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Fisiol de aplicación J104: 879–888, 2008.

Publicado por primera vez el 20 de diciembre de 2007; doi:10.1152/japplphysiol.01157.2007. Revisión invitada

TEMA DESTACADOMecanismos de fatiga que determinan el rendimiento del ejercicio

Fatiga de los músculos respiratorios inducida por el ejercicio: implicaciones para el rendimiento

Lee M Romer1y Michael I. Polkey2

1Centro de Medicina Deportiva y Rendimiento Humano, Universidad Brunel, Uxbridge; y2Laboratorio de Músculos Respiratorios, Hospital
Royal Brompton e Instituto Nacional del Corazón y los Pulmones, Londres, Reino Unido

Romer LM, Polkey MI.Fatiga de los músculos respiratorios inducida por el ejercicio:
implicaciones para el rendimiento.Fisiol de aplicación J104: 879 – 888, 2008. Publicado por
primera vez el 20 de diciembre de 2007; doi:10.1152/japplphysiol.01157.2007.—
comúnmente se sostiene que el sistema respiratorio tiene una amplia capacidad en
relación con la demanda máxima de O2y compañía2transporte en humanos sanos que
hacen ejercicio cerca del nivel del mar. Sin embargo, esta situación puede no aplicarse
durante el ejercicio sostenido de alta intensidad donde el ejercicio puede invadir la
capacidad del sistema respiratorio. Las técnicas de estimulación nerviosa han
proporcionado evidencia objetiva de que el diafragma y los músculos abdominales son
susceptibles a la fatiga con el ejercicio pesado y sostenido. La fatiga parece deberse a
niveles elevados de trabajo de los músculos respiratorios combinados con una mayor
competencia por el flujo sanguíneo con los músculos locomotores de las extremidades.
Cuando los músculos respiratorios se fatigan previamente mediante maniobras
respiratorias voluntarias, se reduce el tiempo hasta el agotamiento durante el ejercicio
posterior. La descarga parcial de los músculos respiratorios durante el ejercicio intenso
utilizando mezclas de gases de baja densidad o ventilación mecánica puede prevenir la
fatiga del diafragma inducida por el ejercicio y aumentar el tiempo de ejercicio hasta el
agotamiento. En conjunto, estos hallazgos sugieren que la fatiga de los músculos
respiratorios puede estar involucrada en la limitación de la tolerancia al ejercicio o que
otros factores, incluidas las alteraciones en la sensación de disnea o carga mecánica,
pueden ser importantes. La principal consecuencia de la fatiga de los músculos
respiratorios es un aumento del flujo vasoconstrictor simpático hacia el músculo
esquelético en funcionamiento a través de un metaborreflejo del músculo respiratorio, lo
que reduce el flujo sanguíneo de las extremidades y aumenta la gravedad de la fatiga del
músculo locomotor inducida por el ejercicio.

músculos respiratorios; ejercicio; diafragma; abdominales; estimulación magnética; metaborreflejo

EL PROPÓSITO DE ESTA MINIREVISIÓNes abordar la cuestión de pacientes con enfermedad pulmonar obstructiva crónica (EPOC) e
si las demandas respiratorias del ejercicio contribuyen insuficiencia cardíaca crónica (ICC).
significativamente a la limitación del ejercicio, ya sea
directamente a través de las limitaciones de la bomba de DEMANDAS DE EJERCICIO SOBRE LOS MÚSCULOS RESPIRATORIOS
los músculos respiratorios o indirectamente a través de
La función principal del sistema de control respiratorio durante el
los efectos sobre el flujo sanguíneo de las extremidades
ejercicio moderado es impulsar la ventilación alveolar en proporción a
y la fatiga del músculo locomotor. Describimos los
los requisitos metabólicos, de modo que las tensiones de los gases en
costos mecánicos y metabólicos de cumplir con los
sangre arterial y el equilibrio ácido-base se mantengan en los niveles de
requisitos ventilatorios del ejercicio. Luego preguntamos
reposo o cerca de ellos. A tasas de trabajo que engendran una acidosis
si los músculos respiratorios se fatigan con el ejercicio,
metabólica, existe el desafío adicional de efectuar una hiperventilación
qué factores contribuyen a tal fatiga y cuáles son las compensatoria para minimizar la caída del pH arterial y prevenir la
implicaciones de estos factores para la tolerancia al hipoxemia arterial. Además de mantener la gasometría arterial y la
ejercicio. Finalmente, tratamos los posibles mecanismos homeostasis ácido-básica, la ventilación y el patrón respiratorio deben
por los cuales la fatiga de los músculos respiratorios regularse con precisión para minimizar el trabajo realizado por los
podría comprometer la tolerancia al ejercicio y si es músculos respiratorios. En el sujeto sano, estos requisitos ventilatorios
posible superar esta posible limitación respiratoria. se satisfacen fácilmente porque los músculos respiratorios se adaptan
Nuestra revisión se centra en el adulto joven sano que anatómicamente a las demandas ventilatorias aumentadas del
hace ejercicio cerca del nivel del mar. Sin embargo, ejercicio. y la regulación neural de la respiración es óptima. El
diafragma, por ejemplo, tiene una alta capacidad oxidativa, una
distancia de difusión capilar a mitocondrial corta para O2, y una
Dirección para solicitudes de reimpresión y otra correspondencia: LM Romer, Center
for Sports Medicine and Human Performance, Brunel Univ., Uxbridge UB8 3PH, Reino velocidad de acortamiento entre la de los músculos de contracción
Unido (correo electrónico: [email protected] ). rápida y la de contracción lenta (91). Además, con

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880 INFLUENCIAS RESPIRATORIAS EN LA FATIGA

