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Carbon storages and flows in different ecological types of mangrove located in karstic environment, and subject to natural and anthropogenic disturbances. View project
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Capítulo 8
PASTOS MARINOS
Coordinador
Jorge A. Herrera-Silveira1
Colaboradores
Sara M. Morales-Ojeda , Juan E. Mendoza-Martínez1, Israel Medina-Gómez1,
1
Instituto de Investigaciones Oceanológicas, Universidad Autónoma de Baja California, Ensenada, Baja California, México.
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México y cuatro en el Mar Caribe (Ibarra-Obando y Las características de las praderas de pastos
Ríos, 1993). De acuerdo con la norma encargada de marinos correspondientes a la región tropical y de
la evaluación del estado de riesgo de extinción de transición (Península de Yucatán y Península de
los pastos marinos mexicanos DOF-SEMARNAT Baja California Sur) se encuentran mejor descritas y
(2010) (ver Caja 2), cuatro de estas especies han documentadas que aquellas de Baja California Norte
sido sugeridas para protección (Zostera marina L., o del Golfo de California. En estas últimas regiones,
Phyllospadix torreyi S. Watson, Halophila decipiens la especie más estudiada es Zostera marina, siendo
Ostenf y Thalassia testudinum ex. Köenig) y cuatro numerosos los trabajos que han evaluado su función
amenazadas (Phyllospadix scouleri Hook, algunas en ciclos biogeoquímicos de las lagunas costeras (i.e.,
zonas Halodule wrightii Asch, Halophila engelmanni San Quintín; Ibarra-Obando, 2007; Sandoval-Gil
Asch y Syringodium filiforme Kütz) (Cervantes y et al., 2015).
Quintero, 2016).
Las praderas de pastos marinos están conformadas por plantas con flores arraigadas que han colonizado de sedimentos blandos principalmente
en hábitats de agua dulce, estuarios y zona costeras de climas templados y tropicales (Dennison et al., 1993, Short et al., 2007) (Figura C1.1).
Los pastos marinos generan condiciones para la conformación de hábitats y microhábitats de una gran variedad de organismos vertebrados e
invertebrados (Hemminga y Duarte, 2000; Williams y Heck, 2001; Spalding et al., 2003). De igual manera, constituyen uno de los biotopos más
productivos del planeta (Boström y Bonsdorff, 2000), el cual sustenta alta biodiversidad (Ogden y Gladfelter 1983; Nagelkerken et al., 2000).
Los pastos marinos se dividen en 5 familias: Hydrocharitaceae, Cymodoceaceae, Posidoniaceae, Zosteraceae y Ruppiaceae. Dentro de esas
familias hay 14 géneros, divididos en aproximadamente 72 especies (Short et al., 2011; West et al., 2016).
Los pastos marinos presentan una distribución restringida a zonas templadas cercanas al ártico y tropicales dentro del límite considerado como
zona costera. Las principales características ambientales importantes que determinan su presencia son la incidencia de la radiación solar sobre la
columna de agua, con intervalos de 4% a 29% y media de 11% de radiación incidente según la especie (Hemminga y Duarte, 2000); la temperatura
(Calem y Pierce, 1993; Zieman, 1975); un sustrato idóneo para su fijación; disponibilidad tanto de macro como de micronutrientes (Hemminga y
Duarte, 2000; Larkum et al., 2007) y salinidad, lo cual determina la composición de especies, sobre todo en el Caribe (Phillips y Meñez, 1988).
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PROGRAMA MEXICANO DEL CARBONO Estado del Ciclo del Carbono en México • Agenda Azul y Verde
De acuerdo con la información disponible, México cuenta con una riqueza de 11 especies de pastos marinos. En las costas del océano Pacífico
se han documentado cinco especies, siete en el Golfo de México y cuatro en el Mar Caribe (Ibarra-Obando y Ríos, 1993). Con base en la NOM-
SEMARNAT-059 2010 publicada en el Diario Oficial de la Federación el 30 de diciembre de 2010, cuatro de estas especies están protegidas
y cuatro se consideran amenazadas (Cuadro C2.1). Adicionalmente, estudios recientes han permitido diferenciar una nueva especie, Ruppia
mexicana n sp., a lo largo de la Península de Yucatán (Den Hartog et al., 2016).
Cuadro C2.1. Distribución de las especies de pastos marinos en México por región y estado de protección.
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Ecosistemas Costeros 2019
Impactos de origen antropogénico y naturales 2002). Los huracanes y ciclones tropicales representan
eventos extremos que han devastado porciones de
Los impactos humanos sobre la distribución, praderas de pastos marinos en el Golfo de México y
diversidad y salud de los pastos marinos son profundos otras partes del mundo (i.e. Mar Caribe, costas del
y se producen a diferentes escalas espaciales y Atlántico Norte; Short y Willye-Echeverría, 2002). El
temporales; estos pueden ser agudos (evento de corta fuerte oleaje asociado a dichos eventos puede dañar
duración, pero de alto impacto) o crónicos (evento de físicamente la biomasa foliar y subterránea de las
bajo impacto, pero temporalmente recurrentes). En praderas y ocasionar el desenterramiento/enterramiento
puertos industrializados y áreas de intenso desarrollo de plantas por movimiento de sedimentos. En el Golfo
costero, donde se pierden rápidamente extensas de México Caribe, trabajos como los de Gallegos et al.
áreas de pastos marinos, los esfuerzos de mitigación (1992), Van Tussenbroek (1994) o Van Tussenbroek et
y restauración suelen ser ocasionales. La remoción al. (2008) han documentado dichas pérdidas, además de
mecánica de praderas de pastos marinos es reconocida otros efectos derivados de ellas como alteraciones en el
como un impacto directo comúnmente asociado a índice de floración o en la estructura de la comunidad.
actividades de dragado y construcción de muelles y Resulta interesante el trabajo de Cruz-Palacios y Van
embarcaderos, así como a algunas prácticas de pesca Tussenbroek (2005), que evaluaron el efecto de los
y acuicultura. Entre los impactos indirectos se cuentan huracanes en las distintas especies de pastos marinos y
la carga de nutrientes y sedimento desde la cuenca macroalgas que componen las comunidades vegetales
de drenaje, cambios en las tasas de sedimentación y sumergidas en el Caribe Mexicano. En el norte de
reducción en la transparencia del agua. En la actualidad, Yucatán, en 2011, se presentó un evento de florecimiento
las poblaciones de pastos marinos en México decrecen algal nocivo que duró varios meses y cubrió extensas
con rapidez debido al manejo inadecuado de las zonas de la costa. Este evento provocó la reducción de
cuencas, principalmente relacionado con el cambio luz por todo el tiempo que duró el florecimiento, por lo
de uso de suelo y deforestación; esto ocasiona que prácticamente desaparecieron los pastos marinos
problemas de calidad del agua tales como eutrofización en, al menos, 100 km lineales de costa y hasta 12 m de
e incremento de la turbidez (Carruthers et al., 2005) profundidad (Mendoza-Martínez, 2017).
