 a 10 mm y cambian de color verde brillante a
efecto citotóxico, antihelmíntico y antimicrobiano (Abreu et rojo (Espejo-Serna et al., 2004). Asimismo, se les describe
al., 2001, Abreu et al., 2005a), anti-inflamatorio (Errasti et como plantas estoloníferas con filodios envainadores de
al., 2013) y anti-tumoral (Guimarães-Ferreira et al., 2007). 1.5 m de largo por 4 cm de ancho, con bordes muy espi-
nosos, punta muy prolongada y punzante; poseen meríta-
Las aplicaciones más recientes de algunas de estas los cortos (40 cm de largo x 1.5 cm de diámetro) en cuyo
proteasas son en la obtención de péptidos bioactivos, los extremo desarrollan una infrutescencia (Caffini et al 1988;
cuales se caracterizan por ejercer un importante papel en González-Salvatierra et al., 2013). La posición de la roseta
la regulación y la modulación metabólica en los seres hu- o infrutescencia en relación con el eje central durante la
manos (Bruno et al., 2010; Pardo et al., 2001; Prospitti et floración es de aproximadamente 45º. Asimismo, se pre-
al., 2015). Por todo lo anterior, el objetivo de esta revisión sentan brácteas del pedúnculo durante la antesis, brácteas
es dar a conocer los aspectos etnobotánicos, nutriciona- florales iguales o superiores al ovario, y no presentan sé-
les, actividad biológica y estudios tecnológicos de frutos palos. Las flores poseen pétalos carnosos, crecen en gru-
del género Bromelia, a fin de continuar con investigaciones po en un eje corto y los pétalos miden alrededor de 3 cm
futuras para conferirles mayor valor agregado y en un fu- (Espejo-Serna et al., 2004; Monteiro et al., 2015).
turo puedan ser aprovechados como un recurso biológico
alternativo en la industria de alimentos, farmacéutica o Los frutos son de color amarillo o color rosado, con
medicina natural. estomas marcados en la epidermis, haces vasculares de
diámetro pequeño, más alto que ancho. Los frutos son
DISTRIBUCIÓN DE LA FAMILIA BROMELIACEAE carnosos y con semillas aplanadas (Espejo-Serna et al.,
2004). Las especies del género Bromelia comparten mu-
Las bromeliáceas pertenecen a uno de los grupos taxo- chas características morfológicas; sin embargo, mantie-
nómicos más relevantes dentro de su hábitat (bosques) nen diferencias importantes entre las que destacan color,
debido a su alto grado de endemismo. Son de gran impor- forma y tamaño de los frutos (Cuadro 1). En la Figura 1 se
tancia ecológica por su estrecha relación con la fauna local muestran las plantas y frutos de las especies B. pinguin
(Martinelli et al., 2008). L. (Figura 1a) y B. karatas L. (Figura 1b) encontradas en el
municipio de Santiago Ixcuintla, Nayarit, y son también las
La familia consta de aproximadamente 3172 especies dos especies mayormente distribuidas en México.
repartidas en tres subfamilias: Pitcairnioideae, Bromelioi-
deae y Tillandsioideae y en 58 géneros, los cuales se lo- COMPOSICIÓN NUTRICIONAL DE LOS FRUTOS DE
calizan en México, Belice, Guatemala, Panamá, las Antillas Bromelia
y el norte de Sudamérica y una sola especie se ubica en
el oeste de África (Espejo-Serna et al., 2004). México se La caracterización nutricional de los frutos de Bromelia
constituye como un centro de diversificación de la subfa- hasta ahora es escasa, ya que sólo tres de 11 especies
milia Bromelioideae ya que se han registrado 18 géneros y frutícolas identificadas se han caracterizado. Las inves-
342 especies (Espejo-Serna et al., 2004). Específicamente, tigaciones reportadas se citan en el Cuadro 2. La pulpa
en relación con el género Bromelia, las especies habitan de frutos de B. pinguin L. cultivada en Cuba presentó una
en clima cálido desde el nivel del mar y hasta los 200 m cantidad importante de proteínas, así como de los minera-
de altitud, asociadas a dunas costeras y bosque tropical les calcio, magnesio, potasio, sodio y fósforo (Abreu et al.
caducifolio (Espejo-Serna et al., 2004). 2005a). En frutos de la misma especie, pero cultivados en
Sinaloa, México, Pío-León et al. (2009) reportaron que los
DESCRIPCIÓN BOTÁNICA DE PLANTAS DE Bromelia frutos están compuestos de 80 % de porción comestible y
20 % de cáscara, son frutos ácidos, con pH de 3.7, acidez
El género Bromelia está representado por especies tanto titulable de 4.6 % y sólidos solubles totales de 14.1 %. Tie-
terrestres como epífitas, con margen foliar serrado, ovario nen un contenido de vitamina C de 126 mg 100 g-1, más
ínfero, fruto tipo baya y semillas desnudas (Espejo-Serna alto que lo reportado para algunos cítricos (30 a 57 mg 100
et al., 2004; 2005). En el género se incluyen más de 60 g-1), Actinidia deliciosa (98 mg 57 mg 100 g-1) y Litchi chi-
especies, pero pocas de ellas han sido descritas botáni- nensis (71.5 mg 100 g-1) (Ledesma et al., 2010).
camente y reconocidas por producir frutos comestibles
(Cuadro 1). Los frutos de B. pinguin L. son considerados con alto
valor nutricional en relación con su contenido de minera-
Las especies de Bromelia son plantas arbustivas con les, ya que 100 g de la pulpa del fruto aportan la ingesta
hojas numerosas en forma de roseta, erguidas, de 1 a 3 recomendada de calcio (1300 mg), magnesio (420 mg) y
m de largo y de 2 a 4 cm de ancho, el borde con espinas manganeso (2.3 mg), para personas adultas (FDA, 2001;

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MEZA-ESPINOZA et al. Rev. Fitotec. Mex. Vol. 40 (4) 2017

Cuadro 1. Descripción botánica de frutos de Bromelias.

Especie Nombre común Descripción botánica de frutos Referencia
Bromelia alsodes H.St.John Cucuya, hijo de piña, Infrutescencias paniculadas de 25 cm Chízmar (2009)
mutate, piñuela, polla (El de largo. Frutos de 2 cm de diámetro,
Salvador). subglobosos, de color amarillo cuando son
maduros y con pocas semillas.
Bromelia antiacantha Berthol. Banana-do-mato o Infrutescencias centrales. Frutos maduros Díaz y Delascio-Chitty
banana silvestre (Brasil). tienen un color amarillo-naranja y la forma (2007); Fabri y da
es como un plátano pequeño. Costa (2012)
Bromelia crhysantha Jacq. Piñuela (México). Hierba litófila de 1-1.5 m de alto. Frutos Díaz y Delascio-Chitty
verdes, envés grisáceo, con una pelusa (2007); Chan-Quijano
color marrón. et al. (2013)
Bromelia fastuosa Lindl. Gravatá (Brasil). Frutos de color verde con cambio en Cabral et al. (2006)
color amarillo cuando maduran, forma
subglobosa con 2-3 cm de diámetro.
Bromelia hieronymi Mez. Chaguar (Argentina). Infrutescencias centrales en panículas Bruno et al. (2002)
glabras rosadas. Frutos fusiformes y
bayas fibrosas, de 2 cm de diámetro con
5 cm de largo.
Bromelia karatas L., o Bromelia Chichipo, Chiyol, Aguama, Infrutescencia nodular 5 a 10 cm de largo. Espejo-Serna et al.
plumieri (E. Morren). L.B. Sm. Cazuela, Cocuixtle, Bayas elipsoides, rosadas, de 5.5 a 11 cm (2005)
Jocuixtle, Cocuistle de largo, ferrugíneo-lepídotas. De 50 a 100
(México). frutos por racimo.
Bromelia laciniosa Mart. Caroá, Macambira de Infrutescencia con abundantes Buttazzoni et al. (1984)
corda (Brasil). exudaciones gomosas. Frutos cilíndricos
y alargados constituidos con numerosas
bayas anaranjadas, triloculares y
pluriseminados.
Bromelia pinguin L. Piñuela (El Salvador), Inflorescencia pedunculada. Bayas Chízmar (2009)
Guámara (México), esféricas, amarillas a amarillas ocres, de
Piro (Panamá), Maya o 2.5 a 4 cm de largo, esparcidamente en
Curujulul (Venezuela). panículas lepídotas a glabrescentes. De 50
a 100 frutos por racimo.
Bromelia serra Griseb. Sin nombre común. Infrutescencia globosa de 10-14 cm de Caffini et al. (1988)
largo por 7-10 cm de diámetro. Integrada
por bayas ovoides de 4 cm por 2.5 cm de
color amarillo limón.