Al aumentar progresivamente el ejercicio, la activación de los músculos determinado objetivamente mediante la estimulación eléctrica
espiratorios, en ausencia de una limitación del flujo espiratorio, reduce o magnética de los nervios motores del músculo en cuestión a
el volumen pulmonar al final de la espiración (EELV) por debajo de los través de una o más frecuencias. En comparación con los
niveles de reposo (44), lo que ayuda a los músculos inspiratorios de tres músculos de las extremidades, es difícil evaluar objetivamente
maneras. En primer lugar, el EELV reducido permite que se produzcan la fatiga del diafragma porque tanto el músculo como los
aumentos en el volumen corriente en la parte más lineal de la relación nervios motores son relativamente inaccesibles. Así, el
presión-volumen del sistema respiratorio, de modo que la desarrollo de la fuerza a través del músculo (es decir, la presión
distensibilidad del sistema respiratorio permanece alta (99, 123). En transdiafragmática) se estima midiendo la diferencia de
segundo lugar, el EELV reducido significa que el diafragma se alarga, lo presión entre las presiones gástrica y esofágica inducida por la
que permite que este músculo opere cerca de su longitud óptima para estimulación de ambos nervios frénicos (9, 90, 97, 110). Para los
la generación de fuerza (101, 114). En tercer lugar, el EELV reducido músculos abdominales, la producción de fuerza se calcula
permite el almacenamiento de energía elástica en las paredes torácica y midiendo la respuesta de la presión gástrica a la estimulación
abdominal durante la espiración que puede utilizarse para producir una magnética de las raíces nerviosas torácicas (61). Para que la
parte del trabajo requerido durante la inspiración subsiguiente (5, 35), estimulación nerviosa proporcione una medida válida de la
aunque también es posible que la inspiración sea ayudada en esta fatiga de los músculos respiratorios, es importante controlar
situación por el descenso pasivo del diafragma (35). Es importante cuidadosamente varias posibles fuentes de error,
destacar que los músculos respiratorios accesorios se reclutan
progresivamente con el aumento de la demanda ventilatoria durante el La aplicación de estas técnicas de estimulación nerviosa a
ejercicio, compartiendo así la carga necesaria para soportar la estudios que examinan la respiración resistida o la hiperpnea
hiperpnea del ejercicio (6). Las características estructurales únicas de voluntaria ha demostrado que se puede inducir fatiga en el
los músculos respiratorios combinadas con la regulación neural precisa diafragma humano (37, 93) y los músculos abdominales (61). Estas
de la respiración significan que la capacidad de estos músculos para técnicas también se han utilizado para demostrar que el ejercicio
generar presión generalmente excede las demandas que se les de resistencia de todo el cuerpo puede inducir la fatiga del
imponen. Por lo tanto, en la mayoría de los sujetos sanos no diafragma (11–14, 52, 72) y los músculos abdominales (127, 133).
entrenados, las presiones producidas por los músculos espiratorios En sujetos normales en forma que ejercitan hasta el agotamiento
durante el ejercicio máximo están dentro de los límites para la (8 a 10 min) a intensidades que provocan al menos 80 a 85 % del
generación de presión efectiva, y las presiones producidas por los VO máx.O2máx, se obtuvieron reducciones del 15 al 30 % en la
músculos inspiratorios son solo del 40 al 60 % de la capacidad dinámica respuesta de la presión transdiafragmática a la estimulación
máxima (54). Además,2costo de la respiración durante el ejercicio supramáxima de los nervios frénicos dentro de los 10 min
máximo con un promedio de solo 8 a 10% del O corporal total2consumo posteriores al ejercicio, y las presiones transdiafragmáticas no
(3). regresaron a los valores cercanos al preejercicio hasta 1 a 2 h
Por el contrario, el atleta de resistencia altamente en forma que trabaja a después del ejercicio (11–14, 52). , 72). Curiosamente, el ejercicio
una tasa metabólica y ventilación más altas puede alcanzar o superar la incremental a corto plazo hasta el agotamiento no alteró las
capacidad del sistema respiratorio. A medida que aumentan la intensidad del presiones transdiafragmáticas estimuladas (64, 106, 134), un
ejercicio y la ventilación, las vías respiratorias se comprimen dinámicamente fenómeno probablemente explicado por el hecho de que la
durante la espiración, se produce una limitación del flujo y el EELV se fuerza duración del ejercicio fue demasiado corta para que el historial de
hacia arriba para que el flujo pueda aumentar aún más (56). A volúmenes trabajo acumulativo del diafragma alcanzara niveles de fatiga
pulmonares operativos elevados, los músculos inspiratorios tienen que (106 ). Este último hallazgo sugiere no solo que la intensidad del
superar la carga elástica adicional que presentan los pulmones y la pared ejercicio es importante, sino también que la duración del ejercicio
torácica (85). Además, respirar a un volumen pulmonar más alto significa juega un papel en la fatiga del diafragma.O2máx(127, 133), lo que
que los músculos inspiratorios son más cortos, con menor capacidad de indica que el ejercicio de todo el cuerpo también puede inducir la
generación de fuerza (4). En consecuencia, los sujetos en muy buena forma fatiga de los músculos abdominales.
física que se ejercitan al máximo pueden aumentar las presiones espiratorias Hasta la fecha, solo se han evaluado los cambios en la producción de
a niveles que exceden la presión dinámica máxima en la que el flujo se fuerza de los músculos respiratorios utilizando técnicas de estimulación
vuelve limitado. y las presiones musculares inspiratorias dinámicas máximas nerviosa. Sin embargo, pueden ocurrir otros cambios en la función muscular
pueden elevarse al 90 % de su capacidad o más (54). Para cumplir con estos con una reducción en la producción de fuerza, como un cambio en la
requisitos de ventilación, los músculos respiratorios requieren un flujo velocidad de acortamiento del músculo o en la capacidad de acortarse bajo
sanguíneo sustancial y O2suministrar. Los datos en sujetos altamente aptos carga. Un componente importante de la respuesta al ejercicio involucra altas
sugieren que hasta el 16% del VO totalO2 máx.y el gasto cardíaco total se velocidades de acortamiento muscular (es decir, altas tasas de flujo) además
dedica a los músculos inspiratorios y espiratorios durante el ejercicio de aumentos en la producción de fuerza. Por lo tanto, se necesitan estudios
máximo (3, 40). Estas estimaciones indirectas concuerdan estrechamente futuros para determinar el papel que estos factores pueden desempeñar en
con las de los equinos en carrera, medidas directamente con microesferas la pérdida de función asociada con la fatiga.
radiomarcadas (75, 76).
FACTORES QUE CONTRIBUYEN A LA FATIGA DE LOS MÚSCULOS
FATIGA MUSCULAR RESPIRATORIA INDUCIDA POR EL EJERCICIO RESPIRATORIOS INDUCIDA POR EL EJERCICIO

