Biosalud13 (1) Completa

biosalud Manizales (Colombia) Vol. 13 No. 1 118 p.
enero - junio 2014 ISSN 1657-9550

Revista Biosalud
ISSN 1657-9550
Fundada en 2002
Periodicidad Semestral
Tiraje 300 ejemplares
Volumen 13, No. 1, 118 p.
enero - junio, 2014
Manizales - Colombia.
Rector Director
Universidad de Caldas
Ricardo Gómez Giraldo Jorge Enrique Pérez Cárdenas, Bacteriólogo MSc.
Vicerrectora Académica Departamento de Ciencias Básicas de la Salud, Universidad
Luz Amalia Rios Vásquez de Caldas.
Vicerrector de Investigaciones y Postgrados
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Vicerrector Administrativo COMITÉ EDITORIAL
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Vicerrectora de Proyección
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Fanny Osorio Giraldo
Zootecnista PhD. Departamento de Salud Animal. Universidad
de Caldas.
REVISTA BIOSALUD
Es una publicación de carácter científico del Grupo de Investigación Rogelio Ocampo Cardona, Licenciado en Biología y Química,
BIOSALUD, adscrito al Departamento de Ciencias Básicas de la Salud de la PhD. Departamento de Química. Universidad de Caldas.
Facultad de Ciencias para la Salud. Su misión es la publicación de artículos
originales producto de proyectos de investigación, artículos de reflexión, de Juan Carlos Sepúlveda Arias, Médico, PhD. Facultad de
revisión y reportes de caso sobre diversos temas de salud humana tanto en Medicina. Universidad Tecnológica de Pereira.
ciencias básicas como clínicas. La revista va dirigida a la comunidad científica
nacional e internacional que investiga sobre los temas antes relacionados, Fernando Delgado Blandón, Licenciado en Biología y Química,
a los profesionales y estudiantes de pre y postgrado en diferentes áreas PhD. Universidad Católica de Manizales.
de la salud humana.
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medicamentos y productos biológicos-comisión revisora.
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[email protected] Dr. Sócrates Herrera, Médico, Director del Centro Internacional
Manizales - Colombia de Vacunas, Centro de Investigaciones Científicas Caucaseco.
Editado por: Josep Balart Serra MD, Ph.D. Jefe Laboratorio de Radiobiologia
Universidad de Caldas Aplicada Laboratorio de Investigacion Translacional (IDIBELL)
Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados Instituto Catalan de Oncologia
La responsabilidad de lo expresado en cada artículo es exclusiva del autor y no expresa ni compromete la posición
de la revista. El contenido de esta publicación puede reproducirse citando la fuente.
TABLA DE CONTENIDO
EDITORIAL
Los efectos adversos sistémicos de las vacunas contra el virus del papiloma humano 5
y la evidencia científica de su asociación con dicha vacuna
Jorge Enrique Pérez Cárdenas
ARTÍCULOS ORIGINALES
Confiabilidad de una metodología aplicable para la medición de cinemática simple del pie 9
en adultos mayores autovalentes de la comunidad
Paul Medina-González
Efecto de la hemólisis de la muestra de sangre canina en el resultado de algunos analítos enzimáticos 21

Manuela J. Agudelo Vásquez, Vladimir Ortega Botero, Martha Olivera-Angel
Evaluación de la mortalidad y de las lesiones traumáticas en pollo de engorde bajo condiciones 30

de sacrificio comercial
Marlyn Hellen Romero Peñuela, Jorge Alberto Sánchez Valencia, Jairo Francisco Moncayo Mora
Identificación de helmintos en zarigüeyas (Didelphis marsupialis) en el suroccidente colombiano 37

Ginés Fernando Ramírez, José Henry Osorio
Caracterización de los metabolitos de bacterias ácido lácticas y efecto inhibidor de las bacteriocinas 45
en microorganismos patógenos en alimentos: revisión sistemática de la literatura, 2008-2012
Kelly Johana Fernández Villa, Isabel Cristina Chanci Echeverri,
Lisett Wilches López, Jaiberth Antonio Cardona Arias
ARTÍCULOS DE REVISIÓN
Evaluación de la mutación ABCB1-1Δ en perros y sus implicaciones terapéuticas y toxicológicas 65

Ricardo Andrés Correa-Salgado, Eduardo Castaño
Hormonas tiroideas en bovinos: artículo de revisión 76

José Henry Osorio, Jazmín Vinasco Rodríguez, Yirly Johanna Suárez
Hormonas tiroideas en pequeños rumiantes: artículo de revisión y actualización de la literatura 85

José Henry Osorio, Yirly Johanna Suarez, Luis Fernando Uribe-Velázquez
AUTORES 96
NORMAS EDITORIALES 97
biosalud Manizales (Colombia) Vol. 13 No. 1 118 p. enero - junio 2014 ISSN 1657-9550
TABLE OF CONTENTS
EDITORIAL
The systemic side effects of the vaccines against Human papiloma virus and the scientific evidence 5
of its association with the vaccine
Jorge Enrique Pérez Cárdenas
ORIGINAL ARTICLES
Reliability of an applicable methodology for simple foot kinematic measuring in self-reliant senior 9
citizens in the community
Effect of canine blood samples hemolysis in the result of some enzyme analyses 21
Evaluation of mortality and traumatic injures in broiler chickens under commercial slaughtering 30
conditions
Identification of helminthes in opossums (Didelphys marsupialis) in the colombian southwest region 37

Ginés Fernando Ramírez, José Henry Osorio
Characterization of metabolites of lactic acid bacteria and inhibitory effect of bacteriocins on 45

pathogenic microorganisms in foods: a systematic literature review, 2008-2012
Kelly Johana Fernández Villa, Isabel Cristina Chanci Echeverri,
Lisett Wilches López, Jaiberth Antonio Cardona Arias
REVISION ARTICLES
Analysis of the canine ABCB1-1Δ mutation and its therapeutic and toxicological implications 65
Thyroid hormones in cattle: review article 76

Thyroid hormones in small ruminants: review article and literature update 85

AUTHORS 96
AUTHOR GUIDELINES 106
biosalud Manizales (Colombia) Vol. 13 No. 1 118 p. January - June 2014 ISSN 1657-9550
Como citar este artículo: Pérez, J.E. Los efectos adversos sistémicos de las vacunas contra el virus del Papiloma Humano y la evidencia
científica de su asociación con dicha vacuna. Rev. Biosalud 2014; 13 (1): 5-6.
EDITORIAL
LOS EFECTOS ADVERSOS SISTÉMICOS DE LAS VACUNAS CONTRA EL VIRUS DEL

PAPILOMA HUMANO Y LA EVIDENCIA CIENTÍFICA DE SU ASOCIACIÓN CON
DICHA VACUNA
La vacunación contra el virus del Papiloma Humano ha sido promovida por las autoridades
estatales de salud en todo el mundo como una alternativa aparentemente eficiente para evitar la
generación de cáncer de cuello uterino; a pesar de que este cáncer puede ser generado por alrededor
de 20 tipos de virus del Papiloma, las vacunas disponibles tan solo protegen contra el virus 16 y
18 que de acuerdo a los estudios relacionados con la enfermedad generan el 70 % de los casos de
cáncer de cuello uterino.
Hay que anotar que las alternativas para la prevención de la enfermedad existen y a pesar de que
un amplio grupo de personas son portadoras de los virus antemencionados en no todas se puede
producir el cáncer, ya que esta enfermedad se ha asociado con múltiples factores que pueden
disparar la oncogenicidad de la infección; por esta razón, se requiere de estudios a largo plazo
que demuestren el efecto neto de estas vacunas en la prevención de cáncer de cérvix; por tanto, es
posible que la efectividad de la misma no sea tan evidente como la observada con otras vacunas
como la del sarampión y la poliomielitis, vacunas que han podido disminuir drásticamente la
prevalencia de estas enfermedades en la comunidad.
La eficacia de las vacunas contra el virus del Papiloma Humano se ha puesto en entredicho;
sin embargo, un estudio reciente realizado en Estados Unidos muestra una disminución de la
frecuencia de los virus VPH 6, 11, 16 y 18 del 11,6 al 5,1 % entre los años 2007-2010, en mujeres
entre los 14 y los 19 años de edad al compararlo con el periodo entre el 2003-2006, lo cual indica
que hay una reducción del 56 % en la presencia de estos virus; además, en este grupo de edad, se
observó, aunque sin significancia estadística, una reducción en la presencia de otros tipos de virus
oncogénicos no incluidos en la vacuna; este hallazgo coincide con la recomendación del comité
asesor de inmunización de los Estados Unidos en el año 2006, el cual recomendó la aplicación de
la vacuna en mujeres entre los 12 y los 26 años de edad (1).
Estas vacunas han generado gran controversia por los efectos adversos que pueden generar; como
todo producto biológico, es lógico que dichos efectos adversos se produzcan; por lo que estos se han
clasificado en dos grupos los locales y los sistémicos; los locales se relacionan con las manifestaciones
presentadas en el sitio de la inoculación y los efectos sistémicos, con manifestaciones generalizadas
que van desde un proceso febril hasta las manifestaciones autoinmunes como el síndrome de
Guillain Barré, parestesias generalizadas, síncope y procesos convulsivos; estos últimos se han
relacionado con el dolor causado por la vacuna. Los efectos sistémicos son los que han generado
gran preocupación, a tal punto que se han creado fundaciones en algunos países formadas por
personas que han presentado efectos adversos por esta vacuna. Algunos estudios epidemiológicos
no han demostrado una relación directa entre los efectos autoinmunes y convulsivos, así como
con la aplicación de la vacuna; esto posiblemente asociado a dos factores: el primero, es que estas
manifestaciones aparecen tardíamente y, segundo, a que el número de casos descritos es pequeño
lo cual no genera una asociación estadística que le dé significancia a estos hallazgos.
5
Gracias a la aprobación de la Ley 1626 de 2013, la vacunación en Colombia contra el VPH es
gratuita; esta vacuna ha sido incluida en el Plan Ampliado de Inmunización (PAI) y debe ser
aplicada gradualmente en el país, comenzando con los departamentos que más prevalencia tengan
de la enfermedad; en Colombia el Ministerio de Salud ha promovido esta vacunación en escuelas
y colegios en niñas a partir de los 9 años de edad; desde el año 2012 hasta la fecha se han aplicado
más de 5 millones de dosis en todo el territorio nacional.
Colombia no ha sido ajena a la aparición de efectos adversos posiblemente asociados con la

vacunación; se han descrito varios casos de parálisis y de síncope asociados; el gran problema es
que algunas de estas enfermedades como es el caso de la esclerosis múltiple, la encefalitis aguda
diseminada o la mielitis óptica dejan secuelas que pueden llevar a incapacidad permanente,
aunque no se ha encontrado una relación directa si sería importante que grupos de investigación se
dedicaran a estudiar los efectos adversos que no solo están asociados con la aplicación de la vacuna,
sino también con la aplicación de otras, así como por la infección con ciertos virus o bacterias, con
el fin de identificar los factores de riesgo que hacen que determinadas personas presenten dichos
efectos; esta investigación, que de por si es compleja debido a la naturaleza multifactorial de estas
enfermedades, podría generar una identificación de las personas que serían susceptibles, por tanto,
no se les podría aplicar dicha vacuna por el riesgo aumentado de producirse un efecto indeseado
grave, resultando ‘peor el remedio que la enfermedad’.
En conclusión, Colombia, al promover la vacunación contra el VPH, se encontrará con problemas

similares a los ocurridos en otros países; la frecuencia de efectos adversos sistémicos es baja y
no directamente asociados con la vacuna, con excepción quizás del síncope; el efecto neto en la
disminución de la frecuencia de cáncer de cérvix está por determinarse, ya que al haber otros virus
oncógenos y existir otros factores de riesgo conexos es posible que los efectos en la disminución de
la prevalencia de este tipo de cáncer no sean tan evidentes; se requiere, por tal motivo, de tiempo
para establecer los efectos benéficos de la vacuna en las niñas que hoy están siendo sometidas a la
inmunización con este producto biológico y de grupos de investigación que de manera multicéntrica
investiguen el comportamiento de los efectos adversos sistémicos que no son comunes, pero que si
causan gran revuelo y recelo entre la población candidata a la aplicación de la mencionada vacuna.
JORGE ENRIQUE PÉREZ CÁRDENAS

Profesor Titular
Departamento de Ciencias Básicas
Facultad de Ciencias para la Salud
Universidad de Caldas
BIBLIOGRAFÍA
1- Markowitz L.E., Hariri S., Lin C., Dunne E.F., Steinau M., McQuillan G., Unger E.R. Reduction in Human
Papillomavirus (HPV) Prevalence Among Young Women Following HPV Vaccine Introduction in the
United States, National Health and Nutrition Examination Surveys, 2003-2010. Journal of Infectious
Diseases 2013; 208: 385-393.
6
ARTÍCULOS
ORIGINALES
Como citar este artículo: Medina-González P. Confiabilidad de una metodología aplicable para la medición de cinemática simple del
pie en adultos mayores autovalentes de la comunidad. Revista Biosalud 2014; 13 (1): 9-20.
CONFIABILIDAD DE UNA METODOLOGÍA APLICABLE PARA LA

MEDICIÓN DE CINEMÁTICA SIMPLE DEL PIE EN ADULTOS MAYORES
AUTOVALENTES DE LA COMUNIDAD
Paul Medina-González1
RESUMEN Conclusiones: se recomienda este protocolo

para MCSP de MC, sin embargo, la calidad de la
Objetivo: determinar la confiabilidad inter- imagen y el número de fotogramas por segundo
evaluador test-retest de una metodología condicionan su ejecución para contextos de
aplicable para la medición de cinemática movimiento humano a altas velocidades.
simple del pie (MCSP) en adultos mayores
(AM) de la comunidad. Material y método: 72 Palabras clave: adulto mayor, confiabilidad
AM autovalentes (EFAM-Chile >42 puntos), de los resultados, fenómenos de biomecánica,
56 mujeres (edad=69±4,9 años) y 16 hombres marcha.
(edad=71±7,0 años), ejecutaron marcha
confortable (MC) durante tres minutos en una
pista de 40 metros. Por cada participante, se
registraron cinco zancadas en video las que RELIABILITY OF AN APPLICABLE
posteriormente se transformaron a fotogramas METHODOLOGY FOR SIMPLE
y se analizaron mediante un programa de FOOT KINEMATIC MEASURING IN
libre acceso (TRACKER v4.8 para Windows). SELF-RELIANT SENIOR CITIZENS
Los parámetros analizados fueron el mínimo IN THE COMMUNITY
despeje del pie (MPD) y máximo despeje del
pie (MaxDP) para trayectoria, y en el caso de
distancia, la longitud de zancada (LZ). Cada ABSTRACT
análisis involucró un protocolo propuesto por
el autor. Resultados: el protocolo del MDP Objective: To determine the test-retest inter-
presenta un coeficiente de correlación intraclase rater reliability of an applicable methodology
(CCI) de 0,77 (CCI95%IC=0,55-0,89) con un error for simple foot kinematic measuring (SFKM) in
estándar de la medición (EEM) de 0,8 milímetros senior citizens in the community.
(mm), asociado a un error cercano al 50 % de Material and method: 72 self-reliant senior
la magnitud del resultado (MR). El MaxDP citizens (EFAM-Chile >42 points), 56 women
tiene un CCI=0,99 (CCI95%IC=0,98-0,99) con un (age =69±4.9 years) and 16 men (age =71±7,0
EEM=0,3 mm y un error menor al 5 % de la years), executed comfortable gait (CG) for
MR. Por su parte, la LZ obtuvo un CCI=0,98 three minutes on a 40 meters track. For each
(CCI95%IC=0,96-0,99) con un EEM=10,5 mm y participant, five strides were recorded in video
un error cercano al 10% de la MR, siendo las which subsequently were transformed into
diferencias del test-retest dependientes de ella. frames and analyzed through a free access
1
Académico Departamento de Kinesiología, Facultad de Ciencias de la Salud, Universidad Católica del Maule.
Correspondencia:
Prof. Paul Alejandro Medina González. Departamento de Kinesiología, Facultad de Ciencias de la Salud - Universidad
Católica del Maule, Av. San Miguel N° 3605, Talca, Chile. Tel.: +56 71 203622; Fax: +56 71 203399. E-mail: pmedina@
ucm.cl
Recibido: febrero 25 de 2014 - Aceptado: mayo 6 de 2014 9

ISSN 1657-9550 Biosalud, Volumen 13 No. 1, enero - junio, 2013. págs. 9 - 20
program (TRACKER v4.8 for Windows). The RME. Meanwhile, the LZ obtained an ICC =0,98
parameters analyzed were the minimum foot (CCI95%IC=0,96-0,99) with a SEM =10,5 mm and
clearance (MFC) and maximum foot clearance a near 10% of the RME, the differences being
(MaxFC) per path, and in the case of distance, test-retest dependent on it.
stride length (SL). Each analysis involved a Conclusions: This protocol for CG SFKM is
protocol proposed by the author. Results: The recommended. However, the image quality and
MDP protocol presents an intra-class correlation the number of frames per second determine
coefficient (ICC) of 0,77 (CCI95%IC=0,55-0,89) its execution in high speed human movement
with a standard error of measurement (SEM) contexts..
of 0,8 millimeters (mm), associated with nearly
50% of the result magnitude error (RME). The Key words: senior citizen, reliability of results,
MaxDP has an ICC =0,99 (CCI95%IC=0,98-0,99) biomechanical phenomena, gait.
with a SEM =0,3 mm and less than 5% of the
INTRODUCCIÓN independiente y efectiva, dado que la salud y