Abreu et al., 2005a). palmente monosacáridos, pero también se ha detectado la

presencia de lípidos (18 %), tales como el ácido palmítico
Moyano et al. (2012) reportaron que en frutos verdes de (C 16:0), ácido oleico (C 18:1n 9c) y linoleico (C 18:2n 6c)
la especie B. karatas L. se encontraron mayores conteni- (Santos et al., 2009).
dos de proteína, minerales (excepto potasio y magnesio),
carbohidratos y fibra, que en los frutos maduros (Cuadro Se ha evidenciado la presencia cualitativa de antioxidan-
2). B. karatas L. cubre la ingesta recomendada de fósforo tes en B. pinguin L., tales como compuestos fenólicos (ta-
(1250 mg) (FDA, 2001) y es mayormente nutritiva si se con- ninos y flavonoides), terpenos, saponinas y ácidos grasos,
sume en estado verde; sin embargo, debido a la cantidad pero no se han cuantificado (Abreu et al., 2001). Los frutos
de proteínas encontradas (13.33 %), las cuales son con- maduros de B. karatas L. presentaron mayor contenido de
sideradas proteasas, el fruto verde se consume cocinado. fenoles totales que los frutos verdes (409.9 y 290.3 mg
B. anthicanta Berthol. es rica en azúcares (45 %), princi- 100 g-1, respectivamente) y se identificó cualitativamente

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EXTRACTOS DE FRUTOS DEL GÉNERO Bromelia Rev. Fitotec. Mex. Vol. 40 (4) 2017

A C

B D

Figura 1. Fotografías de plantas (A y B) y frutos (C y D) de las especies Bromelia pinguin y Bromelia karatas cultivadas en
Santiago Ixcuintla, Nayarit, México.

la presencia de flavonoides, terpenos y cumarinas tanto a escala comercial; sin embargo, en la actualidad sólo son
en la pulpa de frutos verdes como en frutos maduros; sin estudiadas desde el punto de vista ecológico, taxonómico
embargo, en frutos maduros se evidenció la presencia de y etnobotánico (Mondragón et al., 2011).
taninos y fenilpropanoides (Moyano et al., 2012).
En el Cuadro 3 se describe el uso de once especies fru-
Por otra parte, Coelho et al. (2010) identificaron cua- tícolas de Bromelia reportadas para América Latina. Su
litativamente en pulpa de frutos de Bromelia balansae uso tiene origen en las culturas prehispánicas desde hace
cuatro tipos de glucósido-flavonoles: kaempferol-3-O-α- miles de años; los Aztecas, Mayas, Incas, Quechuas, los
L-ramnopiranósido, kaempferol-3-O-α-L-ramnopiranosil Yanomami y otros pueblos las utilizaban como alimento,
1-(1→6)-β-D-glucopiranósido, quercetina-3-O-α-L- fibra, en ceremonias religiosas, como medicina y como
ramnopiranosil-(1→6)-β-D-glucopiranósido y kaempferol plantas ornamentales, al igual que se siguen utilizando
3,7-di-O-a-L-ramnopiranósido. en la actualidad (Bennett, 2000; Hornung-Leoni, 2011a y
2011b; Pierce 2000; Rondón, 2003).
Los frutos del género Bromelia tienen cantidades im-
portantes de vitamina C y minerales tales como el calcio, En México los frutos de Bromelia se consumen como
fósforo y potasio; la detección cualitativa de compuestos fruto fresco o se cocinan para inactivar las cisteína pro-
bioactivos las hacen potencialmente funcionales, por lo teasas, enzimas responsables de provocar ardor en la
que se debe cuantificar el contenido de estos compuestos boca después de su consumo en fresco (Hornung 2011a,
para conferirles mayor valor agregado. b). En América Central y del Sur, las preparaciones de los
frutos hervidos o infusiones se han utilizado para el tra-
USOS GENERALES Y ETNOBOTÁNICOS DE Bromelia tamiento de la tos y otros trastornos del tracto respira-
torio como bronquitis y asma (Argueta, 1994), escorbu-
Históricamente las plantas del género Bromelia, por las to (Chan-Quijano et al., 2013), diabetes y trastornos del
características morfológicas de las hojas con borde espi- sistema urinario (Manetti et al., 2009). El jugo de los fru-
noso, son utilizadas para la construcción de cercas vivas. tos ha sido utilizado como bebida refrescante, así como
En la ganadería, estas especies son alimento y representan agente antihelmíntico (Abreu et al., 2001; Hornung-Leoni,
una fuente de agua en sitios muy secos; además, sus ho- 2011a). Chízmar (2009) reporta que el jugo de B. pinguin
jas presentan fibras de buena calidad para su producción L. es empleado en Centroamérica contra los tricocéfalos y

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MEZA-ESPINOZA et al. Rev. Fitotec. Mex. Vol. 40 (4) 2017

Cuadro 2 Caracterización nutrimental de frutos de Bromelias.

Composición proximal Bromelia pinguin L.† Bromelia karatas L.†† Bromelia anthiacanta
(g 100 g-1 base seca) (Fruto fresco) (Fruto fresco, maduro-verde) Berthol.¶ (Fruto seco)
Humedad 80.41 76.59 - 86.65 27.3
Proteína 7.20 - 13.87 3.13 - 13.33 8.30
Lípidos 1.40 2.65 - 1.20 18.20
Cenizas 6.63 - 10.60 4.22 - 12.00 1.40
Fibra cruda 3.35 - 3.41 0.62 - 9.20 ND
Carbohidratos 5.31 - 15.14 15.92 - 9.65 44.80
Ácido fítico 0.12 ND ND
Minerales (mg 100 g bs) -1

Calcio 1200-1290 290 - 1650 ND

Cobalto 1.20 ND ND
Hierro 1.70 0.056 - 0.092 ND
Potasio 903 - 2160 670 - 630 ND
Magnesio 320 - 500 470 - 390 ND
Manganeso 2.95 ND ND
Sodio (Na) 250 0.27 ND
Fósforo (P) 56.65 - 160 220 - 1140 ND
Zinc (Zn) 2.80 ND ND
Vitamina C (mg 100 g ) -1
126.0 3.00 - 1.00 ND
Abreu et al. (2005a)†, Pío-Léon et al. (2009)†, Moyano et al. (2012)††, Santos et al. (2009)¶; ND: No determinado

Cuadro 3. Usos tradicionales de plantas frutícolas del género Bromelia.

Uso Especie País
Comestible Bromelia alsodes H. St. John, Bromelia chrysantha Argentina, Bolivia, Chile, Colombia, Costa Rica, Cuba,
Jacq., Bromelia hemisphaerica L., Bromelia karatas Ecuador, El Salvador, Honduras, México, Nicaragua,
L., Bromelia pinguin L, Bromelia nidus-puellae Panamá, Perú, Puerto Rico, Venezuela.
(André) André ex Mez.
Medicinal Bromelia balansae Mez., Bromelia hieronymi Mez., Argentina, Bolivia, Brasil, Chile, Colombia, Cuba,
Bromelia karatas L., Bromelia pinguin L., Bromelia Ecuador, Honduras, México, Nicaragua, Perú, Puerto
antiacantha Berthol., Bromelia fastuosa Lindl. Rico, Venezuela.
Fibra textil Bromelia balansae Mez., Bromelia hieronymi Mez., Brasil, Bolivia, Chile, Ecuador, México, Nicaragua,
Bromelia pinguin L., Bromelia serra Griseb., Bromelia Venezuela.
laciniosa Mart.
Ceremonial Bromelia chrysantha Jacq. Bolivia, México, Perú, Venezuela.
Cercos vivos Bromelia alsodes H. St. John, Bromelia karatas L., Colombia, Ecuador, México, Panamá, Venezuela.
Bromelia nidus-puellae (André) André ex Mez.
Fuente: Hornung-Leoni (2011a; b).

