REVISTA DE CIENCIAS AGRÍCOLAS

Año 2011 - Volumen XXVIII No. 1 Pags. 119 - 131

FACTORES QUE AFECTAN LA ABUNDANCIA DE INSECTOS

POLINIZADORES DEL CACAO EN SISTEMAS AGROFORESTALES

FACTORS AFFECTING THE ABUNDANCE OF COCOA-POLLINATING

MIDGES IN AGROFORESTRY SYSTEMS

Julio Cesar Bravo M.1, Eduardo Somarriba2, German Arteaga3

Fecha de recepción: 17 de junio de 2010 Fecha de aceptación: 23 de noviembre de 2010

RESUMEN

Esta investigación se realizó en 36 fincas del Proyecto Cacao Centroamérica y 3 bosques en

4 comunidades de Talamánca (Costa Rica), en sistemas agroforestales de cacao. Se buscó
determinar la abundancia de polinizadores y encontrar factores de vegetación, paisaje y
enemigos naturales que afectan dichas poblaciones. Se tomaron muestras de hojarasca y se
llevaron a trampas de emergencia, se criaron y capturaron estados inmaduros de dípteros en
una solución de sacarosa al 20%. Se recolectaron en alcohol al 70% y se llevaron a laboratorio
para determinar su abundancia. Finalmente se identificaron los dípteros de los géneros
Atrichopogon, Dasihelea y Forcipomyia (Ceratopogonidae). Se encontró que el porcentaje
de polinizadores fue mayor en las comunidades (7.8%) que en bosques (5.6%) al compararlos
con el total de dípteros. Se encontró relaciones positivas entre los polinizadores y porcentaje
de humedad de hojarasca, peso seco del cacao, Musa sp, Erithryna sp y especie No. 3 sin
identificar, abundancia de árboles Eugenia stipitata y Bactris gasipaes. Relaciones negativas se
encontraron con la abundancia de Inga sp, Rollinia mucosa, Coffea arabiga, Iriartea deltoidea y
Persea americana, pendiente del terreno y la altitud. El análisis de componentes principales
permitió explicar 54.2% de la variabilidad presente a través de seis factores. La abundancia
de polinizadores fue clave en los factores 1 y 4 presentando alta incidencia en el 21.7% de la

1 Egresado de Ingeniería Agronómica, Universidad de Nariño, Pasto Colombia. Email: [email protected].

2 Ph.D. Coordinador Proyecto Cacao Centroamérica. CATIE, Costa Rica. Email: [email protected].
3 MSc. Profesor Asociado. Facultad de Ciencias Agrícolas. Universidad de Nariño, Pasto, Colombia. Email: gespino@udenar.
edu.co
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variabilidad. Se formaron grupos de fincas y se encontró que el grupo 3 formado por fincas
de Amubri presentó las mejores condiciones para polinizadores y dípteros.

Palabras clave: Polinización, Ceratopogonidae, hojarasca, vegetación, paisaje.

ABSTRACT

This research was carried out in 36 farms of Central American Cocoa Project located in
cocoa agroforestry systems in Talamánca (Costa Rica). The purpose was to determine the
abundance of cocoa pollinators and to find the associated factors with vegetation, landscape
and natural enemies affecting those populations. Samples of litter in the cacao crops were
put in boxes traps; immature stages of flies were grown and carry into solution of sucrose
20%. Insects collected in alcohol 70% were taken to laboratory where the abundance was
determined; were identified the flies of the genera Atrichopogon, Dasihelea and Forcipomyia
(Ceratopogonidae). Higher averages of the percentage of pollinators in opposition to the
diptera for communities (7.8%) than for forests (5.6%). It was found direct positive
relationships and influences between pollinators and the moisture content of litter, dry
weight of cocoa, Musa sp, Erithryna sp and the 3 unidentified specie, trees abundance of
Eugenia stipitata and Bactris gasipaes. Negative relationships were found with abundance of
Inga sp, Rollinia mucosa, Coffea arabiga, Iriartea deltoidea and Persea Americana, slope of the
terrain and the altitude. The principal component analysis allowed to obtain six major
components wich explain 54.2% of the variability. The abundance of pollinators was highly
correlated with the components 1 and 4 showing a high incidence in 21.7% of the variability.
It was formed groups of plots and was found that the third group (consists of Amubri’s
plots) presented the best conditions for pollinators, because it had higher averages for these
variables.

