Agronomía Costarricense 38(1): 43-54.

ISSN:0377-9424 / 2014
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Actividad enzimática del suelo -DeshidrogenAsa, -glucosidasa,

Fosfatasa y Ureasa- bajo diferentes cultivos1

Carlos Henríquez2/*, Lidieth Uribe*, Arturo Valenciano*, Rogelio Nogales**

Palabras clave: Enzimas del suelo, uso del suelo, calidad de suelo, manejo de cultivos.
Keywords: Soil enzymes, soil management, soil quality, crop management.

Recibido: 11/09/13 Aceptado: 09/01/14

Resumen Abstract

Se analizó la actividad de 4 enzimas del Soil enzyme activity -Dehidrogenase,

suelo en fincas bajo diferentes manejos agronómi- ß-glucosidase, Phosphatase and Urease- under
cos y en diferentes tipos de suelos. Las enzimas different crops. The activity of 4 soil enzymes in
evaluadas fueron la Fosfatasa, β-Glucosidasa, farms under different agronomic managements
Deshidrogenasa y Ureasa. Se tomaron muestras de and in different soil types was analyzed. The
suelo de los primeros 20 cm de profundidad con enzymes tested were phosphatase, β-glucosidase,
el fin de analizarlas químicamente y determinar la dehydrogenase and urease. Soil samples were
actividad de las 4 enzimas a evaluar. Se encontró taken from the first 20 cm in depth, in order
que la actividad de la Deshidrogenasa varió de to determine the activity of the 4 enzymes
0,13 a 4,46 con un promedio de 1,17 (µg INTF.g- and analyze them chemically. It was found that
1.h-1); la β-Glucosidasa varió de 31,9 a 208,1 Dehydrogenase enzyme activity ranged from
con un promedio de 108,1 (µg PNP.g-1.h-1). Por 0.13 to 4.46 with an average of 1.17 (µg INTF.g-
otro lado la Fosfatasa tuvo valores entre 413,4 y 1.h-1); β-glucosidase enzyme ranged from 31.9 to

3043,6 con un promedio de 1521,5 µg PNP.g-1.h-1, 208.1 with an average of 108.1 (µg PNP.g-1.h-1).
mientras que la Ureasa varió de 12,5 a 52,8 con Furthermore, phosphatase had values between
un promedio de 38,3 µg N-NH4.g-1.h-1. La Fos- 413.4 and 3043.6 with an average of 1521.5 µg
fatasa correlacionó con el porcentaje de materia PNP.g-1.h-1, while Urease ranged from 12.5 to
orgánica y de carbono en el suelo (0,75 y 0,76 52.8 with an average of 38.3 µg N-NH4.g-1.h-1.
respectivamente, p<0,01); se encontró una rela- Phosphatase correlated with the percentage of
ción inversa entre la actividad de esta enzima y organic matter and carbon in the soil (0.75 and
el contenido de P disponible (r de -0,53, p<0,10). 0.76 respectively, p<0.01); an inverse relationship
La Ureasa correlacionó con la Fosfatasa (r de was found between the activity of this enzyme
0,61 p<0,05) y con la Deshidrogenasa (r de -0,77 and the content of available P (-0.53r, significant
p<0,01). El análisis multivariado de conglomera- at p<0.10). Urease correlated with phosphatase
dos a partir de la actividad enzimática permitió (r=0.61 p<0.05) and with dehydrogenase (r-0.77

1 Resultados parciales del proyecto VI-733-B0-507 de * Centro de Investigaciones Agronómicas,

la Universidad de Costa Rica. Proyecto financiado Universidad de Costa Rica(CIA-UCR), Costa Rica.
por la Vicerrectoría de Investigación y el convenio ** Estación Experimental del Zaidín, Consejo Superior
CSIC-UCR. de Investigaciones Científicas, España.
2 Autor para correspondencia. Correo electrónico:
[email protected]
44 AGRONOMÍA COSTARRICENSE

hacer grupos similares según el tipo de cultivo, p<0.01). Multivariate cluster analysis based on
lo que evidencia el potencial de utilización que the enzymatic activity allowed to make similar
tiene esta propiedad para realizar estudios más groups according to the type of crop, which
detallados. shows the potential of usage that this property has
for undertaking more detailed studies.