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EXTRACTOS DE FRUTOS DEL GÉNERO Bromelia Rev. Fitotec. Mex. Vol. 40 (4) 2017

otros parásitos similares. Asimismo, se sabe sobre su uso Bromelia pinguin L. (Guámara)
como diurético, antirreumático y en forma de cataplasma,
se emplea para dislocaciones y fracturas. Las proteasas de la especie purificadas parcialmente
tienen características de cisteína proteasas; presentan un
A pesar de la diversidad de aplicaciones etnobotánicas pH óptimo dentro del rango alcalino (pH 7.2 a 8.8); tienen
que tienen los frutos de Bromelia, en esta revisión se en- una inhibición de la actividad proteolítica por sustancias
contraron pocos estudios para comprobar la mayoría de que poseen grupos tiol, esta inhibición es normalmente re-
esas aplicaciones. Aún no es clara la definición de los vertida por la adición de cisteína; además, muestran una
compuestos que podrían causar efectos medicinales al notable estabilidad térmica, así como una elevada estabi-
consumir los frutos; sin embargo, existe una constante lidad en altos valores de fuerza iónica (pI entre 4, 6 y 8, 1).
mención de la acción terapéutica de sus proteasas y me- El peso molecular aproximado de los cuatro componentes
tabolitos secundarios, por lo que existe una amplia pers- proteicos que integran el complejo enzimático es de 23
pectiva de investigación científica que debe llevarse a cabo kDa (Abreu et al., 2005b y Abreu et al., 2008).
en esta área.
Bromelia antiacantha Berthol. (Banano silvestre)
PROTEASAS EXTRAÍDAS DE FRUTOS DE Bromelia
Las proteasas de los frutos tienen una actividad proteolí-
Los frutos de Bromelia se consideran ricos en proteasas tica mayor al 80 %, con dos óptimos de pH 5.0 y 9.0. Tienen
y se conoce sólo de manera general que éstas juegan un alta estabilidad térmica, ya que mantienen una actividad
papel fisiológico importante para el desarrollo y moviliza- residual mayor de 90 % después de calentar durante 60
ción de proteínas germinales en respuesta a varios tipos min a 60 ºC. La actividad de la enzima es inhibida com-
de estrés medioambiental, en la defensa contra plagas y pletamente por el compuesto trans-epoxisuccinil-L-leuci-
patógenos, muerte celular programada y senescencia de lamido-butano (E-64) y el ácido yodo acético, recuperando
los mismos (Martínez et al., 2007). El tipo de proteasas su actividad con la adición de cisteína o β-mercaptoetanol,
identificadas en dichos frutos son cisteína proteasas, y lo que sugiere que pertenece al grupo de las cisteína pro-
aunque hasta hoy ninguna de ellas tiene una clasificación teasas y tiene su pI entre 7.6, 8.2 y 8.8 (Vallés et al., 2007).
numérica de la EC (Enzyme Commision Numbers, por sus
siglas en inglés) se conocen algunas características de Bromelia hemisphaerica L. (Timbiriche)
proteasas extraídas y éstas se describen en el Cuadro 4.
En esta especie se ha caracterizado la proteasa hemis-
Bromelia karatas L. (Cocuixtle) fericina, con pI a un intervalo de 3.5 a 9.0, con formas anió-
nicas, catiónicas y neutras, todas con actividad proteolítica
En esta especie se identificó la proteasa karatasina, una y esterolítica (León-Alcalá et al., 1989). Cortés-Vázquez et
proteasa sulfhidrilada o cisteína proteasa correspondien- al. (2008) reportaron un peso molecular de 24 kDa, aunque
te a una glicoproteína con el 7 % de carbohidratos, muy su estructura completa no ha sido elucidada.
similar a la bromelina (EC 3.4.22.33); está constituida por
un complejo de ocho formas moleculares múltiples cuyos Bromelia fastuosa Lindl. (Gravatá)
puntos isoeléctricos (pI) se localizan en el intervalo de pH
de 3.4 a 10.4; tiene un peso molecular de 23.8 kDa, es sus- De esta especie se han extraído cisteína proteasas de
ceptible a la inhibición con agentes bloqueantes de grupo fruto inmaduro; se reportan proteasas con un peso mole-
tiol, como el acetato fenilmercúrico, su actividad es induci- cular de 24-25 kDa, y al menos una proteasa denominada
da por cisteína y tiene una actividad específica total de 0.5 fastuosaina, posee alta actividad a pH 7.0. Su estructura
U mg-1 (Montes et al., 1990). posee 217 residuos de aminoácidos y su secuencia prima-
ria mostró una alta homología con ananaína (EC 3.4.22.31)
Bromelia balansae Mez. (Caraguatá) con 74 %, bromelina con 66 % y papaína (EC 3.4.22.2) con
44 % (Cabral et al., 2006).
Pardo et al. (2000; 2001) encontraron en esta especie la
proteasa llamada balansaína, la cual tiene un pI de 5.4, pH Bromelia hieronymi Mez. (Chaguar)
óptimo de 8.8 a 9.2 y su peso molecular es de 23.2 kDa.
La especie presenta una alta estabilidad térmica a 75 ºC Bruno et al. (2002) reportan que las proteasas de esta
con una pérdida mínima de su actividad proteolítica. La se- especie mostraron una actividad menor al 80 % a un
cuencia N-terminal mostró una homología muy alta (85- pH de 7.3 a 10.7, pero mostraron una gran estabilidad
90 %) con otras endopeptidasas conocidas de la familia térmica conservando su actividad proteolítica residual de
Bromeliaceae como la piña (Annanas comosus L.). 80% después de calentar el extracto enzimático a 60 ºC

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MEZA-ESPINOZA et al. Rev. Fitotec. Mex. Vol. 40 (4) 2017

Cuadro 4. Características enzimáticas de proteasas aisladas de frutos de Bromelias.

Temperatura Actividad Peso molecular
Proteasa Especie pH óptimo Referencia
óptima (ºC) específica (kDa)
Karatasina Bromelia plumieri 3.4-10.4 > 40 < 60 0.5 U mg-1 23.84 Montes et al. (1990).
(E. Morren) L.B. Sm.
Balansaína Bromelia balansae 8.8-9.2 37-40 35.4 U mg-1 23.20 Pardo et al. (2001).
Mez.
Pinguinaína Bromelia pinguin L. 7.2-8.8 45-60 3.2 U mg-1; 23.0 Moreno-Hernández
11 U mL-1 et al. (2016); Abreu
et al. (2005b); Abreu
et al. (2008).
Antiacanthaína Bromelia 5.0- 9.0 42-63 30.9 U mL-1 ND Vallés et al. (2007);
anticantha Berthol. Macció et al. (2013).

Hemisfericina Bromelia 7.0-8.0 35-40 890-980 U 24.0 Cortés-Vázquez et

hemisphaerica L. mg-1 al. (2008).
Fastuosaina Bromelia fastuosa 7.0 50-60 1.3 U mg-1 24-25 Cabral et al. (2006).
Lindl.
Hieronimaína I, Bromelia hieronymi 7.5-9.0 55 37.5 U g-1 24.06 Bruno et al. (2003);
II y III Mez. Bruno et al. (2006);
Bruno et al. (2008).
SN† Bromelia serra 6.0-7.8 65 ND ND Caffini et al. (1988).
Griseb.
SN† = sin nombre; ND¶ = no determinado.

