UNIVERSIDAD NACIONAL AGRARIA DE LA

SELVA
FACULTAD DE AGRONOMIA

DEPARTAMENTO ACADÉMICO DE AGRONOMIA

TRABAJO ENCARGADO

TEMA:

HONGOS ANTAGONISTAS QUE CONTROLAN NEMATODOS

FITOPATOGENOS.

Autor(es): Berrocal Damiano, Shayla

Olascuaga Vidal, Maribel
Vargas Matute, Liz Fanny

Profesor: Ing. Msc. OSCAR CABEZAS HUAYLAS

Curso: Principio de control biológico

Tingo María - Perú

JUNIO, 2018
 I. INTRODUCCION

Los hongos nematófagos son hongos especializados en atrapar y digerir

nematodos. Existen dos especies que viven dentro de los nematodos desde el
principio y otros que los capturan principalmente con trampas pegajosas o en
anillos, algunas de las cuales constriñen al contacto. Algunas especies poseen
ambos tipos de trampas. Otra técnica es aturdir a los nematodos usando toxinas.

Los nematicidas químicos que se usan para su control son compuestos

tóxicos para la salud humana y el medio. Muchos de ellos, se han prohibido o se
ha limitado su uso en muchos países. La prohibición del uso de bromuro de
metilo, que además de tóxico degrada el ozono, incrementará los problemas
agrícolas de los nematodos. Por ello, parece adecuado estudiar las posibilidades
de los hongos nematófagos como agentes de control biológico de nematodos
fitopatógenos. En esta monografia daremos a conocer las investigaciones más
relevantes sobre hongos nematófagos

Objetivos

- Identificar los hongos más estudiados en el control de nematodos.

- Conocer el efecto y beneficios del control biológico de los hongos hacia
los nematodos a través de las investigaciones realizadas.
 II. REVISION DE LITERATURA

2.1. Los hongos nematófagos

Son microorganismos con capacidad de atacar, matar y digerir nematodos

(huevos, juveniles y adultos). Aparte de su habilidad nematófaga, muchos de
estos hongos pueden vivir también saprofíticamente en materia orgánica muerta,
atacar a otros hongos (micoparásitos) y colonizar raíces de plantas como
endófitos. Hay más de 300 especies de hongos nematófagos descritos. La
mayoría de los nematodos fitopatógenos viven en el suelo y atacan a las raíces
de las plantas (PEREZ, 2006).

2.1.1. Aspecto del órgano de captura de los hongos nematófagos.

a. Botones adhesivos: Son estructuras en forma de pequeños

bulbos o botones que producen una sustancia adhesiva en donde los nematodos
son capturados e inmovilizados.
b. dedos adhesivos: Son estructuras en forma de columnas o dedos
adhesivos. Los nematodos son capturados por adhesión a las ramas
c. anillos simples: Estos anillos son órganos pasivos y su diámetro
es de un calibre similar al de la mayoría de los nematodos del suelo. Los
nematodos son capturados por el deslizamiento a través del anillo, el cual entra
a presión alrededor su cuerpo.
d. Redes adhesivas escalariformes: Son estructuras que inician su
desarrollo al igual que las ramas o columnas adhesivas pero se anastomosan en
su parte superior. Los nematodos son capturados por adhesión.
e. Redes adhesivas: Son redes adhesivas de anillos
tridimensionales. Los nematodos son capturados en dichas redes. Estos órganos
de captura son los más comunes, secretando una capa de sustancia adhesiva
en su superficie.
f. Anillos constrictores: Están formados por tres células que se
hinchan cuando un nematodo penetra en el interior del anillo.
Fig. 1. Aspecto de órganos de captura de hongos nematofagos. a) Botón
adhesivo; b) Ramas o dedos adhesivos; c) Botón simple; d) Redes
escalariformes; e) Redes tri-dimensionales; f) Anillos constrictores.

Los hongos nematófagos se dividen en cuatro grupos dependiendo de su

modo de infectar nematodos. El resultado de la infección es siempre el mismo:
un nematodo completamente digerido. Los nutrientes que provienen de los
nematodos son utilizados para formar nuevas estructuras fúngicas (hifas,
esporas, etc.) (PEREZ, 2006). Los cuatro grupos son:

2.1.2. Hongos atrapadores de nematodos

Estos hongos capturan nematodos vermiformes en órganos

especiales de captura que se forman en las hifas. Los Deuteromycetes forman
trampas adhesivas. Los Zygomycetes nematófagos capturan nematodos
directamente sobre sus hifas. Las trampas mecánicas son anillos constreñibles.
Los Hongos atrapadores de nematodos (excepto los Zygomycetes) son parásitos
facultativos. (LOPEZ, S/a)
 Estos hongos forman varios tipos de órganos atrapadores en sus
hifas. Son medios o buenos saprotrofos, y en muchos casos la formación de las
trampas debe ser inducida por los propios nematodos. Hay dos mecanismos
diferentes en la función de las trampas: adhesivos y mecánicos. Sea cual sea el
mecanismo, el hongo penetra la cutícula del nematodo por la trampa y forma el
bulbo de infección dentro del nematodo, a partir del cual las hifas tróficas crecen
dentro del cuerpo y digieren sus contenidos. Géneros comunes de hongos
atrapadores de nematodos son Arthtrobotrys y Monacrosporium.
(PIEDRA,2007).

a) Arthtrobotrys

Presentan un conidióforo largo y erecto (Fig. 2 a) con la formación

progresiva de dentículos a lo largo del conidióforo de donde se generan racimos
de conidios formados por dos células separadas por un séptum. Otras especies
de este género presentan un solo racimo de conidios en la parte apical y son
conidios largos y extendidos dando la apariencia de una pata de gallo como es
el caso de (Fig. 2 b). Los tamaños y formas de los conidios varían no solo
dependiendo de diferentes géneros y especies sino también de la madurez y
edad de los mismos.

