INOCULACIÓN DE ALFALFA CON HONGOS MICORRÍZICOS

ARBUSCULARES Y RIZOBACTERIAS EN DOS TIPOS DE SUELO

Alfalfa Inoculation with Arbuscular Mycorrhizal Fungi and Rhizobacteria in Two Soil Types

Chamizo, A.1, R. Ferrera-Cerrato1‡, M. C. González-Chávez1, C. A. Ortiz-Solorio1,

J. A. Santizo-Rincón1, L. Varela2 y A. Alarcón1

RESUMEN Palabras clave: Pseudomonas aeruginosa, Hafnia alvei,

Glomus, bacterias promotoras del crecimiento vegetal
Se evaluó el efecto del consorcio Glomus spp. (BPCV).
Zacatecas 19 (Zac19), seis cepas de rizobacterias
(Pseudomonas aeruginosa 11PS, Burkholderia SUMMARY
cepacia P13, Hafnia alvei aislamientos S1AS, P25 y
P27, Enterobacter cloacae S3DER) y dos tipos de The effect of the arbuscular mycorrhizal fungal
suelos (limoso y arenoso) en alfalfa (Medicago sativa L. consortium Glomus spp. Zacatecas 19 (Zac19), six
var. Valenciana), en invernadero. Se estableció un rhizobacteria strains (Pseudomonas aeruginosa 11PS;
experimento factorial 2 x 2 x 7 en un diseño experimental Burkholderia cepacia P13; Hafnia alvei isolates
completamente al azar, con seis repeticiones por S1AS, P25 and P27, and Enterobacter cloacae
tratamiento. La inoculación de Zac19 estimuló S3DER), and two soil types (silt and sandy soil) on alfalfa
significativamente el crecimiento y el estado nutricional (Medicago sativa L. var. Valenciana) was studied by
(NPK) de alfalfa, en particular en suelo limoso. Se using a complete randomized 2 x 2 x 7 factorial design
observó sinergismo entre Zac19 y las rizobacterias with six replicates per treatment. Inoculation of Glomus
H. alvei aislamientos P25 y P27, con P. aeruginosa Zac19 significantly enhanced growth and nutritional
11PS y con E. cloacae S3DER. Las bacterias se status (NPK) of alfalfa, particularly in silt soil. A
comportaron diferencialmente, al inocularse en forma synergistic effect was observed between Zac19 and the
individual o con el consorcio Zac19. Existió sinergismo rhizobacteria H. alvei P25 and P27, P. aeruginosa 11PS,
entre Zac19 con P. aeruginosa 11PS y H. alvei P25, and E. cloacae S3DER. Bacteria showed effect
para la absorción de N; mientras que la doble inoculación variations when they were inoculated alone or in
de Zac19 y las cepas P. aeruginosa 11PS, H. alvei combination with Zac19. Nitrogen content was
P25 y P27, y B. cepacia P13, resultó en sinergismo synergistically enhanced due to the inoculation of Zac19
para la absorción de P y K. El tipo de suelo fue un factor with P. aeruginosa 11PS and H. alvei P25, whereas P
determinante en el comportamiento y en la expresión and K content was improved by the dual inoculation of
del beneficio hacia la planta,tanto por la inoculación de Zac19 with P. aeruginosa 11PS, H. alvei P25 and P27,
las rizobacterias, como por el consorcio micorrízico or B. cepacia P13. Soil type was a significant factor in
Zac19. Las rizobacterias P. aeruginosa 11PS y las the behavior and in the expression of beneficial effects
cepas H. alvei S1AS, P25 y P27, tienen potencial de to the plant through the inoculation of the rhizobacteria
uso como promotoras del crecimiento de alfalfa. and the arbuscular mycorrhizal consortium Zac19. The
rhizobacteria P. aeruginosa 11PS, H. alvei S1AS, P25,
1
Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. 56230 Montecillo, and P27 have potential utilization as growth promoting
Estado de México. agents of alfalfa.
‡
Autor responsable ([email protected])
2
Laboratorio de Ecología Microbiana, Escuela Nacional de Ciencias
Biológicas, IPN. 07738 México, D. F. Index words: Pseudomonas aeruginosa, Hafnia alvei,
Glomus, plant growth promoting rhizobacteria
Recibido: febrero de 2006. Aceptado: mayo de 2009. (PGPR).
Publicado en Terra Latinoamericana 27: 197-205.