La fatiga muscular se define como “una condición en la que hay una pérdida en La causa de la fatiga de los músculos respiratorios inducida por el
la capacidad de desarrollar fuerza y/o velocidad de un músculo, como resultado de ejercicio se debe, en parte, a los altos niveles de trabajo de los músculos
la actividad muscular bajo carga y que es reversible con el reposo” (94). La fatiga es respiratorios que deben mantenerse durante el ejercicio intenso, como lo
evidente a partir de una producción de fuerza reducida en relación con los valores demuestra el hallazgo de que la fatiga diafragmática se previno cuando el
de referencia anteriores, donde la producción de fuerza es trabajo diafragmático durante el ejercicio se redujo mediante: 50% usando

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INFLUENCIAS RESPIRATORIAS EN LA FATIGA 881

un ventilador mecánico (11). Sin embargo, otros factores además del agotamiento o un metaborreflejo dependiente del tiempo (ver también
trabajo de los músculos respiratorios también deben ser responsables Interacciones cardiorrespiratorias).
de la fatiga de los músculos respiratorios inducida por el ejercicio, Otro enfoque para determinar si la fatiga de los músculos
porque la fatiga no ocurrió cuando el sujeto en reposo imitó la respiratorios (o la carga respiratoria) afecta la tolerancia al ejercicio es
magnitud y duración del trabajo diafragmático incurrido durante el descargar parcialmente los músculos respiratorios durante el ejercicio
ejercicio (13). De hecho, la fatiga no ocurrió hasta que las presiones respirando una mezcla de gases de baja densidad como 79% helio-21%
desarrolladas por el diafragma aumentaron voluntariamente dos veces O2(heliox). Heliox disminuye el componente turbulento del flujo de aire
más de lo requerido durante el ejercicio de todo el cuerpo a a altos niveles de ventilación y puede facilitar la descarga de los
intensidades que causaron la fatiga diafragmática inducida por el músculos respiratorios al reducir la limitación del flujo espiratorio y la
ejercicio (13). La explicación probable de por qué el umbral de fatiga de hiperinsuflación pulmonar dinámica (80). Usando este enfoque, el
la producción de fuerza para el diafragma fue mucho más bajo durante tiempo hasta el agotamiento durante el ejercicio de carga constante se
el ejercicio de todo el cuerpo que en reposo es que, en reposo, los incrementó a altas tasas de trabajo (-85–90% del VO máx.O2máx) (51, 98,
aumentos voluntarios en el trabajo diafragmático significan que una 141) pero no a tasas de trabajo más bajas (51). Sin embargo, el heliox
gran parte del gasto cardíaco total se dedica al diafragma, mientras que no solo descarga los músculos respiratorios, sino que también puede
durante el ejercicio el diafragma debe competir con los músculos actuar mejorando la saturación de oxígeno arterial a través del efecto
locomotores por su parte del gasto cardíaco disponible (39, 40). Menos combinado de un aumento en la ventilación alveolar y una disminución
flujo de sangre al diafragma promueve O inadecuado2transporte, en la diferencia de oxígeno alveolar-arterial (19).
Un método alternativo para descargar los músculos respiratorios es usar
aumentando la probabilidad de fatiga.
un ventilador mecánico. Cuando se usó un ventilador de asistencia
En conjunto, estos hallazgos sugieren que el desarrollo de la fatiga
proporcional para descargar parcialmente los músculos inspiratorios
diafragmática con el ejercicio es una función de la relación entre la magnitud
durante un ejercicio pesado prolongado (-90% del VO máx.O2máx), el tiempo
del trabajo diafragmático y la adecuación de su suministro de sangre: cuanto
hasta el agotamiento se incrementó significativamente, y las tasas de
menos flujo sanguíneo disponible, menos trabajo diafragmático se requiere
aumento de V̇O2y se redujeron las percepciones de molestias respiratorias y
para producir fatiga. En adultos jóvenes sanos de condición física variable,
de las extremidades durante el ejercicio (41) (fig. 1). No todos los estudios
un desequilibrio en la producción de fuerza muscular versus el flujo
han demostrado un beneficio de la descarga mecánica sobre la tolerancia al
sanguíneo o el O2La disponibilidad de transporte al diafragma que favorece
ejercicio (30, 60, 77), pero estos estudios se realizaron a intensidades de
la fatiga parece ocurrir de manera más consistente cuando la intensidad del
ejercicio relativamente más bajas (-70 – 80 % del VO máx.O2máx) en sujetos
ejercicio de resistencia prolongado provoca al menos 80 a 85% del VO máx.
menos aptos. Una posible limitación de este enfoque de la descarga es que
O2máx(52) o arterial O2
las presiones administradas por el ventilador durante el ejercicio máximo
la saturación cae por debajo del -85% (10, 135, 136).
pueden ser sustanciales y, por lo tanto, perjudiciales para los sujetos, incluso
después de una familiarización completa (41, 106). Otra preocupación es
CONSECUENCIAS FUNCIONALES DE LA FATIGA DE LOS que, con pocas excepciones (106), rara vez se incorpora un grupo de placebo
MÚSCULOS RESPIRATORIOS en el diseño experimental. Los estudios sin un grupo de placebo pueden
criticarse por tener una validez interna débil y por ser vulnerables a la
Se han utilizado varios enfoques para determinar si la fatiga de
influencia potencial del sesgo del sujeto. Una limitación de todos los estudios
los músculos respiratorios afecta la tolerancia al ejercicio. Uno de
de descarga es que es difícil determinar si el efecto positivo de la reducción
estos enfoques es prefatigar los músculos respiratorios en reposo
del trabajo de los músculos respiratorios sobre la tolerancia al ejercicio es
y observar si la tolerancia al ejercicio posterior de todo el cuerpo se
atribuible al alivio de la fatiga de los músculos respiratorios o si se trata
ve afectada. La fatiga de los músculos inspiratorios o espiratorios
simplemente de un beneficio perceptivo obtenido al aliviar la incomodidad
se puede producir mediante cargas resistivas, mientras que la
que acompaña a niveles elevados. del trabajo de los músculos respiratorios.
fatiga muscular respiratoria global se puede lograr mediante la
Otra consideración es que la descarga de los músculos inspiratorios crea una
hiperpnea voluntaria. Los estudios previos a la fatiga han mostrado
presión intratorácica menos negativa que, a través de una reducción de la
una disminución significativa (69, 79, 132) o ningún cambio (24,
precarga ventricular, reduce el volumen sistólico y el gasto cardíaco (40, 89).
113, 118) en el rendimiento durante el ejercicio intenso posterior.
Sin embargo, un problema con algunos de estos estudios es que
no se evaluó la fatiga de los músculos respiratorios (24, 79, 118) o
MECANISMOS POR LOS CUALES LA FATIGA DE LOS MÚSCULOS
no se cuantificó objetivamente mediante técnicas de estimulación
RESPIRATORIOS PUEDE AFECTAR LA TOLERANCIA AL EJERCICIO
nerviosa (69, 132). Como consecuencia, Es posible que algunos de
los estudios no lograron inducir niveles significativos de fatiga de Ventilación y disnea.La fatiga de los músculos respiratorios podría
los músculos respiratorios antes del ejercicio posterior o potencialmente limitar la tolerancia al ejercicio a través de una respuesta
sobreestimaron el nivel de fatiga que ocurre normalmente en ventilatoria inadecuada (es decir, hipoventilación alveolar relativa), una
respuesta al ejercicio de todo el cuerpo. Una limitación adicional es alteración en la mecánica respiratoria, una mayor sensación de disnea o una
que es imposible inducir fatiga previa sin que los sujetos lo sepan y, combinación de estos factores. Se esperaría que ocurriera una
por lo tanto, es difícil determinar la contribución de las expectativas hipoventilación alveolar relativa si los músculos respiratorios no pudieran
de los sujetos a los cambios en la tolerancia al ejercicio. Otra generar las presiones requeridas o si un patrón respiratorio taquipneico
preocupación es que los sujetos pueden cambiar su patrón de causara un espacio muerto alto y, por lo tanto, una ventilación alveolar
respiración después de una fatiga previa de los músculos reducida. Sin embargo, los estudios que han documentado la fatiga de los
respiratorios (68), de modo que cualquier cambio en la tolerancia al músculos respiratorios inducida por el ejercicio mostraron que la ventilación
ejercicio puede deberse no solo a un cambio en la fatiga de los generalmente era apropiada para una demanda metabólica determinada [es
músculos respiratorios sino también a una mayor intensidad de la decir, P al final de la espiraciónCO2(PAGETCO) valores inferiores
2
a 40 mmHg y O
disnea (67). , 82). Último, 2saturación cerca de los valores de reposo] (11–14,