con la consecuente reducción de luz. Otro factor que
operó por décadas fue la remoción de extensas praderas Almacenes y flujos de carbono en el contexto del
de pastos marinos en playas del Caribe destinadas al cambio climático
turismo. En la parte noroeste del país (principalmente en
Sinaloa), el desarrollo de prácticas acuícolas extensivas En general se considera como almacén de carbono
(granjas camaronícolas) también se ha relacionado con (C) a la concentración de carbono que posee un
el declive de las praderas de pastos marinos (Rivera- ecosistema y, normalmente, se reporta en mega gramos
Guzmán et al., 2014). de carbono por hectárea (Mg C ha-1). Se identifican
Además de por impactos de origen antropogénico, como almacenes de C al suelo, la vegetación, el mar y
las praderas de pastos marinos pueden también la atmósfera.
experimentar severas reducciones en su cobertura Los sedimentos de la zona marina costera actúan
debido a impactos de origen natural, sobre todo como sumideros para CO2 atmosférico y también
relacionados con eventos hidrometeorológicos. Por reciben y reciclan el carbono orgánico e inorgánico
ejemplo, Ibarra-Obando y Escofet (1987) reportaron la tanto en fases particuladas como disueltas de origen
reducción de praderas de Zostera marina del Estero de terrestre que llega a través de los ríos, deltas y estuarios
Punta Banda (Baja California) en años caracterizados (Hedges y Keil, 1995; Cai, 2011).
por mayor pluviosidad; dichos eventos de lluvias El carbono inorgánico proviene de las rocas
incrementaron las aguas de escorrentía y el incremento carbónicas, donde la caliza representa alrededor del
en la turbidez del agua, con la consiguiente reducción 10% del volumen total de todas las rocas sedimentarias,
de luz. Se ha demostrado también que reducciones y es la más abundante. Está compuesta del mineral
drásticas de las condiciones de luz durante semanas calcita (CaCO3) el cual tiene una capa de carbonato
debidas a la resuspensión de sedimentos durante por una de calcio y se forma por medios inorgánicos,
tormentas han resultado en pérdidas de pradera de o a través de procesos bioquímicos llevados a cabo en
esta especie en Baja California (Cabello-Pasini et al., ambientes marinos.
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PROGRAMA MEXICANO DEL CARBONO Estado del Ciclo del Carbono en México • Agenda Azul y Verde
La presencia de microrganismos tales como los saturación del carbonato de calcio, y por lo tanto influir
foraminíferos, bivalvos, trilobites, radiolarios, entre en la disolución del carbonato y en la acumulación
otros en ambientes marinos someros y oleaje de de carbono en sedimentos. Además, la disolución
baja energía permite la generación de carbonatos, de carbonatos se ha correlacionado con los flujos de
constituidos por componentes ortoquímicos (lodos alcalinidad a través de la interfaz sedimento-agua
calcáreos y cristalinos conformados por micrita y (Mucci et al., 2000).
la espatita) y aloquímicos (formas inorgánicas de Las vías de reacción aeróbica y anaeróbica
C incorporado a la roca proveniente de organismos contribuyen a la producción de carbono inorgánico
de origen biológico). Entre los factores a considerar disuelto (CID), acidificando el agua del fondo con
durante la generación de calizas son la salinidad y el CO2 un incremento de la alcalinidad total (AT). Las
disuelto. El dióxido de carbono presente en el ambiente variaciones en CID y AT afectan la presión parcial de
marino también está fuertemente ligado al proceso de CO2 (pCO2) en el agua de mar y, el intercambio de
fotosíntesis del ecosistema y favorece la formación de CO2 con el ambiente (Emerson y Hedges, 2008). Los
la roca caliza (Morales-Hernández, 2017). procesos por los cuales la alcalinidad total se produce
Por otra parte, la dolomía [CaMg (CO3)2] es una en los sedimentos aún no se conocen bien, pero se
roca compleja del mineral dolomita, compuesta estima que la respiración anaeróbica (desnitrificación,
por carbonatos de calcio y magnesio. Esta roca es reducción de sulfato, reducción de hierro y manganeso)
resultado de la precipitación directa del agua de mar, puede desempeñar un papel importante, al igual que
aunque probablemente la mayoría se origina cuando el la disolución / precipitación de carbonato de calcio
magnesio presente en el agua sustituye parte del calcio (Krumins et al., 2013).
de la roca caliza, otra hipótesis es que se produce por En regiones con alto recambio de carbono como
la mezcla de agua de mar con agua dulce ya que la estuarios y deltas de ríos, la reducción de sulfato
afectación al equilibrio de solubilidad de las sales contribuye a la diagénesis anóxica temprana y puede
disueltas en el agua produciría la precipitación de incluso ser el proceso de mineralización dominante
minerales. La naturaleza de la roca está relacionada para la MO (Mucci et al., 2000; Burdige y Komada,
con su capacidad para disolverse en medio ácido, 2011; Pastor et al., 2011). La reducción de sulfato
mientras que la roca caliza se disuelve en este medio disminuye ligeramente el pH (Jourabchi et al, 2005;
la dolomía no. Soetaert et al., 2007), sin embargo, tiende a mejorar
Es entonces que, en los sedimentos costeros hay precipitación de carbonato debido a su acoplamiento
una fuerte interacción de procesos biológicos sobre con la precipitación de minerales de sulfuro
los componentes carbonatados de las rocas. En cuanto provenientes del óxido de hierro (Gaillard et al., 1989;
a los procesos biológicos, cuando la materia orgánica Mucci et al., 2000; Burdige, 2011), esto último ha sido
(MO) permanece en un sitio costero somero puede documentado para sedimentos sapropélicos asociados a
sufrir mineralización óxica y/o anóxica (Andersson manglares, en donde hay un pH estable en toda la zona
et al., 2005; Aller y Blair, 2006; Chen et al., 2012). de sulfatorreducción y acumulación de sobresaturación
La mineralización óxica puede inducir la disolución con respecto al carbonato profundo (Mackenzie et
de carbonato por debajo de la interfaz sedimento- al., 1995). Esto contrasta con la perspectiva teórica
agua (Mucci et al., 2000, Jahnke y Jahnke, 2004). que suponía que la reducción de sulfato conduce a la
Burdige et al. (2010) señalaron que la disolución de disolución del carbonato debido a la disminución del
carbonatos también es impulsada por la respiración pH (Jourabchi et al., 2005).