calidad de vida dependen de la capacidad de
La transición demográfica hacia pirámides moverse hábil y eficientemente (9).
poblacionales envejecidas es una constante en
países en vías de desarrollo (1), con tasas de Una de las formas más utilizadas en la clínica
prevalencia superiores al 11 % y un aumento para caracterizar la expresión de marcha es
sostenido de la esperanza de vida (2). Esta la determinación de parámetros temporales
situación conlleva múltiples desafíos para y espaciales mediante cinemática, siendo la
las políticas públicas que aseguren un nivel medición de velocidad y cadencia los recursos
de calidad de vida adecuado para grupos de más utilizados (7, 10). Si bien, estas herramientas
personas vulnerables (3, 4). En este sentido, la son de probada utilidad para el diagnóstico
proyección ideal del desarrollo humano para el y pronóstico asociado a su expresión durante
grupo de adultos mayores (AM) apunta hacia procesos de disfunción (11), resultan ser de baja
el envejecimiento activo (5), lo que se traduce especificidad cuando se requiere determinar una
en menores tasas tanto de morbilidad como caracterización o fundamentar una intervención
dependencia funcional. en sujetos que aún presentan una locomoción
bípeda independiente y eficiente. Por otro lado,
El desplazamiento independiente mediante existen herramientas cinemáticas y cinéticas
marcha bípeda se considera un hito motor (6, 7), más específicas y sensibles a la manifestación
el cual condiciona la capacidad de desempeñarse temprana de disfunciones del movimiento
efectivamente tanto en aspectos personales como asociadas a la expresión de marcha, en este
sociales (8). Esta situación resulta clave en los dos contexto las técnicas de análisis del movimiento
extremos del ciclo vital ya sea para la adquisición basadas en fotogrametría (12) y sensores
de esta en etapas tempranas (6), como en la inerciales (13) son las de mayor utilización en
mantención durante el estado avanzado dado la actualidad como elementos de medición
por el proceso de envejecimiento (7). En este que involucran contextos de investigación
escenario, los AM de la comunidad necesitan y caracterización altamente especializada.
la expresión de marcha sin riesgo de caídas, No obstante, lo anterior, estas presentan una
10
Biosalud, Volumen 13 No.1, enero - junio, 2014 págs. 9 - 20 ISSN 1657-9550
Confiabilidad de una metodología aplicable para la medición de cinemática simple del pie en adultos mayores...
limitada aplicabilidad clínica, pues dependen de depresión establecida (Escala de Yesavage <5
organizaciones biomecánicas complejas, además puntos). Por su parte, fueron excluidos los sujetos
de equipamiento y programas para traducir con enfermedades crónicas descompensadas,
datos que requieren experticia procedimental, riesgo de caídas establecido (Pruebas “Estación
lo que se traduce en costos altos (14) e impacto Unipodal” e “Ir y venir” positivas, según norma
negativo en la expresión de marcha funcional, EMPAM-Chile) (17), secuelas de enfermedades
dado que se impide el movimiento espontáneo y neurológicas o cardiovasculares y dolor
con intención (15). En este escenario, el concepto moderado de miembros inferiores (EVA >3). Las
clinimetría ofrece a la práctica de un profesional características demográficas y antropométricas
que se desempeña en contextos clínicos, una se presentan en la tabla 1, mientras que el estado
visión acabada de lo que se entiende por un funcional, cognitivo y emocional se expone en
buen instrumento de medición, ya que no solo la tabla 2.
se enfoca en las propiedades de confiabilidad
y validez, sino que considera tan importante Procedimiento
la aplicabilidad clínica de este (16). Es por
esta razón, que el propósito de la siguiente Posterior a la medición del estado funcional,
investigación es metodológico, pues se busca antropométrico y fisiológico de los AM, se les
determinar la confiabilidad inter-evaluador solicitó que ejecutaran una marcha confortable
test-retest de una metodología aplicable para la durante tres minutos en un circuito elíptico de
medición de cinemática simple del pie en adultos cuarenta metros (figura 1). Al respecto, se ubicó
mayores autovalentes de la comunidad. estratégicamente en una zona denominada “de
registro”, una cámara (Sony Handycam, modelo
HDR-XR550) a una distancia de cuatro metros
MATERIALES Y MÉTODOS para la captura de un video de cada zancada (5
zancadas en total) ejecutada por el AM (figura 1).
Participantes Una vez terminada la ejecución de la prueba, se
controlaron variables fisiológicas y se guardaron
Para este estudio de confiabilidad inter- en un computador portátil (TOSHIBA, modelo
evaluador test-retest, fueron seleccionados NB505-SP0115LL) para la correspondiente
72 AM pertenecientes a diversos clubes transformación a fotogramas de análisis (30
sociales de la comunidad de Talca-Chile, los imágenes por segundo) mediante un programa
cuales participaron posterior a la firma de de captura (Free Video to JPG Converter versión
un consentimiento informado. Los criterios 5.0.22,2013, disponible en: http://free-video-
de inclusión fueron controlados mediante la to-jpg-converter.softonic.com). El análisis
aplicación del Examen de Medicina Preventiva cinemático simple se desarrolló mediante un
del Adulto Mayor (EMPAM) (17), al respecto programa de libre acceso (TRACKER versión
se verificó lo siguiente: edad entre 60-75 años, 4.8 para Windows, disponible en: http://www.
normopeso o sobrepeso, según estratificación cabrillo.edu/~dbrown/tracker/). La tabla 3
específica del AM, autovalentes según la representa el protocolo general propuesto por
Evaluación Funcional del Adulto Mayor- el autor y la figura 2, contiene las imágenes
Chile (EFAM-Chile), nivel cognitivo normal correspondientes a los puntos clave de análisis.
(Test Minimental abreviado <13 puntos) y sin
11
Tabla 1. Características demográficas y antropométricas de los participantes (NTOTAL=72).
IMC (Kilos/
Género n Edad (años) Peso (kilos) Talla (metros)
m2)
F 56 69±4,9 71,2±11,4 1,52±0,05 30,8±4,5
M 16 71±7,0 80,6±12,6 1,66±0,07 29,2±3,9
Total 72 69±5,4 73,3±12,3 1,55±0,08 30,4±4,4
Los valores se expresan en promedios ± desviación estándar para cada variable.

F= Femenino; M = Masculino y n = número de participantes por grupo.
Tabla 2. Características funcionales, cognitivas y emocionales de los participantes (NTOTAL=72).
EFAM A MMSE EDG TUG EUP D° EUP I°

Género n
(puntaje) (puntaje) (puntaje) (s) (s) (s)
F 56 50±3,0 18±1,4 4±3,1 11,3±2,1 4,1±1,8 3,7±2,7
M 16 51±2,4 18±1,7 3±2,1 9,8±1,3 3,3±1,8 3,7±1,7
Total 72 51±2,9 18±1,5 4±2,9 11,0±2,1 3,9±1,8 3,7±2,5
Los valores se expresan en promedios ± desviación estándar para cada variable.

F= Femenino; M = Masculino y n = número de participantes por grupo; EFAM A = Evaluación Funcional del Adulto
Mayor parte A; MMSE = Examen cognitivo Minimental abreviado; EDG = Escala de Depresión Geriátrica; TUG = Test
up and Go; EUP = Estación Unipodal; D° = apoyo de pierna derecha; I° = apoyo de pierna izquierda y s = segundos.
Figura 1. Esquema de la organización para el desarrollo de marcha confortable.

Se aprecia el circuito elíptico de 40 metros y la Zona de registro.
La flecha indica la dirección del movimiento. Nota: el esquema no está realizado a escala.
12
Tabla 3. Protocolo para la medición de cinemática simple de pie.
Etapa Descripción de la metodología

1. Abrir programa TRACKER
2. Importar videos o imágenes para determinación de fotogramas, en este sentido,

las imágenes consideran un plano sagital espacial.
3. Establecer la BARRA DE CALIBRACIÓN (flecha bidireccional de color azul, en

este caso la longitud horizontal de 1370 milímetros), la cual representa el ancho
de un panel representado en el fondo (esta referencia la establece y pre-determina
el evaluador). Esta determinación involucra la referencia para la transformación
de pixeles a milímetros. Figura 2.B
4. Determinar el punto de origen para inicio de secuencia x,y (0,0), según la relación
entre la ubicación del pie derecho y el izquierdo, en tal sentido, cada vez que
se registra el eje x de las coordenadas se debe alinear con la ubicación de los
marcadores considerando siempre el borde inferior de cada marcador. El ángulo
de inclinación considerará estas referencias. Figura 2C
5. (A). Se identifica la etapa de la marcha correspondiente al MDP (balanceo terminal)

o MaxDP (balanceo inicial) y se establece este fotograma como foco de análisis
6. Se ajusta la pantalla con un zoom del 200%, para garantizar una sensibilidad de
aproximadamente ±1mm.
7. (A): Seleccionar el ícono MOSTRAR/OCULTAR POSICIONES y se hace “click”

con el botón primario del mouse junto con SHIFT en vértice ÁNTERO-INFERIOR
del marcador posicionado a la altura del cuarto metatarsiano.
8. Repetir el procedimiento 5 veces para cada MARCAJE, y trabajar con el promedio

siempre y cuando el coeficiente de variación sea ≤ al 10%. En su defecto se repite
el procedimiento.
9. B): Seleccionar sucesivamente los íconos: TRAYECTORIA/NUEVO/

HERRAMIENTA DE MEDIDA/CINTA MÉTRICA.
10. (B): Ubicar la CINTA MÉTRICA (flecha bidireccional de color rojo) entre el
vértice ÁNTERO-INFERIOR del marcador en el pie hasta el mismo vértice al
finalizar el ciclo de marcha (operacionalización longitud de la zancada). Con este
procedimiento se obtendrá la longitud de la zancada en milímetros. Cabe destacar,
que la ubicación de la CINTA MÉTRICA debe considerar estar paralela (0°) en
relación al eje “x” determinado en el punto 4. Figura 2D
(A): Etapas exclusivas para el MDP y MaxDP; (B): Etapa exclusiva la LZ.
Nota 1: El zoom de 200% garantiza coeficientes de variación de la medición menores al 10%.
Fuente: elaboración propia.
13
Operacionalización de las variables cinemáticas RESULTADOS
Se entiende por Mínimo Despeje del Pie (MDP) Los AM que participaron en esta experiencia
como la altura en milímetros (mm) entre el investigativa presentan una edad cercana a los
borde ántero-inferior del pie y el eje x de las 70 años, siendo levemente superior en el género
coordenadas, el cual representa el suelo (figuras masculino, por su parte, el estado nutricional
2B, 2C y 3C). Este valor se pesquisa en la fase de da cuenta de sujetos normopeso y sobrepeso
balanceo tardío de la marcha, en este contexto, en ambos géneros, siendo más prevalente el
es el valor más cercano al suelo durante la sobrepeso en mujeres (tabla 1).
trayectoria del pie en la fase de balanceo (18).
El Máximo Despeje del Pie (MaxDP) representa Desde el punto de vista funcional, los sujetos
la altura en mm entre el borde ántero-inferior estudiados siempre se encontraban en la
del pie y el eje x de las coordenadas, el cual categoría de autovalentes según la parte A de
representa el suelo (figuras 2B, 2C y 3B). Este EFAM Chile, además, no presentan formalmente
valor se pesquisa en la fase de balanceo temprana riesgo de caídas según las pruebas funcionales
de la marcha, en este contexto es la máxima complementarias (tabla 2). Del mismo modo,
altura en relación al suelo durante la trayectoria tanto el nivel cognitivo como el estado emocional
del pie en la fase de balanceo (18). Se entiende se encuentran normales no existiendo diferencias
por longitud de zancada (LZ) como la distancia significativas entre géneros (tabla 2).
en milímetros que utiliza un sujeto para el ciclo
completo de marcha, la cual comprende el Considerando la confiabilidad, los tres
vértice ántero-inferior del marcador en el inicio parámetros cinemáticos espaciales analizados
y final de una zancada (10), figura 2D. presentan un comportamiento particular (tabla
4). El MDP tiene un CCI de 0,77 con un EEM
Del total de AM seleccionados, se analizaron de 0,8 mm lo que representaría cerca del 50
para el desarrollo de la prueba de confiabilidad % de la magnitud del resultado promedio
según la calidad de los fotogramas obtenidos (aproximadamente 10 mm). El MaxDP tiene
de los videos, al respecto, el número de sujetos un CCI de 0,99 con un EEM de 0,3 mm lo que
analizados fue de 34 para MDP, 63 en el caso del es menos del 1 % de la magnitud del resultado
MaxDP y 66 para LZ. promedio (aproximadamente 100 mm). Por su
parte, la LZ presenta un CCI de 0,98 con un
Análisis de datos EEM de 10,5 mm lo que da cuenta de menos
del 1 % de la magnitud de resultado promedio
Para el análisis de la confiabilidad de marcación (aproximadamente 1300 mm).
de los puntos cinemáticos se utilizó el Coeficiente
de Correlación Intraclase modelo 3,5 (CCI3,5) con El análisis de diferencias de los resultados
el intervalo de confianza del 95% (IC95%), además (test-retest) según su magnitud (promedio), se
se calculó el error estándar de la medición presenta el gráfico del método Bland y Altman
(EEM). Por su parte, el análisis de diferencias (figura 4). Para el MDP, la diferencia entre el test
individuales se efectuó mediante el método de y retest es de ±5 mm lo que representa el ±50 % de
Bland y Altman (19). El nivel de significancia la magnitud del resultado (figura 4A). El MaxDP
estadística se estableció en p≤ 0,05. presenta una diferencia del test y retest de ±5
mm lo que representa el ±5 % de la magnitud
Para ejecutar el plan de análisis se utilizó el del resultado (figura 4B). Cabe destacar que los
programa PASW Statistics versión 18.0, por su resultados más altos se expresan en la primera
parte las gráficas se efectuaron con GraphPad medición, lo cual se refleja en la tendencia de
Prism versión 5.0. los puntos sobre la línea correspondiente al cero
14
o acuerdo absoluto. Finamente, la LZ presenta la magnitud del resultado tiende a representar

una diferencia del test y retest de ±100 mm lo un mayor acuerdo entre las dos mediciones
que representa el ±10 % de la magnitud del efectuadas, esto es desde los 1500 mm.
resultado (figura 4C), es importante recalcar que
Figura 2. Puntos claves para la ejecución del protocolo de análisis mediante programa TRACKER.
A. Puntos de referencia para el análisis cinemático simple de fotogramas. B. Línea de referencia
(color azul y horizontal) y eje de coordenadas (ejes “x” e “y” de color morado).
C. Determinación de la coordenada (0,0). D. Determinación de LZ.
Figura 3. Fotogramas capturados para la medición cinemática del pie en AM. A. Posición neutra del
pie. B. Máximo despeje del pie durante fase de balanceo inicial de la marcha. C. Máximo despeje del pie
durante fase de balanceo tardío. Las flechas indican el lugar de marcaje cinemático.
15
DISCUSIÓN para representar este punto en el marcador.

De esta manera sería necesario en futuras
El primer desafío en todo proceso de medición investigaciones optimizar la captura de imagen
es garantizar la confiabilidad del dato, es por para asegurar un error de medición menor a 0,1
esto que asegurar un comportamiento adecuado mm. Complementando lo anterior, es importante
de esta propiedad resulta fundamental a la hora destacar que la inclusión de sensores inerciales
de emitir juicios o conclusiones (19). En este como estrategia valorativa complementaria
contexto, la medición de atributos mecánicos optimizaría esta propuesta metodológica no
de la marcha, entendidos en la presente solo para un punto de la trayectoria, como en la
investigación como aspectos cinemáticos, presente investigación, sino que además podría
cobra interés particular en su caracterización informar pertinentemente la curva completa de
pertinente y válida, al respecto, los parámetros la trayectoria del pie durante el ciclo de marcha
temporales y espaciales presentan experiencias (13).
tanto a nivel clínico (20) como disciplinar (12, 13,
21). El principal hallazgo de esta investigación Máximo despeje del pie
metodológica fue la determinación de una
estrategia aplicable para la caracterización La medición de la trayectoria correspondiente al
cinemática de marcha mediante un programa MaxDP representa una confiabilidad excelente
de libre disposición en la red. En este escenario, (19) con un intervalo de confianza acotado, lo que
la discusión comprende el comportamiento garantiza la estabilidad del dato. Este resultado
de los estadígrafos para la confiabilidad de es muy concordante con experiencias previas
los parámetros de trayectoria MDP, MaxDP y las cuales, sin embargo, utilizan metodologías
distancia LZ, los cuales han demostrado ser de trabajo más sofisticadas (22). Por otro lado,
indicadores importantes para determinar de el análisis de las diferencias individuales
manera muy anticipada el riesgo de pérdida (figura 4B) demuestra que la magnitud del
funcional para la marcha de AM autovalentes resultado no interfiere en el acuerdo entre las
(10, 20). dos mediciones, por lo que el método resulta
concordante (19, 22). Por tanto, la aplicabilidad
Mínimo despeje del pie clínica de este parámetro de trayectoria del pie
queda demostrada.
Si bien, el comportamiento de confiabilidad
para el MDP obtuvo niveles aceptables (19), Longitud de zancada
el intervalo de confianza no da cuenta de
resultados consistentes (tabla 4). En este sentido, El cálculo de la LZ como parámetro de distancia
la comparación con los valores reportados por representa una confiabilidad excelente con
Karst et al. (22) son CCI mayores a 0,9; siendo un intervalo de confianza acotado en ese
muy inferior en el presente trabajo. Además, margen (tabla 4). Al respecto, no se dispone
el análisis del EEM (tabla 4), refleja que el de evidencia en la literatura que analice el
porcentaje de error que representa el rango comportamiento clinimétrico de esta medición
total de expresión del indicador es alto (tabla cuantificada mediante marcaje de puntos,
4) y el análisis de las diferencias individuales esto se puede deber a que este indicador
es mayor al 50 % (figura 4A), esta situación se dispone de innumerables alternativas para su
podría explicar por la considerable velocidad al determinación (10, 24). Por otro lado, el análisis
momento de capturar el fotograma de medición, de diferencias individuales muestra que la
la cual sería tres veces la velocidad del centro concordancia entre las dos mediciones efectuadas
de masa (23), lo que dificulta la posibilidad de es convergente posterior a los 1500 mm (figura
observar el fotograma de manera adecuada 4C), antes de esa magnitud de resultado se
16
aprecia una divergencia importante. En este contempla solo el plano sagital espacial y no
sentido, existen experiencias investigativas que considera el desplazamiento del sujeto en un
analizan métodos simples automáticos para plano transversal durante pasos sucesivos. De
la determinación de eventos de marcha y sus esta manera, los sujetos con menores distancias
intervalos, el cual refleja errores cercanos al 10 % de zancadas podrían manifestar una marcha
de la MR (25). El comportamiento divergente de más variable en la utilización del espacio
la diferencia entre evaluadores en rendimientos considerando los tres planos fundamentales.
bajos se podría explicar debido a que la medición
Tabla 4. Confiabilidad Inter-evaluador del atributo mecánico de marcha confortable (k=5).
Atributo
n CCI (3,5) CCI (3,5) IC95% EEM (mm) p
Mecánico
MDP 34 0,77 0,55-0,89 0,8 ***
MaxDP 63 0,99 0,98-0,99 0,3 ***
LZ 66 0,98 0,96-0,99 10,5 ***
n = número de sujetos participantes y k = número de mediciones por cada evaluador. CCI = Coeficiente de Correlación
Intraclase modelo (3, 5), este modelo se basa en que cada sujeto es medido por cada evaluador (E1 y E2), siendo
estos designados por conveniencia. El cálculo de confiabilidad se efectuó con el valor promedio de 5 mediciones.
IC95% = Intervalo de confianza para el 95 %.
Cálculo de CCI basado en un ANOVA de dos vías mixto para medidas promedio. ***p<0,001.
Implicaciones profesionales movimiento humano como objeto de estudio,

hace necesario reflexionar acerca de la necesidad
La utilidad de este método para la medición que impone establecer una profesión con
de cinemática simple considerando trayectoria paradigma propio, al respecto, la utilidad de
y distancias queda demostrada en contextos programas informáticos que tienen en primera
particulares al comportamiento del pie durante instancia otro propósito hace fundamental el
marcha confortable en AM. Sin embargo, es diálogo entre disciplinas.
necesario explorar esta propuesta en el análisis
del comportamiento de diferentes segmentos Se recomienda este método para su utilización
corporales en contextos funcionales tales en contextos cinemáticos que comprenden
como: carrera, salto y cinemática ventilatoria, el análisis de distancias y trayectorias, sin
considerando la demografía como factor y la embargo, la calidad de la imagen y el número
postulación de datos normativos como intención. de fotogramas por segundo condicionan
su ejecución para contextos de movimiento
Establecer una propuesta metodológica que ejecutados a una velocidad mayor que la del
da cuenta de problemáticas que tienen el centro masa durante marcha confortable.
17
Figura 4. Análisis de la diferencias individuales para el test-retest (A-B eje “y”) asociado a la magnitud
del resultado (eje “x), mediante el método de Bland y Altman. A. Diferencia en mm y porcentual para el
MDP. B. Diferencia en mm y porcentual para MaxDP. C. Diferencia en mm y porcentual para la LZ. El
punto ubicado sobre la línea del cero indica acuerdo absoluto entre las dos mediciones.
18
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method for the detection of gait events and intervals. Gait Posture. 2004; 20 (3): 266-72.
20
Como citar este artículo: Agudelo M, Ortega V, Olivera-Ángel M. Efecto de la hemólisis de la muestra de sangre canina en el resultado
de algunos analítos enzimáticos. Revista Biosalud 2014; 13 (1): 21-29.
EFECTO DE LA HEMÓLISIS DE LA MUESTRA DE SANGRE CANINA EN