Key words: pollinating, Ceratopogonidae, litter, vegetation, landscape.

INTRODUCCIÓN punto de vista biológico y económico (Kearns et

al., 1998). Cerca del 90% de las 300.000 especies
La polinización es un servicio ecosistémico que de angiospermas son polinizadas por animales
consiste en la transferencia de polen desde la siendo insectos el 90% de los polinizadores
antera, hacia el estigma, de una o de diferentes (Chacoff, 2006). Cultivos tropicales como el cacao,
flores. La polinización es vital para la producción dependen en gran medida de los polinizadores
de alimentos y los medios de vida de los seres (90% de las cosechas de cacao) (FAO, 2008).
humanos. La mayoría de especies de plantas
fanerógamas sólo producen semillas si los El cacao crece en zonas tropicales, donde ha
polinizadores han transportado polen de las sido cultivado en su mayor parte por comu-
anteras a los estigmas de las flores (FAO, 2008). nidades nativas, para quienes representa im-
portancia económica y cultural (Dubois, 2007).
La polinización por animales representa un El método de cultivo ha sido con sistemas
servicio crítico para los ecosistemas, desde el agroforestales, en los que integran una gama
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de árboles de los que se obtienen diferentes El presente estudio identificó los factores que
productos. Esto favorece al cacao por ser una afectan la abundancia de polinizadores del cacao
especie umbrófila que se cultiva bajo la som- (enemigos naturales, composición de la hojarasca,
bra de árboles más grandes (CONABIO, 2008). vegetación y paisaje). Se hizo una descripción de
Estas prácticas han implicado beneficios como su comportamiento buscando diferencias entre
la conservación de la biodiversidad (dentro de las comunidades y altitudes de los sistemas
ella los insectos polinizadores) para las comu- agroforestales de cacao que conforman la red de
nidades y el medio natural. fincas del Proyecto Cacao Centroamérica (PCC)
en Talamánca (Costa Rica).
En el cacao, la polinización es llevada a cabo casi
exclusivamente por dípteros Ceratopogonidae
(Géneros Forcipomyia, Daisyhelea, Atrichopo- MATERIALES Y MÉTODOS
gon). Ciertas especies del género Forcipomyia
están altamente especializadas para polinizar El estudio se realizó en las comunidades de
las flores del cacao debido a las características Uatsi, Amubri, Soki y Namu Wokir, en el Cantón
específicas de la estructura morfológica del in- de Talamánca (Costa Rica). La precipitación
secto (Soria, 1973; Kaufmann, 1975b; Soria et al., promedio osciló en un rango de 2.000 a 5.000 mm
anuales, con una estación lluviosa entre mayo y
1980; Brew, 1984), y a la complejidad estructural
diciembre, con 75% del total de la precipitación
de la flor, que parece diseñada para que estos
anual, y otra estación menos lluviosa entre enero
insectos la polinicen (Goitia et al., 1992).
y abril. La temperatura media anual es de 25,6
ºC, con máximas de 30ºC y mínimas de 20,4 ºC
La polinización tiene lugar cuando la mosquita
y la humedad relativa entre 70 y 90% (Suatunce,
camina y prueba la superficie interior de los
2004 citado por Mavisoy y Cabezas, 2009).
estaminodios, eventualmente entra a los pétalos,
allí el polen se adhiere a su dorso. Finalmente, al
Selección del área de estudio. El estudio se llevó
entrar a otra flor el espacio entre el estigma y los
a cabo en 3 sistemas naturales (Bosques) y en la
estaminodios permite el paso del insecto, mas no
red de 36 fincas de cacao bajo manejo agroforestal
de su carga de polen, que queda sobre el estigma
establecida para los estudios de enfermedades,
(Soria y Wirth, 1974; Kaufmann, 1975a). productividad y biodiversidad en el trabajo
realizado por Avelino y Deheuvels (2008) para
El conocimiento sobre las poblaciones de insec- caracterizar diferentes dominios agroecológicos
tos, es básico para el desarrollo de programas de en dichas zonas.
manejo adecuado de insectos útiles y dañinos
(Soria, 1979), por ello las investigaciones sobre la Se midió un cuadro de muestreo cerca del
taxonomía y ecología de los polinizadores per- centro del cacaotal para evitar efectos de borde
miten avanzar en el conocimiento del funciona- y se georeferenció. Por este centro, se trazó una
miento de los agroecosistemas asociados a los recta de 50 m. El cuadro de muestreo (50x20m =
bosques tropicales y disponer de bases para su 1000m²) se dividió en 10 subparcelas o celdas de
manejo apropiado (Narvaez y Marin, 1996). 10x10m (Avelino y Deheuvels, 2008).
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Descripción de puntos de muestreo y reco- cada muestra en campo, el peso seco al pesar
lección de sustratos. Dentro de cada finca se las muestras después de secarlas (65°C/48 ho-
tomaron 2 muestras de hojarasca del suelo, cada ras). Mientras que el porcentaje de humedad
una formada por 5 submuestras (marcos de 25 x de hojarasca se obtuvo llevando a porcentaje la
25 cm²). Cada muestra fue llevada a una trampa diferencia entre peso húmedo y seco. La com-
de emergencia. posición botánica de la hojarasca se estableció
mediante la selección y diferenciación de la ho-
Variables de estudio. (Tabla 1) La abundancia jarasca de cada muestra, las cuales se pesaron
de polinizadores se obtuvo mediante conteo en balanza electrónica y se identificaron con la
de insectos capturados en cajas de emergencia ayuda de un especialista.
con los sustratos recolectados (cajas de plástico
de 33x20x12 cm con una abertura de 12 cm de Las variables de abundancia de enemigos na-
diámetro en la tapa, cubierta con tela negra turales, abundancia de especies del dosel, por-
de agujero fino que impedía la entrada de luz centaje de cobertura del suelo, pendiente del
y permitía el paso de humedad y aire), estas terreno y altitud se obtuvieron de los estudios
llevaban un tubo plástico de 10cm de largo por realizados por Rousseau (2010) y Avelino y De-
2cm de diámetro en el cual se adicionaba 4 ml de heuvels (2008).
solución de sacarosa al 20% para la atracción y
captura de insectos (Fig. 1). Se capturó durante Análisis estadístico. Se realizó un análisis de
30 días, cada trampa se revisó diariamente, componentes principales (ACP) para explicar la
los insectos capturados se preservaron con variabilidad presente y determinar como están
alcohol al 70% y se determinaron siguiendo la relacionadas las variables entre sí. Mediante este
clave taxonómica de insectos Ceratopogonidae análisis se consiguió la formación de conglome-
desarrollada por Borkent (2008). rados de fincas observados a través de los com-
ponentes principales los cuales fueron carac-
El peso húmedo de la hojarasca se obtuvo pe- terizados en función de las variables medidas.
sando en la balanza electrónica la hojarasca de Finalmente se realizaron regresiones múltiples