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882 INFLUENCIAS RESPIRATORIAS EN LA FATIGA

Se espera que aumente la entrada sensorial al sistema

nervioso central y, por lo tanto, aumente la intensidad de la
disnea. La fatiga de los músculos respiratorios per se puede
aumentar la intensidad de la disnea (31, 125, 126, 138), pero
este efecto parece ser específico de los músculos
respiratorios accesorios porque la fatiga del diafragma no
aumenta el impulso respiratorio neural evaluado por el
electromiograma del diafragma (66), y la carga específica
del diafragma no aumenta la sensación de esfuerzo
inspiratorio (18, 138). Factores independientes de la fatiga
también pueden modificar la disnea y potencialmente
influir en la tolerancia al ejercicio. Por ejemplo, aumento de
la tensión en los músculos respiratorios, alteraciones en el
patrón de desarrollo de la tensión (velocidad, frecuencia y
ciclo de trabajo) y debilitamiento funcional de los músculos
respiratorios,
Interacciones cardiorrespiratorias.Quizás un aspecto más
probable del trabajo de los músculos respiratorios que limita la
tolerancia al ejercicio es a través de un metaborreflejo inducido
por la fatiga de los músculos respiratorios, que aumenta el
flujo de salida vasoconstrictor simpático y compromete la
perfusión del músculo locomotor de las extremidades, lo que
limita su capacidad para realizar el trabajo (Fig. 2). La evidencia
en animales indica que el diafragma y otros músculos
inspiratorios y espiratorios, como los músculos esqueléticos de
las extremidades, están ricamente inervados con
metaborreceptores (26). La fatiga del diafragma provocó un
aumento dependiente del tiempo en la actividad multiunitaria
en aferentes frénicas de pequeño diámetro en gatos
anestesiados (15, 49) y en la actividad de una sola unidad en
aferentes del grupo IV en ratas anestesiadas (45). Además,
cuando los metaborreceptores en el diafragma o los músculos
espiratorios fueron estimulados eléctricamente,
farmacológicamente o con infusiones locales de ácido láctico,
En humanos, las contracciones voluntarias de alta intensidad de los
Fig. 1. Efectos de la descarga de los músculos respiratorios a través de la ventilación mecánica músculos inspiratorios o espiratorios contra cargas resistivas hasta el punto
sobre la capacidad de ejercicio de resistencia a una tasa de trabajo que requiere -90% del de fallar o fatigar la tarea causaron un aumento dependiente del tiempo en
consumo máximo de oxígeno (V̇O2máx) en ciclistas varones entrenados (norte-7). Se muestran los
la actividad del nervio simpático muscular en la pierna en reposo, a pesar del
datos medios del grupo paraminutos 1–5de ejercicio y por agotamiento. El tiempo absoluto hasta
el agotamiento en condiciones de control promedió 9,1 ± 2,6 min (SD media). La descarga del aumento correspondiente en la presión arterial sistémica. 22, 120). El
trabajo respiratorio normal en un 50 % del control aumentó el tiempo hasta el agotamiento en el aumento gradual de la actividad del nervio simpático muscular se acompañó
76 % de los ensayos en 1,3 ± 0,4 min (14,5 %). La descarga de los músculos respiratorios provocó de una disminución significativa de la conductancia vascular de las
reducciones en el consumo de oxígeno (V̇O2;arriba) y la tasa de aumento en las percepciones de
extremidades y del flujo sanguíneo de las extremidades (108, 109). Las
molestias en las extremidades [puntuaciones de las piernas del esfuerzo percibido (RPE); medio] y
molestias respiratorias (disnea;abajo) a lo largo de la duración del ejercicio. Los datos son de
respuestas simpáticas y vasculares que ocurren con las contracciones
Harms et al. (41). *Significativamente diferente del control (PAG dinámicas de alta intensidad de los músculos respiratorios son similares a
0,05). las que ocurren con las contracciones fatigosas de la musculatura del
antebrazo (108, 120).
Durante el ejercicio de todo el cuerpo, la situación es más complicada
52, 72, 127). Por lo tanto, es poco probable que la fatiga de los músculos porque cualquier aumento en el flujo sanguíneo muscular depende de los
respiratorios inducida por el ejercicio influya en la adecuación de la efectos opuestos de los fuertes vasodilatadores locales y la actividad
ventilación alveolar o el O sistémico2transporte. vasoconstrictora simpática. Lo que aún no está claro es si el metaborreflejo
La fatiga diafragmática inducida por el ejercicio puede afectar el del músculo respiratorio es lo suficientemente potente como para anular los
rendimiento al disminuir la contribución relativa del diafragma a la efectos vasodilatadores locales presentes en los músculos locomotores y
ventilación total con el tiempo, con la necesidad de reclutar músculos redistribuir el flujo sanguíneo a la vasculatura del músculo respiratorio. Los
accesorios de inspiración y espiración para generar la respuesta de datos en sujetos humanos en buena forma física que realizan ejercicio de
hiperventilación progresiva (6, 12, 13, 52). El uso cada vez mayor de los ciclismo máximo indican que la reducción del trabajo de los músculos
músculos respiratorios accesorios a medida que continúa el ejercicio inspiratorios mediante el uso de un ventilador mecánico hace que aumente
puede distorsionar la pared torácica (34, 36), reducir la eficiencia la conductancia vascular y el flujo sanguíneo en las extremidades que
mecánica de la respiración (23, 42) y, por lo tanto, aumentar las realizan el ejercicio (39). Por el contrario, cuando se aumentó la producción
demandas metabólicas y de flujo sanguíneo de estos músculos. de fuerza de los músculos respiratorios mediante la adición de resistencias a
(verDEMANDAS DE EJERCICIO SOBRE LOS MÚSCULOS RESPIRATORIOS). El PRO- la inspiración, se redujeron la conductancia vascular de las extremidades y el
el reclutamiento progresivo de los músculos respiratorios accesorios sería flujo sanguíneo (39).