Introducción por la cual se relaciona su actividad con la libera-

ción de nutrientes inorgánicos procedentes de la
Las enzimas son un tipo especial de pro- materia orgánica (Coyne 2000, Dick y Tabatabai
teínas que se combinan con un sustrato específico 1993, Li et ál. 2008). Una parte de las enzimas
y actúan para catalizar una reacción bioquímica, de suelo son extracelulares, y liberadas duran-
sin experimentar cambios en su estructura; en te el metabolismo y muerte celular, otras son
términos generales las enzimas en el suelo son intracelulares y que forman parte de la biomasa
esenciales para la transformación de energía y el microbiana o bien están adsorbidas en la materia
ciclaje de nutrientes. Debido a su naturaleza pro- orgánica y en el sistema coloidal, lo cual sugiere
teica pueden ser afectadas por factores ambienta- que el suelo puede actuar como un reservorio
les como son la temperatura y el pH (Alexander temporal; lo anterior implica que en un momento
1980, Coyne 2000, Paul y Clark 2007). Las enzi- dado la actividad enzimática podría no estar liga-
mas de suelo son producidas por plantas, anima- da necesariamente con la actividad microbiana
les y microorganismos y pueden estar presentes (Alef y Nannipieri 1995, Alexander 1980, Paul y
en células muertas y restos celulares que son Clark 2007).
absorbidos por arcillas e incorporados en sustan- Las principales enzimas se pueden cla-
cias húmicas (Baležentienė y Klimas 2009). sificar en oxidoreductasas como por ejemplo
Las enzimas intervienen en la mayoría de la catalasa, glucosa oxidasa, deshidrogenasa y
los procesos que tienen lugar en el suelo y las peroxidasa, las transferasas como la transaminasa
funciones que realizan son de gran importancia. y las hidrolasas como la celulasa, lipasa, ß-glu-
Son responsables de la formación de moléculas cosidasa, fosfatasa y ureasa (Alef y Nannipieri
orgánicas y particularmente tienen una parti- 1995, Paul y Clark 2007). Las enzimas Deshidro-
cipación vital en el ciclo nitrógeno, fósforo y genasa, ß-glucosidasa, Fosfatasa y Ureasa se han
carbono. Cumplen un papel vital en procesos utilizado como indicadores para evaluar el efecto
tales como la mineralización, inmovilización del manejo agronómico sobre características de
de nutrientes y fijación biológica de nitrógeno, calidad o estado de sanidad del suelo (Gajda y
entre otros (Caldwell 2005, Carpa 2009, Coyne Mortyniuk 2005, Baležentienė y Klimas 2009);
2000, Dick y Tabatabai 1993). Específicamente estas enzimas son responsables de la liberación
en relación con la mineralización, las enzimas de C, N, y P, elementos importantes en la nutri-
participan en la transformación de compuestos ción de las plantas. La actividad de la deshidroge-
orgánicos complejos a sustancias asimilables por nasa permite, de manera global, tener una idea de
las plantas que catalizan las etapas limitantes en los procesos microbianos que ocurren en el suelo
la mineralización de nutrientes. Esta es la razón debido a que se encuentran presentes únicamente

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 HENRÍQUEZ et ál.: Actividad enzimática del suelo 45

en sistemas vivos, que indican además, la tasa de microbiana de los suelos, ya que son relativa-
oxidación de la materia orgánica, de las enzimas mente fáciles de medir por medio de métodos
involucradas en el ciclo del C, la ß-glucosidasa ha analíticos y además porque representan procesos
sido la más ampliamente utilizada en la evalua- fisiológicos importantes de los microorganismos
ción de la calidad de suelos sujetos a diferentes del suelo (Gajda y Martyniuk 2005).
procedimientos de manejo; la enzima ureasa A nivel nacional se requiere generar mayor
por otro lado cataliza la conversión de la urea cantidad de información sobre valores de activi-
a amonio y dióxido de carbono en tanto que la dad enzimática en el suelo que permita poste-
fosfatasa está involucrada en el ciclo de P (Gajda riormente relacionarlos con parámetros como la
y Martyniuk 2005, Gil-Sostres et ál. 2005, Paul y aplicación de las bioenmiendas y su impacto en el
Clark 2007). mejoramiento en la calidad del suelo. El objetivo
Debido a su relación con procesos de gran de este trabajo fue realizar un estudio explorato-
importancia en el suelo, la determinación de la rio de la actividad enzimática en diferentes tipos
actividad enzimática ha sido estudiada como un de sistemas productivos de Costa Rica.
biomarcador, esto es un indicador de diferentes
condiciones de calidad de suelo (Alef y Nanipie- Materiales y Métodos
ri 1995, Baležentienė 2012, Bolton et ál. 1985,
Carpa 2009, Ferreras et ál. 2009, Gil-Stores et Toma de muestras de suelo
ál. 2005, Trasar et ál. 2003). Al respecto Hu et ál.
(2006) señalan que la actividad enzimática puede Para este estudio se utilizaron 12 fincas
responder a cambios en el manejo de un bosque ubicadas en diferentes partes del país, bajo dife-
más rápidamente que otras variables de suelo por rente manejo agrícola y en suelos de los órdenes
lo que pueden ser útiles como indicadores tem- Ultisol e Inceptisol (Cuadro 1). En cada finca se
pranos de cambios biológicos. Estos parámetros seleccionó un lote a partir de que el área a mues-
también se utilizan para caracterizar la actividad trear, tuviese características homogéneas en tipo

Cuadro 1. Cultivos, ubicación y clasificación taxonómica de las muestras de suelo que fueron utilizadas para la determinación
de la actividad enzimática, Costa Rica.