óxica en sedimentos carbonatados poco profundos. La información disponible acerca de la ocurrencia
En cuanto a los procesos anóxicos, Van Capellen y dinámica de estos procesos en sedimentos costeros de
y Wang (1996) demostraron que los contenidos México es muy limitada, por lo que en este capítulo se
altos de manganeso y hierro en los sedimentos y la toma en cuenta únicamente el carbono orgánico como
mineralización de materia orgánica asociada, puede almacén de carbono, siguiendo las pautas de otros
favorecer el consumo de protones e incrementar el pH reportes llevados a extensa escala espacial.
del agua intersticial mediante procesos de reducción Para evaluar el almacén de C en praderas marinas
de los óxidos de hierro y manganeso. Los cambios en se consideran tres compartimentos: i) la biomasa foliar
la composición del agua intersticial de los sedimentos que corresponde al carbono aéreo o epigeo, ii) la
y el pH pueden incrementar o disminuir el estado de biomasa subterránea, que es el carbono subterráneo o
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Ecosistemas Costeros 2019
hipogeo, y iii) el sustrato asociado. Se ha estimado que Caja 3). Fourqurean et al. (2012) sugieren que las
Caja 3. Almacenes de carbono en ecosistemas
las praderas submarinas pueden contener un almacén praderas representan un importante reservorio de C,
de C variable, desde 0.002 hasta 620 Mg C ha-1 pero también son muy importantes en cuanto a las altas
(Fourqurean et al., 2012). Los pastos marinos juegan un tasas de exportación, las cuales pueden ser del orden de
papel considerable en la conectividad biogeoquímica a 300 Pg C año-1.
lo largo del continuo costero tropical y oceánico (ver
Estudios recientes sobre la presencia de almacenes de carbono en los sedimentos asociados con los pastos marinos, indican que la capacidad de
dicho hábitat para secuestrar carbono no sólo se limita a áreas contiguas, sino que también pueden exportarlo hacia ambientes remotos respecto a
donde se establecen, sugiriendo una intensa conectividad entre el hábitat típicamente somero donde los pastos marinos se desarrollan y distintas
áreas costeras (Figura C3.1).
Figura C3.1. Conectividad a través del flujo (exportación) de la materia orgánica de los pastos marinos.
Fuente: Integration and Application Network (ian.umces.edu), Universidad de Maryland).
Tras la degradación o remoción de la vegetación de humedales el carbono asociado con dicho material es transportado al agua
o a la atmósfera en forma de CO2, emitiendo una significativa proporción del carbono almacenado en los sedimentos cuando
estos entran en contacto con el oxígeno (Duarte y Krause-Jensen, 2017). Alternativamente, la exportación parcial de ese carbono
hacia aguas profundas (≈ 1000 m) representa una vía efectiva de remoción del dióxido de carbono del sistema océano-atmósfera
(Duarte y Krause-Jensen, 2017). Así, el grado de acoplamiento entre ambientes costeros someros dominados por vegetación
acuática sumergida y el mar de plataforma permitiría que el C expuesto sea trasladado, ya sea en forma disuelta o particulada, a
grandes profundidades en donde permanecería secuestrado por períodos significativos de tiempo antes de regresar a la superficie
y ser susceptible de intercambio con la atmósfera. Esta ruta basada en la conectividad de ecosistemas costeros sugiere también
que la emisión neta de C debida a pérdidas del hábitat de pastos marinos es menor a la estimación hecha para humedales (Huang
et al., 2009).
El componente aéreo de los pastos marinos (biomasa conocer la profundidad de la capa de sedimento, así
aérea foliar viva) constituye un almacén de 0.108-4.9 como otras características tales como densidad aparente
Mg C ha-1, el cual es relativamente pequeño respecto de y granulometría (Sifleet et al., 2011).
los otros compartimentos (Sifleet et al., 2011). El mayor En un futuro escenario del cambio climático, se
almacén de carbono está contenido en el sedimento. predice que los pastos marinos estarán sujetos a cambios
Para estimar la cantidad total de carbono almacenado de salinidad y temperatura; dichos cambios podrían
en el sedimento de pastos marinos, es imprescindible afectar de manera significativa a especies sensibles. Así
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mismo, las praderas marinas podrían verse afectadas de materia de columna de agua y sedimentos) y
con el incremento del nivel medio del mar y sus la salida (descomposición, metanogénesis, etc.).
consecuentes potenciales eventos de eutrofización o Dichos flujos pueden presentarse en sentido vertical
incrementos de turbidez. Algunos efectos asociados (liberación/captura de CO2 de agua y atmósfera)
a estos cambios ambientales son la disminución de u horizontal (exportación/importación) entre los
cobertura y densidad, cambios morfológicos foliares, almacenes de carbono (Figura 1) (Herrera-Silveira
alteraciones en el desarrollo de las raíces, e inclusive et al., 2017). Además, la acumulación de carbono es
sustitución de pastos marinos por especies de macroalgas un proceso condicionado por distintos factores como
oportunistas (Short y Neckles, 1999). las características biogeoquímicas del entorno, la
La concentración de C almacenado es resultante hidrodinámica, o las características morfológicas
del balance neto de flujos entre el ingreso de carbono y biológicas de la especie, entre otros (Adhikari
(producción de materia orgánica e inorgánica, captura et al., 2009).
Figura 1. Principales almacenes y flujos de Carbono Azul en los ecosistemas de plantas costeras.
Fuente: modificado de Howard et al. (2017).
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Ecosistemas Costeros 2019
3.67 (peso molecular del dióxido de carbono; Avelar ecológicas distintas (i.e. especies clímax versus especies
et al., 2017). colonizadoras), o entre poblaciones que ocupan rangos
batimétricos distintos (Sandoval-Gil et al., 2014).