por 30 min. Las bajas concentraciones de cloruro de sodio go, se puede inferir que son proteasas que tiene una alta
(0.2 M) no afectaron su actividad caseinolítica, pero ésta actividad proteolítica en amplios rangos de pH, algunas
disminuyó con el incremento de concentración salina en resistentes a temperaturas térmicas y de pesos molecu-
el medio de extracción (disminuye a 52 % la actividad resi- lares similares. Se debe continuar con estudios sobre su
dual cuando la concentración de cloruro de sodio es de 2.5 caracterización y secuenciación enzimática para encon-
M). Por cromatografía de intercambio catiónico se logró trar alternativas de uso.
aislar la fracción principal, denominada hieronimaína I (pI >
9.3, peso molecular de 25 kDa). En el año 2010 se reportó ACTIVIDAD BIOLÓGICA DE EXTRACTOS
el aislamiento de la hieronimaína II en la misma especie, DE FRUTOS DE Bromelia
con un peso molecular de 23.4 kDa, con una máxima acti-
vidad proteolítica de 90 % a pH 7.5 y 9.0 sobre caseína. Su La actividad farmacológica de cisteína proteasas ve-
secuencia amino terminal fue comparada con 12 cisteína getales ha sido probada contra algunos tratamientos
proteasas extraídas de plantas, mostrando un 70 % de ho- terapéuticos, entre ellos trastornos digestivos, úlceras
mología (Bruno et al., 2010). cutáneas y gástricas de diferentes orígenes, modulación
inmunológica y trastornos tumorales (Salas et al., 2008).
Bromelia serra Griseb Otros investigadores han resaltado las propiedades me-
dicinales y terapéuticas de las cisteína proteasas tales
Las proteasas de esta especie son las menos estudia- como: anti-edematosas, anti-inflamatorias, anti-trombó-
das. La información al respecto es prácticamente nula y ticas, contra bronquitis, asma y efectos fibrinolíticos (Gui-
se reporta solamente un estudió del año 1988, donde se marães-Ferreira et al., 2007; Maurer, 2001). En Estados
menciona que un extracto crudo de proteasas tuvo su Unidos de América (E.E. U.U.) y Europa la bromelina y otras
máximo de actividad caseinolítica a pH de 6.0 a 7.8 y una proteasas (e.g. tripsina y quimiotripsina) son usadas como
temperatura de 60 ºC (Caffini et al., 1988). una alternativa o terapia complementaria a glucocorticoi-
des, antirreumáticos no esteroideos e inmunomodulares;
No existe una caracterización enzimática completa de su baja toxicidad hace que su uso sea una herramienta
todas las proteasas identificadas en Bromelia; sin embar- útil en el tratamiento de la inflamación crónica (Brien et al.,

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EXTRACTOS DE FRUTOS DEL GÉNERO Bromelia Rev. Fitotec. Mex. Vol. 40 (4) 2017

2004; Maurer, 2001). Esto sugiere que las proteasas obte- poglucemiante; sin embargo, ésto sólo se ha estudiado
nidas de las Bromelias mencionadas tienen potencial para en las hojas y no en los frutos. Andrade-Cetto y Medina-
ser utilizadas para el mismo fin. Hernández (2013) encontraron que un extracto acuoso o
metanólico de hojas fue efectivo para disminuir la glucosa
Específicamente, las actividades biológicas reportadas sanguínea en ratas diabéticas después de 120 min de tra-
para extractos de pulpa de frutos del género Bromelia se tamiento. Aunque los autores no explican el mecanismo
observan en el Cuadro 5. Los estudios de citotoxicidad en- de acción, mencionan que se identificó cualitativamente
contrados revelan que los extractos acuoso, etanólico o la presencia de flavonas y flavonoles en los extractos, por
metanólico obtenidos de pulpa de frutos de B. pinguin L., lo que atribuyeron la acción hipoglucemiante del extrac-
y B. anthiacanta Berthol., presentan una moderada o baja to a estos compuestos, lo que coincide con el reporte de
toxicidad evaluada en Artemia salina, concluyendo que los Torres-Piedra et al. (2010).
frutos pueden ser consumidos de manera segura (Abreu et
al., 2001; Manetti et al., 2010; Santos et al., 2009). Proteasas liofilizadas obtenidas del fruto de B. hieronymi
Mez. se estudiaron para conocer su efecto antiinflamato-
Se reporta una buena actividad antihelmíntica, ya que rio en las extremidades de ratas Wistar inducidas a edema
usando una relación 10:90 (p/v) de extracto etanólico o inflamatorio con carragenina o serotonina. Se utilizaron
agua y pulpa de fruto de B. pinguin L. se pudo observar dosis de cisteína proteasas de 45, 90 y 180 mg kg-1 de
una mayor actividad contra Lumbricus terrestres y Tricho- peso de las ratas y se comprobó el efecto de las proteasas
monas vaginalis en comparación con la piperazina al 2 % en la inflamación incluyendo o no un inhibidor (E64) de las
(Abreu et al., 2001). mismas, en la dosis administrada (Errasti et al., 2013). El
proceso de formación del edema se lleva a cabo en dos
La actividad antibacteriana también ha sido reportada fases, en la primera fase ocurre la liberación de histamina,
para especies de Bromelia. Pío-León et al. (2009) y Ruiz- serotonina y bradicina, que actúan como vasodilatadores
Ruiz et al. (2017) demostraron que los extractos etanólicos y quimio-atrayentes de células inflamatorias; mientras que
y acuosos obtenidos de pulpa de B. pinguin L. inhibieron la segunda fase se conforma por el aumento de prosta-
el crecimiento de Staphylococcus aureus, Enterococcus glandinas (vasodilatador y aumento de permeabilidad vas-
faecalis, Salmonella typhi, Shigella flexneri, Shigella dysen- cular) inducido por la activación de la enzima prostaglandi-
teriae, Pseudomonas aeruginosa y Escherichia coli. Ca- na-endoperóxido sintasa (EC 1.14.99.1) o también llamada
macho-Hernández et al. (2002), por su parte, mencionan COX-2, que continua con la infiltración de neutrófilos y su
que el extracto etanólico de la pulpa del mismo fruto sólo activación in situ (Errasti et al., 2013).
inhibió especies microbianas de Trichophyton spp. y Pae-
cillomyces variotii, pero no de Candida albicans. El extracto Errasti et al. (2013) mencionan que las cisteína protesas
metanólico obtenido de la pulpa de B. balansae Mez. tuvo tuvieron efecto sobre la primera fase de la inflamación de
una inhibición de 90 % de Mycobacterium tuberculosis las patas del animal, aunque el efecto fue muy limitado,
(Coelho et al., 2010), mientras que los extractos metanóli- considerando que fue por la cantidad de enzima usada,
cos de frutos de B. antiacantha Berthol. presentaron buena siendo la razón por la que no actúa al inicio de la inflama-
actividad contra Pseudomonas aeruginosa y E. coli (Fabri ción. Los autores mencionan que el probable efecto anti-
y da Costa et al., 2012). inflamatorio se puede dar principalmente en la segunda
fase, que suele aparecer entre 3 y 6 h después de la in-
La acción antibacteriana se atribuye a la presencia de yección de carragenina o serotonina. Se hipotetiza que el
metabolitos secundarios como taninos, flavonoides, al- efecto antiinflamatorio tal vez es debido a la inhibición de
caloides, saponinas y a la presencia de las cisteína pro- la producción de prostaglandinas e inhibición de radica-
teasas que podrían hidrolizar proteínas específicas de los les de óxido nítrico (ambos vasodilatadores). Por lo tanto,
microorganismos evaluados (Camacho-Hernández et al., no hubo permeabilidad vascular o ésta disminuyó y con
2002; Pío-León et al., 2009). Estos resultados comprue- ello se redujo o inhibió la infiltración de neutrófilos y por
ban que los frutos de B. pinguin L. y B. anthiacanta Berthol. consecuencia su activación, disminuyendo la inflamación
pueden tener una acción importante en la prevención de (Gaspani et al., 2002; Salvemini et al., 1996).
infecciones estomacales y B. balansae Mez en trastornos
respiratorios; aunque se requieren de mayores estudios Errasti et al. (2013) concluyeron que en todos los mo-
para encontrar cantidad de pulpa, tiempos de extracción, delos de inflamación evaluados en ratas existió una res-
solventes y dosis específicamente efectivas. puesta significativa en la disminución de la inflamación al
suministrar una dosis de 180 mg kg-1 de proteasas liofi-
Otra actividad importante que se ha reportado en la lizadas, atribuyendo una respuesta directa a la actividad
especie de B. plumieri (E. Morren) L.B. Sm. es como hi- proteolítica de estas enzimas.

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MEZA-ESPINOZA et al. Rev. Fitotec. Mex. Vol. 40 (4) 2017

Cuadro 5. Actividades biológicas de extractos obtenidos de frutos de Bromelias.

