Geohelmintos
Geohelmintos
Geohelmintos
2016;34(6):384–389
www.elsevier.es/eimc
Geohelmintos夽
Laura Prieto-Pérez a,∗ , Ramón Pérez-Tanoira b , Alfonso Cabello-Úbeda a , Elizabet Petkova-Saiz a
y Miguel Górgolas-Hernández-Mora a
a
División de Enfermedades Infecciosas, Fundación Jiménez Díaz, Quirón Salud, Universidad Autónoma de Madrid, Madrid, España
b
Otorhinolaryngology-Head and Neck Surgery Department, University of Helsinki, Helsinki University Hospital, Helsinki, Finlandia
Historia del artículo: Los helmintos presentes en el suelo, Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura, uncinarias (Ancylostoma
Recibido el 6 de febrero de 2016 duodenale y Necator americanus) y Strongyloides stercoralis, infestan a millones de personas que habitan
Aceptado el 8 de febrero de 2016 sobre todo en áreas rurales y deprimidas de regiones tropicales y subtropicales. Los grandes flujos
On-line el 12 de marzo de 2016
migratorios han facilitado su extensión a todo el mundo. Además de ser debilitantes y causar una
mortalidad significativa, conllevan una alta morbilidad y afectan al desarrollo físico e intelectual de
Palabras clave: millones de niños que viven en áreas deprimidas. Junto con los benzimidazoles albendazol y mebendazol,
Larva
las campañas internacionales de prevención y tratamiento a gran escala, han conseguido disminuir el
Intestino
Trópico
número de afectados, pero la reinfestación y la resistencia a los benzimidazoles son frecuentes, por lo
Suelo que es muy aconsejable mantener la atención sobre estos parásitos olvidados.
Parásito © 2016 Elsevier España, S.L.U.
Pobreza y Sociedad Española de Enfermedades Infecciosas y Microbiologı́a Clı́nica. Todos los derechos reservados.
Geohelminths
a b s t r a c t
Keywords: Millions of people in in rural areas and deprived tropical and subtropical regions are infected by soil-
Larva transmitted helminths: Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura, hookworms (Ancylostoma duodenale and
Bowel Necator americanus), and Strongyloides stercoralis. Large migratory flows have made their worldwide
Tropics
distribution easier. Besides being debilitating and producing a significant mortality, they cause high mor-
Soil
bidity, leading to physical and intellectual impairment in millions of children who live in poverty. Along
Parasite
Proverty with the use of benzimidazoles (albendazole and mebendazole), large-scale international campaigns for
treatment and prevention have decreased the number of affected individuals. However, re-infestations
and benzimidazole-resistance are frequent, so there needs to be awareness about the importance and
consequences of these neglected parasites.
© 2016 Elsevier España, S.L.U. and Sociedad Española de Enfermedades Infecciosas y Microbiologı́a
Clı́nica. All rights reserved.
http://dx.doi.org/10.1016/j.eimc.2016.02.002
0213-005X/© 2016 Elsevier España, S.L.U. y Sociedad Española de Enfermedades Infecciosas y Microbiologı́a Clı́nica. Todos los derechos reservados.
L. Prieto-Pérez et al. / Enferm Infecc Microbiol Clin. 2016;34(6):384–389 385
nematodo inhibiendo la colinesterasa y produciendo su parálisis Uncinariasis: Ancylostoma duodenale y Necator americanus
espástica29 .
Se calcula que al año del tratamiento un 55% de los tratados Los uncinaria (G. Uncinos: gancho) A. duodenale (G. Ankylos:
están reinfestados, si bien el tratamiento convencional puede seguir ancla; curvado) y N. americanus (G. Necator: asesino) son geohel-
siendo eficaz6 . mintos hematófagos que afectan a unos 600 millones de personas
en todo el mundo, sobre todo en regiones rurales tropicales y
subtropicales36 .
Trichuriasis (o tricocefalosis)
Ambos poseen una morfología cilíndrica similar, siendo el
anquilostoma algo más largo (11-20 mm) que el necátor (7-10 mm).