Cultivo Nombre científico Cantón Orden de suelo

Banano Musa spp. Corredores Inceptisol
Caña Zaccharum ssp. San Carlos Ultisol
Maíz Zea mayz San Carlos Ultisol
Palma Elaes guineensis Corredores Inceptisol
Pimienta Piper nigrum Sarapiquí Ultisol
Piña Ananas comosus San Carlos Ultisol
Plátano Musa spp. Corredores Inceptisol
Pasto Cynodom nlemfluensis Guápiles Ultisol
Tiquisque Xanthosoma sagittifolium San Carlos Ultisol
Vainilla Vainilla planifolia Guápiles Ultisol
Vochysia Vochysia ferruginea San Carlos Ultisol
Yuca Manihot esculenta San Carlos Ultisol

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46 AGRONOMÍA COSTARRICENSE

de suelo y paisaje. Al momento del muestreo se previos realizados por los autores demostraron
procedió a tomar 15 submuestras de suelo de que la actividad enzimática no se afectó por el
los primeros 20 cm superficiales tomadas en la tratamiento de secado al aire en comparación con
mayoría de los casos en la banda de fertiliza- el uso de la muestra con la humedad de campo
ción y otras en el área entre plantas. Se trabajo (datos no publicados). Previo al análisis de la
así con una muestra por unidad de muestreo o actividad enzimática, el suelo se llevó a capaci-
lote representativo proveniente de una muestra dad de campo y se realizaron para cada una de
compuesta de 15 submuestras. Cada muestra se las determinaciones 3 repeticiones por muestra
subdividió en 2 porciones que se utilizaron, una y un control. Luego de esto, las muestras fueron
para el análisis químico y otra para el análisis de sometidas a diferentes procedimientos según la
la actividad enzimática.
enzima de interés, procedimiento que se explica
De esta forma, una porción de la muestra
a continuación (Trasar y Leirós 2003).
de suelo fue llevada al Laboratorio de Suelos y
Foliares para realizar el análisis químico y la otra
a) Determinación de las enzimas Fosfatasa
al Laboratorio de Microbiología Agrícola para el
análisis enzimático; ambos laboratorios pertene- y -Glucosidasa
cientes al Centro de Investigaciones Agronómicas
(CIA) de la Universidad de Costa Rica. Se pesó 0,5 gramos de suelo en tubos
plásticos con tapa para conformar 3 determina-
Análisis químico de las muestras de suelo ciones y un control. Para el caso de la enzima
Fosfatasa, a cada tubo de muestra se le añadió
Para el análisis químico, las muestras de
0,5 ml de PNPP 0,115 mM (4-Nitrofenol-fosfato-
suelo se secaron en una estufa a 60°C y luego
p-nitrofenil-fosfato hexahidratado) como sustrato
se tamizaron a 2 mm. En el laboratorio se pro-
enzimático y al control se le agregó un volumen
cedió a utilizar las soluciones extractoras Olsen
similar de agua desionizada. A todos los tubos
Modificado (para extraer P, K, Cu, Mn, Zn, Fe)
y KCl 1M (para extraer Ca, Mg y acidez inter- se les agregó 2 ml de buffer maleato pH 6,5 y se
cambiable); el pH fue determinado en agua. Los incubaron durante 1,5 h a 37°C. Luego de la incu-
elementos fueron medidos por medio de espectro- bación, al control se le agregó 0,5 ml de PNPP e
fotometría de absorción atómica (Ca, Mg, K y los inmediatamente se procedió a añadirle a todos los
elementos menores catiónicos Cu, Mn, Zn y Fe), tubos 0,5 ml de Cl2Ca 0,5 M + 2 ml de NaOH 0,5
en el caso del P se determinó con colorimetría de M, los tubos se mezclaron con un vortex y se cen-
azul de Mo. Finalmente la acidez intercambiable trifugaron a 3500 rpm durante 15 min; a partir de
se realizó mediante una titulación de NaOH 1N cada tubo se extrajo un volumen de 0,125 ml del
(modificaciones hechas a Díaz-Romeu y Hunter líquido sobrenadante y se adicionaron 4,875 ml
1978 y presentadas por Henríquez y Cabalceta de agua desionizada. Finalmente se midió en un
2012). El carbono total se analizó por el método espectrofotómetro la absorbancia obtenida a una
de combustión seca; la materia orgánica fue esti- longitud de onda de 398 nm. Los resultados se
mada dividiendo el carbono orgánico total por un expresaron en µg de P-Nitrofenol (PNP) .g-1.h-1.
factor de 1,43 (Bremer y Tabatabai 1971). Para el caso de la enzima β-Glucosidasa,
el procedimiento fue similar al anterior excep-
Análisis de la actividad enzimática
to que el sustrato enzimático utilizado fue el
Las muestras se secaron al aire a fin de 4-Nitrophenil-B-D-glucopiranoside (PNG) 50
homogenizar el estado de humedad de las mismas mM. Además la dilución que se utilizó consistió
luego de lo cual se pasaron por un tamiz de 2 mm. en tomar 0,5 ml del líquido sobrenatante y 4,5
Con respecto a este punto en particular, estudios ml de agua desionizada. La determinación fue la