Arthroborys normalmente presentan racimos de conidios

formados por dos células separadas por un septum. produce anillos
“constrictores” o “estranguladores” que están formados por tres células que se
hinchan cuando un nematodo penetra en el anillo estimulando el cierre del mismo
con la consecuente constricción del cuerpo del nematodo. (MENDOZA P y
VALERO R, 2009)
Fig. 2. a) aspecto de conidióforos de Arthrobotrys oligospora; b) conidios
apicales de A. musiformis; c) Conidio de Arthrobotrys sp.

Arthrobotrys oligospora, son parásitos facultativos que pertenece

a la división de los Deuteromicetes, estos tienen redes que forman trampas
adhesivas y mecánicas (anillos constreñibles), además capaz de atacar las hifas
de otros hongos para obtener nutrientes (micoparasitismo).

Fig. 3. capturados por anillos constreñibles de Arthrobotrys dacyloides in situ en

el suelo. Barra=100 µm. (De Jansson et al., 2000, Mycologia 92:10-15.).

b) Monacrosporium

Los conidióforos del género producen por lo general un solo

conidio apical tal es el caso de quien produce conidios anchos con dos extremos
agudos (Fig. 4) (MENDOZA P y VALERO R, 2009)
Fig.4. conidios de Monacrosporium eudermatum

Son parásitos facultativos que pertenece a la división de los

Deuteromicetes, estas forman trampas adhesivas a travez de los pedúnculos de
Monacrosporium haptotylum o las ramas de Monacrosporium gephyropagum,
además las trampas mecánicas son anillos no constreñibles.

Trabajos de investigación realizadas.

Titulo. Control de nematodos fitoparásitos por Paecilomyces lilacinus y

Monacrosporium lysipagum en ensayos en macetas – ALAMGIR KHAN Et al,
2006.

Resumen

El suelo común que habita el hongo nematófago Paecilomyces lilacinus (Thom)

Samson y el hongo trazador de nematodos Monacrosporium lysipagum
(Drechsler) Subram se analizaron para determinar su capacidad para reducir las
poblaciones de tres nematodos fitoparásitos económicamente importantes en
ensayos en macetas. Los hongos se analizaron individualmente y en
combinación contra el nematodo agallador Meloidogyne javanica (Treub)
Chitwood, el nematodo del quiste de cereal Heterodera avenae Wollenweber o
el nematodo barrenador Radopholus similis (Cobb) Thorne en plantas de banano
cultivadas de tomate, cebada y tejido, respectivamente. En todos los casos, las
poblaciones de nematodos se controlaron sustancialmente mediante
aplicaciones individuales y combinadas de los hongos. La aplicación combinada
de P. lilacinus y M. lysipagum redujo el 62% de las agallas y el 94% de los
juveniles de M. javanica en el tomate en comparación con el experimento sin
agregar hongos. Sesenta y cinco por ciento de los quistes de H. avenae se
redujeron en la cebada mediante la aplicación combinada de hongos. El control
de R. similis en el banano, tanto en las raíces como en el suelo, fue mayor
cuando se aplicó M. lysipagum solo (86%) o en combinación con P. lilacinus
(96%), utilizando una estrategia donde los hongos fueron inoculados dos veces
en un período de crecimiento de 18 semanas. En general, la aplicación
combinada de P. lilacinus y M. lysipagum fue el tratamiento más efectivo en el
control de poblaciones de nematodos, aunque en algunos casos el M. lysipagum
solo fue tan efectivo como la aplicación combinada de hongos, particularmente
contra M. javanica.

Título: Susceptibilidad de los nematodos del nudo de la raíz y del quiste a los
hongos atrapadores de nematodos Monacrosporium ellipsosporum y M.
cionopagum – JAFFEE B y MULDOON A, 1995

Resumen
Comparamos la susceptibilidad de Meloidogyne javanica y Heterodera schachtii
con los hongos Monacrosporium ellipsosporum y M. cionopagum que atrapan
nematodos. Los hongos se añadieron en forma de nematodos colonizados por
hongos o hifas peletizadas en alginato al suelo del campo en pequeños viales.
La supresión por los hongos se midió comparando la invasión de nematodos de
las raíces en suelos tratados con hongos y no tratados. Meloidogyne javanica
era mucho más susceptible que H. schachtii para ambos hongos,
independientemente de la forma de inóculo fúngico. Por lo tanto, cuando se
utilizaron nematodos colonizados como inóculo fúngico, la supresión de M.
javanica y H. schachtii fue de 92 y 6% por M. ellipsosporum y 54 y 0% por M.
cionopagum. De manera similar, cuando se usaron hifas peletizadas, la
supresión de M. javanica y H. schachtii fue de 80 y 10% por M. ellipsosporum y
98 y 24% por M. cionopagum. En otras pruebas, dos poblaciones adicionales de
H. schachtii eran relativamente resistentes y dos especies adicionales de
nematodos agalladores, M. incognita y M. chitwoodi, eran relativamente
susceptibles a estos hongos. Los resultados indican que Meloidogyne spp en
general es más susceptible que H. schachtii a M. ellipsosporum y M.
cionopagum.