Figura 1. Trampas de emergencia de ceratopogónidos

Foto: Mavisoy y Cabezas, 2009

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Tabla 1. Clasificación y convenciones de las variables utilizadas en el estudio

GRUPO DE
NOMBRE DE LA VARIABLE CONVENCION PARA LA VARIABLE
VARIABLES
Abundancia de Atrichopogon sp.
Abundancia de Dasyhelea sp.
Abundancia de Atrichopogon sp, Dasihelea
Abundancia de Forcipomyia sp.
sp, Forcipomyia sp, total de Polinizadores,
Abundancia del total de Polinizadores
Otros Dípteros, total de Dípteros, total
Abundancia de Otros Dípteros
de Artrópodos
Abundancia del total de Dípteros
Abundancia del total de Artrópodos
POBLACIONES
DE INSECTOS Porcentajes de la abundancia de los gru- Porcentaje de (Atrichopogon sp, Dasyhelea
pos de dípteros en relación al Total de sp, Forcipomyia sp, total de Polinizadores,
dípteros Otros Dípteros) frente al total de dípteros

Porcentaje de (total de Polinizadores,

Porcentajes de la abundancia de dípteros
Otros Dípteros, total de Dípteros) frente al
en relación al total de artrópodos.
total de artrópodos.

Peso húmedo de la hojarasca Peso húmedo de la hojarasca

Peso seco de la hojarasca Peso seco de la hojarasca
HOJARASCA
Porcentaje de Humedad de la hojarasca Porcentaje de Humedad de la hojarasca

Composición botánica de la hojarasca. Peso seco (Nombre del genero o especie) *

POBLACIÓN DE Abundancia de hormigas

Abundancia: - hormigas, quilópodos,
ENEMIGOS Abundancia de Quilópodos
dermápteros.
NATURALES Abundancia de dermápteros

VEGETACIÓN DEL
abundancia de especies del dosel Abundancia de (Nombre de la especie)
DOSEL ALTO

Cobertura del piso: % de cobertura de

Porcentaje de (musgos y helechos,
VEGETACIÓN DEL Helechos y Musgos, Hojarasca, Suelo
hojarasca, Suelo desnudo, gramíneas y
DOSEL BAJO Desnudo, Gramíneas y herbáceas, Tron-
herbáceas, otros materiales, leñosas) en el
cos, piedras y raíces, Leñosas
suelo.
Pendiente del terreno Pendiente
Altura sobre el nivel del mar Altitud
PAISAJE
Ubicación Geográfica Comunidad **

* Las especies no identificadas se denotaron “Peso seco de la especie + (número de 1 a 6)”; la fracción de la
hojarasca demasiado descompuesta imposible de distinguir se denotó “Peso seco de otras especies”; palos,
ramas y troncos se denotaron “Peso seco de madera”.

** Las fincas o fincas se denotan con la abreviatura de la comunidad (Amubri = Am, Soki = So,
Namu Wokir = Na, Uatsi = Ua y Bosques= Bo).
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ajustadas por el modelo stepwise para encontrar mínimo se encontró en 16 fincas (2 de Amubri, 2
relaciones de dependencia entre los polinizado- de Soki, 2 de Uatsi, 8 de Namu Wokir y 2 bosques)
res y las variables independientes. donde no se registró polinizadores con el 0%.

