Huanglongbing de los Cítricos «HLB» (Candidatus Liberibacter spp.

Introducción:
El Organismo Internacional de Sanidad Agropecuaria (OIRSA) implementa
acciones para la prevención, control y erradicación de plagas en cultivos en el
territorio nacional, las cuales son realizadas por la Organización Nacional de
Protección Fitosanitaria (ONPF), de cada país. Para el caso de plagas
cuarentenarias, como la bacteria asociada al Huanglongbing (HLB) de los
cítricos Candidatus Liberibacter asiaticus, las actividades tienen como objetivo
detectar oportunamente brotes en las zonas citrícolas y traspatio. Para ello, se
realiza la búsqueda de síntomas del HLB, así como, toma de muestras de
material vegetativo (hoja y fruta) y del vector para su diagnóstico por PCR en los
laboratorios autorizados, para que en caso de una detección positiva se
implementen las actividades fitosanitarias de control, contención y/o supresión.
La presente Ficha Técnica contiene información descriptiva del HLB y sus
vectores, así como, la metodología a seguir en las actividades de prospección y
control de la enfermedad y sus vectores. Este documento, es para uso de
personal oficial y personal técnico de la ONPF, quienes realizan las actividades
descritas, así como para colaboradores de Instituciones u Organizaciones, la
mayoría de las cuales son integrantes de la Comisión Nacional de Apoyo
Fitosanitario a la Cadena de Cítricos y otras frutas, así como, para el público en
general.
¿Qué es?
El HLB es una abreviatura de Huanglongbing, palabra de origen chino que
significa enfermedad del brote amarillo. Es una enfermedad de reciente
introducción a México (julio de 2009) y que ataca a diversos cítricos, tales como
limón, naranja, toronja; también puede atacar a la limonaria. La enfermedad es
trasmitida por un insecto denominado psílido asiático de los cítricos (Diaphorina
citri kuw.) en climas calientes y por psílido Trioza erytreae en climas más fríos.
No tiene curación y los árboles infectados mueren en el transcurso de algunos
años.
Importancia económica.
El HLB se considera una de las enfermedades más destructivas para los cítricos
en el mundo. HLB es una enfermedad grave porque no permite el uso de injertos
en la búsqueda de resistencia, como si sucede con otras enfermedades como la
muerte súbita o la tristeza de los cítricos. A la fecha, el HLB infecta
independientemente del injerto que sea utilizado (no hay materiales resistentes).
Tampoco existe un control químico disponible, como si ocurre con otras
enfermedades (para el Canker, por ejemplo, existe el sulfato de cobre). Los 3
países más grandes productores de cítricos (China, Brasil y EEUU) tienen el
HLB.
Hospedantes: Afecta a plantas de la familia Rutaceae. Afecta severamente a
naranjo (Citrus sinensis), mandarino (C. reticulata) y tangerino (C. deliciosa). Las
afecciones son menores o inexistentes en naranja trifoliata con sus híbridos, lima
mexicana (C. aurantifolia) y pomelo (C. paradisi). Por otra parte, el mirto (Muraya
paniculata) se cita como hospedante secundario.

Distribución geográfica:
El HLB, fue citado por primera vez en Asia (China), a finales del siglo XIX,
posteriormente se reportó en África del Sur a principios del siglo XX,
diseminándose a través de los años hacia varios países de ambos continentes.
En el continente Africano el HLB se encuentra presente en: Burundi, Camerún,
Islas Comores, Etiopía, Mauricio, Isla Reunión, Kenia, Madagascar, Malawi,
Nigeria, Ruanda, Somalía, Sudáfrica, Swaziland, Tanzania y Zimbabwe,
abarcando aproximadamente el 30% del área citrícola. Actualmente, en Asia y
algunas regiones de África la enfermedad es endémica disminuyendo
severamente la vida útil de las plantas afectadas, comprometiendo el cultivo
comercial de cítricos en esas regiones. En el año 2004 se confirma la presencia
de la enfermedad en el continente Americano. Los primeros focos de esta plaga
se constatan en Brasil, en el estado de San Pablo, extendiéndose luego a otros
estados de este país (Paraná y Minas Gerais). Posteriormente, en el año 2005,
se detecta en Estados Unidos en el estado de Florida, en el año 2008 en
Louisiana y, más recientemente, se habría constatado en el estado de Carolina
del Norte. En el año 2007 se reporta en Cuba y en el 2008 en la República
Dominicana.
Agente causal o Patógeno
La enfermedad se encuentra asociada a tres especies de proteobacterias
restringidas al floema: Candidatus liberibacter asiaticus (Las), Ca. Liberibacter
africanus (Laf) y Ca. Liberibacter americanus (Lam). Estas bacterias Gram-
negativas restringidas al floema, son causantes de la enfermedad y son
trasmitidas a la planta por el vector psílido (Diaphorina citri K.).
Este vector es un pequeño insecto de coloración gris con manchas oscuras en
las alas, miden de 2 a 3 mm de longitud, se hospeda en todas las variedades
cítricas y también en la planta ornamental Murraya paniculata. Los huevos
amarillos o anaranjados y alargados, son depositados en las hojas de brotes muy
tiernos.