2.1.3. Hongos productores de toxinas

Estos hongos secretan una toxina que inmoviliza a los nemátodos

antes de la penetración de las hifas en la cutícula del nemátodo. Es muy probable
que estos compuestos tengan rasgos nematicidas o actividad
“nematostática”. El hongo más estudiado es Pleurotus ostreatus, su papel aun
es poco difundido, pero Pleurotus ostreatus es un hongo que produce gotitas de
una potente toxina que inmoviliza rápidamente a los nemátodos. Catenaria
anguillulae también ha mostrado ser efectiva por la rapidez con la que los
embriones de nemátodos murieron, la cual sugiere que se debe a la actividad de
una toxina secretada por este hongo.

a. Taxonomía y morfología del género Pleurotus.

Género Pleurotus, pertenece al Phylum Basidiomycetes,

orden Agaricales, familia Pleurotaceae y consta de aproximadamente 39
especies. Este género forma parte del grupo de hongos comestibles más
populares y es conocido como hongos ostra en Estados Unidos, Europa y Asia
y como orellanas en Colombia. Alcanzaron gran importancia en la producción
mundial, con cerca de 14,2% de la producción total de hongos comestibles en el
mundo en el año de 1997, siendo China el principal productor con el 86,8% de
la producción mundial y con cerca de 800.000 toneladas producidas al año.
 b. Importancia de los hongos del género Pleurotus

El sustrato degradado residual, compuesto principalmente por

materiales lignocelulósicos utilizados para la producción de hongos comestibles,
es un subproducto que puede tener diversas aplicaciones como, abono orgánico
para la industria hortícola y de floricultura, sustrato nematicida, sustrato
bactericida y sustrato para la bioremediación in situ de agua y suelo en regiones
contaminadas por hidrocarburos o residuos orgánicos similares a la lignina, tales
como el pentaclorofenol, PCP. Este sustrato parcialmente degradado contiene
una gran variedad de enzimas extracelulares y sustancias nutritivas, las cuales
al aplicarse directamente en zonas contaminadas permiten la degradación de
compuestos contaminantes y favorecen el desarrollo de otros microorganismos.

c. Acción nematicida del género Pleurotus.

La mayoría de las especies del género Pleurotus consumen

nematodos. Las especies que más se han investigado son P. ostreatus, P.
florida, P. sajor-caju P. eryngii, y P. cornucopiae. Estos hongos producen hifas
vegetativas las cuales generan gotas de potentes toxinas. Al hacer contacto con
éstas, los nematodos quedan inactivos rápidamente y contraen la cabeza;
subsecuentemente las hifas del hongo invaden al nematodo por los orificios del
cuerpo, principalmente colonizando la boca al cabo de 24 a 48 h y los digiere de
2 a 3 días, utilizando los nematodos como un suplemento importante de
nitrógeno. Sin embargo, reportan que la capacidad nematicida de estas toxinas
y la expresión de los síntomas varía dependiendo de la especie de hongo y del
tiempo de exposición.
Fig. 5. Hifa de Pleurotus ostreatus produciendo gotas de toxina y `parasitación
del nematodo Meloidogyne.

INVESTIGACIONES REALIZADAS

1. SANCHEZ L., GONZALES C. et. al. En el documento titulado “EVALUACIÓN

DE LA ACTIVIDAD NEMATICIDA DE EXTRACTOS DEL HONGO Pleurotus
ostreatus”

El tomate es un producto agroalimentario de mayor exportación y consumo

nacional en México, representando un mercado de 899 millones de dólares en
2009, sin embargo, este se ve afectado por la aparición de nematodos en las
raíces de la planta, generando bajo rendimiento del fruto y plantas no vigorosas,
aunado a pérdidas económicas y dificultad para la venta en mercados
internacionales. Una alternativa para esta problemática, es el uso de nematicidas
biológicos, en este trabajo se evaluó el poder nematicida de los extractos del
micelio y cuerpo fructífero del hongo Pleurotus ostreatus. Para ello se obtuvieron
raíces de tomate de la región de Tlaxcala infectadas con nematodos, los cuales
fueron extraídos1 y evaluada la supervivencia de nematodos por 16 días con dos
extractos, uno de ellos proveniente de la fermentación por 420 h en medio líquido
del micelio P. ostreatus y otro proveniente del proceso de fructificación del mismo
hongo, como control se utilizó el extracto de nematodos sin tratamiento. En este
trabajo se encontró una diferencia significativa en la supervivencia de los
nematodos tratados con el extracto de micelio de hongo, seguido del extracto del
cuerpo fructífero, con una reducción de su supervivencia del 90 y el 40 %,
respectivamente. La mayor actividad nematicida se observó a los 10 días del
tratamiento. Los extractos del hongo inhibieron más la eclosión de los huevecillos
que la supervicencia de los nematodos. Los resultados de este trabajo son una
alternativa para el aprovechamiento de P. ostreatus y mejorar del proceso
productivo del tomate (SANCHEZ, GONZALES)

2.1.4. Hongos parásitos de huevos y hembras

En su mayoría son parásitos obligados y tienen amplia gama de

hospederos (nemátodos). En contraste con los nemátodos migratorios, algunas
especies de nemátodos fitopatógenos pasan la mayor parte de su ciclo de vida
dentro de las raíces de las plantas o en su superficie en los quistes y/o agallas.
Estas estructuras persisten en el suelo y son un sustrato selectivo para la
colonización fúngica. Se han aislado muchos hongos oportunistas de huevos,
quistes y hembras sedentarias de nemátodos, como Meloidogyne spp.
y Tylenchulus semipenetrans. En su mayoría estos hongos prefieren atacar a
huevos y quistes de nemátodos, su actividad sobre hembras es menor. La forma
de infección de estos hongos es mediante apresorios o zoosporas.