Lo encontrado refleja un valor mayor a lo que

RESULTADOS Y DISCUSIÓN Soria et al., (1981) reportaron en Costa Rica
donde 0,31% de los artrópodos colectados en
Abundancia de tres géneros de polinizadores sustratos orgánicos de cacaotales fueron cerato-
(Atrichopogon, Dasihelea y Forcipomyia). Se pogónidos, aunque también un valor menor al
capturaron individuos de Atrichopogon sp en reportado en Ghana, por Brew (1984) quien
2 fincas de Soki, individuos de Dasyhelea sp encontró que los Ceratopógonidos constitu-
en 8 fincas de 3 comunidades (Amubri, Uatsi yeron 7% del total de los insectos colectados.
y Soki), mientras que en 19 fincas de todas las Sin embargo, debe considerarse que el 0.92%
comunidades y un bosque de Uatsi se reportado en el presente estudio correspon-
encontraron individuos de Forcipomyia sp. El de solo a tres géneros específicos de la familia
porcentaje de Atrichopogon sp fue 0.23%, Ceratopogonidae, mientras el estudio de Brew
Dasyhelea sp 2.2% y Forcipomyia sp 5.4% (1984) hace referencia a la totalidad de insectos
sumando un total de 7.8% comparados con el de esta familia, la cual está compuesta por más
total de dípteros. El porcentaje de otros dípteros de 30 géneros y presumiblemente más de 15000
(no polinizadores) fue 92.2%, constituyendo un especies (Borkent, 2008).
total de 100% de los dípteros capturados en este
estudio. Los dípteros fueron el segundo grupo más im-
portante después de las hormigas en relacion al
Para los Bosques el porcentaje de Atrichopogon total de artrópodos capturados en las trampas
sp y Dasihelea sp fue 0%, y el de Forcipomyia de emergencia: el porcentaje del total de dípte-
sp 5.6%, mientras que el porcentaje de ros (suma de polinizadores y otros dípteros) fue
otros dípteros fue 94.4%. No se capturaron 13.4%, con un máximo de 65.4% y un mínimo de
polinizadores en 14 fincas y dos bosques. 0.5%. Las hormigas fueron el grupo dominante
Soria et al., (1980) encontraron valores muy con un 77.6%. Coleopteros, Ortopteros, Colem-
superiores, al reportar que el 20% de dípteros bolos y Aracnidos sumaron un 9%.
eran polinizadores verdaderos. Sin embargo,
el 7.8% de polinizadores que se reporta en el Estructura de la variabilidad. El análisis de
presente estudio involucra la totalidad de los Componentes Principales (ACP) permitió
dípteros capturados en trampas de emergencia observar que seis Componentes Principales
a partir de sustratos de hojarasca y no solo (CP) explican el 54.2% de la variabilidad total
aquellos que se acercaron a las flores del cacao. presente. Dichos componentes estuvieron
formados por variables de todos los grupos al
Para la abundancia del total de polinizadores en presentar correlaciones altas con 11 variables
relación al total de artrópodos, se encontró que el del grupo composición de la hojarasca, 8 de
porcentaje de polinizadores del cacao fue 0.92%, vegetación, 3 de abundancia de insectos y 2 de
los máximos se encontraron en las fincas Am5, paisaje (Tabla 2).
Am4 y So13 con porcentajes entre 3 y 5% y el
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Tabla 2. Autovalores determinados en el en el ACP se encontraron formando parte de los

Análisis de Componentes Principales seis componentes principales, particularmente
en el componente 1 y 4 con los cuales la abun-
Proporción dancia de polinizadores presentó altas correla-
Lambda Valor Proporción
acumulada
ciones también.
1 6.1 0.136 0.14
2 4.61 0.103 0.24 Se consiguió la formación de 4 grandes conglo-
3 4.20 0.093 0.33 merados o grupos de fincas (Fig. 2) observados
4 3.64 0.081 0.41 a través de los componentes principales, con un
5 3.00 0.066 0.48 r²=0.71, con lo cual se conserva la capacidad de
6 2.84 0.063 0.54 explicar el 70% de la variabilidad presente.

El Grupo 3 (G3) estuvo formado por 7 fincas ubi-

Para la abundancia de polinizadores se encontró:
cadas entre 62 y 91 msnm, todas de la comunidad
a) correlaciones altas con el CP 1 (r=-0.55) y CP
4 (r = 0.56) que explican juntos el 21.7% de la va- de Amubri, representando el 19.4% del total de
riabilidad; b) correlaciones medias con el CP 2 fincas. Este grupo presentó las condiciones más
(r = 0.30) y CP 5 (r = 0.20) los cuales explican el favorables y apropiadas para la abundancia de
16.9% de la variabilidad; y c) correlaciones muy los insectos polinizadores del cacao y de los díp-
bajas con los componentes 3 y 6 (r <=0.09) que teros en general, al presentar promedios muy su-
explican el 15.6% de la variabilidad. periores al general y al de los demás grupos para
el porcentaje de polinizadores frente al total de
El total de las 8 variables que presentaron co- dípteros y de artrópodos (19.1% y 2.2% respec-
rrelaciones con la abundancia de polinizadores tivamente). También se encontraron promedios