El tricocéfalo (G. trichos: pelo) o T. trichiura es un nematodo
A diferencia de áscaris y tricocéfalos, cuya incidencia es mayor en
intestinal que en estadio adulto mide de 3 a 5 cm de largo y cuya dis-
la infancia, la infestación por uncinaria lo es en la edad adulta.
tribución y prevalencia es similar a la del A. lumbricoides. Se localiza
Las hembras maduras del anquilostoma producen al día unos
con preferencia en el ciego del parasitado, aunque en casos graves
30.000 huevos, y las del necátor de 5.000 a 10.000 en el intestino
puede hallarse en todo el colon.
delgado, siendo vertidos con las heces. Bajo condiciones favorables
Si la persona infestada defeca en el suelo, o las heces son uti-
de humedad y temperatura, maduran en el suelo a estadio embrio-
lizadas como abono, los huevos puestos por las hembras en el
nario, eclosionan y dan lugar a larvas que pasan por 2 etapas aún
colon caen en la tierra. Esos huevos aún en estadio no embriona-
no infestantes: L1 (larvas rabditiformes), y L2 (segunda etapa juve-
rio pasan por 2 etapas antes de convertirse en embrionarios que,
nil) antes de alcanzar al cabo de 7-10 días la tercera etapa, L3, o
una vez ingeridos con los alimentos o el agua, dan lugar a las lar-
larvas filariformes ya infestantes al ser capaces de penetrar en la
vas en el intestino delgado. A continuación, estas emigran hasta
piel del anfitrión (fig. 4). Tal penetración está mediada por enzimas
el ciego, penetran en la mucosa y maduran hasta convertirse en
proteolíticos como hialuronidasa y metaloproteasas que interrum-
gusanos adultos con una cabeza o porción anterior en forma de
pen la adhesión de las células de la dermis y degradan el colágeno,
látigo inmersa en túneles epiteliales horadados en la mucosa intes-
fibronectina, laminina y elastina de la matriz extracelular de la piel,
tinal, y una porción posterior, más gruesa, con el intestino y aparato
permitiendo la migración de la larva por ella (larva migrans).
reproductor, visible en la luz intestinal. Unos 3 meses después de
Seguidamente, las larvas filariformes llegan a los vasos de la
la ingesta de los huevos, las hembras fertilizadas ponen de 3.000 a
dermis, por vía venosa alcanzan los pulmones antes de 10 días y
30.000 huevos diarios que, eliminados con las heces, maduran en
penetran en los alvéolos desde donde son llevadas hacia la glotis
el suelo y 3 semanas después han adquirido poder infestante30 .
por los cilios del aparato respiratorio. Desde ahí son deglutidas para
Aunque la mayoría de los afectados pueden permanecer asinto-
alcanzar el intestino delgado y durante esa migración tienen otras
máticos, muchos, sobre todo los niños con gran carga de Trichuris,
2 mudas: desarrollan una cápsula bucal (con 4 «dientes» en el caso
sufren un cuadro disenteriforme de diarrea mucosa crónica con
del anquilostoma y 2 placas cortantes en el necátor) y maduran a
prolapso rectal, malnutrición, anorexia, retraso en el crecimiento,
estadio adulto.
acropaquias y anemia ferropénica9,31,32 .
Los gusanos adultos se enganchan mediante la cápsula bucal a la
Como en la ascariasis, el diagnóstico se hace por la sospecha
mucosa del intestino delgado y la capacidad de succión de su esó-
clínica (epidemiología del lugar) y el examen de los huevos en las
fago muscular. Además, liberan hialuronidasa —con la que laceran
heces de los afectados (fig. 3).
la mucosa y la pared de los vasos— e inhibidores de factores de la
En cuanto al tratamiento, el albendazol posee una eficacia
coagulación (complejo factor VIIa y factor tisular, y factor Xa). El
limitada, incluso 400 mg/día durante 3 días seguidos; algo simi-
anquilostoma ingiere de 0,15 a 0,2 ml diarios de sangre, y 0,03 ml el
lar ocurre con el mebendazol, aun a dosis de 100 mg/12 h durante
necátor, bastando de 40 a 160 uncinaria para causar una pérdida de
3 días. Este último se absorbe mal con tránsito intestinal normal y
9 ml diarios de sangre, con la consiguiente anemia ferropénica37,38 .
mucho peor en los cuadros disenteriformes33 . Por ello se aconseja
Los uncinaria adultos son maduros sexualmente al cabo de 3-
una dosis de pamoato de oxantel (20 mg/kg) y una dosis de 400 mg
5 semanas, momento en que las hembras empiezan a producir los
de albendazol en días consecutivos34 . Otra opción es la ivermec-
huevos que aparecen en heces.
tina a dosis de 200 g/kg/día durante 3 días asociada a albendazol,
Aunque el necátor infesta solo por vía cutánea, el anquilostoma
aunque posee un efecto limitado y está contraindicada en mujeres
también puede hacerlo por ingestión de larvas L3.
gestantes o que lactan35 .