Este grupo de hongos en particular ha llamado la atención debido a su alto

potencial en el biocontrol de nemátodos de importancia económica. Estos
hongos pueden sobrevivir bien saprofíticamente en la rizósfera, esto es lo que
hace que su control pueda ser más efectivo (mayor eficiencia en la infección del
nemátodo). Entre los agentes de biocontrol más efectivos están las especies
de Pochonia, Paecilomyces, Haptocillium e Hirsutella.

a. Pochonia chlamydosporia

Es un parasito facultativo, el hongo coloniza e infecta los

huevos del nematodo formando redes de hifas que penetran la capa vitelina
mediante la lisis enzimática. Es de uso potencial para el control de Meloidogyne
spp (bourne 2002 citado por FLORES, 2008).
 INVESTIGACIONES REALIZADAS SOBRE HONGOS QUE PARASITAN
NEMATODOS.

1. FLORES R. et al. 2008, en la revista científica titulada “Caracterización de

Aislamientos Mexicanos de Pochonia chlamydosporia var.
chlamydosporia (Goddard) Gams y Zare para el Control Biológico de
Nacobbus aberrans (Thorne) Thorne y Allen”

Se colectaron muestras de raíces y suelos en zonas productoras de

jitomate, frijol y chile infestados en forma natural con N. aberrans, ubicadas en
los estados de México, Morelos, Tlaxcala y Puebla.

El suelo se recogió en la periferia de la raíz, eliminando los primeros 5 cm

de suelo, antes de colectar muestras de 100 g entre los 15 y 25 cm de
profundidad, además de 50 g de raíces agalladas por punto de muestreo.

La acción parasítica de los cinco aislamientos mexicanos del hongo sobre los
huevos del nematodo fue superior al 60%, lo cual tos coloca como candidatos
para ser usados en el control biológico de N. aberrans.

2. PERAZA W. et. al. 2013, en la revista científica titulada “evaluación in vitro de

hongos nematófagos en zonas arroceras de costa rica contra el nematodo
agallador Meloidogyne javanica”

Se evaluó el parasitismo in vitro de 14 aislamientos de hongos nematófagos:

1. Trichoderma sp.(6)
2. Paecilomyces sp.(4)
3. Fusarium oxysporum (2)
4. Monacrosporium sp.)(2)

Esto contra juveniles y huevos del nematodo agallador Meloidogyne javanica.

Los hongos, de 3 regiones productoras de arroz en Costa Rica, (Pacífico Central,
Huetar Atlántica y Chorotega).
El desempeño de los hongos evaluados, presentando rangos de entre 10% a
56% en nematodos muertos, de 13% a 79% en nematodos parasitados y de 1%
a 96% en huevos parasitados. En general, los hongos del género Trichoderma
(Tri1, Tri2, Tri3 y Tri4) fueron los más eficientes en el parasitismo sobre juveniles
y huevos de M. javanica.
 b. Trichoderma

Trichoderma es un hongo que presenta mecanismos directos

e indirectos de antagonismo contra nematodos. Entre los mecanismos directos
se encuentran el micoparasitismo y la producción de nematotoxinas Los
mecanismos indirectos consisten en la competencia por nutrientes o espacio y
la antibiosis (producción de metabolitos) (Benítez 2004, citado por Peraza
2013).). De acuerdo con las observaciones y resultados obtenidos en esta
investigación, es probable que los Trichoderma sp., aislados de las zonas
arroceras ejercieran efectos antagónicos directos de micoparasitismo y posible
efecto nematotóxico sobre juveniles de M. javanica. (Benítez 2004, citado por
Peraza 2013).

El micoparasitismo se observó como una invasión micelial

agresiva que finalizó con la digestión total tanto de juveniles como de huevos en
sus diferentes etapas de embriogénesis (Figura 1 A, B, C y D). El
micoparasitismo en Trichoderma sugiere la existencia ya documentada de
enzimas líticas como ß-1,3-gluconasa, N-acetil glucosaminidasa, quitinasa,
glucanasa, celulasa y proteasa y de algunos antibióticos volátiles como 6-
penthyl-α-pyrone, ácido harciánico, ácido heptelídico, alameticina, gliotoxina,
gliovirina, glisoprenina, hadacidina, malformina, masoilactona, peptaibolitos,
tricholín, y viridinas (Goldman et ál. 1994). Estas enzimas líticas (quitinolíticas,
proteolíticas) de diversos tipos y la acción de algunos antibióticos volátiles
podrían explicar la desintegración de la cutícula de juveniles y la cubierta de
huevos. Además, las nematotoxinas son compuestos químicos que pueden
inactivar, inmovilizar o matar nematodos (Barrón 1977, Kerry 2000, Siddiqui y
Shaukat 2004 citado por Peraza 2013).
Fig.6. (A, B, C, D). Trichoderma sp. Parasitando huevos de M. javanica en varias
etapas de desarrollo: el hongo consumió el contenido de los huevos y ceso el
proceso de embriogénesis. (E y F) Nematodos parasitados y desintegrados por
Trichoderma; se observo crecimiento micelial interno con absorción del
contenido del nematodo. 100x.

Por lo tanto, todos los hongos del género Trichoderma

demostraron un buen desempeño como micoparásitos, algunos contra juveniles
y otros contra huevos de M. javanica.