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INFLUENCIAS RESPIRATORIAS EN LA FATIGA 883

Figura 2. Esquema del metaborreflejo muscular respiratorio

propuesto y sus efectos. El metaborreflejo se inicia por la fatiga de los
músculos respiratorios, mediada supraespinalmente a través de los
aferentes del grupo III/IV, lo que conduce a la vasoconstricción
mediada por el sistema simpático de la vasculatura del músculo
locomotor de las extremidades, lo que exacerba la fatiga periférica de
los músculos de las extremidades que trabajan y (a través de la
retroalimentación) intensifica las percepciones de esfuerzo,
contribuyendo así a limitación del rendimiento del ejercicio de
resistencia de alta intensidad. [Adaptado de Dempsey et al. (21).]

mediada porque estos cambios se correlacionaron inversamente con los se esperaría que el trabajo perjudique la función del músculo locomotor de las
cambios en el derrame de norepinefrina a través de la extremidad de trabajo extremidades. De hecho, cuando los músculos inspiratorios se descargaron
(39). En caninos que hacían ejercicio a intensidades de trabajo moderadas, parcialmente durante el ejercicio pesado en bicicleta utilizando un ventilador
una infusión en bolo de ácido láctico en la arteria frénica o en la arteria ilíaca mecánico, la disminución posterior al ejercicio en la fuerza estimulada del
circunfleja profunda provocó una reducción transitoria en el flujo sanguíneo cuádriceps se atenuó en aproximadamente un tercio, y se redujeron las
de las extremidades y la conductancia vascular (102). Una vez más, estas calificaciones perceptuales de molestias en las extremidades (103). La carga de los
respuestas vasculares parecían estar mediadas por el simpático porque eran músculos respiratorios con resistencias inspiratorias exacerbó la gravedad de la
prevenidas por el bloqueo farmacológico de los receptores adrenérgicos fatiga del cuádriceps en un -40 % y aumentó la percepción de molestias en las
(102). extremidades en comparación con el mismo ejercicio con respiración sin
Aunque la evidencia parece implicar un papel importante del trabajo de los músculos respiratorios fatigantes en la obstáculos (Fig. 3). Estos hallazgos, junto con los de un estudio anterior que
vasoconstricción mediada por el sistema simpático de la vasculatura de los músculos de las extremidades en ejercicio, es necesario muestra una relación significativa entre los cambios en la incomodidad de las
afirmar que probablemente durante el ejercicio de todo el cuerpo estarían presentes influencias respiratorias adicionales en el flujo de extremidades con la descarga de los músculos inspiratorios y las mejoras en la
salida del vasoconstrictor simpático. Estos incluyen un efecto inhibidor del estiramiento pulmonar (27, 107) y un efecto excitatorio de tolerancia al ejercicio (41), sugieren que la fatiga del músculo locomotor se ve
la estimulación de los quimiorreceptores carotídeos (115, 122). Además, suponemos que la reducción en el flujo sanguíneo de las exacerbada por el trabajo de los músculos respiratorios que acompaña al ejercicio
extremidades con el trabajo fatigante de los músculos respiratorios se dirige hacia los músculos respiratorios, pero no está claro si la pesado sostenido. Postulamos que esta fatiga adicional juega un papel
vasculatura de los músculos respiratorios también se vasoconstriñe en respuesta al flujo de salida simpático global. Asimismo, no fundamental en la determinación de la tolerancia al ejercicio tanto a través de su
sabemos cómo la activación del metaborreflejo de los músculos de las extremidades afecta el flujo sanguíneo a los músculos efecto directo sobre la producción de fuerza muscular (es decir, fatiga periférica)
inspiratorios y espiratorios. Los estudios in vitro de arteriolas aisladas han demostrado que los receptores β-adrenérgicos en el como a través de su efecto de retroalimentación sobre las percepciones de
diafragma responden menos a las influencias vasoconstrictoras pero son igualmente sensibles a las influencias vasodilatadoras en esfuerzo, lo que provoca una reducción de la producción motora de los músculos
comparación con los receptores en la vasculatura de las extremidades (1, 2). Por lo tanto, al menos teóricamente, un aumento global de las extremidades que trabajan (es decir, fatiga central) (Fig. 4).
en la actividad simpática daría como resultado una mayor vasoconstricción en la vasculatura del músculo locomotor que en el