197
198 TERRA LATINOAMERICANA VOLUMEN 27 NÚMERO 3, 2009

INTRODUCCIÓN El objetivo de este trabajo fue evaluar la respuesta

de plantas de alfalfa a la inoculación del consorcio
Muchas especies microbianas del suelo realizan Glomus spp. Zac19 en combinación con algunas
actividades que benefician a las plantas (Robles y Barea, rizobacterias, considerando dos suelos con diferente
2004). Entre éstas se encuentran los hongos micorrízicos textura.
y las bacterias promotoras del crecimiento vegetal,
conocidas como PGPR (bacterias promotoras del MATERIALES Y MÉTODOS
crecimiento vegetal, por sus siglas en inglés) (Díaz et al.,
2001). La simbiosis micorrízica se establece entre las El experimento se realizó en condiciones de
raíces de las plantas y algunos hongos del suelo. Los invernadero, con suelo pasteurizado, el cual se mantuvo
hongos micorrízicos arbusculares (HMA) forman una a presión de vapor de agua durante 1 h. A las 24 h, este
simbiosis mutualista con las raíces de aproximadamente procedimiento se volvió a realizar durante 1 h y el suelo
80% de las plantas vasculares (Smith et al., 2003). Los se dejó reposar un día antes de usarlo.
HMA son simbiontes obligados que dependen del aporte Los suelos se obtuvieron a través del Laboratorio
de carbono derivado de la planta hospedante para de Génesis, Morfología y Clasificación de Suelos, en el
satisfacer sus requerimientos energéticos (Alarcón et al., Postgrado de Edafología del Colegio de Postgraduados
2003; Troe y Loynachan, 2003). A su vez, los HMA campus Montecillo. El suelo arenoso fue recolectado
aportan a la planta nutrimentos minerales y agua, debido de una parcela ubicada en el Colegio de Postgraduados,
a la capacidad de exploración de las hifas del hongo, lo y el suelo limoso de una parcela cultivada con maíz,
que le permite tener acceso a recursos distantes al proveniente del ejido de San Salvador Atenco, Estado
sistema radical (Bago et al., 2000). Las hifas de México, con clasificación de alta productividad.
extraradicales de los HMA contribuyen en la absorción Ambos suelos se clasifican como Typic Ustifluvent, de
de hasta 80% de fósforo, 10% de potasio, 25% de zinc, acuerdo con la taxonomía de suelo (Soil Survey Staff,
60% de cobre y 25% de nitrógeno de la planta (Allen 1995). El suelo de textura limosa presentó las siguientes
et al., 2003). Por otra parte, en la rizosfera cohabitan características: textura franca, con 31% de arena, 40%
numerosas especies de bacterias que pueden estimular de limo y 29% de arcilla; pH (1:2 p/v, en agua) de 7.4;
el desarrollo de las plantas. Esta estimulación puede ser contenido pobre de materia orgánica (1.5%) determinado
por síntesis de sustancias reguladoras del crecimiento por el método de Walkley-Black (Etchevers et al., 1971);
vegetal, fijación de nitrógeno, solubilización de contenido pobre de nitrógeno total (0.07%) de acuerdo
nutrimentos, producción de sideróforos y control de con el método de Kjeldahl (Moreno, 1978); contenido
fitopatógenos del suelo (Loredo-Osti et al., 2004). medio de fósforo (9 mg kg-1) según el método de Olsen
Existen aislamientos mixtos de HMA, como es el (SPAC, 1992); y alto contenido de potasio intercambiable
caso del consorcio Glomus spp. Zac19 constituido por (2.06 cmolc kg-1), determinado con acetato de amonio a
Glomus albidum, G. diaphanum y G. claroides pH 7.0 (Etchevers et al., 1971). El suelo arenoso tuvo
(Chamizo et al., 1998). Este consorcio se ha textura franco arcillo-arenosa (53% arena, 24% limo y
caracterizado por promover tanto el crecimiento vegetal, 23% arcilla), pH de 8.2; contenido medio de materia
como el estado nutricional de plantas de importancia orgánica (2.8%), rico en nitrógeno total (0.18%), alto
hortofrutícola (Rodríguez-Elizalde et al., 2000; Alarcón contenido de fósforo disponible (29 mg kg-1 ) y alto
et al., 2003; Cartmill et al., 2008). En tanto que la doble contenido de potasio intercambiable (4.1 cmolc kg-1).
inoculación de este consorcio micorrízico y rizobacterias Las semillas de alfalfa (Medicago sativa L. var.
ha estimulado el área foliar, la concentración de fósforo Valenciana) germinaron en charolas de plástico, con
en hojas, la producción total de flores, el peso de frutos, arena de río lavada y pasteurizada durante 24 h. El suelo
el número de semillas y la producción de polen en plantas se colocó en vasos de poliestireno con capacidad de
de tomate (Velasco et al., 2001). Sin embargo, no se ha 1 kg.
estudiado la influencia de los diferentes tipos de suelo Las cepas microbianas Pseudomonas aeruginosa
en el crecimiento y la nutrición de las plantas en las que 11PS, Burkholderia cepacia P13, Hafnia alvei
se combina la inoculación de HMA y rizobacterias aislamientos S1AS, P25 y P27, y Enterobacter cloacae
benéficas. S3DER, así como el inóculo del consorcio Glomus spp.
 CHAMIZO ET AL. INOCULACIÓN DE ALFALFA CON HONGOS MICORRÍZICOS 199