Figura 2. Dendograma del análisis de conglomerados

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mayores para la abundancia de hormigas (382.3 6 (0.0 g) y la abundancia de Bactris gasipaes (0.0
individuos), el peso seco de Erithryna sp (4.8 g), g). Promedios mayores se encontraron para la
Musa sp (11.9 g), especie 3 (6.1 g) y especie 6 (1.3 abundancia de quilópodos (30 individuos), Inga
g). Promedios menores se encontraron para la sp (9 árboles), el porcentaje de suelo desnudo
abundancia de Rollinia mucosa (0.0 árboles), el (27.3%), la pendiente del terreno (35 grados) y
porcentaje de suelo desnudo (3.5%), la altitud la altitud (399 msnm). Este grupo estuvo con-
(84.3 msnm) y la pendiente (0.0 grados). formado por la finca Namu Wokir 21, la cual se
encontraba a la mayor altitud entre el grupo de
El Grupo 2 (G2) fue el segundo grupo con me- 36 fincas a 399 msnm.
jores condiciones para los polinizadores por
presentar un promedio mayor al general y el Relaciones entre la hojarasca y los insectos
segundo mayor entre los grupos para el porcen- polinizadores. Para las regresiones múltiples
taje de polinizadores frente al total de dípteros de Dasyhelea sp (r²=0.77, p<0.0001) y Forcipomyia
(11.2%). Para las demás variables relacionadas sp (r²=0.77, p<0.0001), se encontró que el
con la abundancia de polinizadores se encontró porcentaje de humedad de la hojarasca afecta
promedios mayores para el peso seco de cacao estas variables de manera directa (p=0.0003 y
en la hojarasca (41.7 g) y la abundancia de Eu- p=0.0708 respectivamente), lo que coincide con
genia stipitata (0.6 árboles). Promedios menores Borkent (2008) quien indica que las larvas de
se encontraron para la abundancia de quilópo- Dasyhelea sp son acuáticas y semiacuáticas y
dos (17.5 individuos) e Inga sp (0.9 árboles). Este viven en material vegetal muy húmedo. También
grupo estuvo formado por 12 fincas de las 4 co- Soria (1979) y Kauffman (1975b) indican como
munidades comprendidas entre 62 y 384 msnm, requerimiento altos contenidos de humedad
representó el 33.3% del total de fincas.
para los ceratopogónidos en general.