Tabla 1
Comparativa entre las diferentes geohelmintiasis
Clínica, diagnóstico y tratamiento produce una enfermedad crónica que puede agravarse especial-
mente en situaciones de inmunodepresión44 .
Durante la primera semana tras la infestación, el paciente sufre El S. stercoralis es un parásito cosmopolita con prevalencia espe-
un cuadro de eritema pruriginoso en los pies y/o manos propor- cial en áreas tropicales y subtropicales, incluido el sudeste de
cional a la cantidad de larvas, seguido de tos no productiva en EE. UU. y regiones tropicales de Australia. La infestación se produce
la migración alveolar, fase en la que suele observarse eosinofilia. por la exposición al suelo contaminado con heces humanas y por
A continuación, y según la gravedad de la infestación, se produce autoinfestación.
anemia ferropénica frecuentemente grave e hipoproteinemia por Las larvas rabditiformes eliminadas con las heces maduran en el
ingestión de proteínas (hemoglobina, albúmina y globulinas) san- suelo a larvas filariformes ya infestantes al ser capaces de penetrar
guíneas por los uncinaria. Ello repercute en el estado general con en la piel humana íntegra, momento en el que producen una erup-
adelgazamiento, afectación del desarrollo físico e intelectual, ede- ción lineal con prurito local que indica el paso de la larva por la piel
mas e inmunodepresión. (larva currens). Las larvas filariformes (0,6 mm de longitud) progre-
Asimismo, en casos de infestación grave puede observarse dolor san hasta las venas de la dermis, llegan a las cavidades derechas
abdominal por enteritis eosinofílica (que responde a mebenda- del corazón y alcanzan los pulmones, donde rompen los capilares
zol) con leucocitosis y eosinofilia en sangre periférica e, incluso, alveolares causando una pequeña hemorragia local y una neumo-
hemorragia digestiva aguda grave. nitis eosinofílica.
El diagnóstico se hace por la clínica y el examen de las heces Desde los alvéolos y bronquiolos emigran hacia la laringe y la
mediante la técnica de Kato-Katz o métodos de flotación. tráquea, pero muchas son deglutidas, llegando al estómago e intes-
Como en las otras infestaciones por geohelmintos, la prevención tino delgado. Una vez ahí, las larvas filariformes maduran a gusano
se basa en la educación y la mejora de las condiciones ambientales adulto. Las hembras, de 2-2,5 mm de largo, se incrustan en túne-
e higienicosanitarias básicas: calzado, alimentación, acceso al agua les que horadan en la mucosa del intestino delgado y producen los
potable, alcantarillado, etcétera (tabla 1). huevos que dan lugar a las larvas rabditiformes que son eliminadas
En cuanto al tratamiento, además de la ferroterapia y la repo- con las heces. No obstante, un número pequeño de las larvas no
sición de ácido fólico y vitaminas, el albendazol (dosis única de infestantes maduran en el intestino grueso a filariformes y estas a
400 mg, o 400 mg/día, 3 días seguidos; mitad de dosis en meno- gusanos adultos que atraviesan su pared (endo-autoinfestación), o
res de 2 años) es el fármaco de elección. El pamoato de pirantel penetran a través de la piel perianal (exo-autoinfestación). Tanto
(11 mg/kg y día, 3 días seguidos) es una buena alternativa, mientras las larvas como los gusanos adultos autoinfestantes suelen llevar
que el mebendazol es menos eficaz39 . bacterias entéricas y causar un foco séptico en cualquier órgano45 .
La reinfestación es frecuente en áreas endémicas por la con- Igualmente, manos, uñas o alimentos contaminados, pueden lle-
taminación del suelo, lo que facilita la resistencia a los fármacos. var larvas filariformes que penetran por vía oral, accediendo así
Ello plantea la necesidad de desarrollar nuevos antihelmínticos y directamente al intestino y haciendo que los parásitos puedan per-
vacunas40,41 , aún en etapas incipientes. Así, moléculas inhibidoras manecer allí durante toda la vida del portador.
de metaloproteasas42 o la tribendimidina (400 mg/día en adultos y
200 mg en niños) puede ser útil en áscaris y uncinaria43 .
Clínica
Bibliografía
Respuesta inmune a los geohelmintos
1. Romero Cabello R. Generalidades de helmintos. Microbiología y parasitología
La exposición del feto a antígenos de geohelmintos transmitidos humana. 3.a ed. México: Editorial Médica Panamericana; 2007 [capítulo 145]
por la madre a través de la placenta, o la del neonato a los parási- pp 1469-74.