respiratorio y, a su vez, redirigiría el flujo sanguíneo a los músculos respiratorios. Claramente, se necesitan estudios in vivo para El efecto de la descarga de los músculos inspiratorios
determinar la capacidad de respuesta relativa de los vasos de los músculos respiratorios y locomotores a las influencias sobre la fatiga muscular de las extremidades inducida
vasoconstrictoras durante el ejercicio de todo el cuerpo. Los estudios in vitro de arteriolas aisladas han demostrado que los receptores por el ejercicio probablemente subestimó lo que podría
β-adrenérgicos en el diafragma responden menos a las influencias vasoconstrictoras pero son igualmente sensibles a las influencias atribuirse al trabajo respiratorio total (103). El trabajo
vasodilatadoras en comparación con los receptores en la vasculatura de las extremidades (1, 2). Por lo tanto, al menos teóricamente, normal de la respiración se redujo sólo a la mitad.
un aumento global en la actividad simpática daría como resultado una mayor vasoconstricción en la vasculatura del músculo Además, la descarga se limitó a la inspiración, lo cual es
locomotor que en el respiratorio y, a su vez, redirigiría el flujo sanguíneo a los músculos respiratorios. Claramente, se necesitan importante porque la evidencia reciente en humanos
estudios in vivo para determinar la capacidad de respuesta relativa de los vasos de los músculos respiratorios y locomotores a las indica que los músculos abdominales espiratorios se
influencias vasoconstrictoras durante el ejercicio de todo el cuerpo. Los estudios in vitro de arteriolas aisladas han demostrado que los fatigan con el ejercicio intenso de resistencia (127, 133) y
receptores β-adrenérgicos en el diafragma responden menos a las influencias vasoconstrictoras pero son igualmente sensibles a las que el trabajo fatigante de los músculos espiratorios
influencias vasodilatadoras en comparación con los receptores en la vasculatura de las extremidades (1, 2). Por lo tanto, al menos provoca un aumento en la actividad nerviosa simpática
teóricamente, un aumento global en la actividad simpática daría como resultado una mayor vasoconstricción en la vasculatura del vasoconstrictora en reposo. músculo de la extremidad
músculo locomotor que en el respiratorio y, a su vez, redirigiría el flujo sanguíneo a los músculos respiratorios. Claramente, se (22).
necesitan estudios in vivo para determinar la capacidad de respuesta relativa de los vasos de los músculos respiratorios y locomotores a las influencias vasoconstrictoras durante el ejercicio de todo el cuerpo. Por lo tanto, al menos teóricamente, un aumento global en la actividad simpática daría co

Fatiga de los músculos locomotores.Reducciones en el flujo sanguíneo de las

extremidades y O2transporte en respuesta a la fatiga del músculo respiratorio

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884 INFLUENCIAS RESPIRATORIAS EN LA FATIGA

trabajo respiratorio durante la hipoxia moderada aguda (O arterial2

saturación del 81%) representa al menos un tercio de la fatiga total de los
músculos locomotores de las extremidades inducida por el ejercicio y una parte
significativa de la reducción de la tolerancia al ejercicio inducida por la hipoxia (8).
Los efectos del aumento del trabajo de los músculos respiratorios en la hipoxia
aguda sobre la fatiga de las extremidades y la tolerancia al ejercicio pueden ser
especialmente significativos en la hipoxia crónica, durante la cual la respuesta de
hiperventilación y el trabajo de la respiración aumentan considerablemente (129).

Clínicamente, el trabajo de los músculos respiratorios puede desempeñar un papel

particularmente importante en la determinación de la fatiga de las extremidades y, por lo
tanto, en la tolerancia al ejercicio en pacientes con EPOC o ICC. En pacientes con EPOC,
los músculos de las extremidades son más fatigables (70) y el O2
el costo de la respiración es mayor (65) en comparación con los sujetos de control
sanos. Además, una fracción significativa de pacientes con EPOC grave presenta
una meseta en el flujo sanguíneo de la pierna y el VOmáx de la pierna.O2
temprano durante el ejercicio incremental. Los pacientes
que muestran una meseta en el flujo sanguíneo de las
piernas tienen niveles más altos de ventilación y disnea a
Fig. 3. Resumen de los efectos de aumentar y disminuir el trabajo de los músculos inspiratorios
intensidades de ejercicio submáximas en comparación con
sobre la fatiga del músculo cuádriceps (n - 8). Porcentaje de fuerza de contracción ( Qdos) los pacientes que no muestran una meseta (111), lo que
representa la reducción en la producción de fuerza promedio del cuádriceps determinada a sugiere que el flujo sanguíneo puede redirigirse a los
través de 4 frecuencias de estimulación (1–100 Hz) y comparada entre la línea de base (antes del
músculos respiratorios en pacientes con el trabajo más alto.
ejercicio) y 2.5 min después del ejercicio. Se compararon los efectos del control frente a la
descarga de los músculos respiratorios (a través de la ventilación mecánica) sobre la fatiga del
de respirar Los pacientes con CHF también tienen una
músculo cuádriceps a tasas y duraciones de trabajo de cicloergómetro iguales (las duraciones se demanda ventilatoria elevada (53), así como un gasto
determinaron por el tiempo hasta el agotamiento en condiciones de control). También se cardíaco embotado y una respuesta simpática exagerada al
compararon los efectos de la carga de resistencia del músculo control vs. los músculos
ejercicio (112). En conjunto, estos factores podrían
respiratorios sobre la fatiga del músculo cuádriceps a tasas y duraciones de trabajo de ciclo
iguales (la duración se determinó por el tiempo hasta el agotamiento en condiciones de carga). La comprometer el flujo sanguíneo de las extremidades y la
producción de fuerza de los músculos inspiratorios se midió como la integral de tiempo de la fatiga, incluso durante el ejercicio submáximo. Un estudio
presión esofágica promedio multiplicada por la frecuencia respiratoria y para el diafragma se reciente que usó un modelo canino de insuficiencia cardíaca
midió como la integral de tiempo de la presión transdiafragmática promedio multiplicada por la
frecuencia respiratoria. Diferencias en Qdosfueron significativas (*PAG 0.01) entre control y
mostró que descargar los músculos respiratorios usando
descarga, y control y carga. Los datos son de Romer et al. (103). [Reproducido con permiso de un ventilador mecánico aumentó el volumen sistólico y el
Dempsey et al. (21a). Copyright Elsevier 2006.] flujo sanguíneo de las extremidades incluso durante el
ejercicio moderado (89).