Flujos de incorporación/liberación de carbono por En la actualidad se emplean tres métodos para la
fotosíntesis y respiración cuantificación de las tasas de fotosíntesis y respiración
(Figura 2); éstos son: i) la medición de la evolución de
Cuantitativamente, la fotosíntesis representa uno de oxígeno por electrodos polarográficos y optodos, ii)
los flujos de mayor importancia de ingreso de C en un la medición de incorporación de carbono inorgánico
sistema conformado por pastos marinos. Por su parte, la disuelto (CID, CO2(aq) y HCO3-) por medio del uso de
respiración de las plantas, así como la descomposición un IRGA (acrónimo en inglés de infrared gas analyzer)
del carbono orgánico de los sedimentos asociados a las y coulómetros y, iii) mediciones de la fluorescencia de
praderas, desempeñan un papel notable en los flujos de la clorofila-a por fluorometría de pulso de amplitud
emisión/liberación de C a la columna de agua y, por modulada (PAM, acrónimo en inglés de pulse amplitud
tanto, de CO2 a la atmósfera. A pesar de su importancia, modulation). Dichos métodos se pueden emplear tanto
resulta sorprendente la escasa información disponible para mediciones in situ, como en laboratorio, y una
acerca de las capacidades fotosintéticas y de las tasas descripción detallada de los mismos se pueden obtener
respiratorias de los pastos marinos en México; la de la revisión de Silva et al. (2009). Hasta donde se
información disponible se reduce a unos pocos trabajos tiene conocimiento, la fotosíntesis y respiración sólo
publicados con especies de pastos del Pacífico Norte han sido estudiados en dos especies de pastos marinos
(i.e. Zostera marina) y de la Península de Yucatán (i.e. en México: Zostera marina y Thalassia testudinum.
Thalassia testudinum) (Cabello-Pasini et al., 2002; En los estudios realizados en las costas del Pacífico
Cabello-Pasini et al., 2003; Cayabyab y Enríquez, 2007; norte (PN) y en la Península de Yucatán (PY), se
Sandoval-Gil et al., 2016). Dicha información contrasta recoge información, por ejemplo, de las capacidades
con la gran cantidad de trabajos que incluyen datos de foto-aclimatativas de los pastos marinos bajo distintas
tasas de productividad fotosintética de pastos marinos condiciones de irradiancia, frente a distintas condiciones
en otros países como EUA, España, Portugal o Australia de nutrientes, o a lo largo de ciclos estacionales
(Larkum et al., 2006). Resulta también significativa el (Cabello-Pasini et al., 2002; Cabello-Pasini et al.,
número de trabajos disponibles para pastos de las costas 2003; Cayabyab y Enríquez 2007; Sandoval-Gil et al.,
estadounidenses del Golfo de México (Dunton et al., 2016). A través de medidas de evolución de oxígeno y
2005). biomasa vegetal y, tomando como base un hipotético
Es un hecho ampliamente demostrado que la cociente fotosintético de 1 CO2:1 O2, se pueden estimar
fotosíntesis de los pastos marinos puede variar rangos de incorporación/liberación de C en praderas
dependiendo de limitantes externos o internos (Larkum de Z. marina y T. testudinum. En dichas praderas se ha
et al., 2006). Los externos son aquellos relacionados estimado que las tasas de fotosíntesis pueden representar
con las condiciones ambientales (luz, temperatura, etc.), incorporaciones máximas de C de hasta 300-800 mmol
biogeoquímicas (salinidad, concentración de nutrientes, C m-2 día-1; en praderas de Z. marina esta incorporación
etc.), físicas (i.e. corrientes, etc.) y biológicas (i.e. puede tener consecuencias clave en los flujos de C
herbivoría, etc.), sujetas a distintas variaciones naturales aire-agua de cuerpos de agua confinados, como es el
en el espacio y el tiempo; la alteración de dichas caso de la Bahía de San Quintín (PN) (Ávila-López
condiciones como consecuencia de un forzamiento et al., 2016). Los valores de respiración son un orden
antropogénico, también son consideradas entre los de magnitud por debajo de las tasas fotosintéticas, se
limitantes externos, y generalmente provocan efectos estiman en torno a 50-150 mmol C m-2 día-1; estas tasas
más notables en la biología y desarrollo de las plantas. pueden ser más elevadas que la difusión de carbono
Por su parte, entre los principales limitantes internos inorgánico disuelto (CID) a la columna de agua, según
de la fotosíntesis y de la respiración, se destacan los algunos reportes de flujos bentónicos (Ibarra-Obando
relacionados con las diferencias en las capacidades intra et al., 2004). En términos de incorporación neta de
e interespecíficas debido, por ejemplo, a divergencias carbono (i.e. fotosíntesis-respiración) en México las
de la plasticidad fisiológica de ecotipos/genotipos praderas de pastos marinos de Z. marina y T. testudinum
a dicho ambiente cambiante; ejemplos clásicos de podrían suponer incorporaciones máximas de hasta 0.1
ello son las diferencias entre especies de estrategias Mg C ha-1 día-1.
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PROGRAMA MEXICANO DEL CARBONO Estado del Ciclo del Carbono en México • Agenda Azul y Verde
Figura 2. Representación esquemática de los principales métodos de cuantificación de tasas de fotosíntesis y respiración en pastos
marinos, tanto in situ como en laboratorio (izquierda); a la derecha, fotografía de medición in situ de fotosíntesis de Z. marina,
mediante el uso de optodos y cámaras bentónicas en Bahía de San Quintín (Baja California).
Fotografía de J. M. Sandoval-Gil.
Cuadro 2. Diferentes tipos de servicios ecosistémicos que proveen los pastos marinos en México (modificada de MEA, 2005).
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Ecosistemas Costeros 2019
Cuadro 2. Diferentes tipos de servicios ecosistémicos que proveen los pastos marinos en México (modificada de MEA, 2005).
(Continuación).
Servicio Descripción Referencias
Sus hojas secas fueron utilizadas para techado
Materia prima (Caribe y Pacífico), rellenos de camas y para Felger et al., 1980
realizar numerosas variedades de tejidos.
REGULACIÓN
Por medio de la fotosíntesis, las praderas de
Regulación de la calidad pastos marinos ayudan a eliminar el CO2 de la Duarte, 1999; Duarte et al.,
del aire atmósfera ya que lo capturan y lo convierten en 2005.
parte de sus tejidos; a su vez liberan O2.