El Grupo 1 (G1) presentó condiciones poco

La presencia de los polinizadores en la regre-
apropiadas para las poblaciones de polinizadores
sión múltiple (r²=0.63, p<0.0003) fue afectada
al observarse el segundo promedio más bajo
por el peso seco de Musa sp (p=0.0735), el cual
para los polinizadores (3.2% y 0.3% frente al total
también estuvo relacionado con la abundan-
de dípteros y artrópodos respectivamente) y
cia de los polinizadores en los grupos (prome-
promedios menores al general para el peso seco
dios para los grupos G3=11.9, G2=7.6, G1=1.0
del cacao (24.6 g) y de la especie 3 (0.0 g) en la
y G4=0.0). Esto concuerda con Young (1979,
hojarasca. Un promedio mayor se encontró para
1983) y Soria et al., (1981) quienes indican que
la abundancia de Rollinia mucosa (1.1 árboles).
las musáceas son los sitios ideales para el desa-
rrollo de Ceratopogónidos por su alta capaci-
El Grupo 4 (G4) presentó las condiciones más
dad de retención de humedad.
desfavorables para los polinizadores del cacao
al presentar los más bajos promedios para estas
variables (0.0%). También se encontró prome- El peso seco de Erithryna sp se encontró relacio-
dios menores para la abundancia de hormigas nado con la abundancia de polinizadores en el
(79 individuos), el peso seco de Erithryna sp (0.0 ACP (r=0.41) y los conglomerados (promedios de
g), Musa sp (0.0 g), especie 3 (0.0 g) y especie los grupos de G3=4.8, G2=0.9, G1=0.2, G4=0.0).
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La forma como el cacao afecta la presencia de Sin embargo, para la variable peso seco de la
los polinizadores parece una contradicción. fracción de madera, se encontraron discrepan-
En las regresiones múltiples, la presencia de cias al encontrarse influencia negativa sobre los
Forcipomyia sp se encontró afectada negativa- polinizadores en la regresión de humedad de
mente por la abundancia de árboles de cacao hojarasca (p=0.0164), pero influencia positiva
(p<0.0001) pero no por el peso seco de cacao en en la regresión de Dasyhelea sp (p=0.0284). No
la hojarasca (p=0.0009) que afectó a Forcipomyia se encontraron reportes bibliográficos que in-
sp y el total de polinizadores positivamente. diquen el comportamiento de los polinizadores
Por tanto, se podría decir que las variables idó- ante esta variable.
neas para entender el comportamiento de las
poblaciones de las mosquitas están relaciona- La relación inversa del peso seco de frutos en la
das con la hojarasca y no con la abundancia de hojarasca (p=0.0060) con la presencia de Forci-
especies del dosel, puesto que las variables de pomyia sp en la regresión múltiple contradice
hojarasca presentan una interacción más cercana lo que se sabe acerca de que los frutos en los
con los insectos por ser el medio en que se los sustratos son capaces de almacenar grandes
crió. Al respecto Kaufmann (1974) y Young (1979 cantidades de humedad y por tanto deberían
y 1983) reportan que los polinizadores frecuente- favorecer la presencia de polinizadores (Bous-
mente ovipositan y pueden completar su ciclo en sard, 1980).
la hojarasca de cacao.
Relaciones entre la abundancia de especies del
El peso seco de la especie No 3 sin identificar dosel y los insectos polinizadores del cacao.
(Tab. 1) se encontró afectando de forma directa Para las variables de abundancia de árboles se
la presencia de Dasihelea (p=0.0007) en la encontró relaciones directas entre los grupos
regresión múltiple, además de estar relacionado (promedios de grupos G2=0.6, G1=0.2 para
con la abundancia de los mismos en el ACP Eugenia stipitata; y G3=2.0, G4=0.0 para Bactris
(r=0.71) y los conglomerados (promedio del gasipaes), lo cual coincide con lo encontrado en
G3=6.1 vs G4=0.0).
la regresión para el total de polinizadores para
estas variables (p=0.0452 y p=0.0049 respecti-
En la regresión múltiple para el porcentaje de
vamente).
humedad de la hojarasca (r²=0.51, p<0.0001) se
encontró que las variables peso seco de Cordia
Relaciones inversas se encontraron para la