En general, los hongos Trichoderma aislados de zonas

arroceras de Costa Rica fueron más eficientes al parasitar huevos que juveniles
de M. javanica quizás al mostrar una actividad quitinolítica o capacidad de
degradar quitina, complejo proteínico presente en la capa media de la pared de
huevos. (Peraza, 2013).

c. Paecilomyces

Al igual que Trichoderma, en el caso de Paecilomyces se

identificaron como mecanismos de antagonismo contra M. javanica, el
micoparasitismo y producción de nematotoxinas. Aislamientos de Paecilomyces
tienen la capacidad de producir enzimas quitinolíticas que pueden destruir la
pared de los huevos y la cutícula de juveniles (Zaki 1994, Xiujuan et ál. 2000,
citado por Peraza 2013), lo cual facilita el proceso de micoparasitismo. Por otro
lado, la producción de nematotoxinas como leucinostatina y lilacinina por
Paecilomyces fue previamente reportada en otras investigaciones (Barrón 1977,
Kerry 2000, Xiujuan et ál. 2000, Siddiqui y Shaukat 2004citado por Peraza 2013).
Estos datos coinciden con los de Khan et ál. (2006) al demostrar que en etapas
tempranas de la embriogénesis así como en etapas más prontas a la eclosión
de huevos, estos fueron parasitados por aislamientos de Paecilomyces.

En los resultados obtenidos se evidenció la capacidad de

infectar todas las etapas del desarrollo de huevos y juveniles de M. javanica. Por
ejemplo:

Pae1, Pae2 y Pae3 ejercieron un efecto antagónico de nematodos en un 34%,

43% y 34%, mientras que parasitaron huevos en un 48%, 48% y 59%
respectivamente.

Estas diferencias eran de esperarse quizás por factores propios en la eficacia

del control de estos hongos ya que pueden inhibir la capacidad de movimiento
de algunos nematodos y la alteración en los procesos vitales como la eclosión y
la alimentación. Como consecuencia en el caso de los nematodos afectados,
pudieron morir al agotar sus reservas nutricionales y ser presa fácil de los hongos
como lo menciona Marbán y Thomason (1985)(citado por Peraza 2013). De
acuerdo con los resultados obtenidos, posiblemente algunas enzimas y
sustancias facilitaron la capacidad antagonista debido a la mortalidad y
parasitismo mostrada por estos hongos (Figura 2 A, B, C y D).

Fig.7. (A). Huevos y juveniles de M. javanica parasitadaspor Paecelomyces sp.

(B). forma aberrante parasitada. (C y D). Infeccion de varios estados de
desarrollo de huevos de M. javanica. Se observo cambios morfológicos por
acción ovicida. 100x. estado juvenil (j3 o j4) que adquiere forma de salchicha el
cual deja de alimentarse y muda hasta convertirse en un adulto (macho o
hembra).
 d. Fusarium

En la naturaleza, la capacidad antagónica de Fusarium opera

a través de mecanismos diferentes a los observados para Trichoderma y
Paecilomyces. Algunos aislamientos de Fusarium son endófitos, los cuales
colonizan raíces sin causar daño alguno a la planta hospedante. Cuando
Fusarium coloniza raíces puede producir y liberar al suelo sustancias con acción
repelente o nematicida (Dabatat y Sikora 2007, El-Fattah et ál. 2007 citado por
Peraza 2013). Algunos aislamientos de Fusarium en un estado endofítico
pueden producir sustancias promotoras de crecimiento vegetal e inductoras de
resistencia contra nematodos fitoparásitos (Hyakumachi y Kubota 2004 citado
por Peraza 2013).

En ensayos in vitro, algunos hongos del género Fusarium

mostraron capacidad antagónica al parasitar tanto juveniles como huevos. En
esta investigación los aislamientos Fusarium sp. (Fu) y F. oxysporum (FuO)
mostraron una capacidad antagónica de 38,5% y 52,5% contra juveniles y
huevos de M. javanica respectivamente (Figura 3 A y B). Datos similares fueron
reportados por El-Fattah et ál. (2007) para aislamientos no patogénicos de F.
oxysporum usados en el control de M. incognita en raíces de tomate.

Fig. 8. (A) Forma aberrante parasitada y (B). Huevos de M. javanica. Parasitadas

por Fusarium. 100x.
3. SEGÚN GUADALUPE I. 2009, en “CONTROL DE Meloidogyne sp., EN
VIVEROS DE CAFÉ (Coffea arabica L.), MEDIANTE EL HONGO Paecilomyces
lilacinus”.

El objetivo fue conocer los efectos de la aplicación del hongo Paecilomyces

lilacinus para el control de Meloidogyne sp en plantas de cafeto en etapa de
vivero. Se hicieron dos investigaciones: En la primera se colecto suelo, se le hizo
conteo de nemátodos y se instalaron dos ensayos separados:

A) POST-SIEMBRA: Se montó el ensayo con un diseño completamente al azar

con 6 tratamientos y 9 repeticiones, se llenaron bolsas plásticas con el suelo, se
sembraron las plántulas de cafeto en estado de concha y posteriormente se
aplicaron los tratamientos siguientes:

T1= 0.24gr de PAZAM (P. lilacinus)/ 500 ml de agua destilada, aplicando 50 ml

de la suspensión del producto por bolsa.

T2= 0.3 gr. de PAZAM (P. lilacinus) / 500 ml de agua destilada, aplicando 50 ml
de la suspensión del producto por bolsa.

T3= 0.4 gr. de PAZAM (P. lilacinus)/ 500 ml de agua destilada, aplicando 50 ml
de la suspensión del producto por bolsa.

T4= 0.6 gr. de PAZAM (P.lilacinus) / 500 ml de agua destilada, aplicando 50 ml

de la suspensión del producto por bolsa.

T5= Testigo Absoluto. Agua 450 ml aplicando 50ml / bolsa.

T6 =Testigo Relativo Vydate L, (0.4ml del nematicida / bolsa / 9 bolsas = 3.6 ml

de Vydate L (diluido en 450 ml de agua), aplicando 50 ml / bolsa.