2. Stoll NR. This wormy world. J Parasitol. 1947;33:1–18.
tos, pueden inducir tolerancia a los mismos9 . Sin embargo, más 3. Karagiannis-Voules DA, Biedermann P, Ekpo UF, Garba A, Langer E, Mathieu E,
adelante, salvo el tricocéfalo, que produce una respuesta inmune et al. Spatial and temporal distribution of soil-transmitted helminth infection
mixta, los geohelmintos provocan una respuesta del tipo 2 carac- in sub-Saharan Africa: A systematic review and geostatistical meta-analysis.
Lancet Infect Dis. 2015;15:74–84.
terizada por la inducción de: a) células Th2 CD4+ productoras de
4. Pearson RD. An update of the geohelminths: Ascaris lumbricoides, hook-
las citoquinas IL-4, IL-5 e IL-13; b) células B, productoras de IgE, worms, Trichuris trichiura, and Strongyloides stercoralis. Curr Infect Dis Reports.
y c) incremento del número y actividad de las células epiteliales 2002;4:59–64.
L. Prieto-Pérez et al. / Enferm Infecc Microbiol Clin. 2016;34(6):384–389 389
5. Pullan RL, Smith JL, Jasrasaria R, Brooker SJ. Global numbers of infection and 33. Namwanje H, Kabatereine NB, Olsen A. Efficacy of single and double doses of
disease burden of soil transmitted helminth infections in 2010. Parasit Vectors. albendazole and mebendazole alone and in combination in the treatment of
2014;7:37. Trichuris trichiura in school-age children in Uganda. Trans R Soc Trop Med Hyg.
6. Bethony J, Brooker S, Albonico M, Geiger SM, Loukas A, Diemert D, et al. Soil 2011;105:586–90.
transmitted helminth infections: Ascaris, trichuriasis and hookworm. Lancet. 34. Speich B, Shaali SM, Ali SM, Alles R, Huwyler J, Hattendorf J, et al. Oxan-
2006;367:1521–32. tel pamoate–albendazole for Trichuris trichiura infection. N Engl J Med.
7. Hotez PJ, Fenwick A, Savioli L, Molineux DH. Rescuing the bottom billion through 2014;370:610–20.
control of neglected tropical diseases. Lancet. 2009;373:1570–5. 35. Speich B, Ali SM, AME SM, Bogoch II, Alles R, Huwyler J, et al. Efficacy and safety of
8. Centers for Disease Control and Prevention [consultado Ene 2013]. Disponible albendazole plus ivermectin, albendazole plus mebendazole, albendazole plus
en: http://www.cdc.gov/parasites/ oxantel pamoate, and mebendazole alone against Trichuris trichiura and conco-
9. Ojha SC, Jaide C, Jinawath N, Rotjanapan P, Baral P. Geohelminths: Public health mitant soil-transmitted helminth infections: A four-arm, randomised controlled
significance. J Infect Dev Ctries. 2014;8:5–16. trial. Lancet Infect Dis. 2015;15:277–84.
10. Kepha S, Nuwaha F, Nikolav B, Gichuki P, Edwards T, Allen E, et al. Epidemio- 36. Hotez PJ, Bethony J, Bottazzi ME, Brooker S, Buss P. Hookworm: ‘the great infec-
logy of coinfection with soil transmitted helminths and Plasmodium falciparum tion of mankind’. PLoS Med. 2005;2:e67.
among school children in Bumula District in western Kenya. Parasit Vectors. 37. Pearson MS, Tribolet L, Cantacessi C, Periago MV, Valerio MA, Jariwala AR, et al.
2015;8:1–10. Molecular mechanisms of hookworm disease: Stealth, virulence, and vaccines.
11. Li XX, Chen JX, Wang LX, Tian LG, Zhang YP, Dong SP, et al. Prevalence and J Allergy Clin Immunol. 2012;130:13–21.
risk factors of intestinal protozoan and helminth infections among pulmonary 38. Gan W, Deng L, Yang C, He Q, Hu J, Yin H, et al. An anticoagulant peptide from
tuberculosis patients without HIV infection in a rural county in PR China. Acta the human hookworm, Ancylostoma duodenale that inhibits coagulation factors
Trop. 2015;149:19–26. Xa and Xia. FEBS Let. 2009;583:1976–80.