alliodora (p=0.0168) y peso seco de la fracción
abundancia de Inga sp que afectó de forma in-
de hojarasca catalogado como “Otras especies”
versamente proporcional al total de poliniza-
(Tab. 1) (p=0.0001) la afectaron negativamente.
dores en la regresión múltiple (p=0.0259), co-
Por lo tanto, estas afectaron de igual forma
incidiendo con la relación negativa encontrada
a la abundancia de polinizadores pues como
lo reportaron Soria (1979) y Borkent (2008), en los conglomerados (G4=9, G1=1.6, G2=1.3,
los ceratopogónidos depositan sus huevos en G3=1). Igual ocurrió con la abundancia de Rolli-
lugares con altos contenidos de humedad donde nia mucosa que se relaciono de forma inversa con
sus larvas se desarrollan. el total de polinizadores (p=0.0046) y Forcipomyia
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sp (p=0.0006) en las regresiones y estuvo rela- estuvo correlacionada de forma negativa con
cionada negativamente en los conglomerados la abundancia de polinizadores según el ACP
(G1=1.1 vs G2=0.2). (r=-0.25) y los conglomerados (G4=35, G1=22.3,
G2=10.7, G3=0.0).
La regresión múltiple para Forcipomyia sp,
también mostró que la presencia de este género La variable altitud se encontró correlacionada
se encuentra afectada de forma negativa por de forma negativa con los polinizadores en el
la abundancia de árboles de Coffea arabiga ACP (r=-0.25), en los promedios de los grupos
(p=0.0031), Iriartea deltoidea (p=0.0150) y Persea (G4=399, G1=269.8, G2=166.3 y G3=84.3) y
americana (p=0.0300). afectando de la misma forma la presencia de
Dasihelea sp (p<0.0001) en la regresión múltiple.
Relaciones entre el porcentaje de cobertura del Aunque no ocurrió lo mismo con la presencia
suelo y los insectos polinizadores. En cuanto de Forcipomyia sp con la cual se encontró una
a los porcentajes de cobertura del suelo, se relación directamente proporcional en la
encontró una relación de dependencia directa regresión múltiple (p<0.0140).
de los polinizadores con el porcentaje de
gramíneas y herbáceas en la regresión múltiple Relaciones entre los enemigos naturales y los
(p=0.0001) y una alta correlación en el ACP insectos polinizadores. En los grupos se observó
(r=0.30), lo cual implica una contradicción, pues una relación directa con los polinizadores para
la presencia de una mayor cantidad de estas la variable abundancia de hormigas (G3=382.3,
plantas, determina ausencia de hojarasca y por G2=335.8, G1=226, G4=79) que coincide con la
lo tanto del sustrato básico en el que crecen los alta correlación encontrada en el ACP (r=0.75).
polinizadores (Kauffman, 1974).
Para la abundancia de dermápteros también
El porcentaje de suelo desnudo en la regresión se observó una alta correlación positiva con
para los polinizadores (p=0.0008) se encontró los polinizadores en el ACP (r=0.54), , aunque
afectando a estos insectos de forma directa, no ocurrió igual en la regresión múltiple con
mientras en los conglomerados se observó una Dasihelea sp (p=0.0114).
clara relación negativa (G4=27.3, G3=3.5), sin
embargo Young (1983) respalda este último Para la abundancia de quilópodos se observó
hecho cuando indica que los dípteros se una relación inversa en los conglomerados
encuentran más en la capa de hojarasca, que (G4=30.0, G1=24.6, G3=19.6, G2=17.5), pero esta
en el suelo mismo. Además Young (1982) no coincide con lo encontrado en la regresión
reporta que los jejenes necesitan materia para abundancia del total de polinizadores
orgánica descompuesta para reproducirse y abundancia de Forcipomyia sp donde los
convenientemente, pues en ella depositan los quilópodos afectaron directamente (p=0.0343 y
huevos, completando su ciclo vital en el medio p<0.0001 respectivamente).
creado por tales sustancias.
La presencia de relaciones inversas se entiende
Relaciones entre el paisaje y los insectos poli- como consecuencia del antagonismo causado
nizadores del cacao. La pendiente del terreno
 REVISTA DE CIENCIAS AGRÍCOLAS 129