(102). Además, la limitación del flujo espiratorio y el tiempo espiratorio

prolongado durante el ejercicio intenso a menudo dan como resultado
presiones intratorácicas positivas que alcanzan o superan aquellas en
las que se produce la compresión dinámica de las vías respiratorias (54).
Las presiones intratorácicas positivas reducirán la presión transmural
ventricular, lo que disminuirá la tasa de llenado ventricular durante la
diástole y reducirá el volumen sistólico y el gasto cardíaco (86, 121). La
espiración activa contra una resistencia positiva impide el retorno
venoso femoral, incluso ante un “bombeo muscular” activo (87, 88).
Estos efectos espiratorios adicionales pueden comprometer el O
sistémico2parto (7) y hacer que la musculatura de las extremidades que
trabajan sea aún más susceptible a la fatiga.

CONDICIONES BAJO LAS CUALES EL TRABAJO DE LOS MÚSCULOS RESPIRATORIOS AFECTA EL

FLUJO DE SANGRE Y LA FATIGA DE LAS EXTREMIDADES

En la salud, parece que los efectos del trabajo de los músculos respiratorios
sobre el flujo sanguíneo de las extremidades y la fatiga se producen únicamente
Fig. 4. Esquema de las influencias de la fatiga periférica y central en la tolerancia al ejercicio
durante el ejercicio intenso sostenido. El trabajo de los músculos respiratorios tuvo causada por el trabajo de los músculos respiratorios inducido por el ejercicio. La fatiga del
que aumentarse hasta niveles casi fatigosos para aumentar la actividad nerviosa músculo locomotor [como se documenta a través de la estimulación magnética supramáxima
simpática de los músculos (22, 120), o para disminuir el flujo sanguíneo en una (Supramax Stim) del nervio femoral] es causada en parte por el efecto del trabajo de los músculos
respiratorios sobre la conductancia vascular de las extremidades y el flujo sanguíneo. A su vez, la
extremidad en reposo (109) o en ejercicio (39, 59, 102, 139). ). También se
retroalimentación supraespinal de los músculos locomotores fatigados conduce a aumentos en
esperaría que el ejercicio en hipoxia exacerbe los efectos del trabajo de los
las calificaciones perceptivas y tal vez a la inhibición de los reflejos, lo que provoca una reducción
músculos respiratorios sobre la fatiga de las extremidades y la tolerancia al de la actividad motora de los músculos locomotores, es decir, fatiga central. [Reproducido con
ejercicio. La evidencia reciente sugiere que el aumento permiso de Dempsey et al. (21a). Copyright Elsevier 2006.]

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INFLUENCIAS RESPIRATORIAS EN LA FATIGA 885

SUPERANDO LAS LIMITACIONES nismos por los cuales dicho entrenamiento ejerce un efecto ergogénico
RESPIRATORIAS AL EJERCICIO sobre el rendimiento del ejercicio. El efecto ergogénico podría deberse al
alivio de la fatiga de los músculos respiratorios (105, 131) o la fatiga de los
La descarga de los músculos respiratorios durante el ejercicio puede
músculos de las extremidades (81), tal vez por la atenuación del
ser un complemento útil para la rehabilitación supervisada de pacientes
metaborreflejo de los músculos respiratorios (142). Sin embargo, el beneficio
seleccionados con aumento del trabajo respiratorio, disnea o
perceptivo obtenido al aliviar la incomodidad asociada con los altos niveles
limitaciones circulatorias. Se ha demostrado que Heliox es beneficioso
de trabajo de los músculos respiratorios también puede ser responsable de
para aliviar los síntomas y mejorar la tolerancia al ejercicio en pacientes
al menos parte de la mejora en el rendimiento del ejercicio (82). Claramente,
con EPOC (63, 100) o ICC (74). También se ha demostrado que la
se necesitan más estudios para comprender mejor los mecanismos por los
ventilación mecánica durante una sesión aguda de ejercicio reduce los
cuales el entrenamiento de los músculos respiratorios mejora el rendimiento
síntomas de esfuerzo y aumenta la tolerancia al ejercicio en pacientes
del ejercicio.
con EPOC (62, 144) o ICC (95). Cuando se usó ventilación mecánica
durante el entrenamiento físico de rutina, los pacientes con
REFERENCIAS
enfermedad avanzada pudieron hacer ejercicio a intensidades más
altas y durante más tiempo, de modo que el estímulo del 1.Aaker A, Laughlin MH.Las arteriolas del diafragma responden menos a
(1) - constricción adrenérgica que las arteriolas del gastrocnemio.Fisiol de
entrenamiento se incrementó en los músculos locomotores
aplicación J92: 1808 –1816, 2002.
gravemente debilitados (32, 43, 130). Cuando los pacientes con EPOC 2.Aaker A, Laughlin MH.Sensibilidad diferencial a la adenosina del diafragma y las
no hipoxémicos respiraron O suplementario2durante el ejercicio, se arteriolas del músculo esquelético.Fisiol de aplicación J93: 848 – 856, 2002.
redujeron la hiperinflación dinámica y la disnea de esfuerzo y mejoró la 3.Aaron EA, Seow KC, Johnson BD, Dempsey JA.Costo de oxígeno de la
hiperpnea del ejercicio: implicaciones para el rendimiento.Fisiol de aplicación
tolerancia al ejercicio (116).
J72: 1818 –1825, 1992.
No es factible ni permisible que los atletas sanos usen 4.Agostoni E, Rahn H.Presiones abdominales y torácicas a diferentes volúmenes
mezclas de gases de baja densidad, ventiladores mecánicos u pulmonares.Fisiol de aplicación J15: 1087–1092, 1960.
oxígeno suplementario.2durante eventos competitivos de 5.Ainsworth DM, Smith CA, Eicker SW, Henderson KS, Dempsey JA. Los efectos de la
locomoción en la actividad de los músculos respiratorios en el perro despierto.
resistencia. Por lo tanto, se necesitan formas alternativas de
Respiración fisiológica78: 145–162, 1989.
superar las limitaciones respiratorias propuestas. Un enfoque 6.Aliverti A, Cala SJ, Duranti R, Ferrigno G, Kenyon CM, Pedotti A, Scano G,
podría ser entrenar los músculos respiratorios (83). La base Sliwinski P, Macklem PT, Yan S.Acciones y control de los músculos respiratorios
para dicho entrenamiento es que aumentar la fuerza o la humanos durante el ejercicio.Fisiol de aplicación J83: 1256 –1269, 1997.