EL RESULTADO DE ALGUNOS ANALÍTOS ENZIMÁTICOS1
Manuela J. Agudelo Vásquez2

Vladimir Ortega Botero3
Martha Olivera-Angel4
RESUMEN A15 BioSystems Química Clínica. La hemólisis

se indujo mecánicamente en diferentes niveles.
Antecedentes: la hemólisis es el proceso de Resultados: se empleó el análisis de varianza
destrucción de los hematíes, que conlleva a la con un diseño completamente aleatorizado y se
liberación del contenido intraeritrocitario en el determinaron entre los tratamientos evaluados
plasma alterando su composición. La principal diferencias estadísticas a niveles de p<0,05; se
molécula intraeritrocitaria es la hemoglobina, realizaron además interferogramas que permiten
que tiene un espectro de absorción característico definir el grado de interferencia si lo hubiese.
del grupo Hem, con un pico de 405 nm y Conclusión: la hemólisis en el suero canino tanto
varios picos entre 500-600 nm, lo que produce leve (0,10 - 1,00 g/l) como marcada (2,51 - 4,5
un color rojizo en el plasma proporcional a la g/l) interfiere con la lectura de los analítos ALT,
hemoglobina liberada (Figura 1). Se suele definir la Creatinina y la Urea.
la hemólisis como la aparición en el plasma
de 0,3g/l de hemoglobina, que se considera la Palabras clave: hemólisis, ALT, Creatinina, Urea,
concentración mínima detectable visualmente. canino, espectrofotometría, interferencia.
La hemólisis en las muestras para analizar puede
interferir con los resultados, por tanto, si es
una prueba mal tomada debe ser una causa de EFFECT OF CANINE BLOOD
rechazo. En el laboratorio de clínica veterinaria SAMPLES HEMOLYSIS IN THE
no se tiene un estudio del comportamiento de RESULT OF SOME ENZYME
los distintos analítos, por lo que la importancia ANALYSES
de este trabajo se basa en determinar los
efectos de la hemólisis en suero canino sobre ABSTRACT
la lectura de algunos analítos que se solicitan
frecuentemente en el laboratorio. Objetivo: Background: Hemolysis is the destruction
describir la variación que existe en los resultados process of red blood cells, which involves the
de algunos analítos con respecto a la cantidad release of the intra-erythrocytic content into
de hemólisis presente en una muestra. Método: the plasma altering its composition. The main
el hemograma se realizó por la lectura en el intra-erythrocytic molecule is hemoglobin, that
equipo Abacus Junior Vet®; para los analítos has a characteristic absorption spectrum of the
se usó el método de Turbidimetría en el equipo heme group, with a peak at 405 nm and several
1
Trabajo financiado por Grupo Biogénesis 2013-2014. Universidad de Antioquia.
2
Estudiante Bacteriología y Laboratorio Clínico. Institución Universitaria Colegio Mayor de Antioquia.
3
Zootecnista, Laboratorio de leches, Facultad de Ciencias Agrarias. Universidad de Antioquia.
4
Profesora Titular, Coordinadora Unidad de Diagnóstico, Facultad de Ciencias Agrarias, Grupo de Investigación
Biogénesis. Universidad de Antioquia. Correspondencia y solicitudes de reimpresiones: Martha Olivera-Angel. Calle
70 No. 52-21, Medellín, Colombia. Tel: (57)4- 2199153. Correo electrónico: [email protected]
Recibido: febrero 10 - Aceptado: marzo 25 de 2014

peaks between 500-600 nm, and produces a amount of hemolysis in a sample. Method: The
reddish color in plasma, proportional to the blood count was performed in the Abacus Junior
hemoglobin released (Figure 1). Hemolysis is Vet® equipment; the Turbidimetry method in
usually defined as the appearance of 0.3 g/l of the BioSystems A15 for Clinical Chemistry was
hemoglobin in plasma which is considered the used for the analytes. Hemolysis was induced
minimum visually detectable concentration. mechanically. Results: Analysis of variance
Hemolysis in the samples to be analyzed can with a completely randomized design was used
interfere with the results and therefore, if it is a and statistical differences at p<0.05 levels were
bad test taking it should be a cause for rejection. determined. Interferograms which allow defining
The Veterinary Clinic Laboratory does not have the degree of interference, if any, were carried
a study of the behavior of different analytes, so out. Conclusion: Hemolysis in canine serum
the importance of the present study is based either mild (0.10 - 1.00 g/l) or severe (2.51 to 4.5
on determining the effects of hemolysis in g/l) interferes with the reading of analytes ALT
canine serum on the reading of some analytes (Alanine Aminotransferase), Creatinine and Urea.
that are frequently requested in the laboratory.
Objective: To describe the range of variation of Key words: hemolysis, ALT, Creatinine, Urea,
the results of some analytes with respect to the canine, spectrophotometry, interference.
INTRODUCCIÓN Actualmente, está aumentando cada vez

más la importancia de los estudios clínicos
La hemólisis se divide en dos clases in vitro veterinarios, las Buenas Prácticas de Laboratorio
e in vivo. La hemólisis in vivo es propia de (BPL) se definen como el conjunto de reglas,
enfermedades sanguíneas tanto congénitas procedimientos operacionales y prácticas
como adquiridas, la hemólisis in vitro sucede establecidas y promulgadas por determinados
durante la fase pre-analítica de la muestra en el organismos como la Organization for Economic
laboratorio (recogida, manipulación y procesado Cooperation and Development (OCDE), o la U.S
de la muestra). La influencia que la hemólisis Food and Drug Administration (FDA), entre
tiene sobre los analitos depende de dos factores; otras, consideradas de obligado cumplimiento
uno, es la localización que tiene el analito dentro para asegurar la calidad e integridad de los
de la molécula de hemoglobina y el otro, es datos producidos en los diferentes procesos
según su liberación al interior de los hematíes de laboratorio, con el fin de armonizar
lisados en el plasma sanguíneo que pueden protocolos, información y documentación de
competir en el espectro de absorción con el de los Procedimientos Operativos Estandarizados
la hemoglobina (1). (POE).
Con el fin de disminuir los posibles errores El objetivo de este trabajo es el de determinar si
dentro de la fase analítica el laboratorio debe el grado de hemólisis interfiere con la lectura de
tener un protocolo en donde se defina en cómo la ALT, la Creatinina y Urea, analítos requeridos
debe llegar la muestra para que sea aceptada. con gran frecuencia en la Unidad de diagnóstico
de la Facultad de Ciencias Agrarias. Este
Durante mucho tiempo se han llevado a cabo laboratorio procesa anualmente 4000 y 6000
estudios sobre el grado de interferencia de muestras en caninos.
la lipemia, la hemólisis y la ictericia en los
laboratorios de clínica humana (2, 3), pero pocos
son los que se han realizado en los laboratorios
de clínica veterinaria.
22
Biosalud, Volumen 13 No.1, enero - junio, 2014. págs. 21 - 29 ISSN 1657-9550
Efecto de la hemólisis de la muestra de sangre canina en el resultado de algunos analítos enzimáticos
Gráfica 1. Concentraciones de hemoglobina en los diferentes tratamientos.
Se midieron los siguientes analitos: la Urea si la concentración de hemoglobina es

menor de < 5 g/l.
Alanina aminotransferasa (ALT): esta enzima
se encuentra dentro de las células del hígado. La hemólisis es el proceso de destrucción de
Cuando el hígado presenta una inflamación o los hematíes, que conlleva la liberación del
lesión, libera la enzima en el torrente sanguíneo. contenido intraeritrocitario en el plasma,
alterando su composición. La principal molécula
Creatinina: los riñones sanos retiran la Creatinina intraeritrocitaria es la hemoglobina, que tiene un
de la sangre y la llevan a la orina para que salga espectro de absorción característico del grupo
del cuerpo. Cuando los riñones no funcionan Hem, con un pico de 405 nm y varios picos entre
bien, la Creatinina se acumula en la sangre y, 500-600 nm, lo que produce un color rojizo en
por tanto, es un parámetro que indica la función el plasma proporcionado por la hemoglobina
renal. liberada. Se define la hemólisis como la aparición
en plasma de más de 0,3g/l de hemoglobina, que
Urea: sustancia de desecho del metabolismo se considera la concentración mínima detectable
proteico. En los riñones la Urea pasa a la orina, por visualmente (1, 2).
consiguiente, también es un parámetro que da
indicios sobre la función renal. Con el fin de confirmar las recomendaciones
de la casa productora, que aunque vende el
Según los insertos de los analitos del equipo equipo para análisis veterinario, las pruebas
usado la hemólisis no interfiere en el análisis de están desarrolladas en humanos, por lo que fue
la ALT, ni en la Creatinina, así como tampoco en necesario diseñar este experimento.
23
MATERIALES Y MÉTODOS Veterinario procedió tomar una prueba de

sangre para suero y para plasma (EDTA) (11),
Localización de todas las edades sin importar el sexo.
Los caninos muestreados para este trabajo Mediciones bioquímicas

son procedentes del municipio de Medellín
(Antioquia, Colombia) y sus alrededores, a 1. El hemograma se realiza con un método
una altura de 1479 msnm. El estudio se realizó sistematizado por medio del equipo
en el Laboratorio Clínico Veterinario de la Abacus Junior Vet®. Aquellas muestras con
Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad parámetros normales se alicuotaron y se les
de Antioquia, en la sede Robledo (Medellín, indujo hemólisis moderada o severa.
Antioquia). 2. Para química sanguínea se centrifugan las
muestras y el suero se pasa por el equipo
Intervalo biológico de referencia (4) automatizado A15 BioSystems Química
Clínica (6), que se basa en espectrofotometría.
Caninos en la Universidad de Antioquia de la Allí se programa para leer ALT, Creatinina
Facultad de Ciencias Agrarias. y Urea.
ALT: 3 -50U/L. 3. La hemólisis se induce mecánicamente
Creatinina: 0,5 - 1.5mg/dl. utilizando un palillo de madera,
Urea: 9,3 - 65,2mg/dl. homogenizando la muestra suavemente
de tal manera que se libere hemoglobina y
Marcadores de hemólisis (5). se obtenga una hemólisis leve o severa que
Sin hemólisis (0 - 0,1 g/l). se cuantifica en el equipo de hematología.
Hemólisis leve (0,10 - 1,00 g/l). Posteriormente, se centrifuga y se leen los
Hemólisis marcada (2,51 - 4,5 g/l). analítos ALT, Creatinina y Urea en el equipo
de química A15 BioSystem.
Tratamientos empleados
Análisis estadístico
El estudio se llevó a cabo induciendo dos grados
de hemólisis para todas las muestras de sangre Se hizo estadística descriptiva y posteriormente
de cada uno de los pacientes, obteniendo tres un diseño totalmente aleatorizado. Para analizar
tratamientos para cada analito evaluado. las interferencias que existen entre los dos grados
TTO: Análisis de la muestra inicial sin hemólisis. de hemólisis (leve y moderada) (7) con respecto
TT1: Análisis de la muestra con inducción de a las concentraciones de ALT, Creatinina, Urea
hemólisis leve. y, a su vez, las distintas interferencias entre cada
TT2: Análisis de la muestra con inducción de uno de los grados de hemólisis con respecto a
hemólisis marcada. la relación que tienen con cada analito, usando
un diseño totalmente al azar ANOVA, mientras
Población y muestra que con prueba de Turkey se compararon las
medias. Todos los procedimientos estadísticos
Se usaron 30 muestras que fueron remitidas se realizaron con el programa SAS (2001), con
al laboratorio para examen prequirúrgico de un nivel de significancia de 5 %.
rutina (hemograma y química sanguínea); los
pacientes caninos habían sido programados Clasificación de interferencia: se midió y clasificó
para cirugía de castración en condiciones de según lo reportado por Castano y Alcain (1989)
bienestar animal. Previa a la sedación el Médico usando la siguiente ecuación:
24
Ecuación (C/C0) x100 - (p I). RESULTADOS

C= concentración experimental del constituyente
en estudio. De los 30 pacientes que se incluyeron en el
C0=concentración teórica o inicial. estudio, en el TT1, se descartó una muestra
I = concentración del interferente porque no cumplió los parámetros de linealidad
(máx.=máxima). (FDL) en los analítos ALT y Urea.
p = pendiente recta regresión.
En la Gráfica 2, se presentan los resultados de
Se describe brevemente la interpretación de los las diferentes concentraciones de hemoglobina
resultados. La interferencia nula comprende cuando se consideraron leves y marcadas.
la máxima concentración tolerable que es
el mayor valor del intervalo biológico de En las Gráficas 3, 4 y 5, se grafican los resultados
referencia para caninos: 0,45g/dl, 50U/l, de ALT, Creatinina y Urea, a diferentes rangos
135umol/l, 23,28umol/l para hemoglobina, de hemoglobina, comparadas con el control. El
ALT, Creatinina y Urea, respectivamente; se efecto de la hemólisis sobre la ALT en ambos
permite hasta un 5 % del valor inicial (105>C/ tratamientos presenta diferencias significativas
C0>95). Interferencia positiva incluye aquellos (p<0,05).
resultados que se desvían más del 5 %, pero
menos del 20 % (120>C/C0>105), interferencia En cuanto a la creatinina el TT0 presenta
negativa aquellos que se desvían más del diferencia significativa (p<0,05) con el TT2.
-5 %, pero menos del -20 % (80>C/C 0>95). Con respecto a la Urea el TT1 no se encontraron
Interferencia fuertemente positiva incluye diferencias significativas (p>0,05), pero si entre
aquellos resultados que se desvían más de un en el TT0 y TT2 (p<0,05).
20 % (C/C0>120%) del resultado inicial, con
interferencia fuertemente negativa resultados Los promedios de las lecturas encontradas en
que se desvían de un -20 % (C/C0<80%) (8). las variables se observan en la Tabla 2.
Tabla 1. Promedios y desviación estándar de los resultados en cada uno de los tratamientos.
Trat Variable2 min max Prom3 DE4

TT01 Hemoglobina5 0 0 0,00 0
ALT 24 50 39,17 8,6745
Creatinina 0,68 1,5 1,11 0,2148
Urea 15,8 54,1 35,93 10,292
TT1 Hemoglobina 0,2 1 0,54 0,2712
ALT 26 74 52,00 12,617
Creatinina 0,77 7,25 1,45 1,1271
Urea 17,9 62,5 37,84 11,05
TT2 Hemoglobina 2,6 4,5 3,14 0,6578
ALT * * * *
Creatinina 0,86 2,59 1,56 0,4448
Urea 28,7 112,4 59,64 24,125
1
TT0= Sin Hemólisis; TT1= Hemólisis leve; TT2= Hemólisis marcada. 2A=
Hemoglobina; B= ALT; C=Creatinina; D=Urea. 3Prom= Promedio. 4DE =
Desviación Estándar. 5No hay lisis celular de glóbulos rojos. 6* Por Fuera del
Límite de Linealidad el equipo.
25
Tabla 2. Interferencia causada por Hemólisis.
TTT Analíto Interferencia r1

ALT Positiva 0.84
Hemólisis leve
No hay
Creatinina 0.03
interferencia
Fuertemente
Urea 0.913
Positiva
ALT FLL ---
Hemólisis
Marcada
Creatinina Positiva 0.558
Urea Positiva 0.597
1
Coeficiente de Pearson..
Gráfica 2. Concentraciones de ALT en los diferentes tratamientos.
26
Gráfica 3. Concentraciones de Creatinina en los diferentes tratamientos.
Gráfica 4. Concentraciones de Urea en los diferentes tratamientos.
27
DISCUSIÓN El inserto de la Urea refiere que con hemoglobinas

>5 g/l se presenta interferencia, sin embargo,
Cuando el suero de un paciente presenta marcada nosotros reportamos que a partir de 0,10gr/l
hemólisis se ve reflejado en interferencias frente ya se encuentra interferencia positiva. Como lo
a los distintos analitos como son Creatinina y concluido por Rioja (2009) (10) la influencia de
Urea, y en más alto grado frente a la ALT. La la hemólisis en una magnitud, depende de la
ALT y Urea son cromógenos que producen metodología usada, en este caso la diferencia de
interferencia espectral (9), encontrándose en resultados con respecto a lo que dice el inserto,
la literatura que producen modificaciones son relevantes, ya que aunque el equipo sirve
a diferentes concentraciones entre distintos para uso veterinario, no se han validado las
analitos. interferencias. Por tanto, los resultados que
presentamos son importantes en la medida en
Es posible que la concentración de ALT se vea que difieren de las interferencias validadas para
modificada por la fuerza iónica, viscosidad, sueros humanos.
turbidez y tensión superficial. La interferencia
entre este analito puede ser alterada porque Actualmente, según la Resolución ICA 3823 de
reacciona de forma inespecífica con el 2013, se pide que los laboratorios veterinarios
constituyente analizado o se destruye algún tengan implementado un manual que se ajuste
producto intermedio de la reacción. a la norma ISO 17025, lo que hace que sea muy
importante determinar la calidad de la muestra
En el caso de la Creatinina la interferencia que se puede recibir (uno de los parámetros de la
producida por la hemólisis se da porque la fase pre analítica). Lo que reporta (3) los errores
hemoglobina es fácilmente oxidable en medio en las muestras que llegan con mayor frecuencia,
básico fuerte lo que forma compuestos incoloros son los que se refieren a la calidad de la muestra
con el analito (9). Para el analito de Urea la recibida en el laboratorio: muestra hemolizada,
interferencia producida por la hemólisis es lipémica, insuficiente o coagulada. Por eso,
positiva y aumenta su resultado cuando es consideramos importante que se realicen este
mayor la hemólisis. tipo de trabajos de validación e interferencia.
En cada uno de estos casos, la interferencia está

dada por la absorción de la hemoglobina en el CONCLUSIONES
mismo rango de longitudes de onda utilizados
en la lectura de los métodos colorimétricos La hemólisis en cantidad leve o marcada
empleados. interfiere en la medición de ALT, Creatinina
y Urea. Por consiguiente, no deben recibirse
Los insertos que traen los reactivos para usar en sueros con ningún grado de hemólisis para leer
el equipo para la ALT y la Creatinina refieren estos analitos.
que no hay interferencia con hemólisis en
concentraciones de hemoglobina de 10gr/l.
Sin embargo, con la ALT la interferencia con AGRADECIMIENTO
hemólisis a partir de 0,10 g/l ya se evidencia.
Para la creatinina en hemólisis marcada a partir Grupo Biogénesis 2013-2014.
de 2,51 g/l se encontró interferencia.
28
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29
Como citar este artículo: Romero MH, Sánchez JA, Moncayo JF. Evaluación de la mortalidad y de las lesiones traumáticas en pollo de
engorde bajo condiciones de sacrificio comercial. Revista Biosalud 2014; 13 (1): 30-36.
EVALUACIÓN DE LA MORTALIDAD Y DE LAS LESIONES TRAUMÁTICAS

EN POLLO DE ENGORDE BAJO CONDICIONES DE SACRIFICIO
COMERCIAL
Marlyn Hellen Romero Peñuela1

Jorge Alberto Sánchez Valencia2
Jairo Francisco Moncayo Mora3
RESUMEN EVALUATION OF MORTALITY