12. Roca C, Balanzó X, Sauca G, Fernández-Roure JL, Boixeda R, Ballester M. Unci- 39. Centers for Disease Control and Prevention. Hookworm Infection [consul-
nariasis importada por inmigrantes africanos: estudio de 285 casos. Med Clin tado 22 Abr 2012] Disponible en: http://www.cdc.gov/parasites/hookworm/
(Barc). 2003;121:139–41. index.html.
13. Vázquez S, Cenzual G, Merino FJ. Epidemiología de las helmintiasis en una zona 40. Bethony JM, Simon G, Diemert DJ, Parenti D, Desrosiers A, Schuck S, et al. Ran-
del sur de Madrid. Rev Clin Esp. 2013;213:122–4. domized, placebo-controlled, double-blind trial of the Na-ASP-2 hookworm
14. Cuenca JA, Salas J, Cabezas MT, Vázquez J, Soriano MJ, Cobo F. Uncinariasis vaccine in unexposed adults. Vaccine. 2008;26:2408–17.
importada en Almería. Enf Infec Microbiol Clin. 2013;31:599–601. 41. Zhan B, Beaumier CM, Briggs N, Jones KM, Keegan BP, Bottazzi ME, et al. Advan-
15. Vilajeliu A, de las Heras P, Ortiz G, Pinazo MJ, Gascón J, Bardají A. Parasito- cing a multivalent pan-helmintic vaccine against soil-transmitted nematode
sis importada en la población inmigrante en España. Rev Esp Salud Pública. infections. Expert Rev Vaccines. 2014;13:321–31.
2014;88:783–802. 42. Cantacessi C, Hofmann A, Pickering D, Navarro S, Mitreva M, Loukas A. TMPs of
16. Hotez PJ, Brindley PJ, Bethony JM, King CH, Pearce EJ, Jacobson J. Helminth infec- parasitic helmints — a large scale analysis of high-throughput sequence databa-
tions: The great neglected tropical diseases. J Clin Invest. 2008;118:1311–21. ses. Parasites Vect. 2013;6:1–11.
17. O’Lorcain P, Holland CV. The public health importance of Ascaris lumbricoides. 43. Xiao SH, Utzinger J, Tanner M, Keiser J, Xue J. Advances with the Chinese ant-
Parasitology. 2000;121:S51–71. helminthic drug tribendimidine in clinical trials and laboratory investigations.
18. Brooker S. Estimating the global distribution and disease burden of intesti- Acta Trop. 2013;126:115–26.
nal nematode infections: Adding up the numbers — a review. Int J Parasitol. 44. Puthiyakunnon S, Boddu S, Li Y, Zhou X, Wang C, Li J, et al. Strongyloidiasis
2010;40:1137–44. — an insight into its global prevalence and management. PLoS Negl Trop Dis.
19. Kaplan KJ, Goodman ZD, Ishak KG. Eosinophilic granuloma of the liver: A cha- 2014;8:e3018.
racteristic lesion with relationship to visceral larva migrans. Am J Surg Pathol. 45. Fardet L, Généreau T, Poirot JL, Guidet B, Kettaneh A, Cabane J. Severe strongy-
2001;25:1316–21. loidiasis in corticosteroid-treated patients: Case series and literature review.
20. Gómez LJ, Barrio J, de la Serna C, Pérez-Miranda M, Gil-Simón P, Gómez de J Infect. 2007;54:18–27.
la Cuesta S, et al. Intestinal and biliary infection with Ascaris lumbricoides in 46. Marcos LA, Terashima A, Canales M, Gotuzzo E. Update on strongyloidiasis in
gastrointestinal endoscopy. Rev Esp Enferm Dig. 2009;101:427–9. the immunocompromised host. Curr Infect Dis Rep. 2011;13:35–46.
21. Casado MD, Álamo JM, Segura JJ, Gómez MA, Padillo J, Durán E, et al. Asca- 47. Kassalik M, Mönkemüller K. Strongyloides stercoralis hyperinfection syndrome
riasis pancreática que simula un tumor pancreático. Gastroenterol Hepatol. and disseminated disease. Gastroenterol Hepatol (NY). 2011;7:766–8.
2011;34:464–7. 48. Buonfrate D, Requena-Méndez A, Angheben A, Muñoz J, Gobbi F, van den Ende
22. Hall A, Hewitt G, Tuffrey V, de Silva N. A review and meta-analysis of the impact J, et al. Severe strongyloidiasis: A systematic review of case reports. BMC Infect
of intestinal worms on child growth and nutrition. Matern Child Nutr. 2008;4 Dis. 2013;13:1–10.