Regulación del clima Reducen los gases de efecto invernadero Palacios y Zimmerman, 2007
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BASES PARA LOS ANÁLISIS debido a que factores no incluidos en las estimaciones
pueden influenciar la captura y el almacén de C en los
Las bases de datos utilizadas provinieron del ecosistemas de pastos marinos; algunos de ellos son
trabajo reportado por Herrera-Silveira et al. (2018) la especie o la interacción entre especies, la densidad
sobre pastos marinos en territorio nacional. Este poblacional, el estado de conservación, el tamaño
trabajo fue realizado a partir de literatura científica de parche u otros rasgos morfológicos adicionales
publicada y arbitrada, así como literatura gris (tesis al paisaje local o regional tales como profundidad,
y reportes técnicos). Los sistemas considerados en corrientes, aportes de agua, impacto antrópico, etc. Por
la base reportada por Herrera-Silveira et al. (2018), lo tanto, hay un valor de incertidumbre alto que no fue
fueron lagunas costeras, bahías someras, línea de posible cuantificar. De acuerdo con lo anterior, la base
costa y lagunas arrecifales. Los datos utilizados fueron de datos corresponde al Nivel 2 (Tier 2) de acuerdo con
organizados de acuerdo con las regiones propuestas por los criterios del IPCC (2013).
la CONABIO: la región Pacífico Norte (PN); la región En la medida que se promueva la investigación sobre
del Golfo de México (GM) y la región Península de los almacenes, la captura y las emisiones de carbono
Yucatán (PY); Para las regiones Pacífico Sur y Pacífico en los pastos marinos de México, este “set” de datos
Centro no presentaron datos representativos de pastos será mejorado y la información disponible proveerá
marinos, por lo cual no fueron incluidos en el trabajo. elementos para reducir la incertidumbre. Sin embargo,
(Rodríguez-Zúñiga et al., 2013). las estimaciones de carbono almacenado, capturado y
De acuerdo con Herrera-Silveira et al. (2018), no emitido por ecosistemas costeros proporcionados en
se registraron trabajos enfocados de manera explícita este reporte proveen una línea base a partir del cual se
al análisis de los almacenes de carbono en pastos puede seguir construyendo la estrategia de Carbono
marinos sumergidos, a excepción de dos trabajos: Azul en México.
uno efectuado en una bahía somera, en la costa de la
Península de Yucatán y otro en el complejo lagunar de RESULTADOS
Bahía Magdalena-Almejas (Calva-Benítez y Torres-
Alvarado, 2011; Mendoza-Martínez, 2017). Por lo tanto, Distribución de los pastos marinos de México
la base de almacén de carbono utilizó como suministro
información del carbono en forma de biomasa y La distribución espacial de pastos marinos en el
la materia orgánica en sedimentos para realizar litoral mexicano reportada en documentación oficial
estimaciones de acuerdo con las recomendaciones del describe un patrón continuo desde de la Península de
IPCC (2013) y Howard et al. (2014), reportando los Yucatán hasta Laguna de Términos, con presencia
resultados en Mg C ha-1. intermitente a lo largo del Golfo de México. La
Para los valores de las emisiones de C en CONABIO (Comisión Nacional para el Conocimiento
ecosistemas de pastos marinos en México, se utilizaron y Uso de la Biodiversidad) reporta praderas en la
los datos reportados por (Herrera-Silveira et al. 2018) desembocadura del Río Coatzacoalcos, la cual no se
en los cuales se realizó la estimación de la emisión reporta en la Comisión para la Cooperación Ambiental
de C desde este hábitat hacia la atmósfera utilizando (CCA, 2016); en cambio, la CCA identifica la existencia
las aproximaciones de Pendleton et al., (2012) y de pastos a lo largo de las costas de Chiapas en el
reportado como emisión potencial por hectárea. En Pacífico Sur (Figura 3). La intermitencia de la presencia
estas estimaciones se consideraron los criterios de la de pastos marinos en el Golfo de México, así como su
emisión respecto al total del C almacenado y, la emisión ausencia en la región del Pacífico Sur, podría deberse
tomando las tasas de cambio antrópico mínimas a la drástica disminución de la transparencia del agua
y máximas reportadas en la literatura (Pendleton provocada por el transporte de material suspendido de
et al., 2012). ríos (Dennison et al., 1993; Orth, 1994).
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Ecosistemas Costeros 2019
La clasificación de los pastos marinos por tipo permitiendo que el asentamiento y estabilidad de
hidrodinámico abierto o cerrado es una primera las praderas de pastos marinos sea más exitoso con
aproximación respecto a la influencia que la velocidad respecto a los ambientes abiertos, en los cuales las
de las corrientes puede tener en los sitios, ya que esta macrófitas se encuentran expuestas a corrientes de
es una variable fundamental en el establecimiento y mayor magnitud. La hidrodinámica en sistemas
desarrollo de los pastos marinos. La hidrodinámica cerrados favorece tiempos de residencia del agua
actúa en conjunto con la profundidad, disponibilidad más largos mientras que en los abiertos se permite
de luz, turbidez y salinidad para determinar la la libre circulación de masas de agua potencialmente
presencia y características de las praderas de pastos cargadas de nutrientes y material en suspensión. La
marinos de las cuales a su vez depende la fijación Caja 4 muestra la distribución de los almacenes de
de carbono. En los sistemas semicerrados (bahías carbono por tipo hidrodinámico en el país.
y lagunas costeras) las corrientes son atenuadas,
161
PROGRAMA MEXICANO DEL CARBONO Estado del Ciclo del Carbono en México • Agenda Azul y Verde
La limitante que debe ser considerada en este análisis por tipo hidrodinámico es que gran parte de los estudios disponibles para los ambientes
tanto abiertos como cerrados se centran en el Golfo de México y en la Península de Yucatán, mientras que para el Pacífico Norte los estudios
fueron limitados (9 estudios) y realizados exclusivamente en ambientes cerrados.