AND TRAUMATIC INJURES IN
El objetivo de la presente investigación fue el BROILER CHICKENS UNDER
de evaluar la mortalidad al arribo (DOA) y la COMMERCIAL SLAUGHTERING
presencia de lesiones traumáticas (hematomas CONDITIONS
y fracturas) en canales de aves de engorde. Se
realizó un estudio prospectivo de las lesiones
presentes en las canales de 622 lotes (n=248.800 ABSTRACT
aves) procesados en una planta de sacrificio
comercial, durante los meses de junio, julio y The objective of the present study was to evaluate
agosto de 2011, de acuerdo con los criterios de mortality on arrival (DOA) and the presence
la inspección sanitaria. La tasa de mortalidad de of traumatic injures (bruises and fractures) in
las aves fue 2.54 %. El 11.8 % (29.335/248.800) broilers channels. A prospective study of lesions
de las canales evaluadas presentó algún tipo present in channels of 622 sets (n=248,800 birds)
de lesión. Los hematomas generalizados (32 processed in a commercial slaughterhouse was
%), la presencia de aves ahogadas (21.6 %) y carried out during the months of June, July and
los hematomas en las puntas de las alas (18.2 August 2011 according to the sanitary inspection
%), fueron las lesiones más frecuentes. Los criteria. The mortality rate was 2.54 %. Lesions
resultados indican fallas en las prácticas de were found in 11.8 % (29.335/248.800) of
manejo relacionadas con el bienestar animal channels inspected. Generalized bruises (32 %),
en el presacrificio, siendo necesario desarrollar drowned birds (21.6 %) and bruises on the tips
investigaciones para conocer su impacto of the wings were the most common injures. The
económico, así como el entrenamiento y la results indicate failure in the handling practices
capacitación del personal vinculado en el related to animal welfare in pre-slaughter, being
proceso. necessary to develop research to know their
economic impact, as well as training of personnel
involved in the process.
Palabras clave: bienestar animal, fracturas, Key words: animal welfare, fractures, bruises,
hematomas, lesiones, sacrificio. injures, slaughter.
1
Profesor, Programa de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Departamento de Salud Animal, Facultad de Ciencias
Agropecuarias, Universidad de Caldas, Grupo CIENVET. Calle 65 No. 26-10 Manizales, Caldas, Colombia. Telefax:
8781516. Correo electrónico: [email protected].
2
Profesor, Programa de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Departamento de Salud Animal, Facultad de Ciencias
Agropecuarias, Universidad de Caldas, Grupo CIENVET. Calle 65 No. 26-10 Manizales, Caldas, Colombia. Telefax:
8781516. Correo electrónico: [email protected].
3
Médico Veterinario y Zootecnista, Grupo de Investigación CIENVET, Línea de investigación en Salud Pública y Bienestar
Animal, Departamento de Salud Animal. Correo electrónico: [email protected].
Recibido: marzo 14 del 2014 - Aprobado: Abril 8 de 2014

Evaluación de la mortalidad y de las lesiones traumáticas en pollo de engorde bajo condiciones de sacrificio comercial
INTRODUCCIÓN anual superior a la del sector agropecuario en

su conjunto y ocupó el segundo lugar entre
El presacrificio es una etapa desafiante para las principales actividades de la economía
las aves de engorde comerciales porque están agropecuaria en los últimos años (7). El beneficio
expuestas a factores potenciales de estrés, de aves se realiza legalmente en Colombia en 62
relacionados con el proceso de captura en la plantas frigoríficas, para procesar un promedio
granja y el cargue en los guacales, las condiciones de 849557 toneladas anuales (7). Sin embargo,
del viaje, el tiempo de transporte, la privación es escasa la información sobre la presencia
de alimento y agua, el contacto con personal de lesiones traumáticas identificadas durante
extraño y las prácticas de manejo deficientes, la inspección post-mortem en las plantas de
entre otros aspectos (1, 2). Un estudio realizado sacrificio. El objetivo del presente trabajo
en Estados Unidos, principal productor de pollo consistió en establecer la mortalidad de las aves
a nivel continental, describe que cerca del 40 % al arribo (DOA); así como evaluar y caracterizar
de las canales de pollo de engorde procesadas, la presencia de lesiones como hematomas y
fueron clasificadas en categorías inferiores fracturas en aves sacrificadas bajo condiciones
por problemas relacionados con la calidad. comerciales.
Aproximadamente, el 25 % de las causas se
debieron a lesiones traumáticas, que ocurrieron
en diferentes etapas del presacrificio (3). MATERIALES Y MÉTODOS
El manejo brusco puede causar lesiones físicas Población estudiada

en las aves como hematomas, hemorragias,
fracturas óseas y dislocaciones (4). Estas lesiones La población aviar estudiada pertenecía a la línea
se localizan, principalmente, en los músculos de genética Ross (90 %) y Cobb (10 %), procedente
la pechuga, la punta de las alas, las articulaciones de 91 granjas comerciales localizadas en el
tibio-tarsiana y húmero-radial, las cuales son suroccidente colombiano, en los departamentos
atribuibles al mal manejo por parte del personal, del Valle del Cauca, Risaralda y Quindío,
deficiente estado de los guacales, la disposición que fueron sacrificadas durante los meses de
de los aves de forma invertida en la línea de junio, julio y agosto de 2011, en una planta de
sacrificio (que provoca aleteos violentos) y la sacrificio autorizada por el Instituto Nacional
insensibilización inefectiva, entre otros (4, 5, 6). de Vigilancia de Alimentos y Medicamentos
Estas condiciones no solo afectan el bienestar (INVIMA). Se consideraron dos tipos de aves:
animal, sino que causan pérdidas importantes aves comerciales para asadero con pesos entre
a la industria avícola porque a pesar de que los 1.65 y 2.2 kg y aves con pesos promedio de 3.6
tejidos contusos o hemorrágicos de las canales Kg, denominadas “pollo campesino”.
son removidos y utilizados para la obtención
de otros productos comestibles, esta operación Diseño del estudio y muestreo
adicional decrece la productividad y la eficiencia
de la planta (6). De otra parte, se ha reconocido Se realizó un estudio prospectivo y monitoreo
que los factores ambientales causantes de estrés de los lotes de aves que ingresaron diariamente
durante el presacrificio pueden generar cambios a la planta durante el período evaluado. El
en los metabolitos musculares, que se traducen tamaño de muestra se definió teniendo en cuenta
en carne de menor calidad (2). los criterios para el desarrollo de la inspección
oficial de aves por parte del INVIMA (8). Por
La industria avícola conforma uno de los sectores medio de un muestreo aleatorio simple se
más dinámicos de la agricultura colombiana. seleccionaron 622 lotes, conformados por 400
El sector presentó una tasa de crecimiento animales cada uno (n=248.800 aves).
31
Recolección de la información en el área de izado, en donde se registró la hora

y se identificó la presencia de aves con las alas
La información se registró en un formato rotas o dislocadas; y c) en la línea de inspección
estructurado en tres puntos de la inspección al finalizar la etapa de enfriamiento, en donde
sanitaria: a) en el área de recepción de los se clasificaron y cuantificaron los hematomas
animales, en donde se colectó información y las fracturas, por medio de inspección visual
relacionada con la procedencia de los lotes, la (Figura 1).
hora de llegada y la presencia de aves muertas; b)
Figura 1. Proceso evaluado: a) área de recepción donde se identificaron las aves muertas;
b) área de izado; c) línea de inspección post-enfriamiento; d) hematoma en muslo;
e) fractura en fémur; f) ave con hematoma generalizado.
Análisis estadístico por la causa específica, por el número total de

aves evaluadas en el estudio (n=248.800).
La información fue procesada utilizando el
programa Stata, versión 12.0. Se consideró
como unidad estadística el lote. Las variables RESULTADOS
presentaron una distribución no paramétrica
(prueba de Shapiro-Wilk) y fueron analizadas La tasa de mortalidad de las aves fue de 2.54 %.
mediante una prueba de Kruskal-Wallis. Como El 11.8 % (29.335/248.800) de las aves evaluadas
prueba post-hoc se emplearon comparaciones presentó algún tipo de lesión. Los hematomas
pareadas de U de Mann-Whitney para las generalizados (32 %), la presencia de aves
variables: sexo, turno y tipo de ave sacrificada. ahogadas (21.6 %) y los hematomas en las puntas
El peso promedio de los lotes de aves fue de las alas (18.2 %), fueron las lesiones más
seleccionada en el análisis como covariable. Un frecuentes (tabla 1).
valor de p ˂ 0,05 fue aceptado como significativo.
La frecuencia de las lesiones se calculó al dividir Se observaron diferencias en la frecuencia
el número de canales o partes de aves lesionadas de las lesiones de acuerdo con la granja de
32
procedencia de las aves sacrificadas. Los las aves de asadero que en el grupo denominado
lotes fueron homogéneos y no se observaron “pollo campesino” (tabla 2). Con relación
diferencias significativas por este factor en las al sexo, este no estuvo relacionado con la
variables evaluadas (tabla 2). Se presentaron mortalidad durante el transporte; en el caso de
diferencias significativas en la mortalidad la frecuencia de los hematomas y las fracturas,
de las aves de acuerdo al turno del sacrificio, las hembras presentaron una mayor proporción
siendo mayor en el nocturno (p ˂ 0,001). La de hematomas en los muslos y la rabadilla, así
distribución de las lesiones en las diferentes como en las fracturas de las alas (p ˂ 0,001).
regiones anatómicas estudiadas fue mayor en
Tabla 1. Frecuencia de las lesiones traumáticas y la mortalidad de aves de engorde a nivel de lote,
durante la inspección post-mortem en una planta de sacrificio comercial (N=29.935 lesiones).
Variables No. Aves Frecuencia Peso proporcional de todos

lesionadas (%) los hallazgos (%)b
Aves muertas 6.336 2.54a 21.6
Hematomas
Generalizados 9.363 3.76 32.0
Alas 5.360 2.15 18.2
Pechuga 1.524 0.61 5.2
Muslos 1.845 0.74 6.3
Rabadilla 2.537 1.0 8.6
Fracturas
Alas 2070 0.83 7.0
Fémur 300 0.12 1.0
a Mortalidad (%); b calculado al dividir el número de canales o partes de aves condenadas por
la causa específica en el lote, por el número total de lesiones.
Tabla 2. Resumen de las significancias estadísticas de los principales efectos

y de las interacciones entre las variable evaluadas.
Aves Hematomas Fracturas

Variables muertas Generalizados Alas Pechuga Muslos Rabadilla Alas Fémur
Sexo ns ns
Machos ** ** **
Hembras ** ** **
Turno ns
Diurno ** ** ** ** ** *
Nocturno **
Tipo ns
Asadero ** ** ** ** ** ** **
Campesino
Granja ** ** ** ** ** ** * **
Lote ns ns ns ns ns ns ns ns
**p ˂ 0,001, *p ˂ 0,05, ns= no significativo (p ˃ 0,05).
33
DISCUSIÓN machos tienen un mayor riesgo de morir durante

el transporte (13).
Se ha descrito que la presencia de animales
muertos a la llegada a la planta (DOA, por Las lesiones traumáticas son consideradas una
sus siglas en inglés “dead on arrival”) y los de las más importantes causas de decomiso de
animales postrados (severamente incapacitados) la industria avícola en Brasil y Estados Unidos
durante el transporte y la estadía en la planta de (14). La presencia de hematomas caracterizados
sacrificio, representan las pérdidas económicas por daño en las células del epitelio y de los
más importantes para la industria avícola y de vasos, pero sin ruptura y extravasación, fueron
mayor interés desde la perspectiva del bienestar las lesiones más frecuentes en el presente
animal porque se constituye en el indicador estudio. El método y tiempo de captura de los
más exacto de bienestar pobre o deficiente (9, animales en la granja, los tiempos de transporte
10). En diferentes investigaciones, las tasas de y espera en la planta de sacrificio, tipo de
mortalidad DOA han oscilado entre 0.15 % y guacales o jaulas, densidad por guacal, edad,
0.86 %, siendo considerado este último valor sexo y temperatura, han sido reportados como
como muy alto (11). La Agencia Canadiense de parámetros que influyen en la presencia de
Inspección de Alimentos ha establecido como lesiones en las canales de las aves (6, 15). En el
un valor crítico las tasas de mortalidad entre presente estudio, los hematomas y fracturas se
el 1 % y 4 %, mientras que las autoridades de localizaron en cortes comerciales de importancia
inspección de los Estados Unidos no aceptan económica para la industria avícola (pechuga y
cifras superiores del 0.5 % (9). De acuerdo con muslos). Con relación al total de aves evaluadas,
estos criterios la tasa de mortalidad hallada en estas representaron el 11.8 %, resultados muy
el presente estudio se considera alta (2.54 %) y superiores a los establecidos por investigadores
fue superior a la encontrada en República Checa en el Estado de Goiàs en Brasil (6), Irán (16) y en
(12). En Colombia la normatividad sanitaria pavos en Francia (17).
vigente no tiene en cuenta el criterio DOA para
monitorear las operaciones presacrificio, aspecto Especial cuidado merece la presentación de
que si sucede en Europa, Estados Unidos y hematomas generalizados en este estudio, ya
Canadá (1, 9). Por esta razón, se desconoce si la que la legislación sanitaria colombiana indica
mortalidad de las aves sigue la misma tendencia que cuando las lesiones comprometen más de un
establecida en esta investigación o si se presentan tercio de la canal deben ser sometidas a decomiso
diferencias relacionadas con: condiciones de total (8), por tanto, las pérdidas económicas
transporte; tipos de camiones; densidades serían relevantes, por su alta frecuencia en el
de carga; factores ambientales; localización estudio. A pesar de que los hematomas en las
geográfica; características de manejo en las plantas pechugas se presentaron en menor proporción,
de sacrificio; tamaño de los lotes de aves; entre la interpretación patológica es interesante
otros aspectos (3). Estos resultados evidencian la porque su aparición está relacionada con el
necesidad de realizar estudios complementarios manejo dado por el personal a las aves durante
que aporten en este sentido. La mortalidad la captura, el descargue de las jaulas y el izado
durante el transporte está relacionada con altas (18). La captura de las aves en la granja para ser
temperaturas ambientales, debido a la falta de distribuidas en los guacales es una etapa que
ventilación de los camiones, que produce estrés genera mucho estrés, ya que requiere que las
calórico, por lo cual la muerte es el resultado de la aves sean suspendidas por las extremidades en
combinación de hipertermia incontrolada de las posición invertida; siendo, además, una de las
aves y desequilibrio ácido-básico (10, 13). El sexo actividades más extenuantes para el personal (4,
de las aves no presentó asociación significativa 18). Durante el descargue de los guacales en el
con la mortalidad, resultados discordantes con los área de izado, se produce la mayor proporción
obtenidos en otros estudios, que indican que los de lesiones en la pechuga porque las aves se
34
encuentran echadas sobre ellas y al recibir golpes el peso de las aves y las diferencias entre los
fuertes, se favorece la aparición de hematomas. lotes (6).
De igual forma, el colgado o izado es la última
etapa traumática de las aves vivas, por la forma La mayor frecuencia de lesiones traumáticas
brusca como se hace esta labor, siendo frecuente durante el turno diurno del proceso de sacrificio
la fractura de las extremidades y por el aleteo puede estar relacionada con el incremento de
intenso se producen graves traumatismos en la temperatura ambiental que logra ocasionar
la pechuga y en las alas, siendo, por tanto, un estrés, mayor actividad física de las aves,
proceso que requiere del manejo cuidadoso de agotamiento metabólico e hipertermia, lo cual no
los operarios, de destreza, capacitación y de solo aumenta el riesgo de lesiones traumáticas,
un programa de mantenimiento preventivo de sino de la mortalidad al arribo (DOA) (2, 20).
equipos (3, 18). Sin embargo, en la presente investigación
durante el turno nocturno se incrementó la
El porcentaje de pollos de engorde con alas presencia de aves ahogadas, concordando
fracturadas o dislocadas es un indicador con los resultados presentados por otros
sensible de BA para evaluar las prácticas de investigadores, que han descrito que tanto las
manejo durante la captura y el embarque en altas como las bajas temperaturas producen un
los guacales previo al transporte (19). En las aumento en el porcentaje DOA (2). Teniendo
auditorías realizadas en plantas frigoríficas de en cuenta que la mortalidad y la presencia
aves en Estados Unidos, se consideran como de lesiones traumáticas tienen un efecto de
parámetros normales una proporción entre el 5 multicausalidad, es necesario desarrollar
y 6 % de alas fracturadas e inclusive ≤ 1% en las investigaciones más detalladas que permitan
mejores plantas (19). Los resultados del presente identificar los factores de riesgo relacionados, a
trabajo ponen en evidencia que en la planta fin de dar recomendaciones específicas al sector
evaluada se pueden mejorar estos parámetros, avícola, así como la concientización, capacitación
con entrenamiento y capacitación del recurso y el entrenamiento del recurso humano, lo cual
humano (10). ha sido considerado como la estrategia más
efectiva para garantizar la implementación de
La presencia de fracturas y hematomas en las buenas prácticas de bienestar animal (10).
puntas de las alas en la investigación están
relacionadas con una insensibilización eléctrica Se concluye que el porcentaje DOA y la frecuencia
incorrecta que produce ruptura de los vasos de de lesiones traumáticas en canales de aves
las alas, presencia de hemorragias petequiales, pueden ser buenos indicadores de mal manejo y
ruptura de los huesos y coloración púrpura de la calidad de las prácticas de bienestar animal
en los músculos del pecho y la piel. Aunque durante el transporte y estadía en las plantas
los vasos no se rompan, durante el proceso de de sacrificio comerciales. La alta frecuencia
desplumado mecánico, las venas son masajeadas de lesiones traumáticas y de mortalidad
por el equipo, provocando enrojecimiento indican que las condiciones de manejo en
de las alas (13). Asimismo, las fracturas del la granja, el transporte y las operaciones de
fémur han sido descritas como la consecuencia descargue, estadía e insensibilización en la
de una elevada intensidad de la corriente planta evaluada presenta deficiencias, siendo
recibida por el ave durante la insensibilización necesario desarrollar estudios que incluyan un
eléctrica, que conlleva a su vez a la aparición de mayor número de plantas frigoríficas, con el fin
hemorragias por ruptura de la arteria femoral de caracterizar las condiciones de transporte,
(15). La legislación colombiana autoriza la estimar el impacto real del manejo presacrificio
insensibilización de las aves con electronarcosis y las implicaciones económicas relacionados con
(8). Sin embargo, es difícil estandarizar este la no implementación de prácticas de BA en la
proceso, por las características de los equipos, cadena avícola colombiana.
35
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36
Como citar este artículo: Rueda MC, Ramírez GF, Osorio JH. Identificación de helmintos en zarigüeyas (Didelphis Marsupialis) en el
suroccidente colombiano. Revista Biosalud 2014; 13 (1): 37-44.
IDENTIFICACIÓN DE HELMINTOS EN ZARIGÜEYAS

(Didelphis Marsupialis) EN EL SUROCCIDENTE COLOMBIANO
Ginés Fernando Ramírez1

José Henry Osorio2
RESUMEN IDENTIFICATION OF
HELMINTHES IN OPOSSUMS
El presente estudio tiene como objetivo (Didelphys marsupialis) IN
describir e identificar los helmintos presentes THE COLOMBIAN SOUTHWEST
en zarigüeyas (D. marsupialis). El estudio se REGION
realizó en la vertiente oriental de la cordillera
occidental, a las márgenes del río Cali, municipio
de Santiago de Cali, departamento de Valle del ABSTRACT
Cauca, Colombia. Los resultados parasitológicos
revelan que las zarigüeyas encontradas presentan The present study aims to describe and identify
un alto porcentaje de parasitismo por helmintos. helminthes in possums (D. marsupialis). The
study was conducted on the eastern slope of
the Western Cordillera on the bamks of Cali
River, in the municipality of Santiago de Cali,
Department of Valle del Cauca, Colombia. The
parasitological results reveal that opossums
found show a high percentage of parasitism by
helminthes.
Palabras clave: Didelphidae, marsupiales, Key words: Didelphidae, marsupials, parasites.

parásitos.
1
Departamento de Salud Animal, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia.
2
Laboratorio de Bioquímica Clínica y Patología Molecular, Departamento de Ciencias Básicas de la Salud, Universidad
de Caldas, Manizales, Colombia. Correo electrónico: [email protected].
Recibido: junio 10 de 2014 - Aceptado: Agosto 13 de 2014