Zac19, se obtuvieron del Laboratorio de Microbiología no produjo diferencias significativas con respecto a las
de Suelos, Postgrado de Edafología del Colegio de plantas sin la inoculación.
Postgraduados, campus Montecillo. La inoculación de El factor más significativo correspondió a la
las bacterias y del consorcio de HMA se realizó en el inoculación del consorcio Zac19 en las plantas, las cuales
momento del trasplante directamente sobre las raíces presentaron significativamente mayor peso fresco
de 10 plántulas de alfalfa, de 15 días de edad. Se (P < 0.01) y seco (P < 0.05) en especial en suelo limoso
empleó 1 mL de cultivo bacteriano correspondiente (Cuadro 1). Así, con base en el Cuadro 1, se puede
(109 células mL-1), con ayuda de una pipeta estéril y al estimar que las plantas inoculadas con el consorcio Zac19
mismo tiempo se aplicaron 5 g del consorcio Zac19 (7 ± 1 en este suelo tuvieron incrementos del 47% en la materia
esporas y raíces de alfalfa con 67% de colonización seca total producida con respecto a las plantas sin la
total). inoculación del consorcio. En contraste, el efecto del
Las plantas se cosecharon a los 60 días después del consorcio Zac19 en las plantas establecidas en el suelo
trasplante y la inoculación. Se evaluó el peso fresco y arenoso, no presentó diferencias significativas, a pesar
seco de la parte aérea y de la raíz, así como el contenido de que las plantas inoculadas con este consorcio tuvieron
de N, P y K (Rodríguez, 1993). La colonización del 48% más materia seca total que las plantas no inoculadas
consorcio Zac19 se determinó con la técnica de clareo con el consorcio micorrízico.
y tinción de raíces (Phillips y Hayman, 1970), para La interacción consorcio x rizobacterias en suelo
estimar la frecuencia de la colonización micorrízica limoso tuvo efectos significativos (P < 0.05), mientras
(total, arbuscular y vesicular) de acuerdo con el método que en el suelo arenoso no se observaron efectos
propuesto por Biermann y Linderman (1981). significativos por esta interacción (Cuadro 1). En el caso
Se estableció un experimento factorial 2 x 2 x 7, del suelo limoso, la inoculación combinada del consorcio
correspondiente a suelo, micorriza y rizobacteria, Zac19 con las bacterias P. aeruginosa 11PS, B. cepacia
respectivamente. Los niveles fueron: arenoso y limoso P13 y las tres cepas de Hafnia alvei (P25, S1AS y
(suelo); con y sin consorcio Zac19 (micorriza); y sin P27) produjeron incrementos significativos (Tukey,
rizobacteria y la inoculación individual de seis P < 0.05) en el peso seco de la parte aérea con respecto
rizobacterias. Para el análisis de datos se uso el análisis a los tratamientos testigo sin bacteria y con aquellos
de varianza y la prueba de comparación de medias de tratamientos en los que sólo se inoculó con las bacterias,
Tukey (α = 0.05). excepto con P. aeruginosa 11PS (Cuadro 1). Con base
en lo anterior, se observó un sinergismo significativo
RESULTADOS Y DISCUSIÓN (Tukey, P < 0.05) entre el consorcio y las bacterias
mencionadas. Lo anterior se denota con mayor claridad,
El peso fresco y seco, tanto de la parte aérea como al observar los efectos no significativos de estas bacterias
de raíces, no fue significativamente afectado por el cuando son inoculadas por sí solas, en comparación con
factor suelo. Con base en los datos del Cuadro 1, se el testigo sin la inoculación de bacterias y sin el consorcio
puede estimar que la materia seca total de las plantas (Cuadro 1).
establecidas en suelo limoso, independientemente si se Con respecto al contenido de N, P y K en las plantas
inocularon con las rizobacterias o el consorcio Zac19, de alfalfa, el factor suelo tuvo efectos significativos
presentó un incremento del 6% con respecto a las plantas (P < 0.01), lo cual pudo estar en relación con las
establecidas en suelo arenoso. características químicas y la disponibilidad de
La inoculación de las rizobacterias produjo efectos nutrimentos para las plantas. El suelo limoso contribuyó
significativos (P < 0.01) en el peso fresco y seco de las en mayor contenido foliar de los tres macronutrimentos
plantas. De manera particular, las rizobacterias en comparación con aquellas plantas establecidas en el
estimularon el crecimiento de las plantas establecidas suelo arenoso (Figura 1). Por su parte, la inoculación de
en el suelo limoso, cuya materia seca total presentó las rizobacterias también produjeron incrementos
incrementos del 15% con respecto a las plantas que no significativos (P < 0.01) en el contenido de N, P y K de
se inocularon con las rizobacterias. En contraste, a pesar las plantas, en comparación con las plantas sin inoculación
de haber estimulado en un 8% la materia seca total, la de rizobacterias (Figura 1). No obstante, este beneficio
inoculación de las rizobacterias en el suelo arenoso por parte de las rizobacterias fue significativamente
200 TERRA LATINOAMERICANA VOLUMEN 27 NÚMERO 3, 2009