Síntomas
Las plantas, una vez infectadas, muestran síntomas sólo después de un cierto
período de latencia de aproximadamente entre 6 y 12 meses. La planta afectada
inicialmente manifiesta amarillamiento de uno o más brotes que con el tiempo se
extiende a toda la planta ocasionando su muerte en algunos meses o años
(dependiendo de la edad en que la planta fue infectada con el patógeno). Los
síntomas en hojas se describen como manchas irregulares y asimétricas,
moteado difuso, hojas asimétricas, engrosamiento y aclaramiento de las
nervaduras con aspecto corchoso después de un tiempo, causando defoliación.
Estos síntomas muchas veces se confunden con deficiencias nutricionales. En
frutos se produce deformación y asimetría, reducción del tamaño, mayor espesor
y reverdecimiento de la cáscara, aumento de la acidez, inversión de color de
maduración, aborto de semillas, y caída prematura de los mismos. Otras plantas
tales como la Murraya paniculata o Mirto, la cual es utilizada como ornamental o
para la preparación de arreglos florales también son portadoras asintomáticas
de la bacteria, y pueden ser fuente de inóculo para el HLB, debido a que también
son hospederos del vector de la enfermedad.
Transmisión.
El HLB se transmite por medio de vectores, existen dos géneros
importantes: Diaphorina citri en Asia y América, y Trioza erytreae en África. En
México, el vector es Diaphorina citri. Otra manera de transmitirse es mediante
injerto de yemas infectadas. También se disemina a través del transporte de
plantas enfermas. El HLB se puede propagar al injertar tejido de una planta
infectada en otra planta, pero es más probable que se transporte de un lugar a
otro por psílidos infectados. Una vez que el psílido asiático de los cítricos tiene
la enfermedad, la portará por el resto de su vida, (de semanas a meses),
pasándola de un árbol a otro cuando se alimenta. Inspeccionar los árboles en
busca del psílido asiático de los cítricos es la primera línea de defensa y los
propietarios de árboles de cítricos deben inspeccionar con frecuencia.
Transmisión por Semilla.
Hay muy poca información sobre la transmisión del HLB por la semilla. La
transmisión de Candidatus Liberibacter asiaticus por la semilla ha sido reportado
por Zhou et al, 2008 en una frecuencia por PCR de ~ 2% en frutos de cítricos,
pero, la progenie de esas semillas no produjeron síntomas de moteados. La
transmisión del HLB por semilla no ha sido demostrada. Bové, 2009, INRA-
Francia. Puede que se transmita la bacteria pero no la enfermedad. Al principio
los análisis pueden salir positivos por PCR, pero meses despúes salen negativos
por PCR. Michael Irey,2009. Southern Garden, Florida. Para los países de la
Región del OIRSA, más importante que saber si HLB se transmite o no por
semilla, es proteger urgentemente las plantas madres con mallas antiáfidos, que
permitan obtener de ellas “yemas sanas”, antes que sea demasiado tarde.
Algunos investigadores han observado que las semillas de forma y tamaño
normal de frutas de árboles con HLB, producen árboles sanos, mientras que las
semillas deformes o pequeñas, producen plantones raquíticos y cloróticos.
Asimismo, dado que muchas frutas se pierden y en las que no, la mayoría de las
semillas son pequeñas, semidesarrolladas y atrofiadas raramente se utilizarán
para reproducir y como consecuencia, es mínima la probabilidad de diseminar el
patógeno de esta forma. Es un hecho histologico que el sistema vascular de las
semillas no esta conectado con el sistema vascular de la planta madre,
teoricamente seria imposible que la bacteria pasara via intracelular al embrión 1)
Si el arbol esta afectado por HLB en una forma inicial o asintomatica, sus frutos
seran normales. Estos son destinados al consumo, asi que no hay peligro en el
remoto caso de que alguna semilla sea plantada y 2) Si esta afectado con
sintomas, o avanzado de HLB, o no producira frutos normales, o seran deformes,
con mal sabor, pequeños, que logicamente no podran ser comercializados, asi
que tampoco seran comercializados. Ademas, si se siguen las directivas de
control del HLB, los arboles con sintomas seran eliminados, asi que mal podrian
producir frutas para el comercio. Eduardo Esquivel, 2009.
Otros métodos de transmisión.
Se ha comprobado que la HLB, no se transmite mecánicamente (uso de
herramientas: tijeras, cuchilla, machete y similares), ni en la ropa.