Martha Cristina Rueda, Ginés Fernando Ramírez, José Henry Osorio
INTRODUCCIÓN según el Instituto de Hidrología, Meteorología

y Estudios Ambientales (IDEAM) (8), es
La zarigüeya (Didelphis marsupialis) es una de templado seco con una temperatura promedio
las especies generalistas más dispersas en el de 24,8 Cº y una humedad relativa entre el 75
continente americano (1). Su alta capacidad de % y el 80 %. La pluviosidad anual registra un
adaptación a las condiciones medioambientales promedio de 1169,4 mm. El paisaje se describe
adversas, podría considerarse como un factor como bosque seco neotropical, la vegetación
de resistencia a diferentes agentes infecciosos se encuentra representada en su mayoría por
(2). Algunos estudios realizados en México, plantas ornamentales y algunos relictos de
Brasil y Argentina, demuestran que los bosque secundario sub-andino de galería.
marsupiales pertenecientes al género Didelphis,
se encuentran asociados con una variedad de Captura de las zarigüeyas
agentes parasitarios importantes para la salud
animal y humana (3, 4, 5). En el Zoológico La técnica de muestreo fue basada según las
de Cali, ubicado en la ciudad de Santiago de recomendaciones dadas por Villarreal et al. (6).
Cali, departamento de Valle del Cauca, se La captura de las zarigüeyas (D. marsupialis) se
encuentran como habitantes de vida libre los realizó en un periodo de 12 semanas, entre el
marsupiales D. marsupialis, su fauna parasitaria 10 de diciembre de 2007 y el primero de marzo
es desconocida al igual que sus repercusiones de 2008. De las 19 ha que posee el zoológico
sobre la salud animal y humana, vinculada tan solo 12 ha están dispuestas como parque.
de manera directa e indirecta con el lugar. El El muestreo se organizó repartiendo el área en
presente estudio permitió describir e identificar 12 parcelas de 1000 mts2 aproximadamente, que
los helmintos presentes en 15 zarigüeyas (D. fueron muestreadas una a una hasta completar
marsupialis) capturadas en diferentes puntos las 12 ha del parque. El recorrido comenzó
del Zoológico de Cali durante un periodo de desde la zona oriental hasta la zona occidental.
doce semanas. Con la información obtenida se El área se dividió en 3 zonas (A, B y C), la zona
pretende proporcionar una base para establecer A corresponde a la parte administrativa del
si existe relación entre la fauna parasitaria de los parque y fue dividida en 2 parcelas; la zona
marsupiales con la de los animales del zoológico B corresponde a la parte de exhibición y se
y su potencial zoonótico. dividió en 7 parcelas; la zona C corresponde
a la Unidad de Bienestar Animal (UBA) que
se dividió en 3 parcelas; completando así 12
MATERIALES Y MÉTODOS parcelas. Para el método de captura se empleó
el sistema propuesto por Sánchez (7). Cada área
Área de estudio se muestreó durante 5 días y se emplearon 4
trampas tipo Tomahawk (30 x 30 x 60cm) y 2
El estudio se realizó en los predios del Zoológico trampas tipo Sherman (11 x 12 x 30cm) cebadas
de Cali, ubicado en la vertiente oriental de con pollo. Se ubicaron en el suelo y fueron
la Cordillera Occidental, a las márgenes distribuidas en lugares donde se asumió eran
del río Cali, municipio de Santiago de Cali, rutas de paso para los marsupiales debido a
departamento de Valle del Cauca, Colombia. La características como la vegetación, fuentes de
posición geográfica del zoológico es 3º 27’ 01’’ agua y alimento, así como posibles sitios de
N; 76º 33’ 35.8’’ W; presenta una superficie de 25 refugio y anidación. En total se muestrearon 72
ha y se encuentra ubicado al oeste de la ciudad, puntos que cubrieron las 12 ha del zoológico. Al
a una altitud 1013 msnm. El clima de la región final se capturaron 15 zarigüeyas.
38
Biosalud, Volumen 13 No. 1, enero - junio, 2014. págs. 37 - 44 ISSN 1657-9550
Identificación de helmintos en zarigüeyas (Didelphis marsupialis) en el suroccidente colombiano
Toma de muestras inyectado vía intracardiaca. Para calcular la

edad se empleó la técnica de fórmula dental
Los individuos capturados se pesaron en utilizada para D. albiventris por Schweigmann
una balanza digital marca Ohaus Ò DS4 con et al. (9), que consiste en observar la erupción
capacidad para 20 kg, luego fueron anestesiados y desgaste dentario del maxilar superior
con una dosis bolo de Xylazina 2.2 mg/kg (Figura 1). El almacenamiento y proceso de las
más clorhidrato de ketamina (Imalgene®) muestras parasitológicas se realizó de acuerdo
30mg/kg vía intramuscular. Posteriormente, a las técnicas descritas por Carvajal et al. (10).
se identificaron taxonómicamente empleando El contenido encontrado en el tubo digestivo,
las claves para el orden Didelphimorphia se almacenó en frascos plásticos con formol
dadas por Cuartas y Muñoz (8). Las hembras salino al 10 % y dispuestos en el refrigerador
que no poseían crías y los machos de los a una temperatura variable entre 2 y 8 ºC. Solo
marsupiales (D. marsupialis) fueron sacrificados fueron analizadas muestras encontradas en el
con Pentobarbital sódico más Difenilhidantoina tubo digestivo.
sódica (Euthanex®) a una dosis de 50 mg/kg,
Figura 1. Edad de la zarigüeya Didelphis albiventris según la erupción y el desgaste dentario.
39
Los nemátodos y acantocéfalos adultos correspondientes a hembras que presentaron

encontrados fueron procesados de la siguiente crías, se les recolectó una muestra de materia
manera: fecal y se liberaron posteriormente. Los estudios
coproparasitológicos se realizaron mediante
Sacrificio: los parásitos se sumergieron en ácido examen directo y de concentración, aplicando
acético glacial durante 10 a 15 segundos. la técnica de flotación (11).
Fijación: la fijación fue con etanol a 70 %, el cual

sirve como preservativo. RESULTADOS
Aclaramiento: se utilizó una solución de alcohol Los resultados se registraron en la tabla 1 junto
a 70 %, más glicerina mezclados en partes con los datos de cada individuo de D. marsupialis
iguales. capturado. En total se examinaron 15 muestras de
materia fecal y 10 contenidos gastrointestinales;
Los parásitos aclarados se observaron en un 14 (93 %) individuos resultaron positivos a la
estereoscopio y algunos en el microscopio, presencia de helmintos (Tabla 2) y 11 (79 %)
posteriormente fueron fotografiados. Las de ellos presentaron poliparasitismo. En la
muestras del contenido gastrointestinal se distribución de los helmintos encontrados en
analizaron empleando la técnica de Faust la población de zarigüeyas (Tabla 2), se observa
(11). Los hallazgos obtenidos se fotografiaron que los helmintos más encontrados son los
con una cámara digital Canon ® A410, con nemátodos, principalmente geohelmintos como:
el fin de tener imágenes para comparar con Ancylostoma sp., 60 %; Trichuris sp., 40 %; y
textos y atlas de parasitología y lograr así una Strongyloides sp., 20 %; un nemátodo diferente al
clasificación taxonómica aproximada. Todas grupo anterior es el spiruridae Physaloptera sp.,
las muestras fueron almacenadas en frascos que se encontró en el 27 %. Un helminto que se
de vidrio debidamente rotulados y dispuestos hallo con alta frecuencia fue el acanthocéphalo
en la colección de helmintos del Zoológico Macracanthorhynchus sp., parasitando el 53 % de
de Cali. De los 15 animales capturados se la población muestreada. A su vez, el céstodo
sacrificaron 10 individuos, a cada uno de los encontrado solo fue observado en un individuo
cuales se les aplicó la técnica de necropsia. capturado, el cual pertenecía al grupo de los
Aunque se revisaron con precaución los sistemas liberados, este céstodo representa tan solo el 7
orgánicos, solo se observaron helmintos en el % de la muestra.
tracto digestivo. Los 5 individuos restantes
40
Tabla 1. Huevos y adultos de helmintos encontrados en zarigüeyas D. marsupialis.
Nº de Wt. LT. Helminto

Edad Sex.
Ident. g. mm. A H Identificación.
05-2-3-B† Adulto M 2250 855 x x Ancylostoma sp.
x x Ancylostoma sp.
04-1-2-B† Adulto M 2040 820 x x Trichuris sp.
x x Strongyloides sp.
x Ancylostomatidae.
06-2-4-B Adulto H 2110 835
x Strongyloides sp.
x x Ancylostoma sp.
x x Trichuris sp.
09-3-6-B† Adulto M 2070 856 x Physaloptera sp.
x x Macracanthorhynchuss sp
x Trichuris sp.
14-2-3-C Adulto H 2015 837
x Macracanthorhynchuss sp
02-6-2-A Adulto H 1830 840 x Strongyloides sp.
x Ancylostoma sp.
11-4-7-B Adulto H 1990 740
x Trichuris sp.
x Trichuris sp.
15-5-3-C Adulto H 1700 930 x Macracanthorhynchuss sp
x Dilepididae
x x Ancylostoma sp.
x x Trichuris sp.
01-3-1-A† Preadulto M 1850 830
x x Physaloptera sp.
x x Macracanthorhynchus
x x Ancylostoma sp.
07-2-5-B† Preadulto M 1690 870
x x Macracanthorhynchussp
x x Ancylostoma sp
12-4-7-B† Preadulto H 1550 675
x x Macracanthorhynchuss sp
x x Ancylostoma sp.
03-4-2-A† Juvenil M 830 705
x Physaloptera sp.
x Physaloptera sp.
08-4-5-B† Juvenil M 950 790
x x Macracanthorhynchussp
10-5-6-B† Juvenil H 470 550 Negativo
13-4-1-C† Juvenil M 350 530 x x Macracanthorhynchuss sp
¬ † Individuos sacrificados.
¬ Wt. g. Peso en gramos; LT. mm., Longitud total en milímetros
¬ A, adultos de helmintos; H, huevos de helmintos
41
Tabla 2. Helmintos encontrados en 15 zarigüeyas (D. marsupialis).
Total de
Helminto %
Individuos
Ancylostoma sp 9 60
Macracanthorhynchus sp 8 53
Trichuris sp. 6 40
Physaloptera sp. 4 27
Strongyloides sp. 3 20
Dipylidium sp. 1 7
DISCUSIÓN encontrados se realizó teniendo en cuenta las

características morfológicas de los adultos y de los
A pesar del poliparasitismo encontrado, el huevos analizados macro y microscópicamente,
estado corporal de la mayoría de los marsupiales comparadas con las características descritas por
capturados se apreciaba en buenas condiciones; otros autores (15-23). Algunas de las familias de
solo se observó desnutrición y pelo hirsuto en helmintos encontradas en el muestreo son de
los 8 animales que presentaban acantocéfalos. carácter zoonótico, estas son: Strongyloididae,
Los pesos registrados indican promedios por Trichuridae, Ancylostomatidae y Dilepididae.
encima de los estándares dados por algunos Las tres primeras familias pertenecen al grupo
autores (12, 13), pero, si nos referimos a de los llamados geohelmintos, los cuales son
Eisenberg (14) quien reporta animales de hasta los causantes de las principales parasitosis
5500 g, podemos decir que los animales se intestinales de las zonas tropicales (15). La cuarta
encontraban bajos de peso. La única muestra familia Dilepididae, se presenta esporádicamente
reportada negativa, correspondía a una hembra en el hombre y generalmente ocurre en niños,
juvenil quien se caracterizó por presentar este tipo de infección surge en lugares donde las
un pelaje más lanoso y brillante que el resto condiciones higiénicas son deficientes.
de los marsupiales capturados. Otro aspecto
a resaltar son las lesiones causadas por los
parásitos en el intestino de las zarigüeyas. Solo CONCLUSIONES
fueron evidentes nodulaciones en el exterior del
intestino delgado, causadas por los acantocéfalos Los resultados parasitológicos revelan que
en los 8 animales que se encontraron; también las zarigüeyas encontradas presentan un alto
las nodulaciones presentes en la mucosa del porcentaje de parasitismo por helmintos. De
estómago de 4 animales causadas por los acuerdo al estado general, la condición corporal
spiruridos quienes se adherían en grupos de 3 y los hallazgos revelados por las necropsias,
y 4 individuos en un solo foco. En aquellos que se puede deducir que la repercusión de los
presentaron tricocéfalos se apreció la mucosa parásitos en estos animales, aparentemente,
del recto inflamada. Ninguno de los individuos es leve. Caso contrario a las zarigüeyas que
muestreados presentó episodios de diarrea. La presentaron Macracanthorhynchus sp., en las
mayoría de parásitos encontrados durante el cuales la condición de salud, evidentemente,
muestreo, coinciden con los descritos por otros estaba afectada. El encontrar los helmintos
autores (15, 16). El género Macracanthorhynchus Acantocéfalos y Spiruridos en altos porcentajes,
no ha sido reportado, sin embargo, se reportan confirma que las zarigüeyas ejercen un rol
otros acantocéfalos. Una aproximación a la importante como control biológico de pequeños
clasificación taxonómica de los helmintos vertebrados e invertebrados. La técnica de
42
concentración por flotación de Faust, no es una AGRADECIMIENTOS

técnica confiable para el diagnóstico de ciertos
parásitos como los Spiruridos. Razón que A Yirly Johanna Suarez Vela del programa
impulsa a estudiar a fondo los ciclos de vida jóvenes investigadores de COLCIENCIAS, por
y las diferentes técnicas de concentración en realizar las correcciones del manuscrito.
parasitología, para determinar el método más
adecuado que permita su observación.
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44
Como citar este artículo: Fernández KJ, Chanci IC, Wilches L, Cardona JA. Caracterización de los metabolitos de bacterias ácido lácticas
y efecto inhibidor de las bacteriocinas en microorganismos patógenos en alimentos: revisión sistemática de la literatura, 2008-2012.
Revista Biosalud 2014; 13 (1): 45-61.
CARACTERIZACIÓN DE LOS METABOLITOS DE BACTERIAS ÁCIDO

LÁCTICAS Y EFECTO INHIBIDOR DE LAS BACTERIOCINAS EN
MICROORGANISMOS PATÓGENOS EN ALIMENTOS: REVISIÓN
SISTEMÁTICA DE LA LITERATURA, 2008-2012
Kelly Johana Fernández Villa1

Isabel Cristina Chanci Echeverri2
Lisett Wilches López3
Jaiberth Antonio Cardona Arias4
RESUMEN Escherichia coli. Resultados: se identificaron

125 estudios sobre metabolitos inhibidores,
Introducción: las bacterias ácido lácticas de estos solo 31 se realizaron en alimentos.
son utilizadas en la industria por preservar En lo referente a las bacteriocinas y el tipo de
y mejorar las propiedades sensoriales de los microorganismo inhibido se obtuvieron 114,
alimentos; sus metabolitos, pueden inhibir de los cuales 50 trabajaron con bactericionas
el crecimiento de Salmonella spp., Listeria producidas por bacterias ácido lácticas. El
monocytogenes, Escherichia coli y Staphylococcus metabolito más frecuente fue la bacteriocina.
aureus. Objetivo: caracterizar las investigaciones Los microorganismo más estudiados son Listeria
sobre metabolitos inhibidores de crecimiento monocytogenes y Staphylococcus aureus. Los
microbiano y describir el efecto inhibitorio de productos más frecuentemente estudiados son
las bacteriocinas de bacterias ácido lácticas lácteos y cárnicos. Conclusión: las bacteriocinas
en microorganismos patógenos en alimentos. son los metabolitos más estudiados para inhibir
Método: revisión sistemática de la literatura el crecimiento de microorganismos patógenos
basada en artículos originales publicados en en matrices alimentarias; estas podrían reducir
Science direct, PubMed y SCOPUS. Se realizó una las enfermedades transmitidas por alimentos.
búsqueda empleando los términos bacteriocinas,
ácido láctico, peróxido de hidrógeno, ácido Palabras clave: alimentos, bacteriocina,
cítrico, bacteriocina, alimentos, Salmonella spp., Escherichia coli, Listeria monocytogenes, Salmonella,
Staphylococcus aureus, Listeria monocytogenes, Staphylococcus aureus.
1
Investigadora Grupo de Investigación Salud y Sostenibilidad, Escuela de Microbiología, Universidad de Antioquia,
Medellín, Colombia.
2
Investigadora Grupo de Investigación Salud y Sostenibilidad, Escuela de Microbiología, Universidad de Antioquia,
3
Bacterióloga, estudiante MSc Microbiología y Bionanálisis, Escuela de Microbiología, Universidad de Antioquia,
4
Microbiólogo y Bioanalista, MSc Epidemiología, Docente-Investigador Facultad de Medicina Universidad Cooperativa
de Colombia, Grupo de Investigación Salud y Sostenibilidad, Escuela de Microbiología, Universidad de Antioquia, Calle
70 No. 52-21, Medellín, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. Correspondencia: Jaiberth Antonio
Cardona Arias. Calle 67 Número 53 - 108, Bloque 5, oficina 103. Medellín, Colombia. Teléfono 2198486. Fax 2195486.
Recibido: enero 29 del 2014 - Aceptado: Junio 9 de 2014

Kelly Johana Fernández Villa, Isabel Cristina Chanci Echeverri, Lisett Wilches López, Jaiberth Antonio Cardona Arias
CHARACTERIZATION OF acid, hydrogen peroxide, citric acid, food,