por los depredadores hacia los polinizadores. americana que afectaron de forma negativa
Aunque también es posible encontrar relaciones con la presencia de Forcipomyia sp y el total de
directas que se podrían entender en tanto polinizadores.
que la presencia de polinizadores implicaría
disponibilidad de alimento que conllevaría una La pendiente del terreno y la altitud estuvieron
mayor presencia de sus depredadores (Pinzón, correlacionadas negativamente con la abundancia
2010). Sin embargo, debe considerarse la alta de polinizadores. La altitud además afectó de
movilidad de estos depredadores, así como la forma negativa la presencia de Dasihelea sp,
especificidad, puesto que en este estudio no se aunque no la presencia de Forcipomyia sp.
hizo distinción de familias para las hormigas
ya que no todos los insectos contemplados Seis componentes principales permitieron expli-
entre estos ellos pueden considerarse como car el 54.2% de la variabilidad. Estos se encon-
específicos para Ceratopogónidos. Además, traron formados por variables de los diferentes
grupos en estudio. Dentro de los componentes
aunque algunos autores como Kauffman
la abundancia de polinizadores se correlacionó
(1975) han reportado que los dermápteros y
con los CP 1 y 4.
quilópodos en general pueden alimentarse de
los ceratopógonidos, para el caso de este estudio
Se formaron 4 grupos que permitieron conser-
estas variables se tomaron del trabajo realizado
var el 70% de la variabilidad presente. En el
por Rousseau (2009) en los mismos sitios de
grupo 3 formado por fincas de Amubri, se ob-
muestreo pero algunos meses antes, lo cual
servó las mejores condiciones para los poliniza-
genera la probabilidad de que las relaciones
dores, al presentar promedios superiores para
encontradas obedezcan a otras causas diferentes
estas variables. El grupo 2 con fincas de todas
a las mencionadas.
las comunidades fue el segundo más favorable
para los polinizadores.
CONCLUSIONES
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