Como resultado del análisis del carbono almacenado en los distintos compartimentos (aéreo y subterráneo) se observa que en algunos sitios
los sistemas cerrados (bahías, lagunas costeras) de la Península de Yucatán son más eficientes almacenando carbono en la biomasa viva aérea
que en la subterránea. Las características locales propias de la geología cárstica como la presencia de una coraza calcárea laja sobre la cual se
presenta escaso sedimento debido a la ausencia de ríos superficiales, que transporten sedimentos hacia la costa, favorecerá un sistema radical de
los pastos marinos poco desarrollado con respecto al componente aéreo. Por otra parte, en sitios influenciados por aportes fluviales como los del
Golfo de México, los ecosistemas abiertos consisten principalmente en lagunas arrecifales del sistema arrecifal veracruzano. En estos sitios se
presentan los mayores almacenes de carbono aéreo con respecto a los cerrados debido a que la influencia de los ríos, los sólidos suspendidos y
sedimentos que suministran no permiten que se presenten las condiciones en cuanto a cantidad y calidad de luz requerida para el desarrollo de
las fanerógamas marinas.
En cuanto al almacén subterráneo, se estimaron en promedio niveles relativamente más altos de carbono en ecosistemas geomorfológicamente
abiertos que aquellos menos expuestos, y esto influencia el resultado del almacén de carbono total. En este sentido el número de trabajos
realizados en estos ambientes y la localización de estos influye de sobremanera en los resultados obtenidos, ya que en la parte norte de la Península
de Yucatán los sistemas abiertos presentan escasa profundidad, nula influencia de ríos y el transporte de sedimentos en las aguas costeras es bajo,
por lo cual puede presentarse un sesgo en los resultados obtenidos (Cuadro C4.1).
Cuadro C4.1. Intervalo y valor promedio del almacén de carbono aéreo y subterráneo (Mg C ha-1) en pastos marinos de ambientes
costeros en México con diferente grado de exposición hidrodinámica y número de sitios (n).
162
Ecosistemas Costeros 2019
Figura 4. Valores promedio del almacén de carbono aéreo y subterráneo (Mg de C ha-1) en pastos marinos de tres regiones de
México.
Fuente: Herrera-Silveira et al. (2017).
La Figura 5 muestra el almacén de carbono total también está sometida a la influencia de manglares
aéreo + subterráneo en cada región geográfica del país. de franja de esta zona, por lo que los almacenes de
Los valores de carbono total más altos 300 - 327 Mg C carbono subterráneo pueden tener influencia de este
ha-1 se registraron específicamente en bahías y lagunas otro ecosistema de carbono azul. En el Cuadro 3 se
costeras de Campeche y Quintana Roo. Las praderas puede consultar la contribución desglosada de cada
de pastos del Golfo de México influenciadas por el Río entidad federativa al total regional.
Jamapa mostraron niveles altos de carbono almacenado La existencia de registros que se sobreponen
del orden de 200 a 260 Mg C ha-1 en las inmediaciones espacialmente es consecuencia de que la información
de Boca del Río, así como en un área demarcada por producida en distintos estudios puede involucrar
formaciones arrecifales frente a la localidad de Antón distintas instituciones y grupos de trabajo, así como
Lizardo (Veracruz). distintos procedimientos metodológicos, o hasta
En el área del PN valores de 99 y 202 Mg C ha-1 diferente parche (denso, ralo) dentro de la misma
fueron reportados para bahías en Baja California Sur pradera. Las diferencias entre los datos de almacenes de
por Cota Lucero (2017) (Figura 5). Asimismo, en la carbono reportados para un mismo sitio son evidentes
localidad costera de la porción centro-norte de Yucatán en la zona del Parque Marino de Cancún y Punta Nizuc.
(Río Lagartos) se presentaron valores de carbono de En esta zona, además de la variabilidad intrínseca
hasta 270 Mg C ha-1. Finalmente, en la región este (los atribuida a la multiplicidad de técnicas utilizadas, es
Petenes) de la misma península se registraron niveles importante hacer notar que estas especies de pastos
de carbono total en el límite máximo de lo registrado en son anuales y, por lo tanto, presentan diferencias
este capítulo (>300 Mg C ha-1). Aunque en dicha zona significativas en su porte a lo largo del año.
predominan las aguas en condiciones oligotróficas,
163
164
PROGRAMA MEXICANO DEL CARBONO
Estado del Ciclo del Carbono en México • Agenda Azul y Verde
Figura 5. Almacén de carbono total aéreo + subterráneo en cada región geográfica. El sedimento fue estandarizado a 100 cm. La densidad hace referencia a la distribución
potencial de pastos marinos de acuerdo con las condiciones ambientales.
Autor: Moreno-Báez Marcia.
Fuente: Herrera Silveira et al., 2018).
Cuadro 3. Almacenes de carbono aéreo y subterráneo valores promedio y error estándar en pastos marinos por entidad federativa de cada región en Mg C ha-1, en paréntesis
se indica el total de estudios incluidos (n).
165
PROGRAMA MEXICANO DEL CARBONO Estado del Ciclo del Carbono en México • Agenda Azul y Verde
La Caja 5 muestra los valores de los almacenes de carbono por tipo hidrodinámico en los sitios con información
de pastos marinos del país.
Las Figuras C5.1 muestra la distribución de sitios de pastos marinos en ambiente hidrodinámico cerrado y la Figura C5.2 en ambiente abierto.
Figura C5.1. Sitios de Pastos Marinos donde se cuenta con datos para el cálculo del almacén de carbono total (carbono aéreo + subterráneo)
en ecosistemas cerrados (lagunas costeras y bahías someras).
El sedimento fue estandarizado a 100 cm.
Fuente: Herrera-Silveira et al. (2017).
Figura C5.2. Sitios de Pastos Marinos donde se cuenta con datos para el cálculo del almacén de carbono total (carbono aéreo + subterráneo)
para los ecosistemas abiertos (marino y arrecifal).
El sedimento fue estandarizado a 100 cm.
Fuente: Herrera-Silveira et al. (2017).
166
Ecosistemas Costeros 2019
Emisiones de CO2 por diversos factores antrópicos las emisiones potenciales de CO2 por pérdida total de
a nivel región las praderas de pastos marinos de México (919 300 ha),
serían de alrededor de 3419 796 Mg CO2; un escenario
En la Figura 6 se muestran las misiones de CO2 más conservador (25% de pérdida del carbono
asociadas a los escenarios analizados. En el escenario almacenado) arrojaría una estimación de emisión de
extremo (100% de pérdida del carbono almacenado), 854 949 Mg CO2.
Figura 6. Valores medios de emisiones en cada escenario por región. Barras de incertidumbre representan el EE máximo de cada
escenario (conservador y crítico).
Península de Yucatán con n=55; Golfo de México con n=73; Pacífico Norte con n=25.
Fuente: Herrera-Silveira et al. (2017).