Suppl. 1:118–236. 49. Khan TT, Elzein F, Fiaar A, Akhtar F. Recurrent Streptococcus bovis meningi-
23. De Silva NR, Guyatt HL, Bundy DAP. Morbidity and mortality due to Ascaris- tis in Strongyloides stercoralis hyperinfection after kidney transplantation: The
induced intestinal obstruction. Trans R Soc Trop Med Hyg. 1997;91:31–6. dilemma in a non-endemic area. Am J Trop Med Hyg. 2014;90:312–4.
24. Andrade AM, Pérez Y, López C, Collazos SS, Ramírez GO, Andrade AM, et al. Intes- 50. Zammarchi L, Montagnani F, Tordini G, Gotuzzo E, Bisoffi Z, Bartoloni A,
tinal obstruction in a 3-year-old girl by Ascaris lumbricoides: Case report and et al. Persistent strongyloidiasis complicated by recurrent meningitis in an
review of the literature. Medicine (Baltimore). 2015;94:e655 1–3. HTLV seropositive Peruvian migrant resettled in Italy. Am J Trop Med Hyg.
25. Li Q, Zhao D, Qu H, Zhou C. Life-threatening complications of ascariasis in trauma 2015;92:1257–60.
patients: A review of the literature. World J Emerg Med. 2014;5:165–70. 51. Requena-Mendez A, Chiodini P, Bisoffi Z, Buonfrate D, Gotuzzo E, Muñoz J. The
26. Knopp S, Rinaldi L, Khamis IS, Stothard JR, Rollinson D, Maurelli MP, et al. laboratory diagnosis and follow up of strongyloidiasis: A systematic review. PLoS
A single FLOTAC is more sensitive than triplicate Kato-Katz for the diagno- Negl Trop Dis. 2013;7:e2002.
sis of low-intensity soil-transmitted helminth infections. Am J Trop Med Hyg. 52. Bisoffi Z, Buonfrate D, Angheben A, Boscolo M, Anselmi M, Marocco S, et al.
2009;103:347–54. Randomized clinical trial on ivermectin versus thiabendazole for the treatment
27. Verweij JJ, Stensvoldb CR. Molecular testing for clinical diagnosis and epide- of strongyloidiasis. PLoS Negl Trop Dis. 2011;5:e1254.
miological investigations of intestinal parasitic infections. Clin Microbiol Rev. 53. Peterson LW, Artis D. Intestinal epithelial cells: Regulators of barrier function
2014;27:371–418. and immune homeostasis. Nature Rev Immunol. 2014;14:141–53.
28. Lacey E. Mode of action of benzimidazoles. Parasitol Today. 1990;6:112–5. 54. Zaph C, Cooper PJ, Harris NL. Mucosal immune responses following intestinal
29. Martin RJ, Robertson AP. Modes of action of levamisole and pyrantel, anthel- nematode infection. Parasite Immunol. 2014;36:439–52.
mintic resistance E153 and Q57. Parasitology. 2007;134:1093–104. 55. Huang Y, Guo L, Qiu J, Chen X, Hu-li J, Siebenlist U, et al. IL-25-responsive, lineage-
30. Bundy DAP, Cooper ES. Trichuris and trichuriasis in humans. Adv Parasitol. negative KLRG1hi cells are multipotential ‘inflammatory’ type 2 innate lymphoid
1989;28:107–73. cells. Nat Immunol. 2015;16:161–9.
31. Ramdath DD, Simeon DT, Wong MS, Grantham-McGregor SM. Iron status 56. Tomoki I, Yong-Jun L, Kazuhiko A. Cellular and molecular mechanisms of TSLP
of schoolchildren with varying intensities of Trichuris trichiura. Parasitology. function in human allergic disorders. Allergol Internat. 2012;61:35–43.
1995;110:347–51. 57. Noelle RJ, Nowak EC. Cellular sources and immune functions of interleukin-9.
32. MacDonald T, Spencer S, Murch S, Choy MY, Venugopal S, Bundy D, et al. Immu- Nat Rev Immunol. 2010;10:683–7.
noepidemiology of intestinal helminthic infections. III: Mucosal macrophages 58. Hasnain SZ, Evans CM, Roy M, Gallagher AL, Kindrachuk KN, Barron L, et al.
and cytokine production in the colon of children with Trichuris trichiura dysen- Muc5ac: A critical component mediating the rejection of enteric nematodes.
tery. Trans R Soc Trop Med Hyg. 1994;88:265–8. J Exp Med. 2011;208:893–900.