METABOLITES OF LACTIC ACID bacteriocin, Salmonella spp., Staphylococcus
BACTERIA AND INHIBITORY aureus, Listeria monocytogenes, Escherichia coli
EFFECT OF BACTERIOCINS ON were used in the search.. Results: One hundred-
PATHOGENIC MICROORGANISMS twenty-five studies about inhibitors metabolites
IN FOODS: A SYSTEMATIC were found, from which only 31 were carried
LITERATURE REVIEW, 2008-2012 out on food. Regarding bacteriocins and the
type of microorganism inhibited, 114 studies
were obtained, from which 50 worked with
ABSTRACT bactericins produced by acid lactic bacteria. The
most common metabolites were bacteriocins.
Introduction: Lactic acid bacteria are widely The most studied microorganism is Listeria
used in the food industry in order to preserve monocytogenes and Staphylococcus aureus. The
food and improve food sensory properties; its most frequently studied products are dairy
metabolites can inhibit the growth of Salmonella, and meat. Conclusion: The bacteriocins are the
Listeria monocytogenes, Escherichia coli and most studied metabolites to inhibit the growth
Staphylococcus aureus. Objective: To characterize of pathogenic microorganisms in food matrices;
the studies about microbial growth inhibiting these might be relevant to reduce the foodborne
metabolites and to describe the inhibitory illness.
effect of lactic acid bacteria bacteriocins in
pathogenic microorganisms in food. Method: Key words: food, bacteriocin, Escherichia
A systematic literature review with original coli, Listeria monocytogenes, Salmonella spp.,
articles published in Science Direct, PubMed Staphylococcus aureus.
and SCOPUS. The terms bacteriocins, lactic
INTRODUCCIÓN El grupo etario que presenta la mayor frecuencia

de ETA es de 15 a 44 años con cerca del 54 % de los
Las enfermedades trasmitidas por los alimentos casos, seguido por el grupo de 5 a 14 años con un
(ETA) constituyen un grave problema de (28 %). Los alimentos que con mayor frecuencia
salud mundial dada su elevada magnitud se relacionan con los brotes de ETA son el queso
y la complejidad de su intervención. En y el arroz con pollo, en los cuales los agentes
latinoamericana, según cifras de la Organización etiológicos más prevalentes son Staphylococcus
de las Naciones Unidas para la Agricultura y la coagulasa positivo y Salmonella spp. (1). En este
Alimentación (FAO) y la Organización Mundial contexto, se evidencia la relevancia del estudio
de la Salud (OMS), se presentaron al menos 6000 de metabolitos inhibidores de microorganismos
brotes de enfermedades de origen alimentario patógenos en los alimentos y la necesidad de
entre 1993 y 2002 (1). establecer medidas oportunas que permitan la
prevención o intervención de las ETA.
En Colombia, este tipo de brotes aunados
a un número mayor de casos aislados de Por otra parte, es oportuno precisar que las
enfermedades provocadas por los alimentos bacterias ácido lácticas (BAL) constituyen un
o el agua; en el 2007 se notificaron 4929 casos grupo de microorganismos de gran importancia
y en el 2008, 9634 casos implicados en 693 para la producción comercial de alimentos
brotes de ETA, según informes del SIVIGILA, fermentados dados sus efectos sobre el sabor,
de igual forma durante el 2008 en Antioquia se aroma, textura e incremento del valor nutricional
registraron 4024 casos (1). (2). Estos efectos se atribuyen a la actividad
46
Caracterización de los metabolitos de bacterias ácido lácticas y efecto inhibidor de las bacteriocinas...
metabólica que ejercen sobre proteínas, azúcares ha descrito como inmunoestimulantes, lo cual
y lípidos, además de favorecer la digestión por favorece al consumidor al mejorar su sistema
parte del consumidor y a su vez aumentar la vida inmune, mantener el equilibrio bacteriano
útil de los productos alimenticios. Asimismo, normal, mejorar la digestión, ayudar a tolerar la
este grupo presenta efecto antagónico frente a lactosa y evitar enfermedades como la diarrea
microorganismos patógenos por la producción de (6).
ácidos orgánicos y otros metabolitos inhibidores
como el peróxido de hidrógeno (H2O2), el ácido Asociado a lo anterior, se debe tener presente
láctico, ácido cítrico, bacteriocinas, entre otros que en la actualidad se han identificado falencias
(3). relacionadas con las formas de conservación de
los alimentos frescos, sumado al hecho de la
La evaluación del potencial bactericida de los continua exigencia de disminuir y prohibir cada
extractos crudos de BAL sobre el crecimiento vez más el uso de preservantes químicos, debido
de otros microorganismos, como los más a los efectos adversos que pueden causar en la
frecuentemente aislados en ETA y otros géneros, salud del consumidor (3), lo que ha suscitado la
ha presentado resultados favorables, por lo necesidad de buscar nuevas alternativas para la
que han sido recomendados recientemente por conservación de alimentos, como la utilización
varios autores como método para garantizar la de metabolitos inhibidores de microorganismos
inocuidad de los alimentos. Su efecto antagónico y tal es el caso de las bacteriocinas.
se fundamenta en la producción de bacteriocinas
y otros metabolitos inhibidores, que derivan A pesar del contexto expuesto, los estudios
en beneficios para los sectores de la industria y sobre los metabolitos generados por BAL con
la salud pública al aumentar la productividad actividad contra patógenos, los principales
de las empresas y disminuir la presencia de agentes microbianos contra los cuales se han
bacterias patógenas en los alimentos (4). empleado y el tipo de alimentos que con mayor
frecuencia se han investigado, siguen siendo
Asimismo, se ha demostrado que algunos exiguos y los estudios individuales no permiten
géneros de BAL se unen a carbohidratos disponer de un perfil completo sobre estos
específicos de enterobacterias e inhiben su tópicos ni presentan conclusiones con buena
adhesión mediante agentes antimicrobianos potencia estadística o validez externa, de modo
y la producción de sustancias de bajo peso que puedan ser aplicados en múltiples contextos.
molecular, produciendo efectos tóxicos sobre
otras bacterias al adherirse a receptores de sus Por todo lo anterior, se realizó una revisión
superficies (5). Por esta razón, son muy útiles en sistemática de la literatura con el objetivo de
salud humana para prevenir toxo-infecciones e caracterizar los estudios que han investigado
infecciones alimentarias, al inhibir la adhesión los metabolitos inhibidores de crecimiento
de patógenos por exclusión competitiva, microbiano y describir el efecto inhibitorio
disminuir la probabilidad de transmisión de de las bacteriocinas producidas por las BAL
patógenos a través de alimentos y mejorar las en microorganismos patógenos en alimentos;
características sensoriales de varios productos información que resulta de gran utilidad para
alimenticios. Además, estudios previos han la comunidad académica, los investigadores
logrado la inocuidad de algunos alimentos y las personas de la industria y el sector
mediante el uso de una microbiota nativa como salud interesados en este tópico. Además,
las BAL aislada de productos lácteos, cárnicos, se debe precisar que la elección de esta
pescados, vegetales; generando cambios en la modalidad de investigación radica en que
población microbiana intestinal e inhibiendo presenta múltiples ventajas como el poseer
microorganismos patógenos; por tanto, se les una metodología científica claramente explícita
47
para la identificación, selección y elaboración Se tomaron como criterios de inclusión: 1)

de estudios sintetizando sus resultados; elimina artículos con términos de búsqueda en el
los sesgos de las revisiones narrativas, brinda título y/o resumen; 2) publicados entre 2008-
información amplia, exacta y resumida que 2012; 3) estudios originales; 4) idioma inglés
puede ser asimilada con rapidez y facilidad o español; 5) diseños experimentales; 6) con
por los profesionales de la salud; permite reporte de metabolitos inhibidores de BAL y
plantear nuevas hipótesis, detecta áreas en que microorganismos patógenos en alimentos.
la evidencia científica es escasa; los resultados
de diferentes estudios pueden compararse para Los criterios de exclusión fueron: 1) estudios
establecer la generalización de sus hallazgos que no contribuyan al objetivo de esta revisión
y su consistencia, reduciendo el tiempo entre al no hacer explícitas las bacteriocinas u
los descubrimientos y la implementación de otros metabolitos producidos por BAL o que
las estrategias terapéuticas y diagnósticas para estudiaron alguno de ellos sin reportar el efecto
las distintas enfermedades, aumentando la inhibidor sobre microorganismos patógenos;
validez interna y externa de las conclusiones al 2) estudios que no emplearon directamente
utilizar métodos estadísticos más robustos y una el alimento, sino un símil de este; 3) con
población con mayor grado de generalización problemas de validez interna por mal diseño
frente a los estudios individuales, generando y análisis estadístico; 4) ausencia de control de
información sin sesgos potenciales de selección sesgos de información.
y de extracción de datos, de forma válida y
reproducible; así como un mayor grado de Recolección de la información: para garantizar
evidencia y menor costo que otros estudios lo la exhaustividad del protocolo de investigación
suficientemente grandes para llegar al mismo se realizó una búsqueda por sensibilidad, sin
nivel de significación estadística (7-10). circunscribirla a términos DeCS (Descriptores de
Ciencias de la Salud) o MeSH (Medical Subject
Headings), esto permitió la obtención de un
MATERIAL Y MÉTODOS mayor número de estudios frente a la búsqueda
por especificidad.
Tipo de estudio: revisión sistemática de la
literatura. Adicional a esto, se revisaron las referencias de
los artículos seleccionados para identificar otros
Identificación, tamización, elección e que no se encontraron en la búsqueda inicial
inclusión de estudios: se llevó a cabo una y se enviaron correos electrónicos a varios
revisión bibliográfica a partir de artículos de los autores para recuperar los artículos no
de investigación originales publicados en disponibles en las bases de datos, todos ello
las siguientes bases de datos: Science direct, con el fin de garantizar la exhaustividad de la
PubMed y SCOPUS. investigación.
Se realizó una búsqueda exhaustiva de Los artículos obtenidos fueron exportados

artículos en las bases de datos citadas, al programa Endnote para la eliminación
empleando los siguientes términos con sus de duplicados, la aplicación del protocolo
equivalentes en inglés: bacteriocinas alimentos; de investigación se llevó a cabo por dos
ácido láctico alimentos; peróxido de hidrógeno investigadores de forma independiente para
alimentos; ácido cítrico alimentos; al igual que garantizar la reproducibilidad de la revisión,
bacteriocina con: microorganismos; patógenos; las discrepancias se resolvieron por consenso
Salmonella spp.; Staphylococcus aureus; Listeria y referencia a un tercero. La extracción de la
monocytogenes; Escherichia coli. información se realizó con base en un instructivo
48
que contenía las variables a evaluar, con su La identificación, tamización, elección e

naturaleza, codificación y nivel de medición, y inclusión de los estudios se describió con
se almacenó en una base de datos diseñada en frecuencias absolutas, el tipo de metabolito
Excel, esto lo realizó cada investigador en dos y microorganismo fueron estudiados con
ocasiones diferentes (en un rango de un mes) de frecuencias absolutas y relativas, y se realizó
forma independiente, con el fin de garantizar la una distribución de frecuencias para el tipo de
reproducibilidad intra e inter-observador de la metabolitos según la matriz de estudio (alimento
información recolectada y analizada. u otro) y para los microorganismos según el tipo
de bacteriocina (de bacteria ácido láctica u otro
Análisis de la información: para evaluar el microorganismo).
acuerdo inter e intra-codificadores se calculó el
coeficiente kappa para las siguientes variables: Finalmente, los artículos incluidos para realizar la
1) número de artículos incluidos; 2) matriz síntesis cualitativa de la revisión, se describieron
de estudio clasificada en alimento y otras; 3) con base en las siguientes variables: año de
microorganismo estudiado que incluía Salmonella realización; país; técnica; bactericina empleada;
spp., Staphylococcus aureus, Listeria monocytogenes y tipo de alimento; y microorganismo patógeno
Escherichia coli; y 4) tipo de metabolito que incluyó estudiado.
bacteriocina, ácido láctico, ácido cítrico y peróxido
de hidrogeno; todos con kappa mayor a 0,97.
Tabla 1. Identificación de los estudios que han abordado sustancias inhibidoras del crecimiento
microbiano en alimentos.
Búsqueda: Bases de datos

Criterios Total
Alimentos& Science direct PubMed SCOPUS
Bacteriocinas Sin límites 3536 1865 6608 12009
2008-2012 1271 619 2883 4773
Inglés-Español 1271 600 2778 4649
Título/Resumen 74 116 442 632
Artículo original 51 86 355 492
Inhibición 30 34 76 140
Ácido láctico Sin límites 46443 7397 52709 106549
2008-2012 13784 2772 23799 40355
Inglés-Español 13784 2714 22670 39168
Peróxido de Sin límites 58118 4319 44070 106507
hidrógeno 2008-2012 21119 1733 21914 44766
Inglés-Español 21119 1693 21332 44144
Ácido cítrico Sin límites 29073 2267 15098 46438
2008-2012 8908 754 6760 16422
Inglés-Español 8908 723 6463 16094
Total: 278. Sin duplicados: 125
49
Tabla 2. Identificación de las investigaciones que han estudiado la relación

entre bacteriocinas y diferentes microorganismos.
Búsqueda: Bases de datos

Criterios Total
Bacteriocina + Science direct PubMed SCOPUS
Salmonella spp. Sin límites 984 21 881 1886
2008-2012 719 19 750 1488
Inglés-Español 719 19 724 1462
Staphylococcus aureus Sin límites 1702 384 2954 5040
2008-2012 1186 238 2418 3842
Inglés-Español 1186 231 2354 3771
Listeria monocytogenes Sin límites 1748 643 3228 5619
2008-2012 1310 452 2586 4348
Inglés-Español 1310 449 2508 4267
Escherichia coli Sin límites 2659 952 4489 8100
2008-2012 1791 465 3458 5714
Inglés-Español 1791 449 3360 5600
Total: 217. Sin duplicados: 114
RESULTADOS los criterios de inclusión y exclusión, de estos

solo 31 se realizaron en alimentos. Por su parte,
En las tablas 1 y 2 se presenta la frecuencia de en lo referente a las bacteriocinas y el tipo de
artículos que se obtuvo con la aplicación del microorganismo evaluado, se obtuvo un total
protocolo de investigación. En la primera, se de 20645 estudios, los cuales se redujeron
describe el número de investigaciones referidas a 114 luego de la aplicación del protocolo
a los metabolitos, mientras que en la segunda de investigación, de estos 50 trabajaron con
se observan la frecuencia de investigaciones bacteriocinas producidas por BAL. Finalmente,
que han abordado las bacteriocinas y el tipo de al cruzar ambas estrategias de búsqueda se
microorganismo sobre el cual ejercen su efecto obtuvo un total de 23 investigaciones que
inhibidor; en ambas tablas se desagrega la evaluaron el efecto inhibidor de las bacteriocinas
búsqueda con base en los criterios de inclusión producidas por BAL en alimentos (Figura 1).
del estudio.
Con respecto a los metabolitos, se observó que
En la figura 1 se presenta el algoritmo de selección el 75 % de los estudios lo hacen en matrices
de los manuscritos incluidos para la síntesis diferentes a los alimentos y tan solo el 25 %
cualitativa del actual estudio, en los referido a se han desarrollado en alimentos; del total
los metabolitos estudiados en la búsqueda inicial de metabolitos los más frecuentes, tanto en
se obtuvo un total de 271503 artículos, los cuales alimentos como en otras matrices, fueron las
se redujeron a 125 a partir de la aplicación de bacteriocinas (Tabla 3).
50
Figura 1. Algoritmo de selección de los artículos de la revisión.
51
Los microorganismo más estudiados son Listeria similar el porcentaje de estudios en alimentos y
monocytogenes y Staphylococcus aureus, se halló otras matrices (Figura 2).
que el 44 % de las investigaciones emplean
bacteriocinas derivadas de BAL. Entre los Finalmente, en la tabla 4 se describen los
estudios con bacteriocinas producidas por BAL principales estudios que han evaluado las
el 37 % se realizó en alimentos (Tabla 3). bacteriocinas producidas por BAL en alimentos;
en esta tabla se observa que los principales países
Del total de metabolitos estudiados, el más que han investigado este tópico son europeos, se
frecuente es bacteriocina y entre los estudios observa la diversidad de técnicas y bacteriocinas
que abordaron este metabolito producido por empleadas, sumado a los principales alimentos
BAL, se observó que en Listeria monocytogenes, estudiados los cuales incluyen productos lácteos
Staphylococcus aureus y Salmonella spp., la (principalmente queso) y cárnicos con mayor
mayor proporción de estudios correspondió a frecuencia.
alimentos, mientras que en Escherichia coli fue
Tabla 3. Frecuencia de estudios relacionados con metabolitos inhibidores, microorganismos

y matriz empleada.
Matriz o Medio de estudio # (%)

Metabolitos N Total
Alimento Otro
Bacteriocinas 23 (24,7) 70 (75,3) 93
Ácido láctico 7 (31,8) 15 (68,2) 22
Peróxido de hidrógeno 0 (0,0) 9 (100) 9
Ácido cítrico 1 (100) 0 (0,0) 1
Total 31 (24,8) 94 (75,2) 125
Microorganismo inhibido Tipo de bacteriocinas
Bacteria ácido láctica Otro microorganismo
Listeria monocytogenes 31 (47,7) 35 (53,8) 65
Staphylococcus aureus 23 (44,2) 29 (55,8) 52
Escherichia coli 11 (47,8) 12 (52,2) 23
Salmonella spp. 10 (34,5) 19 (65,5) 29
Total 50 (43,9) 64 (56,1) 114
Bacteriocinas producidas Alimento Otra matriz
por BAL
Listeria monocytogenes 16 (51,6) 15 (48,4) 31
Staphylococcus aureus 10 (43,5) 13 (56,5) 23
Escherichia coli 4 (36,4) 7 (63,6) 11
Salmonella spp. 6 (60,0) 4 (40,0) 10
Total 23 (37,1) 39 (62,9) 62
52
Figura 2. Identificación de los estudios realizados con metabolitos inhibidores y proporción de

microorganismo inhibidos por bacteriocinas de Bacterias Ácido Lácticas.
53
Tabla 4. Descripción de los estudios que han abordado las bacteriocinas producidas por Bacterias Ácido
Lácticas en alimentos.
Bacteriocina y/o Microorganismo

Autor País Técnica Alimento
Microorganismo patógeno
Nisina, Lacticina 481,
Arqués (11) Actividad Leche L. monocytogenes y
España Enterocinas I y AS-48, y
antimicrobiana descremada S. aureus
Reuterina.
E. coli O157:H7,
Chang (12) Enumeración de
Corea Leuconostoc citreum GJ7 Kimichi Salmonella typhi y
células viables
S. aureus
Concentración
Cobo (13) Salmonella
España inhibitoria Enterocina AS-48 Coles
entérica, E. coli
mínima (CIM)
Molinos (14) PCR y recuento en
España Enterocina AS-48 Ensalada L. monocytogenes
placa
Nisina A, nisina Z y
Dal (15) Conteo de células Queso
Italia lacticina 48. Lactococcus L. monocytogenes
viables Cottage
lactis
Dimitrieva
Estados Conteo de células Queso L. monocytogenes y
(16) Sin dato
Unidos viables Cheddar S. aureus
Sakacin P:Lactobacillus
Espectro de
Dortu (17) curvatus CWBI-B28 y
Alemania actividad de Carne de ave L. monocytogenes
Sakacin G: Lactobacillus
sobrenadante BAL
sakei CWBI-B1365
Mundticin L, Sakacina X,
Leche entera
Hartman Pediocina PA-1, Sakacina
Concentración y carne Listeria
(18) Alemania A, Leucocin A; Leucocin
mínima efectiva molida de monocytogenes
B, Pediocina PA-1 entre
res
otras.
Enterocins A y B por L.monocytogenes,
Jofré (19) Conteo de células
España Enterococcus faecium Salchichas S. aureus y
viables.
CTC492 Salmonella spp.
Kouakou
Lactobacillus curvatus Carne de
(20) Bélgica Recuento de UFC L.monocytogenes
CWBI-B28 cerdo
Enumeración
Liu (21) Enterocina A por Listeria
Irlanda de patógeno en Queso
Lactococcus lactis monocytogenes
matriz alimentaria
Malheiro
Conteo de células
(22) Brasil Nisina- (BLS) P34 Queso Minas L.monocytogenes
viables
Mangos,
Regazzo (23) Lactobacillus plantarum A6 agua de grifo
México Recuento de UFC Salmonella spp.
- L. fermentum OgiE1 y agua de
tanque.
E. coli,
Sarika (24) Recuento de Filetes de
India Lactococcus lactis PSY2 L.monocytogenes, y
células viables bacalao
S. aureus
Settanni (25) Conteo total de Sustancia inhibidora de Salmonella spp. y
Italia Queso tosela
células tipo bacteriocina (BLIS). L. monocytogenes
Siboukeur Nisina asilada de
Recuento de Leche de
(26) Argelia Lactococcus lactis sub S. aureus
células camella
sp. lactis
54
Bacteriocina y/o Microorganismo