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 HENRÍQUEZ et ál.: Actividad enzimática del suelo 47

misma utilizada para la Fosfatasas. Los resulta- Finalmente se determinó la cantidad de NH4+
dos también se expresaron en µg de P-Nitrofenol mediante el método colorimétrico a 525 nm. Los
((PNP).g-1.h-1). resultados se expresaron en µg N-NH4.g-1.h-1.

b) Determinación de la enzima Análisis de los datos

Deshidrogenasa
Se correlacionaron los datos de actividad
enzimática con las diferentes variables del análi-
Se pesó a partir de cada muestra, 1,0
sis químico de suelos. Adicionalmente se aplicó
gramo de suelo en tubos de vidrio con tapa para
el análisis de conglomerados, con el fin de deter-
conformar 3 determinaciones y un control. A
minar el grado de diferenciación que se podría
las muestras se les añadió 0,2 ml de agua des-
realizar con el análisis de actividad enzimática
tilada y 0,2 ml de 2-p Iodofenil-3-p Nitrofenil-
en el suelo.
5-Feniltetrazolio (INT) al 0,4%; en el caso del
control se le añadió 0,4 ml de agua desionizada.
Posteriormente se incubaron las muestras y el RESULTADOS Y DISCUSIÓN
control durante 20 h en la oscuridad a una tem-
peratura de 20°C. Posteriormente se añadieron Los análisis químicos de las muestras de
a todos los tubos 5 ml de la solución extractora suelo y cuyos datos se presentan en el Cuadro 2,
(Tetracloroetileno+Acetona en proporción 1:1.5 muestran una alta variabilidad en el contenido
v/v) y se agitó durante 1 min. Los tubos se cen- de nutrientes disponibles así como en la acidez
trifugaron a 3500 rpm durante 10 min luego de intercambiable (porcentajes de variación mayores
lo cual se tomaron 2,5 ml del sobrenadante y se del 69%); en menor grado en relación con el pH.
trasvasó a un tubo de vidrio vacio al que se agre- Este comportamiento era esperable debido prin-
gó 2,5 ml de la solución extractora. Finalmente se cipalmente a la diversidad pedogenética de los
midió la absorbancia a una longitud de 490 nm en suelos utilizados en el estudio y en menor grado
un espectrofotómetro. Los resultados se expresa- al manejo agronómico al que el suelo estaba
ron en µg INTF.g-1.h-1. sometido al momento del muestreo, aspectos que
fueron buscados para poder realizar este estudio.
c) Determinación de la enzima Ureasa En general los Inceptisoles (con los cultivos de
banano, palma y plátano), mostraron los valores
Para cada muestra, se pesó 1,0 gramo de de Ca y Mg, y en términos generales de fertilidad,
suelo en tubos de plástico con tapa para con- más altos en comparación a los Ultisoles (Cuadro
formar 3 determinaciones y un control; el suelo 1 y 2). Los porcentajes de variación de estas
fue previamente humedecido hasta aproximada- variables estuvieron entre 70 y 121% a excepción
mente capacidad de campo. A las muestras se del pH que tuvo un valor de 8%. Con lo anterior
les añadió 4 ml de tampón borato pH 10,0 y 0,5 se logró en este estudio tener muestras con una
ml de sustrato (solución de urea al 0,64%). En alta variabilidad, aspecto que se esperaba que
el caso del control en lugar de urea se le añadió también se reflejaran en su relación con la activi-
0,5 ml de agua destilada. Los tubos se incubaron dad enzimática.
bajo agitación constante durante 2 h en un baño Por otro lado, las variables porcentaje
a 37°C. Seguidamente se adicionó 6 ml de KCl de carbono (%C) y nitrógeno (%N) así como
(7,4%) a todos los tubos, se agitaron durante 30 la relación C/N (Cuadro 3), mostraron un por-
min y se centrifugaron a 3500 rpm durante 10 centaje de variación entre 16 y 33%; estos por-
min. Posteriormente se trasvasó 9 ml del líqui- centajes de variación fueron comparativamente
do sobrenadante de todos los tubos (muestras y menores a los encontrados para las variables
blanco) a otros tubos de plástico con tapa limpio. químicas (Cuadro 2).