Cuadro 1. Peso fresco y seco de la parte aérea y de la raíz (expresados en gramos) de alfalfa inoculada con el consorcio micorrízico
Glomus spp. Zac19 y seis rizobacterias en dos suelos con diferente textura, después de 60 días del trasplante e inoculación.

Inoculación del Suelo limoso Suelo arenoso

Inoculación de rizobacterias
consorcio PFPA PSPA PFR PSR PFPA PSPA PFR PSR

Sin inocular Testigo 5.90 c 1.00 c 11.00 c 3.10 b 11.00 a 2.00 a 26.00 a 2.90 a
Pseudomonas aeruginosa 11PS 14.10 a 3.50 a 22.00 a 3.00 b 16.80 a 4.00 a 29.00 a 3.00 a
Hafnia alvei P25 10.00 ab 2.80 b 18.00 b 4.70 a 15.90 a 3.95 a 28.00 a 1.90 a
Burkholderia cepacia P13 6.00 c 1.90 c 19.00 b 2.00 c 11.00 a 2.80 a 21.00 a 2.00 a
Hafnia alvei S1AS 11.40 ab 2.90 c 18.00 b 2.60 c 19.00 a 4.00 a 28.00 a 2.80 a
Hafnia alvei P27 6.10 c 1.60 c 15.00 b 2.40 c 18.00 a 5.01 a 28.00 a 3.40 a
Enterobacter cloacae S3DER 7.90 c 1.80 c 16.00 b 2.50 c 13.16 a 2.00 a 24.00 a 2.20 a