Autor País Técnica Alimento
Microorganismo patógeno
E.coli MTCC 433,
B. cereus MTCC
Singh (27) Mesentericin, pediocina y Pepino
India PCR 1305; S. aureus
plantaricina A fermentado
MTCC 96 y L.
monocytogenes
Divergicin M35
Concentración
Tahiri (28) Carnobacterium divergens Salmón
Canadá inhibitoria L. monocytogenes
ATCC 35677 y C. ahumado
mínima
divergens M35
Espectro de
Trias (29) Manzana y
España inhibición de Leuconostosc spp. L. monocytogenes
lechuga
sobrenadantes
Trmčić (30) Recuento en placa Bacteriocinas de bacterias Quesos de
Eslovenia S.aureus
del patógeno ácido lácticas leche cruda
Udhayashree
Eficacia de Lactobacillus fermentum Manzana y E. coli, S. aureus y
(31) India
bacteriocina UN01 pescado Salmonella thypi
Eefecto Enterococcus mundtii
Vera (32)
Brasil antagónico frente CRL35 yEnterococcus Queso L. monocytogenes
a patógenos. faecium ST88Ch
Viedman
Conteo de células Enterocina AS-48 Ingredientes
(33) España S. aureus
viables Enterococcus faecalis de panadería
DISCUSIÓN capaces de sobrevivir durante mucho tiempo en

los alimentos, causando listeriosis, enfermedad
Las enfermedades causadas por el consumo que afecta a mujeres embarazadas, ancianos,
de alimentos contaminados han aumentado en recién nacidos e inmunocomprometidos (36-37).
los últimos años debido a los cambios en las
condiciones y los estilos vida, que implica los El 45 % de los estudios incluidos en la
hábitos alimenticios de la población (34). Según síntesis cualitativa evaluaron la inhibición de
los resultados de la búsqueda, se evidenció Staphylococcus aureus en lácteos, carnes frías y
que entre los agentes más comunes causales productos de panadería; este microorganismo
de enfermedades transmitidas por alimentos habita la piel humana y las vías respiratorias,
(ETA) se encuentran Listeria monocytogenes, causando intoxicaciones transmitidas por los
Staphylococcus aureus, Escherichia coli y Salmonella alimentos debido a la ingestión de la enterotoxina
spp. preformada. S. aureus es la tercera causa más
común de intoxicación alimentaria confirmada
Según la frecuencia de los estudios de inhibición en el mundo. Este microorganismo es de gran
por bacteriocinas en alimentos se encontró que preocupación en la industria alimentaria debido
Listeria monocytogenes es el microorganismo a su versatilidad metabólica y la gama de
patógeno más evaluado en productos lácteos condiciones ambientales (temperatura, pH junto
y derivados, carnes y verduras. Listeria con actividad acuosa) en la que puede crecer y
monocytogenes es un contaminante del medio producir enterotoxina (34).
ambiente, importante en los alimentos debido
al crecimiento difícil de controlar dadas sus En los estudios que evaluaron la inhibición de
características psicrotróficas y halotolerante Salmonella spp., se emplearon múltiples matrices
por parte de la mayoría de las cepas (35). Varios como kimichi, salchichas, mango, agua y queso
estudios han demostrado que algunas cepas son tosela. Muchos serovares de Salmonella spp.
55
son patógenos para el hombre y/o animales; sustancia inhibidora de tipo bacteriocina, para
su presentación más frecuente de infección es inhibir microorganismos patógenos en diversas
la gastroenteritis, esta se manifiesta de 6 a 48 matrices. Al analizar estas investigaciones se
horas después de la ingestión de alimentos concluye que existe una gran variabilidad en
principalmente de origen avícola o agua cuanto al diseño de los experimentos, ya que
contaminada (38). algunos autores evalúan el efecto inhibidor
de bacteriocinas a diferentes condiciones de
Al aludir la Salmonella spp. como posible riesgo almacenamiento, temperatura y técnica, cabe
de infección por el consumo de productos de notar que en todos los experimentos tienen en
origen animal, se debe hacer referencia única común la reducción de la población del patógeno
y exclusivamente a S. typhimurium por ser en comparación con el control durante la vida
serovariedad de igual manera y S. enteritidis útil y la imitación de las condiciones normales
(39), las cuales causan la mayoría de los brotes de producción y almacenamiento.
que afectan a personas y constituyen uno de
los principales problemas en muchos países; En segundo lugar se encuentran las carnes y
además, la ecología compleja de las cepas, la derivados, los cuales poseen características
ubicuidad del microorganismo y la falta de importantes relacionadas con el tópico de
signos externos que indiquen su presencia en los investigación, como una alta concentración de
alimentos, son los principales obstáculos para el proteínas (fuente de nitrógeno), aminoácidos
control de la enfermedad. y fuente de hierro, zinc, fósforo, vitaminas
del grupo B (niacina, tiamina entre otras), las
Varios estudios evaluaron la inhibición de cuales convierten este alimento en la primera
Escherichia coli en queso cuajada, kimichi, matriz alimenticia en la pirámide de riesgo al
filetes de bacalao y pepino fermentado; este consumidor, lo cual se ratifica en el Decreto 3075
microorganismo es de gran interés debido de 1997 donde se citan los alimentos en riesgo
a su colonización intestinal, aumentando la en salud pública; decreto modificado por el 539
probabilidad de aislamiento por contaminación de 2014 (40).
oro-fecal (12, 24, 27).
Las verduras y frutas son otras matrices
Se observó que el alimento involucrado más evaluadas con frecuencia dada la forma en la que
frecuentemente en casos de contaminación por son consumidas por la mayoría de las personas,
microorganismos patógenos son los productos siendo más frecuente su forma cruda, sin ningún
lácteos y sus derivados, esto podría sustentarse tipo de tratamiento, lo que aumenta el riesgo
en el hecho de que, por su valor nutricional, es para quien las consume (29).
en un medio de cultivo ideal para la proliferación
bacteriana, especialmente, por su contenido En menor proporción se evaluaron alimentos
de lactosa, oligosacáridos y minerales, los fermentados, lo que podría atribuirse a su alto
cuales potencian el crecimiento microbiano. contenido de ácidos orgánicos; ya que la fracción
En un derivado lácteo como el queso fresco, no disociada de los ácidos posee una mayor
que presenta una alta actividad acuosa, pH actividad inhibidora debido a su naturaleza
por encima de 5,0, bajo contenido de sal y no lipofílica, justificando la poca investigación
contiene conservantes, se sustenta la razón alrededor de alimentos fermentados que se
por la cual constituye un buen sustrato para el contaminan con patógenos. Estos ácidos pueden
crecimiento de microorganismos (22). atravesar la membrana celular y disociarse
en el citoplasma. Estas moléculas pueden
La mayoría de los estudios han aplicado nisina ejercer dos efectos: por un lado, interfieren
seguido de enterocina y en menor proporción con funciones celulares, como la translocación
56
de sustratos y la fosforilación oxidativa, por reservas energéticas celulares, descenso en la

otro, la disociación de los ácidos orgánicos síntesis de ADN, ARN y proteínas, originando
provoca el incremento de protones en el interior finalmente la muerte celular (42-43).
celular. Cuando la concentración de protones
excede la capacidad tampón del citoplasma se Dentro de las BAL los Lactobacillus especialmente
transportan hacia el exterior mediante bomba de Lactobacillus plantarum tiene un buen poder
protones, reduciendo de esta manera las reservas bacteriocinogénico convirtiéndolo en un
energéticas de la célula. Cuando estas reservas microorganismo con prometedora aplicación
se agotan, la bomba de protones, disminuye el al ser activo frente a bacterias Gram negativas,
pH interno, lo que deriva en la desnaturalización ya que mostró un efecto inhibitorio frente a
de las proteínas y desestabilización de otros Escherichia coli y Salmonella spp. en productos
componentes estructurales y funcionales de lácteos, frutas y aguas, respectivamente,
las células, interfiriendo de esta forma con la comprobando esta hipótesis por el artículo
viabilidad. Por esto, las bacterias lácticas pueden seleccionado (23).
sobrevivir y desarrollarse en presencia de pH
relativamente bajos a diferencia de otros grupos Se ha demostrado que la aplicación de
microbianos con metabolismo respiratorio, pues bacteriocinas puede reducir los niveles de
poseen un sistema de transporte simultáneo de patógenos en diferentes matrices alimentarias;
ácido láctico y de protones al exterior celular, sin embargo, la aplicación directa de bacteriocinas
que además de contribuir a la homeostasis del puede resultar en la disminución o pérdida de
pH interno, origina energía (41). actividad antimicrobiana debido a problemas
relacionados con la interacción con los
Los metabolitos involucrados dentro de este componentes de los alimentos (22), para evitar
estudio fueron acido orgánicos (ácido acético este problema se han diseñado nuevos métodos
y cítrico), junto con peróxido de hidrógeno utilizando las bacteriocinas en combinación con
y bacteriocinas; estas últimas presentaron la otros antimicrobianos para aumentar su eficacia
mayor frecuencia de estudio, según los datos y estabilidad (22).
de esta revisión. Por otro lado, los resultados
de los estudios recopilados se evidenció La aplicación de las BAL en la industria
que la nisina tiene efecto antimicrobiano alimentaria, ha permitido encontrar una gran
contra Listeria monocytogenes y Staphylococcus diversidad de antagonismos microbianos; le
aureus con perfiles diferentes de inhibición. aporta al consumidor un papel protector para
Los mecanismos se basan en la formación mantener la microbiota intestinal, no tiene un
de poros en la membrana citoplásmatica de impacto negativo en el sabor o la calidad del
células sensibles al ataque de bacteriocinas producto; aunque el control de microorganismos
producidas por BAL. La estructura de estos patógenos sigue siendo un desafío, la importancia
péptidos, α-helice o β-laminar, formaría dos en este estudio se basa en evidenciar que la
caras, una hidrofílica y otra hidrofóbica, creando utilización de bacteriocinas producidas por las
oligómeros que atravesarían la membrana bacterias del ácido láctico para controlar los
formando poros, en los que el lado apolar de la microorganismos patógenos o contaminantes de
molécula se situaría próxima a los lípidos de la los alimentos, aplicándolos ya sea directamente
membrana y el lado polar miraría al centro del como un compuesto purificado, o bien sea un
poro. Como consecuencia se observa, en general, fermento bacteriano crudo, y/o indirectamente a
una pérdida de iones K, ATP y, en algunos casos, través del organismo productor de bacteriocina.
aminoácidos y moléculas pequeñas. La pérdida Según los estudios realizados por los diferentes
de estas sustancias origina a su vez una pérdida autores la actividad de la bacteriocina se
del potencial de membrana, consumo de las evalúa a través de preparaciones parcialmente
57
purificadas obtenidas de caldos de cultivo. alimentos específicos Esto sugiere que la eficacia
En la mayoría de estos casos, se obtiene una de las bacteriocinas es mayor in vitro, frente a su
baja concentración de bacteriocinas, que uso directo en los alimentos (44).
limita la eficacia de la bio-preservación lo que
hace difícil su aplicación a nivel industrial. CONCLUSIONES
Algunas de las bacteriocinas más estudiadas
en alimentos incluyen la nisina, leucocina, El efecto inhibitorio de las bacteriocinas depende
pediocina y la enterocina, sin embargo, la del tipo de bacteriocina, de la matriz alimentaria,
producción de ciertas bacteriocinas por métodos de las condiciones del experimento y del
de laboratorio no implican su efectividad en los microorganismo a inhibir; una de las principales
alimentos. Además, la acción combinada de una dificultades para utilizar bacteriocinas para la
o más bacteriocinas en combinación con otros inhibición de microorganismos en alimentos
metabolitos como reuterina, glicina, ácido láctico son los costos en cuanto a la producción, su poca
y antimicrobianos de uso industrial pueden termotolerancia y su espectro antibacterial, lo
reforzar considerablemente la acción inhibitoria cual varía dependiendo de la bacteriocina.
como indican los autores (13), mejorado en gran
medida los efectos bactericidas a temperaturas Se observó en los resultados de estos estudios la
de 15 o 22 °C, en el caso de enterocina, mientras importancia de utilizar las bacteriocinas en los
que utilizando solo la bacteriocina había productos alimenticios, ya que pueden aplicarse
disminución por debajo de los niveles de directamente sobre el alimento e incluirse en
detección, pero solo hasta 6 °C. la formulación del producto, sin alterar las
características sensoriales; no obstante, existe
El efecto de esta bacteriocina depende de la la posibilidad de combinar bacteriocinas con
cantidad y clase, ya que se observó que la otras sustancias antimicrobianas para potenciar
enterocina A y B inhiben Listeria monocytogenes la acción inhibidora.
en salchichas maduradas, pero no inhiben
Salmonella sp ni Staphylococcus aureus (19). Finalmente, se halló un elevado número
de investigaciones relacionadas con este
En la mayoría de los estudios se evalúa la tópico, donde resaltan Listeria monocytogenes y
inhibición de las bacteriocinas in vitro y no Staphylococcus aureus como los microorganismos
directamente sobre el alimento; a diferencia más estudiados, así como la importancia
de otros autores (18, 44); los cuales evaluaron de la bacteriocinas sobre la inhibición de
la inhibición en placas de agar inoculando su crecimiento en alimentos. No obstante,
cantidades conocidas del microorganismo para el contexto colombiano no se hallaron
patógeno a los cuales se le adiciona un investigaciones que cumpliesen con el protocolo
sobrenadante que contiene concentraciones de investigación, lo que refleja el reducido
conocidas de bacteriocinas, luego se incuba y número de estudios en este tema y la necesidad
la inhibición se determina por el tamaño del de aumentar su investigación en el país.
halo en milímetros. Por lo anterior se podría
deducir que la aplicación de bacteriocinas en Conflicto de intereses: Ninguno de los autores
las matrices alimentarias son complejas para declaran conflicto de interés para la publicación
eliminar o inhibir el crecimiento de bacterias de este manuscrito.
patógenas porque depende de múltiples factores
como compuestos antagonistas que pueden AGRADECIMIENTOS
ser inactivados por enzimas procedentes
del producto, la microbiota endógena o por A la Escuela de Microbiología de la Universidad
interacciones con los componentes de los de Antioquia.
58
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61
ARTÍCULOS DE
REVISIÓN
Como citar este artículo: Correa AR, Castaño E. Evaluación de la mutación ABCB1-1Δ en perros y sus implicaciones terapéuticas y
toxicológicas. Revista Biosalud 2014; 13 (1): 65-75.
EVALUACIÓN DE LA MUTACIÓN ABCB1-1Δ EN PERROS Y SUS

IMPLICACIONES TERAPÉUTICAS Y TOXICOLÓGICAS
Ricardo Andrés Correa-Salgado1

Eduardo Castaño2
RESUMEN ANALYSIS OF THE CANINE

ABCB1-1Δ MUTATION AND
Se analizó la literatura científica de los últimos ITS THERAPEUTIC AND
10 años en las bases de datos BBCS-LILACS, TOXICOLOGICAL IMPLICATIONS
Fuente Académica, IB-PsycINFO, IB-SSCI,
IB-SciELO, SCOPUS y SCIRUS, estudiando
las implicaciones terapéuticas de la mutación
del gen ABCB1 en perros; esta mutación ABSTRACT
que consiste en la deleción de 4 pares de We conducted a review of the results of the
bases que provocan un codón de terminación studies of the last ten years from the data
prematuro, es la responsable de la ausencia de la bases BBCS-LILACS, IB- PsycINFO, IB-SSCI,
glicoproteína P en la barrera hematoencefálica, IB.SciELO, SCOPUS and SCIRUS, about the
la carencia de esta glicoproteína priva al therapeutic implications of the gene mutation
cerebro de la protección de una bomba de eflujo ABCB1 in dogs. This mutation is responsible for
frente a múltiples xenobióticos. Además, se the absence of the glycoprotein P in the blood-
describen los cambios farmacocinéticos y las brain barrier, depriving the brain of an efflux
intoxicaciones medicamentosas resultantes de pump to protect against various xenobiotics.
esta mutación y se presenta una lista, extraída Furthermore, we described the pharmacokinetic
de los distintos estudios, donde se copilan changes and drug poisoning resulting from
algunos fármacos sustratos para la glicoproteína this mutation. We also present a list of drug
P y los medicamentos que pueden inhibir dicha substrates for the glycoprotein P and the
glicoproteína, todos ellos capaces de inducir medications that can inhibit said glycoprotein,
severos efectos adversos en los perros con dicha all of them capable of inducing severe side effects
mutación. in dogs with the mutation.
Palabras clave: farmacogenética, gen ABCB1, Key words: pharmacogenetics, gene ABCB1,
ivermectina, mutación, perros. ivermectin, mutation, dogs.
1
M.V.Z, MSc (c), Departamento de Salud Animal, Farmacología y Toxicología Veterinaria, Facultad de Ciencias
Agropecuarias, Universidad de Caldas, Calle 65 # 26-10, Manizales, Colombia, correo electrónico: ricardo.correa@
ucaldas.edu.co.
2
Ph.D, Departamento de Ciencias Básicas para la Salud, Laboratorio de Biología Molecular y Genética. Universidad
de Caldas.
Recibido: febrero 18 de 2014 - Aceptado: Mayo 23 de 2014

INTRODUCCIÓN xenobióticos y metabolítos hacia la bilis o la

orina respectivamente (2, 6); otros sitios donde
En el año de 1976, Juliano y Ling demostraron está presente la GpP son las adrenales, los
que las células de ovario de hámster chino ductos pancreáticos (6), en linfocitos (5), en la
(células CHO) eran resistentes a los efectos de la barrera hematotesticular (3) y en gran cantidad
Colchicina, ya que dichas células expresan una en la barrera hematoencefálica, a nivel de las
proteína de 170-kDa que funciona como una células de los capilares cerebrales, evitando
bomba de eflujo que expulsa el medicamento allí el ingreso de sustancias potencialmente
desde la membrana plasmática. A esta proteína dañinas para el tejido nervioso (2, 7, 8). Se
que altera la Permeabilidad la denominaron expresa también en la placenta, impidiendo el
Glicoproteína P (GpP) (1). Está es una proteína ingreso de xenobióticos al feto; sin embargo,
de 1280 aminoácidos con seis dominios en esta ubicación, la cantidad de GpP depende
transmembrana y con dos sitios de unión a ATP básicamente de la expresión genética del feto y
que le dan energía para exportar sustancias (2). no de la madre (9).
La GpP transporta una variedad de sustratos,
la mayoría de ellos de más de 400-Da, básicos Como parte de las investigaciones sobre
y con anillos aromáticos, aunque estas no son la GpP, se modificaron ratones a los que se
características obligadas. Sin embargo, todas les anulaba el gen MDR1 y, por ende, no
son sustancias hidrofóbicas y anfipáticas (2, 3). producían GpP (ratones Knockout MDR1 -/-
), estos ratones no presentaban alteraciones
En 1987, Ueda et al. descubrió que las células fisiológicas ni reproductivas (2), sin embargo,
cancerosas que se volvían resistentes a los efectos la modificación genética los hacía más sensibles
de los medicamentos quimioterapéuticos, tenían a ciertos fármacos, descubrimiento hecho por
un incremento en la expresión de la GpP y que casualidad, al tratar una infestación por piojos
este fenómeno se daba por el aumento de la con ivermectina y provocando la muerte de
transcripción de un gen al que denomino Gen todos los ratones MDR1 -/- tratados, a pesar
de resistencia a múltiples fármacos (MDR1, de las de usar las dosis recomendadas para dicha
siglas en inglés de multidrug resistance) (4). Este especie. Por otro lado, también se descubrió que
descubrimiento desencadenó una gran cantidad era la GpP la responsable de evitar el ingreso
de investigaciones que demostraron que las de antirretrovirales al encéfalo, el testículo
cantidades de GpP se incrementaban tras la y los linfocitos, considerados estos como
exposición a variados medicamentos, pero que santuarios para la sobrevivencia del VIH (3).
en condiciones fisiológicas era normal hallarla en Posteriormente, la investigación sobre GpP entro
altas concentraciones en varios tejidos y órganos. en receso al descubrir que no solo la GpP, sino
que muchos otros transportadores de membrana
La GpP se encuentra en la membrana apical de de la familia ABC estaban involucrados en la
los enterocítos (2), donde actúa conjuntamente resistencia a fármacos (5).
con un grupo enzimático de los citocromos,
el CYP3A4, previniendo la entrada de Los transportadores ABC (ATP binding
xenobióticos desde la luz intestinal hacia el cassette) comprenden una superfamilia de
torrente circulatorio y además extraen sustancias transportadores dependientes de ATP que
desde la sangre y las envían a la luz del tracto integran la membrana celular; se encuentran
digestivo (5). Adicionalmente, tenemos GpP en en múltiples tejidos e incluso en bacterias y
la membrana de las células canaliculares biliares hongos, cumpliendo importantes funciones de
y en las células epiteliales tubulares proximales transporte de productos metabólicos, lípidos y
del riñón, donde se encarga de la excreción de esteroles a través de la membrana.
66
Evaluación de la mutación ABCB1-1Δ en perros y sus implicaciones terapéuticas y toxicológicas
Se conocen 49 transportadores en humanos, y el ketoconazol. Muchos de estos fármacos