Parte de la
Actividad Especie Extracto Modelo Dosis Efecto Referencia
planta
Citotoxicidad Bromelia Fruto Etanólico Artemia salina. 10-1000 μg mL-1 Baja toxicidad con una Abreu et al.
pinguin L. CL50 de 1000 μg mL-1. (2001); Abreu et
al. (2005a)
Bromelia Fruto Etanólico Artemia salina. 100, 250, 500, 750 Actividad citotóxica Manetti et al.
anthicanta y 1000 μg mL-1 moderada del extracto (2010); Fabri y
Berthol. etanólico con una CL50 da Costa et al.
de 360 μg mL-1. (2012)
Bromelia Fruto Acuoso y Células de fibroblastos 0.01, 1, 10, 100, Sólo el extracto Santos et al.
anthicanta metanólico de ratón L929. 1000 μg mL-1 metanólico tuvo (2009)
Berthol. una reducción de la
viabilidad del 20 % a
las 48 h en cualquier
concentración.
Antihelmíntica Bromelia Fruto Etanólico Lumbricus terrestris, 10 % de extracto Actividad Abreu et al.
pinguin L. Trichomonas etanólico:agua antihelmíntica superior (2001); Abreu et
vaginalis. (v/v) a piperazina al 2 %. al. (2005a)
Antibacteriana Bromelia Fruto Etanólico Bacillus subtilis 10 % de extracto No se observó Abreu et al.
pinguin L. ATCC 6633, Bacillus etanólico:agua inhibición en los (2001); Abreu et
thuringiensis, microorganismos al. (2005a)
Escherichia coli evaluados.
ATCC 25922,
Staphylococcus
aureus ATCC 25923.
Bromelia Fruto Etanólico Candida albicans No se observó un Camacho-
pinguin L. (5 especies), efecto inhibitorio para Hernández et al.
Trichophyton Candida spp., pero si (2002)
spp. (9 especies), para Trichophyton spp.
Paecillomyces variotii y Paecillomyces variotii
ATCC 22319. con una concentración
mínima inhibitoria de
32 mg mL-1.
Bromelia Fruto Etanólico, Staphylococcus 50 μL de extracto Las fracciones polares Pío-León et al.
pinguin L. acuoso, aureus ATCC 29213, a 106 UFC mL-1 mostraron actividad (2009)
acetato de Enterococcus antimicrobiana
etilo faecalis ATCC 29212, inhibiendo los
Salmonella typhi, microorganismos
Shigella flexneri, evaluados.
Shigella dysenteriae,
Pseudomonas
aeruginosa ATCC
27853, Escherichia
coli ATCC 25922.
Bromelia Fruto Acuoso Escherichia coli 59 μL de extracto Concentración mínima Ruiz-Ruiz et al.
pinguin L ATCC 25922, a 106 UFC mL-1 inhibitoria para E. coli (2017)
Staphylococcus de 0.35 mg mL-1 y para
aureus ATCC 25923. S. aureus de 0.68 mg
mL-1.
Bromelia Raíz, hoja y Metanólico Mycobacterium 40 a 640 μg mL-1 Concentración mínima Coelho et al.
balansae Mez. fruto tuberculosis. inhibitoria de 128 (2010)
μg mL-1 con 90 % de
inhibición.
Bromelia Fruto Etanólico, Staphylococcus 100 mg mL-1. No presentaron Manetti et al.
anthicanta hexánico, aureus (ATCC 6538), actividades (2010)
Berthol. metanólico Escherichia coli (ATCC antibacteriana ni
Acetato de 8739) e Pseudomonas antifúngica.
etilo aeruginosa (ATCC
8027) Candida
albicans (ATCC 90028)

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 EXTRACTOS DE FRUTOS DEL GÉNERO Bromelia Rev. Fitotec. Mex. Vol. 40 (4) 2017

Cuadro 5. Continuación.
Parte de la
Actividad Especie Extracto Modelo Dosis Efecto Referencia
planta
Bromelia Fruto Metanólico Staphylococcus 50 μL de extracto Acción inhibitoria solo Fabri y da Costa
anthiacanta aureus (ATCC 6538), a concentración en Pseudomonas et al. (2012)
Berthol. Pseudomonas de 5 mg mL-1. aeruginosa y
aeruginosa (ATCC Escherichia coli.
15442), Escherichia
coli (ATCC 10536),
Shigella dysenteriae
(ATCC 13313),
Salmonella enterica
sorovar typhimurium
(ATCC 13311) e
Enterobacter cloacae
(ATCC 10699).
Hipoglucémico Bromelia Hoja Acuoso y Ratas diabéticas 35 y 350 mg kg-1 Hipoglucemia Andrade-Cetto
plumieri (E. etanólico inducidas con acuoso, 30 y 350 después de 120 min y Medina-
Morren). L.B. estreptozotocina- mg kg-1 etanólico. de tratamiento, en Hernández
Sm. nicotinamida. cualquiera de los dos (2013)
extractos.
Antiinflamatoria Bromelia Fruto Proteasas Ratas Wistar albino 45, 90, y 180 mg Máxima actividad Errasti et al.
hieronymi Mez. liofilizada inducidas a edema kg-1 de proteasa antiinflamatoria a las 5 (2013)
inflamatorio con por kg de peso. h, 78 % de disminución
carragenina. de la inflamación con
180 mg kg-1.
Ratones C57Bl/6 con Efecto antitumoral.
metástasis tumoral In vivo 60 μg por Invoca el agotamiento Guimarães-
Bromelia
Antitumoral fastuosa Lindl.
Fruto Fastuosaina y células B16F10- animal, in vitro 5 y proteolítico y pérdida Ferreira et al.
Nex2 de melanoma 10 μg mL-1. de adherencia de las (2007)
murino. células del tumor .
CL50: concentración letal media; UFC: Unidades formadoras de colonias.

Guimarães-Ferreira et al. (2007) estudiaron el efecto an- directamente sobre células tumorales tanto in vivo como
titumoral in vivo (Ratones C57Bl/6 con metástasis tumo- in vitro, así como también a un efecto de inmunización, que
ral) e in vitro (células B16F10-Nex2 de melanoma murino) incrementa la cantidad de anticuerpos y un probable au-
de la fastuosaina, cisteína proteasa obtenida de frutos de mento de la citotoxicidad, que promueve la eliminación de
B. fastuosa Lindl. Los autores concluyeron que la fastuo- células tumorales.
saina tiene efecto antitumoral en concentraciones in vivo
de 60 μg mL-1 e in vitro de 5 y 10 μg mL-1. La actividad catalítica de las cisteína proteasas depende
de la reactividad del grupo tiol del residuo de cisteína del
Las células tumorales tratadas con fastuosaina mos- centro activo, el cual rompe enlaces peptídicos de otras
traron pocos nódulos formados, con una reducción en la proteínas (Barret et al., 2013). Las cisteína proteasas se
expresión de la CD44, glicoproteína encargada de la ad- absorben bien en el intestino delgado después de ser ad-
hesión celular, por lo que es un componente importante ministradas vía oral y no tienen efectos secundarios im-
para la migración de células tumorales. Se presentó una portantes, incluso después de uso prolongado; por tanto,
pérdida de extensión celular proangiogénico endotelial y se sugiere que las cisteína proteasas pueden ser utilizadas
un aumento de anticuerpos citotóxicos al tumor, elevados como un eficaz suplemento alimenticio para prevenir en-
por la fastuosaina, y se formaron grupos pequeños de fermedades (Pavan et al., 2012; Salas et al., 2008).
células unidas en suspensión. Además de reducir la ex-
presión de CD44, la fastuosaina, en un modelo de coloni- Por lo tanto, las cisteína proteasas de Bromelia presen-
zación de melanoma de pulmón de murino B16F10-Nex2, tan actividades biológicas importantes que pueden ser
inhibió la colonización en pulmón, demostrando que esta usadas en la medicina alternativa. A largo plazo, las cis-
enzima tiene mayor actividad sobre células tumorales que teína proteasas se perfilan como candidatas prometedo-
sobre células normales; por lo tanto, las propiedades de la ras para el desarrollo de terapias enzimáticas por vía oral,
fastuosaina se deben en principio al efecto de la enzima pero se requiere de mayores investigaciones.