Glomus spp. Testigo 12.80 ab 2.80 b 26.00 a 4.30 a 14.00 a 3.60 a 26.00 a 3.00 a
Zac 19 Pseudomonas aeruginosa 11PS 17.40 a 4.20 a 26.30 a 5.00 a 16.00 a 3.00 a 25.00 a 3.00 a
Hafnia alvei P25 14.70 a 4.00 a 23.00 a 4.00 a 18.00 a 4.80 a 30.00 a 2.80 a
Burkholderia cepacia P13 15.00 a 3.80 a 25.00 a 2.90 bc 13.00 a 3.00 a 25.00 a 2.80 a
Hafnia alvei S1AS 13.40 ab 3.50 a 21.00 ab 4.10 a 11.40 a 3.00 a 27.00 a 2.70 a
Hafnia alvei P27 15.20 a 3.65 a 21.00 ab 4.70 a 13.00 a 3.65 a 29.00 a 3.50 a
Enterobacter cloacae S3DER 12.90 ab 2.80 b 21.00 ab 3.00 b 16.80 a 2.90 a 26.00 a 2.90 a
Significancia:
Consorcio 0.01 0.01 0.05 0.05 NS NS NS NS
Rizobacteria 0.05 0.05 0.05 NS NS NS NS NS
Consorcio x Rizobacteria 0.05 0.05 0.01 0.01 NS NS NS NS
Medias con la misma letra en cada columna son estadísticamente iguales (Tukey, P < 0.05). PFPA = peso fresco de la parte aérea, PSPA = peso seco
de la parte aérea, PFR = peso fresco de la raíz, PSR = peso seco de la raíz. n = 6.

mayor en las plantas establecidas en suelo limoso con El suelo limoso produjo incrementos significativos
respecto a las plantas en suelo arenoso (Figura 1). en la colonización micorrízica arbuscular (total y
De manera similar, la inoculación del consorcio arbúsculos) en comparación con aquella colonización
Zac19 estimuló significativamente (P < 0.001) el observada en las plantas establecidas en suelo arenoso
contenido de N, P y K en las plantas establecidas en (Figura 2). Contrario al sinergismo observado de las
suelo limoso, en 5, 7 y 2 veces más, respectivamente, en rizobacterias y el consorcio Zac19 en la estimulación
comparación con las plantas sin la inoculación de las del peso fresco y seco, y en la nutrición por N, P y K en
rizobacterias y sin el consorcio Zac19 (Figura 1A). De las plantas establecidas en suelo limoso, con excepción
igual forma, la inoculación del consorcio micorrízico de P. aeruginosa 11PS, la inoculación de las
produjo, en general, concentraciones de N, P y K de rizobacterias resultó en la disminución significativa
hasta dos veces más que las plantas inoculadas con las (Tukey, P < 0.05) de la colonización total y de arbúsculos
bacterias por sí solas (Figura 1A). En este mismo suelo en las células corticales de la raíz de alfalfa (Figura 2A).
limoso, se observó sinergismo entre las rizobacterias y Por su parte, la colonización por vesículas fue estimulada
el consorcio Zac19, el cual produjo incrementos por las rizobacterias 11PS y H. alvei P25, en tanto que
significativos en el contenido de N, P y K (Figura 1A). en las demás rizobacterias, la colonización por estas
En contraste, en suelo arenoso, el efecto benéfico estructuras fue similar a la de plantas inoculadas
del consorcio micorrízico disminuyó, ya que se observaron únicamente con el consorcio (Figura 2A). En el suelo
contenidos de N, P y K en las plantas, prácticamente arenoso, la colonización (total, arbuscular y vesículas)
similares a los obtenidas por la sola inoculación de las fue significativamente mayor (Tukey, P < 0.05) en las
rizobacterias, aunque significativamente (Tukey, α = 0.05) plantas con la sola inoculación del consorcio Zac19
mayores a aquella obtenida para el testigo sin (43, 18 y 27%, respectivamente), mientras que en
rizobacterias y sin consorcio Zac19 (Figura 1B). combinación con la cepa 11PS se observó una disminución
 CHAMIZO ET AL. INOCULACIÓN DE ALFALFA CON HONGOS MICORRÍZICOS 201

de hasta 15, 3 y 2%, respectivamente (Figura 2B). Aún et al., 2003; Cartmill et al., 2007). Sin embargo, los
cuando las cepas P25, P13, S1AS, S3DER y P27 estudios en los cuales se ha evaluado el efecto de la
estimularon la colonización con respecto a la cepa 11PS, coinoculación de HMA con rizobacterias en plantas,
los valores de colonización fueron significativamente han mostrado variabilidad en sus efectos benéficos
menores a las plantas inoculadas únicamente con el (Meyer y Linderman, 1986; Velasco et al., 2001; Robles
consorcio Zac19 (Figura 2B). y Barea, 2004).
El efecto benéfico de los HMA en el desarrollo, La simbiosis micorrízica arbuscular ejerce un efecto
crecimiento y nutrición de las plantas ha sido ampliamente diferencial en las comunidades microbianas que
documentado (Rodríguez-Elizalde et al., 2000; Alarcón se desarrollan en la micorrizósfera (definida como la zona