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48 AGRONOMÍA COSTARRICENSE

Cuadro 2. Análisis químico de las muestras de suelo utilizadas para la determinación de la actividad enzimática del suelo en
12 cultivos de Costa Rica.

Cultivo pH Ca Mg K ACIDEZ P Zn Cu Fe Mn
    -------------- cmol(+).l-1 -------------- --------------- mg.l-1 ----------------------
Banano 6,2 21,62 6,14 1,47 0,17 27 4,9 65 38 6
Caña 5,2 4,51 1,43 0,25 0,22 1 7,1 18 104 199
Maíz 6,0 6,71 2,20 0,10 0,12 1 2,0 10 148 35
Palma 5,5 16,03 5,20 1,25 0,98 28 2,7 11 111 20
Pimienta 4,6 1,09 0,52 0,11 1,88 2 0,5 17 451 10
Piña 5,7 6,47 2,16 0,12 0,1 1 2 11 140 56
Plátano 6,5 26,31 6,65 1,13 0,17 15 1,7 28 23 4
Pasto 5,4 4,42 1,39 0,33 0,72 15 1,7 5 179 11
Tiquisque 5,7 7,32 1,80 0,26 0,10 3 5,2 17 77 117
Vainilla 5,4 6,75 2,54 0,53 0,64 14 3,5 8 224 19
Vochysia 5,4 4,21 2,24 0,38 0,17 12 7,7 11 220 34
Yuca 5,5 5,12 1,66 0,46 0,12 2 1,2 6 131 56
Parámetro
Mínimo 4,6 1,09 0,52 0,10 0,10 1,00 0,50 5,00 23,00 4,00
Máximo 6,5 26,31 6,65 1,47 1,88 28,0 7,70 65,0 451,0 199,0
Promedio 5,6 9,21 2,83 0,53 0,45 10,0 3,35 17,2 153,8 47,25
Desv. Std 0,5 7,80 2,01 0,48 0,54 10,0 2,36 16,3 112,7 57,36
% Variación 9 85 71 90 120 99 70 95 73 121

Cuadro 3. Porcentaje de carbono, nitrógeno, materia orgánica y la relación C/N de suelo en 12 cultivos de diferentes sitios de
Costa Rica.

Cultivo C N M.O. C/N

   --------------------- % --------------------  
Banano 1,62 0,19 2,3 8,5
Caña 2,82 0,27 4,0 10,4
Maíz 3,15 0,29 4,5 10,9
Palma 0,90 0,08 1,3 11,3
Pimienta 4,00 0,29 5,7 13,8
Piña 2,64 0,27 3,8 9,8
Plátano 1,98 0,17 2,8 11,6
Pasto 3,43 0,39 4,9 8,8
Tiquisque 3,15 0,28 4,5 11,3
Vainilla 3,10 0,39 4,4 7,9
Vochysia 3,02 0,28 4,3 10,8
Yuca 3,49 0,27 5,0 12,9
Parámetro
Mínimo 0,9 0,08 1,3 7,9
Máximo 4,0 0,39 5,7 13,8
Promedio 2,8 0,26 3,97 10,67
Desv. Std 0,9 0,09 1,25 1,73
% Variación 32 33 31 16

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 HENRÍQUEZ et ál.: Actividad enzimática del suelo 49

Se encontró que el %C correlacionó en a) Actividad enzimática del suelo

forma inversa con las bases del suelo Ca, Mg y
K con coeficientes de correlación (r) de -0,80, La actividad de las 4 enzimas estudiadas
-0,87 y -0,84 (p<0,01) respectivamente. Un com- en este trabajo se muestra en el Cuadro 4. Al igual
portamiento similar se observó al comparar el % que el contenido de nutrientes se encontró una
de N con estas mismas variables con valores de variación importante entre los suelos por las razo-
r de -0,70, -0,72 y -0,70 (p<0,01) respectivamen- nes expuestas con anterioridad. En este mismo
te. De aquí se puede deducir que para los tipos cuadro se puede observar que los porcentajes de
de suelos estudiados en este trabajo, una mayor variación de la actividad enzimática, excepto para
fertilidad de suelos (esto es, altos niveles de Ca, el caso de la Ureasa (la cual fue menor comparati-
Mg y K) estuvo relacionado a menores conteni- vamente con las otras enzimas estudiadas) fueron
dos de C y N. valores cercanos al 50%.

Cuadro 4. Estadística descriptiva de los valores promedio de la actividad de 4 enzimas del suelo encontrada en 12 cultivos de
Costa Rica.