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MEZA-ESPINOZA et al. Rev. Fitotec. Mex. Vol. 40 (4) 2017

ESTUDIOS TECNOLÓGICOS DE PROTEASAS sos, ya que se mejoró la calidad de este producto bajo en
DE FRUTOS DE Bromelia grasa, no afectó la derretibilidad, ni produjo sabor amargo,
una característica común en quesos bajos en grasa.
El uso de enzimas se ha convertido en una parte indis-
pensable de los procesos utilizados por la industria de ali- Otros estudios tecnológicos importantes con el uso de
mentos para producir una amplia y diversificada gama de enzimas vegetales son los hidrolizados proteicos. En las
productos para el consumo humano y animal (Shahidi y últimas décadas los hidrolizados de proteínas han sido
Janak Kamil, 2001). Hasta ahora las dos proteasas vegeta- ampliamente estudiados debido a que se descubrió que en
les comerciales más usadas a nivel industrial son la papaí- ellos se tenía la presencia de péptidos bioactivos (Harnedy
na y la bromelina, para la producción de cerveza, panifica- y FitzGerald, 2012).
ción, tenderización de carnes y obtención de hidrolizados
proteicos (Feijo-Siota y Villa, 2011; Moutim et al., 1999). Los péptidos bioactivos encontrados en los hidrolizados
son fragmentos específicos (2 a 20 residuos de aminoá-
Las proteasas identificadas y purificadas de frutos de cidos) de proteínas que además de actuar como fuentes
Bromelia representan una alternativa atractiva al empleo de nitrógeno y aminoácidos, tienen numerosas funciones
de la papaína o la bromelina en la industria alimentaria, de- fisiológicas en el organismo humano. Entre las actividades
bido a que se ha demostrado que pueden tener estabili- biológicas reportadas se incluyen como inmunomodula-
dad a temperaturas elevadas y actúan en un mayor rango dores, antimicrobianos, antitrombóticos, antihipertensivos,
de pH (Montes et al., 1990); entre ellas se encuentran las antioxidantes, entre otros, debido a que los pequeños pép-
mencionadas en el Cuadro 4. tidos se absorben más rápidamente en el intestino (Che-
ung y Li-Chan, 2014; Harnedy y FitzGerald, 2012; Spellman
Existen estudios científicos y tecnológicos realizados et al., 2009). El uso de proteasas de frutos de Bromelia para
sobre el uso de proteasas de frutos del género Brome- obtener hidrolizados proteicos son casi nulos, por lo que
lia. Bruno et al. (2010) evaluaron la elaboración de queso en esta revisión se mencionan las únicas investigaciones
con hieronimaína. Dichos autores encontraron que la hie- reportadas.
ronimaína fue capaz de coagular la leche; la fracción de
k-caseína, directamente implicada en la formación de la Briones-Martínez et al. (1994) estudiaron el uso de la he-
coagulación comenzó a degradarse después de 10 min de misfericina, proteasa obtenida de B. hemisphaerica L. en
reacción, mientras que la degradación de las otras frac- la solubilización de proteínas de pescado. Los autores de-
ciones de caseína avanzó lentamente, lo que garantizó la mostraron la eficiencia de esta proteasa en la producción
producción de una cuajada firme, sin evidencia de hidróli- de hidrolizados de buena calidad nutricional, con un ba-
sis extensiva, condición necesaria para la elaboración de lance proporcionado de aminoácidos esenciales. También
quesos. En la evaluación sensorial, los panelistas acep- se reportó que estas proteasas hidrolizan eficazmente las
taron los quesos que se fabricaron tanto con quimosina proteínas adjuntas de la malta y son capaces de mejorar
como con hieronimaína. Los autores concluyeron que esta propiedades funcionales de proteínas vegetales de interés
preparación enzimática podría ser apropiada para la ela- alimentario.
boración de queso como alternativa al combinarse con
cuajo de ternera, pero es necesario realizar investigacio- Bruno et al. (2010) evaluaron la capacidad de hidróli-
nes adicionales sobre el rendimiento del queso, los efectos sis de hieronimaínas, utilizando como sustrato caseína y
sobre el envejecimiento y la estabilidad de la preparación proteínas de suero láctico. Para evaluar la capacidad de
enzimática durante el almacenamiento; sin embargo, esas hidrólisis se identificó la presencia o ausencia de las frac-
proteasas vegetales no se producen de manera comercial, ciones de caseína por análisis electroforético después de
ya que los frutos son cosechados de plantas silvestres, por la proteólisis. Los autores reportaron que estas enzimas
lo que hasta hoy no podrían sustituir a la quimosina. fueron capaces de hidrolizar la caseína y la proteína del
suero de bovino debido a que corroboraron la presencia
Por su parte, García y Penna (2010) estudiaron la com- de las fracciones de caseína (as1-caseína, as2-caseína, b-
binación de quimosina y fastuosaina con diferentes acti- caseína y k-caseína) en los hidrolizados, por lo que estas
vidades enzimáticas en la elaboración de queso bajo en enzimas también se pueden utilizar para la obtención de
grasa. La respuesta de hidrólisis durante la elaboración de hidrolizados ricos en péptidos con potencial biológico.
los quesos dependió de la actividad enzimática de la fas-
tuosaina, entre mayor actividad menor fue la firmeza de los El estudio más recientemente reportado sobre el uso de
quesos. Los autores concluyeron que el uso de la fastuo- proteasas para la obtención de hidrolizados ricos en pép-
saina extraída del fruto verde de B. fastuosa podría ser una tidos bioactivos es con la enzima balansaína R, contenida
interesante alternativa para la mejora de la calidad de que- en el extracto proteolítico obtenido de frutos maduros de

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EXTRACTOS DE FRUTOS DEL GÉNERO Bromelia Rev. Fitotec. Mex. Vol. 40 (4) 2017