30
Nitrógeno Fósforo Potasio A)
25

20

15
Concentración del macronutrimento (%)

10

0
30
Sin B 11 PS P25 P13 S1AS S3DER P27 Sin B 11 PS P25 P13 S1AS S3DER P27
B)
25

20

15

10

0
Sin B 11 PS P25 P13 S1AS S3DER P27 Sin B 11 PS P25 P13 S1AS S3DER P27

Sin consorcio micorrízico Con consorcio micorrízico

Figura 1. Contenido de nitrógeno, fosforo y potasio en plantas de alfalfa por efecto de la inoculación del consorcio micorrízico
Glomus spp. Zac19 y seis rizobacterias en dos tipos de suelo, después de 60 días del trasplante e inoculación. A) Suelo limoso y B)
Suelo arenoso. Simbología: Sin B = sin inoculación de rizobacterias, 11PS = Pseudomonas aeruginosa, P13 = Burkholderia cepacia, S1AS, P25
y P27 = tres aislamientos de Hafnia alvei, y S3DER = Enterobacter cloacae. I = Barras de error estándar. n = 3.
202 TERRA LATINOAMERICANA VOLUMEN 27 NÚMERO 3, 2009

100
Arbúsculos A)
90
Vesículas
80 Colonización total
70
60
50
Colonización micorrízica arbuscular (%)

40
30
20
10
0
100
Sin B 11PS P25 P13 S1AS S3DER P27B)
90
80
70
60
50
40
30
20
10
0
Sin B 11PS P25 P13 S1AS S3DER P27
Tratamiento con bacteria
Figura 2. Colonización micorrízica (arbuscular, vesicular y total) en plantas de alfalfa por efecto de la inoculación de seis rizobacterias
en dos tipos de suelo, después de 60 días del trasplante e inoculación. A) Suelo limoso y B) Suelo arenoso. Simbología: Sin B = sin
inoculación de rizobacterias, 11PS = Pseudomonas aeruginosa, P13 = Burkholderia cepacia, S1AS, P25 y P27 = tres aislamientos de Hafnia
alvei, y S3DER = Enterobacter cloacae. I = Barras de error estándar. n = 6.

de suelo con influencia directa de la raíz y de las hifas el efecto benéfico de la doble interacción HMA-
de los hongos micorrízicos). Así, tanto la secreción bacterias en las plantas, aun no han sido clarificados.
de exudados de origen radical como de las hifas de los Linderman (1993) y Bethlenfalvay (1993) indican que
HMA, produce cambios significativos en la población la simbiosis micor rízica arbuscular promueve
de grupos fisiológicos de bacterias que pueden estimular la proliferación de grupos funcionales de bacterias cuya
el desarrollo y el crecimiento vegetal (Artursson et al., actividad fisiológica se relaciona directamente con
2006). No obstante, los mecanismos por los cuales la fijación biológica del nitrógeno atmosférico,
 CHAMIZO ET AL. INOCULACIÓN DE ALFALFA CON HONGOS MICORRÍZICOS 203