Como consecuencia del deterioro de la calidad del Finalmente, en la región Pacífico Norte se estimaron los
agua en la región del Golfo de México, derivado tanto de valores más bajos de emisión por hectárea con 0.36 y
estresores ambientales persistentes como emergentes ante hasta 1.44 Mg CO2 ha-1. Cabe recalcar que, a la fecha,
la inminente explotación petrolera de zonas profundas, los trabajos que presentan información o mapas de la
los pastos marinos podrían reducir su cobertura y liberar extensión (o cobertura) espacial de las praderas de pastos
de 0.93 y hasta 3.72 Mg CO2 ha-1. Estos números se marinos son escasos, esta información es necesaria
acercan a la emisión potencial de 0.71 y hasta 2.84 para que las estimaciones de emisiones de carbono
Mg CO2 ha-1 en el escenario extremo de los pastos de sean robustas y útiles para dimensionar la importancia
la región Península de Yucatán. Esto podría ocurrir si de mitigación que tiene este ecosistema. En el Cuadro
desaparecen las amplias praderas que se desarrollan en 5 se presenta el desglose por entidad federativa de las
las inmediaciones de desarrollos turísticos, que suponen emisiones por pérdida de pastos marinos, así como las
un modelo de alto impacto para la flora y fauna nativa. principales amenazas a este ecosistema.
167
PROGRAMA MEXICANO DEL CARBONO Estado del Ciclo del Carbono en México • Agenda Azul y Verde
Bajo un contexto global, la Figura 7 presenta puede acumular varios metros de material rizomático
el desempeño ecológico de los pastos marinos para en su compartimento subterráneo (i.e. terrazas). En este
almacenar carbono a distintas latitudes. El almacén sentido, el C acumulando en promedio en sedimentos
por el componente foliar y subterráneo de los pastos de pastos marinos mexicanos sólo supone el 25%
marinos en México es comparable con lo reportado para del carbono almacenado en sedimentos de praderas
la mayoría de los ambientes del mundo, excepto para el mediterráneas.
caso de Posidonia oceanica en el Mar Mediterráneo, que
Figura 7. Resumen comparativo del almacén de carbono en pastos marinos de México respecto a otras regiones del mundo.
Fuente: Herrera-Silveira et al. (2017).
168
Cuadro 5. Detalles de las emisiones de CO2 mínimas y máximas estimadas (Mg CO2 ha-1) y principales causas de la pérdida de cobertura de pastos marinos.
169
PROGRAMA MEXICANO DEL CARBONO Estado del Ciclo del Carbono en México • Agenda Azul y Verde
Se observaron grandes diferencias entre extensión y cobertura de los pastos marinos a escala
los almacenes de carbono para la Península de país, región, paisaje y localidad. En estas evaluaciones
Yucatán y el Golfo de México, ambas regiones con se deberán incluir datos de hidrodinámica, relación luz/
las concentraciones mayores de carbono en sus profundidad, tipo de sedimento, fuentes potenciales
respectivos hábitats de pastos marinos. Esto puede de carbono, fuentes de impacto, entre otros. La
estar relacionado con las perturbaciones en el área evaluación de las tasas de sedimentación por métodos
de la cuenca de drenaje. El cambio de uso de suelo de radioisótopos es otro gran vacío de información
y el manejo del agua han favorecido condiciones de en estos ecosistemas. A partir de esta información se
impacto para las praderas de pastos marinos en las deben desarrollar series multitemporales de los pastos
inmediaciones de estuarios, derivadas del deterioro de marinos por localidad, para su uso en el establecimiento
la calidad del agua, incremento de sólidos suspendidos de líneas de base espacialmente explícitas.
y eutrofización (Rivera-Guzmán et al., 2014). El Los almacenes de carbono de los pastos marinos
desarrollo turístico en regiones como la porción oriental mexicanos están subvalorados y aún lo está más sus
de la Península de Yucatán también se presenta como flujos de carbono asociados. Se debe incentivar la
factor de impacto en las praderas sumergidas (Herrera- investigación de flujos verticales y horizontales de
Silveira et al., 2000). Las emisiones potenciales de carbono para identificar las características de las praderas
carbono por pérdidas de vegetación podrían llegar a ser y su funcionamiento como almacenes, sumideros,
de dimensiones importantes (0.85 – 3.4 Tg CO2 ha-1), exportadores, importadores o transformadores de
por lo que es necesario implementar estrategias para carbono. Los servicios ambientales relacionados con
conservar y restaurar dichos ecosistemas. Es evidente los almacenes y flujos de carbono deben evaluarse
que se requiere un esquema integral y protocolos en paralelo como estrategia de adaptación basada en
estandarizados de medición. Sin embargo, los trabajos ecosistemas.
revisados en este capítulo sientan las bases para evaluar Finalmente, se deben desarrollar herramientas de
dichos almacenes en las tres regiones marinas del país. modelación de la dinámica biogeoquímica para la
La distribución y desarrollo de los pastos marinos generación de escenarios de impactos antropogénicos
mexicanos, permite destacar el grado de plasticidad o asociados al cambio climático y analizar los cambios
ecológica para desarrollarse bajo una amplia gama de relacionados.
condiciones ambientales y generar C acumulado.
De los escasos estudios que evalúan el almacén CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES
de carbono en estos hábitats, aquellos donde se
implementaron mediciones directas del almacén El análisis de la información recopilada acerca del
de carbono subterráneo corresponden a las zonas C azul almacenado en el ecosistema de pastos marinos
de la Península de Yucatán y sur de Baja California. permitió estimar un valor promedio para el almacén
Asimismo, los resultados indican que el carbono de carbono en pastos marinos de México el cual es
almacenado en las praderas de pastos marinos de equivalente a 98.6 (1 – 405) Mg C ha-1; también se
México es similar entre los ambientes ubicados a lo estimó que el mayor almacén de C está localizado en
largo de la Península de Yucatán y el Golfo de México. los sedimentos, representando alrededor de 98% del
Los reportes existentes para sistemas del Pacífico Norte total. La región de la Península de Yucatán fue la región
corresponden únicamente a ambientes cerrados, con más relevante para el almacén de C en pastos marinos.
valores de carbono almacenado generalmente menores Por otra parte, se identificó que las emisiones de C más
a los del Golfo de México y Península de Yucatán. altas por degradación de praderas podrían corresponder
al Golfo de México (3.7 Mg CO2 ha-1), debido tanto a
SIGUIENTES PASOS la extensión de praderas como a las presiones costeras
existentes en esta región. Dicho escenario requiere de
Es evidente que la investigación y evaluación de esfuerzos urgentes para la conservación y restauración
almacenes y flujos de carbono en los pastos marinos de de pastos marinos en esta región.