B. balansae Mez. Se encontró que la balansaína R hidroliza lain as a treatment for osteoarthritis: a review of clinical stud-
ies. Evidence-Based Complementary and Alternative Medicine
las proteínas de suero de leche bovina comercial (WPC 80) 1:251-257.
degradando la β-lactoglobulina y α-lactoalbúmina en 80 y Briones-Martínez R., M. C. Oliver, M. T. Cruz y M. I. Cortés-Vázquez (1994)
15 %, respectivamente, después de 120 min. Los péptidos Preparaciones enzimáticas de interés industrial con proteina-
sas de plantas mexicanas. Revista Latinoamericana Informa-
obtenidos tuvieron tamaños de 5-15 kDa y mostraron acti- ción Tecnológica 5:29-38.
vidad antioxidante mayor que la leche sin hidrolizar (Pros- Bruno M. A., M. F. Pardo, N. O. Caffini and L. M. I. López (2002) Purification of
pitti et al., 2015). a new endopeptidase isolated from fruits of Bromelia hieronymi
Mez. (Bromeliaceae). Acta Farmaceutica Bonaerense 21:51-56.
Bruno M. A., M. F. Pardo, N. O. Caffini and L. M. I. López (2003) Hieronymain I,
CONCLUSIONES a new cysteine peptidase isolated from unripe fruits of Brome-
lia hieronymi Mez. (Bromeliaceae). Journal of Protein Chemis-
try 22:127-134.
Los estudios sobre extractos de frutos del género Bro- Bruno M. A., S. A. Trejo, X. F. Avilés, N. O. Caffini and L. M. I. López (2006) Iso-
melia demuestran que éstos tienen características nutri- lation and characterization of hieronymain II, another peptidase
isolated from fruits of Bromelia hieronymi Mez. (Bromeliaceae).
cionales importantes, ya que son fuente de vitamina C y The Protein Journal 25:224-231.
algunos minerales como el calcio, potasio y fósforo. Los Bruno M. A., S. A. Trejo, N. O. Caffini and L. M. I. López (2008) Purification
extractos presentan actividad antibacteriana, antihelmínti- and characterization of hieronymain III. Comparison with other
proteases previously isolated from Bromelia hieronymi Mez.
ca, hipoglucemiante, antiinflamatoria y antitumoral, por lo The Protein Journal 27:426-433.
que pueden aprovecharse en la industria farmacéutica. Las Bruno M. A., C. M. Lazza, M. E. Errasti, L. M. I. López, N. O. Caffini and M. F.
especies estudiadas en Bromelia también representan una Pardo (2010) Milk clotting and proteolytic activity of an enzyme
preparation from Bromelia hieronymi fruits. LWT-Food Science
alternativa en la industria de alimentos. El número de pro- and Technology 43:695-701.
teasas de origen vegetal que se emplean industrialmente Buttazzoni C. M. S., N. O. Caffini, C. L. Natalucci and N. S. Priolo L. (1984)
es todavía muy pequeño, pero está creciendo poco a poco Proteasas de Bromeliaceae. I. Estudio preliminar de la fracción
proteolíticamente activa presente en frutos de Bromelia lacinio-
debido a la abundancia relativa en algunas plantas y a sus sa Mart. Acta Farmacéutica Bonaerense 3:33-38.
atractivas características enzimáticas. Esto ha conducido Cabral H., A. M. Leopoldino, E. H. Tajara, L. J. Greene, V. M. Faça, R. P. Mateus,
C. R. Ceron, W. A de Souza Judice, L. Juliano and G. O. Bonilla-Rodri-
a la selección de proteasas de diferentes especies de plan- guez (2006) Preliminary functional characterization, cloning and
tas silvestres para su aislamiento y caracterización con el primary sequence of fastuosain, a cysteine peptidase isolated
fin de evaluar su potencial biotecnológico en el proceso de from fruits of Bromelia fastuosa. Protein and Peptide Letters
13:83-89.
alimentos. Las investigaciones deben continuar en el fu- Caffini N. O., C. L. Natalucci, N. S. Priolo and M. S. Buttazzoni (1988) Pro-
turo para aportar evidencias que esclarezcan con mayor teasas de Bromeliaceae. IV. Aislamiento de una fitoproteasa
certeza el efecto del consumo de frutos de Bromelia en la sulfhídrica presente en frutos de Bromelia serra Griseb. Acta
Farmaceutica Bonaerense 7:9-14.
salud. Camacho-Hernández I. L., J. A. Chávez-Velázquez, M. J. Uribe-Beltrán, A.
BIBLIOGRAFÍA Ríos-Morgan and F. Delgado-Vargas (2002) Antifungal activity of
fruit pulp extract from Bromelia pinguin. Fitoterapia 73:411-413.
Abreu P. J., M. Miranda M., G. Toledo C. y O. Castillo G. (2001) Actividad far- Chan-Quijano J. G., M. K. Pat-Canché y J. Saragos-Méndez (2013) Conoci-
macológica preliminar del fruto de Bromelia pinguin L. (piña de miento etnobotánico de las plantas utilizadas en Chancah Ve-
ratón). Revista Cubana de Farmacia 35:56-60. racruz, Quintana Roo, México. Teoría y Praxis 14:9-24.
Abreu P. J., D. M. González M., A. Meneses, M. E. de la Cruz, F. Banze, M. Mi- Cheung I. W. Y. and E. C. Y. Li-Chan (2014) Application of taste sensing
randa M. y O. Ros L. (2005a) Determinación de parámetros farma- system for characterisation of enzymatic hydrolysates from
cognósticos y bromatológicos y evaluación de la actividad an- shrimp processing by-products. Food Chemistry 145:1076-
tiparasitaria de una preparación obtenida del fruto de Bromelia 1085.
pinguin L. que crece en Cuba. Acta Farmacéutica Bonaerense Chízmar F. C. (2009) Plantas Comestibles de Centroamérica. Instituto
24:377-382. Nacional de Biodiversidad. Editorial INBio. Santo Domingo de
Abreu P. J., W. D. Obregón, C. L. Natalucci and N. O. Caffini (2005b) Reinves- Heredia, Costa Rica. 358 p.
tigation of the proteolytically active components of Bromelia Coelho R. G., N. K. Honda, M. C. Vieira, R. L. Brum, F. R. Pavan, C. Q. F. Leite and
pinguin fruit. Fitoterapia 76:540-548. C. A. L. Cardoso (2010) Chemical composition and antioxidant
Abreu P. J., W. D. Obregón, S. A. Trejo and N. O. Caffini (2008) Purification and antimycobacterial activities of Bromelia balansae (Brome-
and characterization of four new cysteine endopeptidases from liaceae). Journal of Medicinal Food 13:1277-1280.
fruits of Bromelia pinguin L. grown in Cuba. The Protein Journal Cortés-Vázquez M. I., J. L. Muñoz-Sánchez and R. Briones-Martínez (2008)
27:88-96. Substrate specificity of a cationic peptidase from Bromelia
Andrade-Cetto A. and A. E. Medina-Hernández (2013) Hypoglycemic effect hemisphaerica L. Natural Product Communications 3:351-355.
of Bromelia plumieri (E. Morren) L.B. Sm., leaves in STZ-NA-in- Díaz P. W. A. and F. Delascio-Chitty (2007) Catálogo de plantas vasculares
duced diabetic rats. Frontiers in Pharmacology 4. doi: 10.3389/ de Ciudad Bolívar y sus alrededores, estado Bolívar, Venezuela.
fphar.2013.00036. Acta Botánica Venezuelica 30:99-161.
Argueta V. A., L. M. Cano A. y M. E. Rodarte (1994) Atlas de las Plantas de Errasti M. E., N. O. Caffini, L. E. Pelzer and A. E. Rotelli (2013) Anti-inflamma-
la Medicina Tradicional Mexicana. Tomo II. Instituto Nacional tory activity of Bromelia hieronymi: comparison with bromelain.
Indigenista, Mexico, D.F. 559 p. Planta Medica 79:207-213.
Barret A. J., N. D. Rawlings and J. F. Woessner (2013) Handbook of Proteo- Espejo-Serna A., A. R. López-Ferrari, I. Ramírez-Morillo, B. K. Holst, H. E. Lu-
lytic Enzymes. Academic Press. London, UK. 1743 p. ther and W. Till (2004) Checklist of Mexican Bromeliaceae with
Bennett B. (2000) Ethnobotany of Bromeliaceae. In: Bromeliaceae: Pro- notes on species distribution and levels of endemism. Selbyana
file of an Adaptive Radiation. D. H. Benzing, B. Bennet, G. Brown, 25:33-86.
M. Dimmitt, H. Luther, L. Ramírez, R. Terry and W. Till (eds.). Espejo-Serna A., A. R. López-Ferrari and I. Ramírez-Morillo (2005) Flora de
Cambridge University Press. Cambridge, UK. pp: 587-608. Veracruz. Bromeliaceae. Fascículo 136. Instituto de Ecología A.
Brien S., G. Lewith, A. Walker, S. M. Hicks and D. Middleton (2004) Brome- C. Xalapa, Veracruz. 307 p.