Cultivo Deshidrogenasa β-Glucosidasa Fosfatasa Ureasa

(µg INTF.g-1.h-1) (µg PNP.g-1.h-1) (µg PNP.g-1.h-1) (µg N-NH4.g-1.h-1)
Mínimo 0,13 31,9 413,4 12,5
Máximo 4,46 208,1 3043,6 52,8
Promedio 1,17 108,1 1521,5 38,3
Desviación Std 1,19 61,2 844,9 13,9
% Variación 118 57 56 36

La Deshidrogenasa es una enzima considera- 2,0 a 102,2 µg INTF.g-1.h-1; estos últimos autores
da como un índice de actividad microbiana (Kuhur encontraron una mayor actividad en los suelos
et ál. 2012); ésta varió en este estudio de 0,13 a 4,46 bajo pasto natural que en los suelos cultivados.
con un promedio de 1,17 µg INTF.g-1.h-1 y con un Por otra parte, se encontró que la actividad
porcentaje de variación mucho más alto que el de la enzima β-Glucosidasa varió de 31,9 a 208,1
encontrado para las otras enzimas (Cuadro 4). con un promedio de 108,1 µg PNP.g-1.h-1, donde los
El manejo agronómico que tuvo el mayor valor cultivos banano, vainilla y plátano mostraron los
mayor fue Vochysia (4,46 µg INTF.g-1.h-1) en valores más altos (208, 198 y 197 µg PNP.g-1.h-1 res-
tanto que el valor más bajo se encontró en Palma pectivamente) en tanto que Palma tuvo el valor más
(0,13 µg INTF.g-1.h-1), datos que se presentan bajo (31,9 µg PNP.g-1.h-1) (Cuadros 4 y 5). La litera-
en el Cuadro 5. Estos valores son menores a los tura reporta datos muy variados como son de 69,5
reportados por Paz-Ferreiro et ál. (2007) quie- a 850,7 µg PNP.g-1.h-1 (Paz-Ferreiro et ál. 2007),
nes determinaron en pastos nativos y bosque de 93,13 a 636,62 µg PNP.g-1.h-1 (Gil-Sotres et ál.
en Galicia España, valores de 89,5 a 1093 µg 2005) y de 12,51 a 56295 µg PNP.g-1.h-1 (Paul y
INTF.g-1.h-1. Gil-Sotres et ál. (2005) por otro Clark 2007), encontrándose los valores de este
lado, encontraron en suelos bajo bosque valores estudio dentro de estos rangos. Pese a lo anterior,
entre 47,1 a 160,2 µg INTF.g-1.h-1. En otro estudio, Caravaca et ál. (2002) encontraron valores de
Caravaca et ál. (2002) encontraron en ambientes 922-6430 µg PNP.g-1.h-1, mayores que los repor-
semiáridos del mediterráneo de Italia valores de tados en este estudio.

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50 AGRONOMÍA COSTARRICENSE

Cuadro 5. Actividad de 4 enzimas del suelo en 12 cultivos de Costa Rica.

Deshidrogenasa β-Glucosidasa Fosfatasa Ureasa

Cultivo
(µg INTF.g-1.h-1) (µg INTF.g-1.h-1) (µg PNP.g-1.h-1) (µg N-NH4.g-1.h-1)
Banano 0,33 208,1 1129,7 39,2
Caña 0,48 74,4 1085,4 40,4
Maíz 2,69 64,0 2677,7 34,6
Palma 0,13 31,9 413,4 28,2
Pimienta 0,88 91,5 3043,6 51,0
Piña 2,81 66,0 681,1 13,1
Plátano 0,14 197,7 903,4 44,1
Pasto 0,28 117,9 1886,2 46,2
Tiquisque 0,60 53,1 1969,3 52,8
Vainilla 0,33 196,8 1504,7 51,4
Vochysia 4,46 121,1 707,1 12,5
Yuca 0,87 74,8 2257,0 46,4