Daños que produce:

 Muerte de plantas
 Disminución del peso de los frutos
 Disminución del nivel de azúcar (parámetro importante para la industria)
 Aumento del nivel de acidez
 Disminución del porcentaje de jugo
 Disminución del tamaño, alteración del color y forma
 Una planta joven afectada no llega a producir frutos (producción)
 Afecta a todas las variedades de copa independientemente de los
patrones
 Altera la forma y características organolépticas de los frutos
Control.

El HLB no tiene curación y eventualmente las plantas infectadas mueren en un

plazo de aproximadamente diez años, aunque esto es variable. Para disminuir la
propagación de la enfermedad se recomiendan tres acciones principales:

 Eliminación de plantas enfermas.

 Utilización de plántulas de viveros certificados.
 Control del vector. En este caso, por ser de rápido efecto se recomienda
el uso de insecticidas químicos.

De manera preventiva se recomienda lo siguiente:

 Realizar muestreos periódicos para detectar síntomas del HLB en el

follaje, de preferencia desde una plataforma de inspección, que consiste
en una torreta adaptada a un tractor u otro tipo de vehículo, esto debido a
que el follaje de la parte alta también presenta síntomas que no son
observados cuando una persona anda a pie.
 Remover plantas enfermas o que no tienen producción.
 No utilizar plántulas que no provengan de viveros certificados.
 Control de Diaphorina citri, ya sea mediante métodos químicos o de
control biológico.

Control químico

El manejo del HLB está enfocado prácticamente en el control de su vector.

Estudios realizados en México, muestran que los insecticidas abamectina e
imidacloprid aplicados al follaje reducen significativamente la población de ninfas
en el cultivo hasta los veinte días posteriores a la aplicación, proporcionando
niveles de control por encima del 90% de eficacia biológica. El spiromesifen
también puede ser un producto recomendado para el control de ninfas de D. citri,
ya que a los 7 y 14 días de haberlo aplicado muestran un 83 % y 88% de eficacia,
respectivamente (Sánchez-Borja, 2010).

Control biológico

En México, se han identificado 17 géneros y 15 especies de coccinélidos

asociados a Diaphorina citri (Lomelí-Flores et al., 2010). En el valle de
Apatzingán, los depredadores más abundantes son diferentes especies de
arañas, Chrysoperla rufilabris, Zelus renardii (Mirandasalcedo y López-Arrollo,
2010). Por otro lado, en el municipio de Cuitlahuac, Veracruz en huertas de limón
persa, los enemigos naturales están presentes durante todo el año del cultivo,
no ejerciendo una regulación clave de las poblaciones de psílidos, pero sí
realizando un ensamble ecológico. Sin embargo, se demostró que Tamarixia sp.
(Figura 21c) redujo el número de ninfas del psílido (Sanchez-Borja, 2010). Así
también, se han encontrado depredadores y hongos entomopatógenos
asociados a D. citri (Figura 21 a y b) (Ortega-Arenas et al., 2010). Figura 21.
Epizotias: Aspecto del desarrollo micelial avanzado (a) e Infecció
Referencia bibliográfica:
 http://www.cesvver.org.mx/huanglongbing-de-los-citricos-hlb-candidatus-
liberibacter-spp/
 http://www.cosave.org/sites/default/files/Ficha%20T%C3%A9cnica%20d
e%20HLB_0.pdf
 www.citrograf.com.br
 www.eeaoc.org.ar/noticias/noticia.asp?seccion=noticias
 http://seder.col.gob.mx/Direcciones/dsanidad/psilido.pdf
 www.sinavimo.gov.ar/files/diaphorina_citri%20.pdf
 https://www.gob.mx/cms/uploads/attachment/file/463426/78._Ficha_t_cni
ca_Huanglongbing._Mayo_2019..pdf
 https://www.senasa.gob.pe/senasa/descargasarchivos/2014/12/Anexo-2-
HLB1.pdf