436
MEZA-ESPINOZA et al. Rev. Fitotec. Mex. Vol. 40 (4) 2017

Fabri R. L. e J. A. B. M. da Costa (2012) Perfil farmacognóstico e avaliação karatasin, the proteinase isolated from Bromelia plumieri (kara-
das atividades citotóxica e antibacteriana de Bromelia antia- tas). Agricultural and Biological Chemistry 54:17-24.
cantha Bertol. Revista Eletrônica de Farmácia 9:37-48. Moreno-Hernández, J. M., X. D. Hernández-Mancillas, E. L. Coss N., M. A.
FDA, Food and Drug Administration (2001) CFR - Code of Federal Regula- Mazorra-Manzano, I. Osuna-Ruiz, V. A. Rodríguez-Tirado and J. A.
tions, Title 21. https://www.gpo.gov/fdsys/pkg/CFR-2016-ti- Salazar-Leyva (2017) Partial characterization of the proteolytic
tle21-vol2/pdf/CFR-2016-title21-vol2-sec101-9.pdf (Junio properties of an enzymatic extract from “Aguama” Bromelia
2017). pinguin L. fruit grown in Mexico. Applied Biochemistry and Bio-
Feijoo-Siota L. and T. G. Villa (2011) Native and biotechnologically engi- technology 182:181-196.
neered plant proteases with industrial applications. Food and Moutim V., L. G. Silva, M. T. P. Lopes, G. W. Fernandes and C. E. Salas (1999)
Bioprocess Technology 4:1066-1088. Spontaneous processing of peptides during coagulation of la-
García G. A. C. e A. L. B. Penna (2010) Queijo prato com teor reduzido de tex from Carica papaya. Plant Science 142:115-121.
gordura adicionado de enzima proteolítica: características físi- Moyano D. D., M. Osorio R., E. Murillo P., W. Murillo A., J. Solanilla D., J. Méndez
cas e sensoriais. Revista do Instituto Adolfo Lutz 69:346-357. A. y J. Aristizabal S. (2012) Evaluación de parámetros bromato-
Gaspani L., E. Limiroli, P. Ferrario and M. Bianchi (2002) In vivo and in vitro lógicos, fitoquímicos y funcionalidad antioxidante de frutos de
effects of bromelain on PGE2 and SP concentrations in the in- Bromelia karatas (Bromeliaceae). Vitae 19:S439-S441.
flammatory exudate in rats. Pharmacology 65:83-86. Pardo M. F., L. M. I. López, F. Canals, F. X. Avilés, C. L. Natalucci and N. O.
González-Salvatierra C., J. L. Andrade, R. Orellana, L. M. Peña-Rodríguez y Caffini (2000) Purification of balansain I, an endopeptidase from
C. Reyes-García (2013) Microambiente lumínico y morfología unripe fruits of Bromelia balansae Mez. (Bromeliaceae). Jour-
y fisiología foliar de Bromelia karatas (Bromeliaceae) en una nal of Agricultural and Food Chemistry 48:3795-3800.
selva baja caducifolia de Yucatán, México. Botanical Sciences Pardo M. F., L. M. I. López, N. O. Caffini and C. L. Natalucci (2001) Proper-
91:75-84. ties of a milk clotting protease isolated from fruits of Bromelia
Guimarães-Ferreira C. A., E. G. Rodrigues, R. A. Mortara, H. Cabral, F. A. Ser- balansae Mez. Biological Chemistry 382:871-874.
rano, R. Ribeiro-dos-Santos and L. R. Travassos (2007) Antitumor ef- Pavan R., S. Jain, Shraddha and A. Kumar (2012) Properties and therapeu-
fects in vitro and in vivo and mechanisms of protection against tic application of bromelain: a review. Biotechnology Research
melanoma B16F10-Nex2 cells by fastuosain, a cysteine pro- International 2012. doi:10.1155/2012/976203.
teinase from Bromelia fastuosa. Neoplasia 9:723-733. Pierce S. (2000) The use of Tillandsia species in ritual adornment in
Harnedy P. A. and R. J. FitzGerald (2012) Bioactive peptides from marine Qosqo, Peru. Journal of the Bromeliad Society 50:195-201.
processing waste and shellfish: a review. Journal of Functional Pío-León J. F., G. López-Angulo, O. Paredes-López, M. J. Uribe-Beltrán, S. P.
Foods 4:6-24. Díaz-Camacho and F. Delgado-Vargas (2009) Physicochemical, nu-
Hornung-Leoni C. T. (2011a) Bromeliads: traditional plant food in Latin tritional and antibacterial characteristics of the fruit of Bromelia
America since prehispanic times. Polibotánica 32:219-229. pinguin L. Plant Foods for Human Nutrition 64:181-187.
Hornung-Leoni C. T. (2011b) Avances sobre usos etnobotánicos de las Prospitti A., L. N. Cancelarich, J. Perrando, C. L. Natalucci and M. F. Pardo
Bromeliaceae en Latinoamérica. Boletín Latinoamericano y del (2015) Balansain R, a new proteolytic preparation for the pro-
Caribe de Plantas Medicinales y Aromáticas 10:297-314. duction of antioxidant peptides from bovine whey. Latin Ameri-
Ledesma S. J. A., A. Chávez V., F. Pérez-Gil, R. E. Mendoza M. y C. Calvo C. can Journal of Pharmacy 34:1387-1395.
(2010) Composición de Alimentos Miriam Muñoz de Chávez. Rondón R. J. A. (2003) Temas etnobotánicos. Vocablos Piaroa de algu-
Valor Nutritivo de los Alimentos de Mayor Consumo. 2ª edición. nas artesanías de origen forestal del estado Amazonas, Vene-
Mc Graw Hill Interaméricana, México, D.F. 365 p. zuela. Revista Forestal Latinoamericana 34:71-86.
León-Alcalá F., L. A. Rivas-Rueda, V. M. T. Cruz, M. Castañeda-Agulló and L. M. Ruiz-Ruiz J. J., J. Ramón-Sierra, C. Arias-Argaez, D. Magaña-Ortiz and E.
Del Castillo (1989) Enzymes of Mexican plants XVI. Separation of Ortiz-Vázquez (2017) Antibacterial activity of proteins extracted
multiple molecular forms of hemisphaericin and palmerin. Re- from the pulp of wild edible fruit of Bromelia pinguin L. Interna-
vista Latinoamericana de Química 20:133-136. tional Journal of Food Properties 20:220-230.
Macció L., D. Vallés and A. M. Cantera (2013) Proteolytic enzymes from Salas C. E., M. T. R. Gomes, M. Hernandez and M. T. P. Lopes (2008) Plant
Bromelia antiacantha as tools for controlled tissue hydrolysis in cysteine proteinases: evaluation of the pharmacological activi-
entomology. SpringerPlus 2:307. https://doi.org/10.1186/2193- ty. Phytochemistry 69:2263-2269.
1801-2-307. Salvemini D., Z. Q. Wang, P. S. Wyatt, D. M. Bourdon, M. H. Marino, P. T. Man-
Manetti L. M., R. H. Delaporte e A. Laverde Jr. (2009) Metabólitos secun- ning and M. G. Currie, (1996) Nitric oxide: a key mediator in the
dários da família Bromeliaceae. Química Nova 32:1885-1897. early and late phase of carrageenan-induced rat paw inflam-
Manetti L. M., A. F. Turra, O. S. Takemura, T. I. E. Svidzinski e A. Laverde Jr. mation. British Journal of Pharmacology 118:829-838.
(2010) Avaliação das atividades antimicrobiana, citotóxica, mo- Santos V. N. C., R. A. de Freitas, F. C. Deschamps and M. W. Biavatti (2009)
luscicida e antioxidante de Bromelia antiacantha Bertol. (Bro- Ripe fruits of Bromelia antiacantha: investigations on the
meliaceae). Revista Brasileira de Plantas Medicinais 12:406- chemical and bioactivity profile. Revista Brasileira de Farma-
413. cognosia 19:358-365.
Martinelli, G., C. M. Vieira, M. Gonzalez, P. Leitman, A. Piratininga, A. F. da Cos- Shahidi F. and Y. V. A. Janak Kamil (2001) Enzymes from fish and aquatic
ta and R. C. Forzza (2008) Bromeliaceae da Mata Atlântica brasi- invertebrates and their application in the food industry. Trends
leira: lista de espécies, distribuição e conservação. Rodriguésia in Food Science and Technology 12:435-464.
59:209-258. Spellman D., G. O’Cuinn and R. J. FitzGerald (2009) Bitterness in Bacillus
Martínez D. E., C. G. Bartoli, V. Grbic and J. J. Guiamet (2007) Vacuolar cys- proteinase hydrolysates of whey proteins. Food Chemistry
teine proteases of wheat (Triticum aestivum L.) are common to 114:440-446.
leaf senescence induced by different factors. Journal of Experi- Torres-Piedra M., R. Ortiz-Andrade, R. Villalobos-Molina, N. Singh, J. L. Medi-
mental Botany 58:1099-1107. na-Franco, S. P. Webster, M. Binnie, G. Navarrete-Vázquez and S. Estra-
Maurer H. R. (2001) Bromelain: biochemistry, pharmacology and medi- da-Soto (2010) A comparative study of flavonoid analogues on
cal use. CMLS Cellular and Molecular Life Sciences 58:1234- streptozotocin–nicotinamide induced diabetic rats: Quercetin
1245. as a potential antidiabetic agent acting via 11β-hydroxysteroid
Mondragón C. D. M., I. M. Ramírez M., M. M. Flores C. y J. G. García F. (2011) dehydrogenase type 1 inhibition. European Journal of Medici-
La Familia Bromeliaceae en México. Universidad Autónoma nal Chemistry 45:2606-2612.
Chapingo. Chapingo, Texcoco, México. 100 p. Vallés D., S. Furtado and A. M. B. Cantera (2007) Characterization of new
Monteiro, R. F., A. Mantovani and R. C. Forzza (2015) Morphological phylo- proteolytic enzymes from ripe fruits of Bromelia antiacantha
genetic analysis of two early-diverging genera of Bromelioideae Bertol. (Bromeliaceae). Enzyme and Microbial Technology
(Bromeliaceae). Rodriguésia 66:505-521. 40:409-413.
Montes C., M. Amador, D. Cuevas and F. Cordoba (1990) Subunit structure of

437
438