B) PRESIEMBRA: los tratamientos fueron aplicados 15 días antes de la siembra

de las plántulas de cafeto en estado de concha. En ambos ensayos, a los 120
días se presentó una muerte repentina de plantas. Se colectaron muestras de
raíces y colocaron en medio de cultivo PDA y se determinó que la muerte se
debía a la presencia de una especie de Fusarium. Debido a lo anterior se realizó
control de calidad del producto PAZAM (P. lilacinus), para ello, se utilizó una
pequeña cantidad del producto, que fue disuelto en agua destilada estéril y
posteriormente se colocaron pequeñas gotas de la dilución dentro de las cajas
conteniendo PDA, varios días después se observó el crecimiento del micelio del
hongo sin presencia de contaminación, el cual mostró diferentes tonalidades
durante su desarrollo, iniciando con una coloración blanca, luego una grisácea y
casi al final un rosado pálido que en un mes y medio, a temperatura ambiente se
tornó aun morado lila bastante oscuro. Posteriormente se repitió el estudio y se
instalaron nuevamente los 2 ensayos. En este caso se utilizó suelo con raíces
de cafetos con síntoma de agallamiento, causado por nematodos del genero
Meloidogyne y se aplicaron los mismos tratamientos.

Los resultados demostraron que no en todos los parámetros evaluados se

presentaron diferencias estadísticamente significativas entre los tratamientos a
excepción de los parámetros número de masas de huevos de Meloidogyne por
planta y el de número de nematodos en 100 gramos de suelo. Además se efectuó
una prueba de parasitismo de P. lilacinus sobre Meloidogyne sp. que consistió
en colectar individualmente masas de huevos del nematodo e introducirlas
dentro de pequeños tamices de 2cm de diámetro para posteriormente colocarlos
dentro de cajas Petri plásticas de 5cm de diámetro conteniendo una suspensión
de esporas del hongo. Se hicieron observaciones diarias sobre el número de
larvas eclosionadas y se determinó que a partir del noveno día de exposición, el
número promedio de larvas en los testigos fue de 32.87 y en las expuestas a la
suspensión del hongo fue de 5.25, para un porcentaje de control del 84%. A los
13 días en las expuestas a los testigos fue de 83.87 y 4.75 en las expuestas a la
suspensión del hongo, para un porcentaje de control del 44% respectivamente.
(GUADALUPE 2009).
4. SEGÚN ALEXANDER R. , RICHARD A. 2008 en el artículo titulado “Control
biológico de Radopholus similis en el banano mediante la aplicación combinada
de la cepa endófita mutualista Fusarium oxysporum 162, el patógeno del
huevo Paecilomyces lilacinus cepa 251 y la bacteria antagonista Bacillus firmus”.

La eficacia del control biológico de aplicaciones únicas o múltiples de

la cepa endófita mutualista Fusarium oxysporum 162, el patógeno
huevo Paecilomyces lilacinus cepa 251 y las bacterias antagonistas Bacillus
firmus hacia Radopholus similis se investigó en ensayos en maceta con plátano
en condiciones de invernadero. R. similis se controló sustancialmente en
aplicaciones únicas y combinadas de F. oxysporum con P. lilacinus o B.
firmus . La combinación de F. oxysporum y P. lilacinus causó una reducción del
68.5% en la densidad del nematodo mientras que las aplicaciones individuales
redujeron la densidad en un 27.8% y 54.8% sobre los controles,
respectivamente.
La aplicación combinada de F. oxysporum y B. firmus fue el tratamiento
más efectivo para controlar R. similis en banano (86.2%), seguido por B.
firmus solo (63.7%). También se investigó la compatibilidad de los agentes de
control biológico, así como la capacidad de F. oxysporum para colonizar raíces
de banano en ausencia o presencia de P. lilacinus . P. lilacinus no afectó
adversamente la colonización endofítica por F. oxysporum . Control biológico
de R. similis en el banano, por lo tanto, se puede mejorar a través de
aplicaciones combinadas de antagonistas con diferentes modos de acción que
se dirigen a diferentes etapas en el proceso de infección.
5. SEGÚN LEIVA P. 2009 en el artículo titulado “Evaluación del hongo
nematófago pochonia chlamydosporia, en el control del nemátodo del nudo
Meloidogyne sp, en el cultivo de sacha Inchi (Plukenetia Volubilis) bajo
condiciones de vivero”
El siguiente trabajo, tuvo como objetivo encontrar una alternativa de
control al nematodo del nudo Meloidogyne incognita., en el cultivo de sacha inchi,
mediante la utilización del hongo nematofago Pochonia chlamydosporia; para lo
cual se evaluó su efecto, dosis, modo de aplicación y porcentaje de control; así
mismo identificar la especie del género Meloidogyne que afecta al cultivo de
sacha inchi en la región San Martín.
Para la identificación de la especie, se usaron los modelos perineales
obtenidos de la hembras del nematodo, extraídas de raíces noduladas de sacha
inchi, llegándose a identificar la especie M. incognita. Para evaluar el efecto del
hongo se trabajaron con 6 tratamientos y un testigo, usándose tres dosis (10g.,
20g. y 30 g. por kg. de suelo) y dos modos de aplicación (en suspensión y con
sustrato arroz), para todos los tratamientos se usó suelo esterilizado, el cual fue
puesto en bolsas almacigueras de 3 kilos, y en el que se sembró una semilla de
sacha inchi; para después ser infestados con 400 huevos de M. incognita / 100
cc de suelo.