Se encontró que los valores para la acti- por Uzun y Uyanöz (2011) en suelos bajo diferen-
vidad de la enzima Fosfatasa fueron de 413,4 a tes manejos en una zona semiárida de Turquía
3043,6 con un promedio de 1521,5 µg PNP.g-1.h-1 (15,12 a 67,30 µg N-NH4.g-1.h-1. Ferreras et ál.
(Cuadro 4 y 5), niveles que se encuentran en el (2009) por otro lado encontraron valores de 24,0
ámbito reportado por Paz-Ferreiro (2007) 55,6 a a 111,0 µg N-NH4.g-1.h-1; y Paul y Clark (2007)
4017 µg PNP/gh y los reportados por Paul y Clark reportan valores de 1,96 a 200,2 µg N-NH4.g-1.h-1,
(2007) 12,51 a 56295 µg PNP.g-1.h-1. Pese a lo ante- mientras que Kandeler et ál. (1999) obtuvieron
rior estos valores son mayores que los encontrados niveles de 8,6-13,7 µg N-NH4.g-1.h-1 en suelos
por otros autores como Kandeler et ál. (1999) (50 bajo diferentes cultivos; estos últimos autores
a 650 µg PNP.g-1.h-1), Caravaca et ál. (2002) (340 a observaron un aumento en el nivel de la acti-
2194 µg PNP.g-1.h-1), Ferreras et ál. (2009) (346,24 vidad de hasta 38,8 µg N-NH4.g-1.h-1 luego de
a 682,17 µg PNP.g-1.h-1) y Gil-Sotres et ál. (2005) adicionar enmiendas orgánicas y fertilizantes al
(323,87 a 2190,64 µg PNP.g-1.h-1). En este estudio, suelo. Valores altos de la actividad enzimática de
el manejo agronómico con el mayor valor fue la Ureasa fueron reportados por Paz-Ferreiro et
Pimienta (3043,6 µg PNP.g-1.h-1) en tanto que ál. (2007) (11,62 a 2704,38 µg N-NH4.g-1.h-1) en
Palma tuvo el menor valor para esta enzima pastos y bosques, con los valores más altos bajo
(413,4 µg PNP.g-1.h-1) (Cuadro 5). el manejo de pastos.
Con respecto a la Ureasa, la actividad de
esta enzima mostró valores de 12,5 a 52,8 con b) Correlaciones entre las actividad
un promedio de 38,3 µg N-NH4.g-1.h-1 (Cuadro 4 enzimática y otras variables del suelo
y 5). Los cultivos Tiquizque, Pimienta y Vainilla
mostraron los valores más altos (52,8, 51,4 y 51 En el caso particular de la enzima Des-
µg N-NH4.g-1.h-1 respectivamente) en tanto que hidrogenasa según los resultados de las correla-
Piña y Vochysia los valores más bajos (13,1 y ciones realizadas entre esta enzima (Cuadro 5)
12,5 µg N-NH4.g-1.h-1 respectivamente) (Cuadro y las variables de suelo analizadas (Cuadro 2 y
5). Estos valores son similares a los encontrados 3), no se encontró ninguna relación. Esto último

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 HENRÍQUEZ et ál.: Actividad enzimática del suelo 51

no concuerda con lo reportado por otros autores disponible (r de -0,53 significativo a p<0,10).
como Cerón y Meigarejo (2005) y Marcote et ál. Esto último sugiere una tendencia a la inhi-
(2001) y Paz-Ferreiro et ál. (2007), estos últimos bición de la actividad de la enzima Fosfatasa
quienes mencionan una relación positiva entre la cuando los contenidos de P disponible en el
actividad de la enzima Deshidrogenasa y el conte- suelo son muy altos; ello podría ocurrir cerca
nido de materia orgánica, lo que sugiere que esta de la rizosfera y en condiciones de una fertili-
enzima puede ser un indicador del estado meta- zación fosfórica reciente. Un comportamiento
bólico de la microflora del suelo y por lo tanto un similar se observó al correlacionar la Fosfatasa
indicador importante de calidad de suelos. con algunas otras variables químicas que se
Se encontró que la Fosfatasa fue la enzi- relacionan a la fertilidad del suelo, como son la
ma que correlacionó con una mayor cantidad de CICE, K y Mg (-0,50, -0,52 y -0,57 respectiva-
variables de suelo, como se puede apreciar en el mente, significativo a p<0,10). Todos estos datos
Cuadro 6; particularmente esta enzima obtuvo concuerdan con los encontrados con Stursová
las mejores correlaciones con el porcentaje de el y Baldrian (2011) quienes señalan que el pH
carbono en el suelo (r de 0,76 y p<0,01), resulta- mostró una correlación negativa con la actividad
do que también es reportado por Paz-Ferreiro et de esta enzima, en tanto M.O., C y N mostró
ál. (2011). Se encontró una relación inversa entre una correlación positiva en suelos de bosques y
la actividad de esta enzima y el contenido de P pastos en Europa central.

Cuadro 6. Correlaciones entre la actividad de 4 enzimas del suelo y diversas variables en 12 cultivos de Costa Rica.

Variable Variable Correlación Significancia

M.O. 0,75 **
C 0,76 **
Fe 0,53 +
P -0,53 +
Fosfatasa
%S.A. 0,57 +
CICE -0,50 +
K -0,52 +
Mg -0,57 +
Cu 0,56 +
CICE 0,51 +
β-Glucosidasa
Mg 0,50 +
Ca 0,51 +
Ureasa Fosfatasa 0,61 *
Ureasa Deshidrogenasa -0,76 **

Correlaciones lineales de Pearson. **significancia p<0,01; *significancia p<0,05; +significancia p<0,10.