México son más escasas que las llevadas a cabo sobre Con base a los resultados de este trabajo se
otro ecosistema emblemático de carbono azul como son identificaron vacíos de información indispensable para
los manglares. Entre las acciones que deben tomarse valorar el desempeño de los pastos marinos mexicanos
para reducir esta brecha, se destaca el determinar la en la mitigación del aumento de los gases efecto
170
Ecosistemas Costeros 2019
invernadero. El 60% de la información recopilada donde se observó que los pastos marinos mexicanos
requiere actualización y el 90% la incorporación de presentan una alta variabilidad en la capacidad de
análisis espaciales y protocolos estándar que permitan secuestro de C; Sin embargo, aún se desconocen
tanto aumentar el conocimiento como reducir la procesos de descomposición de biomasa, respiración
incertidumbre asociada. Alinear estos esfuerzos del sedimento y componentes del flujo horizontal
permitirá conjuntar un acervo de información con por lo que en este sentido se requiere investigación
atributos acordes en cantidad y calidad, con los científica sobre las tasas de captura y pérdida por
requerimientos de agencias internacionales (concepto diversas fuentes de presión, que son requeridos como
de nivel, Tier del IPCC). insumos para poder modelar cambios en los almacenes
En cuanto a los flujos de C, la información disponible de carbono asociados a distintos factores naturales y
es muy limitada, únicamente se identificaron trabajos antropogénicos. En la caja 6 se presenta una sinopsis de
relacionados con la asimilación de C por la fotosíntesis los resultados más relevantes de este capítulo.
El almacén de carbono aéreo en los pastos marinos de México es bajo (0.809 Mg C ha-1). Sin embargo, el componente subterráneo es
considerablemente mayor (67.9 Mg C ha-1). Las fuentes de carbono del componente subterráneo son tanto autóctonas como alóctonas
(manglares, vegetación terrestre, entre las más importantes). Respecto a los flujos, la captura de carbono a través de la fotosíntesis es estimada
a una tasa de 300-500 mmol C m2 dia-1, mientras que en la respiración se emiten entre 50-150 mmol C m2 dia-1 esto se traduce en un secuestro
neto de 0.1 Mg C ha-1 dia-1. Las emisiones estimadas por remoción de pastos marinos en México varían entre 0.31 y 1.53 Mg CO2 ha-1.
Figura C6.1. Diagrama de los principales almacenes y flujos de carbono en los pastos marinos mexicanos
Autor: Sara Morales.
Fuente: Herrera-Silveira et al., 2018.
171
PROGRAMA MEXICANO DEL CARBONO Estado del Ciclo del Carbono en México • Agenda Azul y Verde
Hay diferencias regionales en la distribución espacial de los pastos marinos y en el tipo y magnitud de impacto por actividades en las costas,
los almacenes de carbono, la estimación de las emisiones potenciales de CO2 y las principales amenazas al ecosistema de pastos marinos.
En la Península de Yucatán y el Golfo de México los almacenes de carbono son altos, pero también los son las emisiones estimadas de CO2.
En el Pacífico norte los almacenes de carbono son bajos y las emisiones fueron relativamente altas. El tipo e intensidad de las actividades
humanas que representan fuentes de presión, hacen muy vulnerable a este ecosistema en PY y GM, y menos en PN.
Figura C6.2. Síntesis de almacenes, emisiones potenciales de carbono, y principales amenazas a los pastos marinos por región. Se indica
la valoración para cada componente.
Autor: Sara Morales-Ojeda.
Fuente: Herrera-Silveira et al., 2018.
172
Ecosistemas Costeros 2019
(i.e. ENSO, olas de calor). Algunos descriptores Boström, C. and E. Bondsdorff. 2000. Zoobenthic community es-
importantes que se deberán analizar son la capacidad tablishment and habitat complexity - the importance of sea-
de los pastos para articular una producción neta, la grass shoot density, morphology and physical disturbance
capacidad de almacenar el excedente de carbono en for faunal recruitment. Marine Ecology Progress Series
los primeros centímetros de sedimentos, así como los 205:123-138.
flujos de carbono en los pastos marinos, y entre estos Burdige, D. J. and T. Komada. 2011: Anaerobic oxidation of meth-
sistemas y su entorno (columna de agua y sedimento). ane and the stoichiometry of remineralization processes in
También deben ser evaluados los efectos de factores continental margin sediments, Limnology and Oceanography
como el hidrodinamismo, las fuentes de carbono, la 56:1781–1796.
transparencia/profundidad, las interacciones bióticas, Burdige, D. J. 2011. Estuarine and Coastal Sediments – Coupled
etc., en la variabilidad de la capacidad de almacenaje/ Biogeochemical Cycling, Treatise, Estuaries and Coast Sci-
secuestro de carbono de praderas sumergidas. ence 5: 279–316.
Burdige, D.J., X. Hu, and R.C. Zimmermann. 2010. The wide-
AGRADECIMIENTOS spread occurence of coupled carbonate dissolution/reprecipi-
tation in surface sediments on the Bahamas Bank, American
Este capítulo es resultado de numerosos estudios Journal of Science. 310: 492–521.
realizados por un sin número de investigadores, a todos Cai, W.J. 2011. Estuarine and Coastal Ocean Carbon Paradox: CO2
ellos se agradece y reconoce su esfuerzo y dedicación. Sinks or Sites of Terrestrial Carbon Incineration?, Annual Re-
El trabajo de recopilación, análisis y síntesis ha sido view of Marine Science 3: 123–145.
gracias a diferentes fuentes de financiamiento, por Chen, C.T., A. H.T Huang, Y.H. Fu, Y. Bai and X. He. 2012. Strong
lo que se agradece a PNUD e INECC por (Proyecto sources of CO2 in upper estuaries become sinks of CO2 in large
CSP-2016-057), CONABIO (FB128/B019/94) y al river plumes, Current Opinion Environmental. Sustainability
CONACYT (proyectos 904672, 4147P-T, 2356-T, 4:179–185.
G34709, 21336, 66223 y M0023). Cabello-Pasini, A., C. Lara-Turrent and R.C. Zimmerman. 2002.
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