solubilización de fosfatos inorgánicos, bacterias con la fertilidad de ambos suelos, en la que el suelo
productoras de compuestos antibióticos, bacterias y arenoso presentó mayor pH, mayor contenido de materia
hongos antagonistas a fitopatógenos, bacterias orgánica y nitrógeno, y de manera importante mayor
productoras de sideróforos, etc. Todas estas contenido de fósforo, con respecto al suelo limoso. Lo
interacciones bacterianas tienen también repercusión en anterior pudo haber ejercido un efecto inhibitorio del
la funcionalidad de los HMA al igual que las propias efecto benéfico, tanto de las bacterias como del
características del hábitat donde las plantas se están consorcio Zac19, mas no en su colonización en la raíz.
desarrollando, por ejemplo el tipo de suelo (Bethlenfalvay, El efecto negativo del alto contenido de materia orgánica
1993; Smith y Read, 1997). En este estudio, se y de la fertilidad de un sustrato en la interacción de los
observaron diferentes respuestas de las plantas HMA con otros microorganismos ha sido previamente
inoculadas con el consorcio Zac19, al combinar de forma indicado por Smith y Read (1997) y Albertsen et al.
individual a las seis bacterias. Mientras que la cepa (2006).
P. aeruginosa 11PS presentó un efecto sinérgico con Los resultados demostraron que la efectividad de
el consorcio Zac19 al estimular, por ejemplo, el peso las especies de los HMA puede ser modificada por las
seco de la parte aérea y de la raíz en suelo limoso; la rizobacterias asociadas, denotando respuestas similares
combinación del consorcio con E. cloacae S3DER no al trabajo realizado por Medina et al. (2003), al inocular
produjo efectos significativos en estas mismas variables alfalfa con Glomus deserticola y Bacillus pumillus.
(Cuadro 1). Dicho trabajo enfatiza también la estimulación o la
La inoculación de las rizobacterias P. aeruginosa reducción del crecimiento de las plantas por la
11PS, E. cloacae S3DER y H. alvei P25 produjo efectos combinación entre HMA y rizobacterias. El presente
significativos en el crecimiento de las plantas de alfalfa estudio, además de mostrar efectos de estimulación en
con respecto a las plantas no inoculadas. Estas bacterias el crecimiento y la nutrición de las plantas de alfalfa por
se habían probado con éxito como promotoras del la inoculación de las rizobacterias, del consorcio Zac19
crecimiento para lechuga (Díaz et al., 2001), por lo que y de la combinación de ambos tipos de microorganismos,
estas bacterias tienen un rango de hospedantes en los también reporta la influencia que tiene el tipo de suelo
que pueden promover su crecimiento, lo cual se puede en la efectividad de la inoculación de microorganismos
relacionar con su actividad fisiológica (Andrade et al., benéficos en la planta de alfalfa. Así, un suelo limoso
1997; Loredo-Osti et al., 2004). Además, Díaz et al. contribuyó en mayor crecimiento y absorción de
(2001) encontraron que P. aeruginosa inhibió de manera nutrimentos a partir de las fuentes nutrimentales
significativa la germinación de las semillas de lechuga, disponibles para la planta, por efecto de los
mientras que esta misma bacteria inoculada en las microorganismos inoculados, con respecto al suelo
plántulas pregerminadas promovió su desarrollo y arenoso. Lo anterior expone que el tipo de suelo es un
crecimiento. En contraste, Díaz et al. (2001) encontraron factor decisivo para el establecimiento de las plantas, lo
que H. alvei es una rizobacteria promotora de la cual puede ser mejorado mediante la inoculación de
germinación de semillas de lechuga en más del 36.5%, rizobacterias y HMA, como se ha mencionado
con respecto al testigo. Lo anterior denota que las previamente (Vázquez et al., 2000; Requena et al.,
bacterias por sí solas tienen efectos diferenciales en las 2001; Medina et al., 2003; Robles y Barea, 2004).
plantas, dependiendo de su estado de desarrollo y que,
de esta forma, se justifica la variabilidad del efecto CONCLUSIONES
benéfico de las rizobacterias inoculadas en alfalfa.
Por otra parte, el efecto del suelo fue también un - La inoculación de alfalfa con el consorcio micorrízico
factor importante en la expresión de los beneficios de la Glomus spp. Zacatecas 19 (Zac19) estimuló
inoculación, tanto del consorcio Zac19 como de las significativamente el crecimiento y el estado nutricional
bacterias y de su combinación, en las plantas de alfalfa. (nitrógeno, fósforo y potasio) de las plantas de alfalfa,
La menor expresión, tanto del crecimiento como del en particular en suelo limoso. Se observó sinergismo
estado nutricional de las plantas establecidas en el suelo entre el consorcio Glomus spp. Zac19 y las rizobacterias
arenoso, fue significativamente menor en comparación Hafnia alvei aislamientos P25 y P27, con
con el suelo limoso. Lo anterior se puede relacionar Pseudomonas aeruginosa 11PS y con Enterobacter
cloacae S3DER.
204 TERRA LATINOAMERICANA VOLUMEN 27 NÚMERO 3, 2009

- Las rizobacterias se comportaron de manera Cartmill, A. D., A. Alarcón, and L. A. Valdez-Aguilar. 2007.
diferencial, al inocularse en forma individual o junto con el Arbuscular mycorrhizal fungi enhance tolerance of Rosa
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