La β-Glucosidasa por otro lado, presen- la actividad de la Ureasa y otras variables ligadas
tó una relación opuesta a la encontrada para la a la fracción orgánica del suelos como son el %C,
Fosfatasa con respecto a las variables CICE y %N y la relación C/N del suelo. Por otro lado y
Mg (r de 0,51 y 0,50 respectivamente y p<0,10). como se observa en el Cuadro 6, al relacionar la
A diferencia de lo reportado por Baležentienė actividad de las 4 enzimas entre sí, sólo se encon-
(2012), Paz-Ferreiro (2011) y Uzun y Uyanoz tró correlación entre la actividad de la Ureasa y la
(2011), no se encontró ninguna correlación entre Fosfatasa (r de 0,61 p<0,05), y entre la Ureasa y la

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52 AGRONOMÍA COSTARRICENSE

Deshidrogenasa (r de -0,77 p<0,01). En este caso enzimática es una característica en el suelo

tanto la Ureasa como la Fosfatasa, son del grupo que permitió agrupar según el manejo de cul-
de las hidrolasas. tivo. Lo anterior podría ser una herramienta
de utilidad para poder diferenciar los siste-
c) Análisis de conglomerados y mas agroproductivos según la actividad enzi-
representación radial entre la actividad mática mostrada. El análisis permitió realizar
enzimática y el manejo del suelo agrupamientos de acuerdo con el manejo
agronómico o uso del suelo en corresponden-
Al realizar el análisis multivariado de cia a la actividad de las 4 enzimas evaluadas
conglomerados se determinó que la actividad (Figura 1).

Encadenamiento promedio

Fig. 1. Representación del Análisis de Conglomerados tomando como criterio de clasificación el uso del suelo y como
variable de análisis el promedio de la actividad de 4 enzimas del suelo. Se consideró como referencia, la distancia
Euclídea promedio.

Con los resultados de este análisis fue otros cultivos que presentaron las menores dis-
posible por ejemplo separar los cultivos Vochysia tancias de conglomeración, fueron las parejas
y Piña de todos los demás; esto concordó también Yuca-Tiquisque y Plátano-Banano, relacionado
con los valores más altos en la Deshidrogenasa y en mucho a la naturaleza de los cultivos y a un
más bajos en Ureasa que presentaron los suelos posible manejo similar.
bajo estos cultivos, datos que son presentados A manera de ejemplo, se tomaron los datos
en el Cuadro 5; pese a ello no fue posible hacer de los cultivos de Vochysia y Piña, así como Yuca
alguna otra diferenciación con respecto a las otras y Tiquizque los cuales se presentan en la Figura 2;
variables del suelo que se presentan en el Cuadro en ella se graficó la participación relativa de las 4
2. Igualmente como se aprecia en la Figura 1, enzimas, en relación con estos manejos o cultivos.

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 HENRÍQUEZ et ál.: Actividad enzimática del suelo 53

Fig. 2. Representación radial de la participación relativa de la actividad de 4 enzimas del suelo en relación con 4 tipos de
manejo agronómico.

En este caso se observa una relación con los en diferentes cultivos de una manera muy general,
resultados obtenidos en análisis de conglomera- con el fin de tener valores de referencia para futu-
dos presentados en la Figura 1, al encontrarse que ros estudios y experimentos con un mayor detalle
para el caso del grupo Vochysia-Piña, se encon- Se encontró que el análisis de actividad
traron los mayores valores de Deshidrogenasa y enzimática puede servir para realizar una con-
los menores valores de Ureasa y Fosfatasa. sistente separación entre los valores de las 4
Algunos otros grupos con tipos de empare- enzimas estudiadas de acuerdo con el tipo de
jamiento por conglomerados fueron Yuca-Tiquiz- manejo del suelo lo que demuestra la potencial
que y Plátano-Banano, los cuales se puede decir efectividad como un índice o biomarcador. Futu-
que presentan un tipo de manejo similar. Otro ros trabajos podrían dilucidar el impacto de la
caso de emparejamiento de conglomerado fue alteración de las variables del suelo por efecto del
Palma-Caña. manejo agrícola o bien la aplicación de diversos
tipos de prácticas agronómicas en el suelo.
Conclusiones
Literatura citada
A manera de conclusión, es importante
mencionar que debido a la naturaleza de este tra- ALEF K., NANNIPIERI P. 1995. Methods in applied soil
microbiology and biochemistry. Academic Press.
bajo, no es posible explicar en forma detallada, el
576 p.
origen de estos agrupamientos por cultivos. Con ALEXANDER M. 1980. Introduction to Soil Microbiology.
este estudio se pretendió obtener datos de la acti- 2ª Ed. John Wiley and Sons, Inc. New York, USA.
vidad enzimática encontrados a nivel nacional y 467 p.  

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54 AGRONOMÍA COSTARRICENSE

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