Se realizaron dos evaluaciones a los 25 y 40 días de la infestación del

suelo. Siendo el tratamiento 6 (30 g. en suspensión del hongo por kg. de suelo),
el que mostró mejores resultados en las dos evaluaciones; con un índice de
nodulación de 16 y 13,3 nódulos por planta, mayor peso radicular con 19,3 y 32
g. / planta, mayor altura de planta con 29 y 59 cm. respectivamente; a
comparación de los demás tratamientos, el porcentaje de control de P.
chlamydosporia va en aumento mostrándonos en la 1º evaluación en el
tratamiento 6 un control del 74, 25% y en la 2º evaluación un control de 86,87%
respectivamente; demostrándonos que el agente biológico con el tiempo llega a
establecerse en el suelo incrementando su acción de control.
6. SEGÚN ALAMGIR K. KEITH L. et. al. 2005 en el artículo titulado “Infección de
nematodos fitoparásitos por Paecilomyces lilacinus y Monacrosporium
lysipagum”

Estudiar el modo de infección de un agente de control biológico es importante

para evaluar su eficiencia El modo y la severidad de la infección de los
nematodos por un suelo saprófito Paecilomyces lilacinus (Thom) Samson y un
atrapamiento de nematodos productor de perillas hongo Monacrosporium
lysipagum (Drechsler) Subram se estudiaron en laboratorio condiciones usando
microscopía. Infección de estadíos estacionarios de nematodos por P. lilacinus
se estudió con tres nemátodos parásitos de plantas Meloidogyne javanica
(Treub) Chitwood, Heterodera avenae Wollenweber y Radopholus similis (Cobb)
Thorne. Paecilomyces huevos infectados con Lilacinus, juveniles y hembras de
M. javanica por hifas directas penetración. Los primeros huevos desarrollados
fueron más susceptibles que los huevos que contienen juveniles completamente
desarrollados. Como se observó por microscopía electrónica de transmisión,
hongos La hifa penetró la cutícula femenina de M. javanica directamente.
Paecilomyces lilacinus también quistes inmaduros infectados de H. avenae
incluyendo huevos en los quistes y los huevos de R. similis. Atrapamiento y
posterior muerte de estadios móviles de nematodos por M. lysipagum se
estudiaron con los tres nematodos anteriores. Además, los nematodos
fitoparásitos Pratylenchus neglectus (Rensch) Chitwood y Oteifa y Ditylenchus
dipsaci (Kuhn) Filipjev fue probado con M. lysipagum. Se demostró que este
hongo infecta las etapas móviles de todos los nematodos fitoparásitos. En
general, los juveniles, excepto los de P. neglectus, fueron más susceptible al
ataque que los adultos.
 2.1.5. Hongos endoparásitos

Los hongos endoparasitarios son predominantemente

organismos que viven en el suelo y que tienen la capacidad de esterilizar a los
nematodos Fito parásitos.

Los endoparásitos utilizan sus esporas para infectar nematodos.

Estos hongos son a menudo parásitos obligados de nematodos, y fuera del
cuerpo infectado por el nematodo aparecen sólo como estructuras de
diseminación. Las esporas de estos hongos pueden ser zoosporas móviles
(como las de hirsutella rhosseliensis, Catenaria spp.) que se enquistan sobre
el nematodo adhiriéndose a él y penetra la cutícula, conidios adhesivos (por
ejemplo, en Drechmeria coniospora) o conidios que son ingeridos
(Harposporium spp.) por los nematodos bacteriófagos. (DEPARTAMENTO DE
CIENCIAS DEL MAR Y BIOLOGIA APLICADA , 2002)

En los campos agrícolas, las plantas, los nematodos y los hongos

endoparásitos constituyen un sistema estrictamente tripartito en el que las
plantas proporcionan alimento a los nematodos y los nematodos actúan como
fuentes de nitrógeno para los hongos endoparásitos. Esta interacción natural
existente sugiere que los hongos endoparásitos podrían tener un gran potencial
de uso como agentes de control biológico para controlar los nematodos de forma
sostenible. ( WANG N. ZHANG Y. JIANG X. , 2016)

Fig.9. hongos endoparásitos

 a. Hirsutella Rhosseliensis

Es un parásito de nematodos juveniles, efectivo contra una

diversidad de nematodos fitoparásitos. Se ha informado sobre su distribución
global en varios hospedadores de nematodos y su variación genética para varias
regiones geográficas, mientras que la estructura genética de la población
mundial y los factores que subyacen a los patrones de variación genética de H.
rhossiliensis no están claros. ( WANG N. ZHANG Y. JIANG X. , 2016)
H. rhossiliensis tiene un gran potencial para usarse como un agente
de control biológico para controlar los nematodos de manera sostenible como un
hongo endoparasitario. ( WANG N. ZHANG Y. JIANG X. , 2016)

TRABAJOS DE INVESTIGACIÓN

Efecto de Hirsutella rhossiliensis sobre la infección de papa por Pratylenchus

penetrans.

SEGÚN TIMPER P, BRODIE BB. 1994. Se Evaluaron la capacidad del hongo

patógeno nemátodo Hirsutella rhossiliensis, para reducir la penetración de la raíz
y el aumento de la población de Pratylenchus penetrans en la papa.

Los experimentos se llevaron a cabo a 24 ° C en una cámara de crecimiento.

Cuando los nematodos se colocaron en la superficie del suelo a 8 cm de un corte
de patata de 14 días, el hongo disminuyó el número de raíces que ingresaron en
un 25%. Para determinar el efecto del hongo sobre el aumento de la población
después de que los nematodos entraran en las raíces, trasplantamos esquejes
de papa infectados con P. penetrans en suelo infestado y no infestado con
Hirsutella. Después de 60 días, el número total de nematodos (raíces y suelo)
fue 20 +/- 4% menor en Hirsutella-infestado que en suelo no infestado.