resistencia de los músculos respiratorios mejoraría la 7.Aliverti A, Dellaca RL, Lotti P, Bertini S, Duranti R, Scano G, Heyman J, Lo
Mauro A, Pedotti A, Macklem PT.Influencia de la limitación del flujo
resistencia a la fatiga y la eficiencia mecánica de estos espiratorio durante el ejercicio en el suministro de oxígeno sistémico en
músculos durante el ejercicio intenso de todo el cuerpo. En humanos.Eur J Appl Physiol95: 229 –242, 2005.
consecuencia, la fracción del gasto cardíaco total requerida por 8.Amann M, Pegelow DF, Jacques AJ, Dempsey JA.El trabajo de los músculos
los músculos respiratorios durante el ejercicio sería menor y los inspiratorios en la hipoxia aguda influye en la fatiga de los músculos locomotores y
en el rendimiento del ejercicio de los seres humanos sanos.Am J Physiol Regul
metabolitos no se acumularían con tanta facilidad. Por lo tanto,
Integr Comp Physiol293: R2036 –R2045, 2007.
se evitaría cualquier efecto vasoconstrictor reflejo potencial 9.Aubier M, Farkas G, De Troyer A, Mozes R, Roussos C.Detección de la fatiga
sobre la vasculatura del músculo locomotor. Además, si se diafragmática en el hombre por estimulación frénica.Fisiol de aplicación J50: 538 –
previene o retrasa la fatiga de los músculos respiratorios o 544, 1981.
10Babcock MA, Johnson BD, Pegelow DF, Suman OE, Griffin D, Dempsey JA.
locomotores, esto podría atenuar la información sensorial de
Efectos hipóxicos sobre la fatiga diafragmática inducida por el ejercicio en
los músculos que se contraen al sistema nervioso central (SNC), humanos sanos normales.Fisiol de aplicación J78: 82–92, 1995.
Los estudios que han entrenado específicamente los 11Babcock MA, Pegelow DF, Harms CA, Dempsey JA.Efectos de la descarga de los
músculos respiratorios han informado una mejora (16, músculos respiratorios sobre la fatiga del diafragma inducida por el ejercicio.

17, 28, 33, 78, 84, 119, 124, 131) o ningún cambio (25, 29, Fisiol de aplicación J93: 201–206, 2002.
12Babcock MA, Pegelow DF, Johnson BD, Dempsey JA.Efectos de la aptitud aeróbica
38, 57, 92, 117, 140) en la tolerancia al ejercicio de todo sobre la fatiga del diafragma de baja frecuencia inducida por el ejercicio.Fisiol de
el cuerpo. Sin embargo, una preocupación con todos aplicación J81: 2156 –2164, 1996.
estos estudios es que el rendimiento de resistencia se 13Babcock MA, Pegelow DF, McClaran SR, Suman OE, Dempsey JA. Contribución de la
evaluó utilizando tareas de ritmo de trabajo fijo producción de potencia diafragmática a la fatiga del diafragma inducida por el
ejercicio.Fisiol de aplicación J78: 1710 –1719, 1995.
sostenido hasta el límite de tolerancia. Tales pruebas no 14Babcock MA, Pegelow DF, Taha BH, Dempsey JA.Fatiga diafragmática de alta
representan con precisión el rendimiento de resistencia frecuencia detectada con estímulos emparejados en humanos.Ejercicio
competitivo y, a menudo, no son confiables (50). Otra deportivo Med Sci30: 506 –511, 1998.
preocupación es que muchos de estos estudios han 15.Balzamo E, Lagier-Tessonnier F, Jammes Y.Cambios inducidos por la fatiga en los
aferentes diafragmáticos y la actividad cortical en el gato.Respiración fisiológica 90:
utilizado tamaños de muestra pequeños. Las pruebas de
213–226, 1992.
rendimiento poco confiables, combinadas con tamaños dieciséis.Boutellier U, Buchel R, Kundert A, Spengler C.El sistema respiratorio
de muestra pequeños, pueden explicar en parte por qué como factor limitante del ejercicio en sujetos entrenados normalmente.Eur J
algunos estudios han encontrado mejoras en la Appl Physiol65: 347–353, 1992.
17Boutellier U, Piwko P.El sistema respiratorio como factor limitante del
tolerancia al ejercicio pero no lograron significación
ejercicio en sujetos normales sedentarios.Eur J Appl Physiol64: 145–152,
estadística. Además, la mayoría de los estudios no han 1992.
utilizado un grupo de placebo, lo que dificulta la 18Bradley TD, Chartrand DA, Fitting JW, Killian KJ, Grassino A.La relación de la
interpretación de los hallazgos. sensación de esfuerzo inspiratorio con los patrones de fatiga del diafragma.
Am Rev Respir Dis134: 1119-1124, 1986.
19Christopherson SK, Hlastala MP.Intercambio de gases pulmonares durante la respiración de
gases de densidad alterada.Fisiol de aplicación J52: 221–225, 1982.
A pesar de una fuerte base teórica para el entrenamiento de los músculos 20Davies CT, White MJ.Debilidad muscular después del ejercicio dinámico en
respiratorios, pocos estudios han investigado específicamente el mecanismo. humanos.Fisiol de aplicación J53: 236 –241, 1982.

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886 INFLUENCIAS RESPIRATORIAS EN LA FATIGA

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INFLUENCIAS RESPIRATORIAS EN LA FATIGA 887

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Revisión invitada

888 INFLUENCIAS RESPIRATORIAS EN LA FATIGA

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