JAFFE Y MULDOON 1995, estudiaron el control de diferentes

niveles de poblaciones del nematodo del nudo de la raíz con (hirsutella
rhossiensis, monacrosporium cianopagum y M. ellipsosporum) producen
conidios adhesivos, ramificaciones y protuberancia respectivamente.
 Los hongos fueron aplicados al suelo e forma de hifas pelitizadas y
los niveles de poblaciones de meloidogine fueron controlados aplicando
diferentes cantidades del Insecto parasito del nematodo steinernema glaseri.
Diez días después de la aplicación del hongo el control del meloidogine javonica
con monacrosporium cianopagum fue casi del 100% con M. ellipsosporum
ocurrió algo similar ya que se logró en el control casi un 100%en el día 20 para
después bajar gradualmente.

En cambio, la disminución de la población de meloidogine con el

hongo hirsutella rhosseliensis llego solamente al 50%alos 20 días después de la
aplicación del hongo, luego se declinó gradualmente. Cuando realizaron el
análisis de regresión para ver el efecto de las poblaciones nematologicas en el
nivel de control, el coeficiente de determinación vario para cada hongo y también
de un experimento a otro. Por lo que concluyeron que manocrasporium parece
mayor potencial que hirsutella rhosseliensis. Para el control biológico del
“nematodo del nudo de la raíz”.

b. Drechmeria coniospora

Es un patógeno fúngico obligado que infecta a los nematodos

mediante la adhesión de esporas especializadas a la cutícula del huésped. D.
coniospora se encuentra frecuentemente asociado con Caenorhabditis elegans
en muestras ambientales.

TRABAJOS DE INVESTIGACIÓN

Colonización y digestión de nematodos por el hongo nematófago

endoparásito Drechmeria coniospora.

Según ( JAN , WIM, URS, & MARTEN , 1991) realizaron

investigación sobra la infección de nematodos por conidios de Drechmeria
coniospora se estudió mediante microscopía óptica y electrónica. Después de la
penetración, las hifas tróficas invadieron únicamente a través del pseudocoel; la
penetración de los órganos internos nunca se observó. La hifa invasora tenía
una apariencia característica de onda, posiblemente con la ventaja de evitar la
ruptura de hifas debido a los movimientos del huésped. Después de la muerte
del huésped 30-48 h después de la infección, las hifas tróficas contenían
numerosas gotas de lípidos a menudo asociadas con microcuerpos
(peroxisomas) que se caracterizaban por la presencia de catalasa y la enzima β-
oxidación tiolasa. Conidióforos desarrollados a partir de puntas de hifas tróficas;
el proceso de crecimiento externo es similar al de la penetración inicial en que
se produjo a través de la acción enzimática y la fuerza mecánica. La asociación
íntima entre la pared de la célula fúngica y la cutícula del nematodo sugirió que
se evitaba la filtración de contenido de nematodos después de la excrecencia.
Los conidióforos poseían una capa oscura de electrones en el exterior de su
pared que no era continua con el desarrollo de conidios. Numerosas esporas se
formaron sucesivamente a partir de cada clavija individual presente en el
conidióforo.

Las clavijas se ordenaron a distancias regulares, ubicadas muy

cerca de los septos y en el extremo apical del conidióforo. Invariablemente se
forman esporas inmaduras; el desarrollo de la perilla adhesiva se produjo
después de la liberación de la clavija. Aproximadamente 5000-10 000 esporas
se formaron a expensas de un solo nematodo.
 III. BIBLIOGRAFIA

1. DEPARTAMENTO DE CIENCIAS DEL MAR Y BIOLOGIA

APLICADA. (2002). Campus virtual obtenido de
https://dcmba.ua.es/es/areas/botanica/hongos-nematofagos.html.

2. JAFFEE B y MULDOON A, 1995. Susceptibility of root-knot and

cyst nematodes to the nematode-trapping fungi Monacrosporium
ellipsosporum and M. cionopagum. ELSEVIER. Science direct. 27:1083-1090.
En línea (https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/0038071794002402,
documento del 11 de junio del 2018)

3. JAN, D., WIM, H., URS, W., & MARTEN , V. (JULIO de 1991).
Colonization and digestion of nematodes by the endoparasitic nematophagous
fungus Drechmeria coniospora. Mycological Research, 95(7), 873-878. Obtenido
de https://doi.org/10.1016/S0953-7562(09)80052-X.

4. KHAN,2006. Control of plant-parasitic nematodes by Paecilomyces

lilacinus and Monacrosporium lysipagum n pot trials. Revista BioControl.
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5. LOPEZ, S/a. Biodiversidad del suelo: control biológico de

nematodos fitopatógenos por hongos nematófagos. Revista cuadernos de
biodiversidad. Universidad de Lund. Suecia. Pag 12 – 14.

6. MENDOZA P y VALERO R ,2009. Uso de hongos nematófagos:

una herramienta biotecnológica para el control de nematodos parásitos del
ganado. Instituto nacional de investigaciones forestales, agrícolas y pecuarias
(INIFAP). Folleto técnico. MEXICO.07:12-18.

7. PERAZA P. OROZCO A. et. al. 2014. EVALUACION IN VITRO DE

HONGOS NEMATOFAGOS EN ZONAS ARROCERAS DE COSTA RICA
CONTRA EL NEMATODO AGALLADOR Meloidogyne javanica. Agronomia
Costarricense: 05/05/14.
 8. PIEDRA N. 2007. Manejo biológico de nematodos fitoparásitos con
hongos y bacterias. REVISTA tecnología en marcha. Costa rica. Pag 123-125.

9. WANG N. ZHANG Y. JIANG X. (2016). Genética poblacional de

Hirsutella rhossiliensis, un parásito dominante de nematodos del quiste juveniles
en una escala continenta. Applied and envyromental, pág. 15.