divididos en 7 subfamilias (ABCA hasta ABCG) sustratos o inhibidores de GpP son de uso
y una variedad de patologías asociadas a su rutinario en la terapéutica veterinaria (15).
mal funcionamiento (10), como predisposición
a tumores renales, enfermedad de Parkinson,
cáncer mamario, enfermedad inflamatoria LA GLICOPROTEÍNA P Y EL GEN
intestinal y colitis ulcerativa (3, 11). Muchos de ABCB1 EN LOS PERROS
estos transportadores son sustrato selectivos y
otros son menos específicos, principalmente los La ivermectina es usada de manera rutinaria en
que responden a xenobióticos (ABCB1, C1, C2, medicina veterinaria, a pesar de que muchos
C4 y G2) (10). parásitos se están volviendo resistentes (16) tal
como ocurre en el parásito gastrointestinal de las
En 2005 Dean recomendó sustituir el nombre ovejas Haemonchus, en el que se ha asociado una
MDR1 e incluirlo en la nomenclatura de los resistencia a la ivermectina con un incremento
transportadores ABC, refiriéndose a este como en la expresión de la GpP (17, 18).
ABCB1 (12, 13). El gen ABCB1 codifica la GpP y
junto con ABCC1 y ABCG2 son los responsables La primera intoxicación con ivermectina en
del desarrollo de resistencia a los fármacos perros de raza Collie fue descrita por Preston en
contra el cáncer (10). En ratones, son dos los 1983, luego Tranquilli en 1987 demostró que no
genes responsables de la producción de GpP, el todos los Collie, sino que solo algunos de ellos,
MDR1 y el MDR2, así como aún no se conoce el se intoxicaban y que con una mínima fracción
homólogo exacto en el humano nos seguiremos de la dosis era suficiente para encontrar efectos
refiriendo con estas siglas cuando se trate del adversos, comparados con perros de otras razas
gen en el ratón. (19). A pesar de múltiples investigaciones, no
se pudo encontrar la razón de esta sensibilidad
El gen ABCB1 se encuentra en el cromosoma 14 racial, sin embargo, los signos previos a la
en perros y en el cromosoma 7 en humanos (3) y muerte de los ratones MDR1 -/- expuestos a la
se compone de 28 exones en ambas especies (14). ivermectina, recordaban la sintomatología que
exhibían los Collie intoxicados con la misma,
Las investigaciones con fármacos en los por lo que basado en estos hallazgos Mealey
ratones MDR1 -/- mostraron que después de la en 2001 descubrió que la sensibilidad de estos
administración de ivermectina, los niveles de perros pastores se debía a una mutación en el
esta en el cerebro eran 100 veces superiores a gen ABCB1 (20).
las de ratones con gen MDR1 normal; mientras
los niveles plasmáticos eran 3 veces más altos. La ivermectina es un agonista de los receptores
Otros fármacos como vinblastina, ciclosporina A glutamato dependientes de canales de cloro,
y digoxina mostraban niveles 20 veces más altos específico de las neuronas de los invertebrados,
en el cerebro y dos veces en plasma; sin embargo, pero que está filogenéticamente relacionado con
la administración crónica de digoxina, alcanzaba el receptor GABA dependiente de canales de
niveles en cerebro 200 veces más altas que en cloro de los vertebrados (11). En invertebrados
ratones MDR1 (+/+). También se incrementaban como nematodos y artrópodos, estas neuronas
los niveles, aunque en valores no tan altos, de están distribuidas por todo el cuerpo y la
morfina y dexametasona (2). Igualmente, se exposición a la ivermectina provoca una parálisis
descubrió que se podía inhibir el funcionamiento tónica y la muerte. En mamíferos, las neuronas
de la GpP y provocar que un ratón MDR1 (+/+) GABA se encuentran restringidas al SNC y están
se comportara como un ratón MDR1 (-/-) con protegidas de la ivermectina por la GpP de la
medicamentos como la quinidina, el verapamilo barrera hematoencefalica, que evita el ingreso
67
del medicamento al cerebro y hace que este tuvieron un origen común con los pastores
fármaco sea muy seguro para usar en mamíferos anteriormente nombrados; es así como el
(21). Bearder collie, Australian cattle dog, Greyhound,
pastor belga tervueren, pastor de anatolia,
A veces el gen ABCB1 que codifica para la GpP Kelpie, Borzoi, Irish wolfhound y el Elo se
puede estar mutado y en estos casos la mutación consideran libres del gen mutado (22, 27, 30).
se ha denominado de diferentes maneras, Igualmente, evaluaciones en más de 100 razas
como mdr1-1Δ, ABCB1-1Δ o mdr1 nt230 (del4) no emparentadas con las anteriores tampoco han
(22). La secuencia del gen normal y la del gen encontrado la mutación.
mutado es 99,9 % idéntica (21), pero en el gen
mutado existe una deleción de 4 pares de bases Estudios en los que se evaluaron microsatélites
(23), donde se pierde una secuencia GATA en revelan que la mutación ABCB1-1Δ se heredó de
el exón 4, que origina un codón de terminación un mismo origen en todas las razas afectadas, al
prematuro; finalmente, este gen mutado produce parecer el efecto fundador se dio en un perro que
una proteína de 91 aminoácidos, que difiere se estima vivió en el Reino Unido a mediados de
totalmente de los 1281 aminoácidos que tiene 1800, el cual influyó en el desarrollo de las razas
la GpP, siendo el producto del gen mutado de pastores europeos y que a partir de estos se
totalmente afuncional (13, 21). derivaron las tres razas portadoras de origen
norteamericano, ya que el Shetland sheepdog
En los perros con la mutación, donde la GpP de origen inglés, se tomo como referencia para
no es funcional, se incrementa enormemente fijar ciertas características en el McNab y el
la absorción, disminuye la excreción y se tiene Longhaired whippet, así como este último figuró
un fácil acceso al cerebro de los fármacos en la creación del Silken windhound (31).
que son sustrato de la GpP y, por ende, una
alta susceptibilidad a la intoxicación por los
mismos (1, 24). Es así como el fenómeno de IMPLICACIONES
absorción de medicamentos no depende solo de FARMACOLÓGICAS DE LA
variables fisicoquímicas (pKa, peso molecular, MUTACIÓN ABCB1-1Δ
lipofilicidad) o biológicas (tiempo de tránsito,
pH, flujo sanguíneo), sino que también depende El objetivo de una terapia consiste en producir
de la expresión en los enterocitos de la GpP y un efecto farmacológico específico sin producir
CYP3A4 (3). efectos adversos; pero es muy difícil de predecir
que tan efectiva o que tan segura será una
La mutación ABCB1-1Δ se ha reportado en 12 medicación en un paciente particular, ya que
razas de perros y ocasionalmente en perros múltiples factores influencian la respuesta del
mestizos. La mayoría son perros pastores, como individuo, como la edad, el estado de salud,
el pastor Collie, Shetland sheepdog, Old english la especie, las medicaciones concurrentes. Sin
sheepdog, Australian shepherd, Border collie, embargo, todos estos factores no son suficientes
pastor alemán, English shepherd, White swiss para explicar el grado de variación observado
shepherd, McNab, Waller y en dos razas de entre pacientes. Esta disparidad de respuestas
perros cazadores, el Longhaired whippet y el es el resultado de diferencias genéticas en los
Silken windhound, estos dos últimos con genes procesos farmacocinéticos y farmacodinámicos.
de perros pastores en sus ancestros (22, 25, 26,
27, 28, 29). La farmacogenética, que es el estudio de los
determinantes genéticos en la respuesta a los
Varios estudios no han podido demostrar la fármacos, ayuda a aclarar muchas de estas
mutación en otras razas de perros que también diferencias (32). Es por este motivo que la
68
farmacogenética se ha venido incorporando a perros (34). Un estudio que evaluó la eliminación

las revisiones y estudios de aplicación de nuevos de fármacos radiomarcados sustratos de la GpP,
medicamentos en un esfuerzo por incrementar demostró que dicha excreción se encontraba
la seguridad y efectividad de los mismos (33). altamente disminuida en pacientes homocigotos
para la mutación ABCB1-1Δ y que bajaba
Inicialmente, se creía que la absorción de fármacos ligeramente en los heterocigotos, comparados
en el tracto gastrointestinal estaba influenciada contra perros sin la mutación (35).
solo por las características fisicoquímicas del
medicamento y el subsiguiente metabolismo Una de las reacciones adversas mas entendidas en
hepático. Sin embargo, descubrimientos recientes perros ABCB1-1Δ es la neurotoxicidad inducida
demuestran que fenómenos metabólicos en por el efecto de las lactonas macrociclicas
la célula intestinal y bombas de eflujo en (ivermectina y sus similares) al tener acceso
el enterocíto, ambas dependientes de los ilimitado al cerebro. Un perro sin la mutación
genes del individuo, alteran enormemente la mostrará concentraciones de estos fármacos
biodisponibilidad del fármaco. Es así como los en cerebro entre 1/10 a 1/100 de las que se
perros homocigotos para la mutación ABCB1-1Δ, encuentran en plasma; mientras el perro sin GpP
donde carecen totalmente de la glucoproteína P tendrá valores 20 veces superiores en cerebro
funcional, tendrán un incremento en la absorción comparados con las cifras plasmáticas (14). Este
de los fármacos sustratos para la misma, una exceso de medicamento a nivel cerebral inducirá
disminución en los fenómenos de excreción síntomas como ataxia, depresión, somnolencia,
biliar y renal, así como un acceso incrementado midriasis, salivación, tremores, coma y muerte.
a zonas protegidas como cerebro, testículos Un perro sin la mutación, tolera dosis de
y feto, volviéndoles altamente sensibles a ivermectina de 2500mcg/kg sin exhibir
intoxicaciones por los mismos (32). toxicidad, un heterocigoto sufre toxicidad si
recibe dosis seriadas de 600mcg/kg, mientras
La relación entre genotipo heterocigoto (ABCB1/ un homocigoto para la mutación sufrirá toxicósis
ABCB1-1Δ) y efectos adversos farmacológicos grave con una dosis única de 120mcg/kg (17).
en perros ha recibido poca atención. Estos Debido a que una sola dosis de ivermectina es
se consideraban más resistentes que los suficiente para mantener niveles plasmáticos del
homocigotos para la mutación, sin embargo, fármaco durante 25 días (36), las dosis seriadas
evaluaciones recientes dicen que esto no es del se convierten en altamente riesgosas para los
todo cierto, ya que se detectan tasas de excreción heterocigotos. Otras dosis toxicas las podemos
biliar disminuidas e incremento en las vidas apreciar en la siguiente tabla (17):
medias plasmáticas de los fármacos en estos
ABCB1 mutado homocigoto ABCB1 normal
Selamectina (se considera 15mg/Kg oral 200mg/kg

segura a las dosis aprobadas) tópico
Milbemicina 12,5mg/kg 200mg/kg

Moxidectina 90mcg/kg 900mcg/kg
69
La milbemicina se considera segura para recibían vincristina, se encontró que de aquellos

heterocigotos (37). La intoxicación por con la mutación (tanto homocigotos como
moxidectina solo se ha reportado en Australian heterocigotos) el 75 % desarrollaban neutropenia
shepherd y se sospecha que además de la y 62,5 % trombocitopenia a pesar de usar las
mutación ABCB1-1Δ, la alteración en otros dosis habitualmente recomendadas; mientras
receptores como el ABCG2 (antes BCRP) (10) que en los perros que portaban el gen silvestre,
y la alteración en la expresión de CYP3A (34) la neutropenia fue del 11 % y la trombocitopenia
puedan estar involucrados. del 4 % (45). Se cree que la mayor responsable
de este incremento altamente significativo de
Con excepción de la ivermectina, las la toxicidad es una drástica disminución en la
intoxicaciones por otras lactonas macrociclicas excreción biliar de estos medicamentos (35), de
generalmente se deben al uso de dosis excesivas la misma manera, la ausencia de GpP en riñón
o terapias prolongadas como las que se usan incrementa grandemente la nefrotoxicidad de
para el manejo de ciertas dermatitis parasitarias la doxorrubicina (33) y se recomienda que todo
(38, 39, 40). perro que sea de una de las razas en donde se ha
reportado la mutación debería ser genotipificado
También se han confirmado otras intoxicaciones antes de iniciar un protocolo de quimioterapia
medicamentosas, por diversidad de moléculas (44).
no relacionadas, pero que tienen en común ser
sustratos de GpP. La loperamida es un opioide La absorción de digoxina en intestino está
que disminuye el peristaltismo al ocupar altamente influenciada por la presencia de
receptores periféricos, pero que no posee efectos GpP (10), existen reportes de perros ABCB1-1Δ
centrales, dado que la barrera hematoencefálica que muestran vómitos abundantes y anorexia
la mantiene alejada de los receptores cerebrales. después de las dosis habituales de digoxina, así
En ratones MDR1 (-/-) una dosis de loperamida como estados de confusión, ataxia y cambios
logra niveles cerebrales del fármaco 10 veces de comportamiento con dosis terapéuticas
superiores a la de ratones no mutados, con de mexiletina (46). También se han reportado
signos como excitación, caminar en círculo y depresión respiratoria severa en estos perros
cola erecta (2). En el Collie también se reporta con el uso de acepromacina y butorfanol (33).
frecuentemente intoxicación por loperamida,
con signos de sobredosis de opioides como El eje hipotálamo-hipofisiario-adrenal (HHA)
salivación, depresión, ataxia, debilidad y coma funciona distinto en perros ABCB1-1Δ,
(24, 41, 42). manteniendo niveles inferiores de cortisol
plasmático, esto debido a que la GpP en la
La domperidona es un antagonista barrera hematoencefálica dificulta el acceso del
dopaminérgico que no cruza la barrera cortisol al cerebro; en los perros con la mutación,
hematoencefalica y actúa como antiemético se necesitan niveles muy inferiores de cortisol
al bloquear receptores periféricos; cuando se plasmático para provocar una retroalimentación
administra a ratones MDR1 (-/-) estos se tornan negativa sobre el hipotálamo y bloquear el
severamente letárgicos (2). También se ven eje HHA, provocando que los perros con la
casos de importante toxicidad hematológica y mutación tengan una mala tolerancia al estrés
gastrointestinal con el uso de citotóxicos que (33, 47, 48).
son sustratos de GpP (vincristina, vinblastina,
doxorrubicina, dactinomicina y taxanos), La baja expresión de GpP funcional en cerebro
siendo los perros homocigotos para ABCB1- no solo contribuye a un incremento en la
1Δ altamente sensibles y los heterocigotos de sensibilidad de efectos tóxicos de xenobióticos,
riesgo moderado (10, 43, 44). En perros que sino que puede contribuir a largo plazo a
70
incrementar el riesgo de padecer enfermedades comportara como un perro ABCB1-1Δ cuando

neurodegenerativas. Recientemente, se ha se administran inhibidores de la GpP por
descubierto que existen cambios fisiológicos tiempo suficiente (50), esto se ha confirmado
en la expresión de GpP que van asociados a al encontrarse una disminución en la excreción
la edad, mostrando que perros mayores de biliar de fármacos sustratos de GpP después de
100 meses, disminuyen en 72 % la expresión un tratamiento con ketoconazol (35); también
de GpP cerebral con respecto a los perros se logró incrementar los niveles de rodamina
menores de 36 meses; analizando esto, se radiomarcada dentro células mononucleares
sabe que los pacientes de mayor edad tienen sanguíneas de perros después del tratamiento
más tendencia a sufrir reacciones adversas a con verapamilo (51).
medicamentos y se asumía que el incremento en
los niveles plasmáticos era debido a disfunciones Entendiendo estos fenómenos de la co-
renales y hepáticas que alteraban los procesos medicación, se han reportado intoxicaciones en
de excreción; sin embargo, estos estudios perros heterocigotos y en perros sin mutación por
sugieren que alteraciones en los mecanismos la combinación de milbemicina con ketoconazol
de eflujo de la barrera hematoencefálica pueden (34), ivermectina con ketoconazol y digoxina con
estar altamente implicados en las reacciones verapamilo (10).
medicamentosas adversas de pacientes ancianos
(49).
DISCUSIÓN
Las alteraciones en la expresión de GpP en
placenta exponen a los fetos a niveles más altos Las intoxicaciones son una causa muy frecuente
de xenobióticos y por consiguiente, a mayor de consulta al médico veterinario, y, aunque los
probabilidad de malformaciones (3). Cuando insecticidas y plaguicidas son la causa más común
se trataron hembras de ratón MDR1 (-/-) con de envenenamiento en los pacientes veterinarios,
un homólogo de la ivermectina, nacieron cada día se reconocen más las reacciones
con paladar hendido el 100 % de los fetos adversas medicamentosas y las sobredosis de
homocigotos para la mutación, el 30 % de los fármacos como causa de morbimortalidad en
heterocigotos y el 0 % de los que no tenían la animales, representando hasta un 25 % de las
mutación (9). consultas en centros de intoxicaciones. Muchas
de estas intoxicaciones se asocian al uso indebido
Otra situación a tener en cuenta es que en de medicamentos aprobados para otras especies,
pacientes heterocigotos o incluso en aquellos sin como es el uso en perros y gatos de fármacos
la mutación, se pueden disminuir enormemente manufacturados para humanos; o se deben
las cantidades de GpP por fármacos que al consumo de sobredosis ya sea de manera
inhiben su expresión (1). La actividad de esta accidental tras administración por parte del
GpP puede ser inhibida farmacológicamente propietario o por el comportamiento curioso de
por fenómenos de regulación transcripcional la mayoría de las mascotas que las llevan a un
o postranscripcional, mediante procesos que consumo inadvertido del fármaco; sin embargo,
alteran la estabilidad de mRNA (16). también se reportan muchas reacciones adversas
a medicamentos, manejados en las especies, así
Para los años 70 se conocía que los niveles como a las dosis que están recomendadas por
plasmáticos de digoxina se incrementaban los fabricantes o por los organismos de control.
cuando se administraba concomitantemente Muchas de estas adversidades tienen explicación
quinidina, la que ahora se sabe es una fuerte en cambios farmacocinéticos, asociados a
inhibidora de la GpP (5). Es así como un patologías concomitantes o a co-medicaciones e
heterocigoto o un paciente sin mutación se interacciones farmacológicas; sin embargo, gran
71
número de veces la causa de una mala reacción así como nace el concepto de farmacogenética,
a un medicamento quedaba sin establecer y se que está permitiendo la individualización de las
definía como una reacción idiosincrática. En terapias en la medicina humana y dilucidando
los últimos años, con el perfeccionamiento de muchas de las causas de las idiosincrasias
técnicas de biología molecular y de genética, farmacológicas. La farmacogenética veterinaria
se descubrió que muchos de los cambios es un área que apenas está empezando a surgir,
farmacocinéticos y, por ende, muchas de las pero que ha logrado grandes avances, como la
variaciones en las vidas medias plasmáticas, en determinación de la mutación del gen ABCB1,
los volúmenes de distribución y en las velocidades la cual provoca una inactividad de una bomba
de excreción, se debían a variaciones genéticas de eflujo de membrana, la glicoproteína P,
y a polimorfismos o mutaciones involucrados con importantes alteraciones en los procesos
en los procesos de absorción, distribución, farmacocinéticos para los fármacos sustratos de
metabolismo y excreción de medicamentos. Es dicha glicoproteína.
Fármacos sustratos de la glicoproteína P.

Antieméticos y manejo gastrointestinal: Ondansetron, Domperidona, Loperamida, cimetidina,
ranitidina
Hormonales: Dexametasona, metilprednisolona, aldosterona, cortisol, hidrocortisona, estradiol
Antiinfecciosos: eritromicina, rifampina, tetraciclina, doxiciclina, levofloxacina, sparfloxacina,
grepafloxacina, nelfinavir, indinavir, saquinavir, amprenavir, ritonavir, itraconazol, ketoconazol,
ivermectina, moxidectina, selamectina, milbemicina.
Antineoplásicos: doxorrubicina, paclitaxel, docetaxel, etoposido, imatinib, teniposido, vincristina,
vinblastina, mitoxantrona, actinomicina D
Manejo cardiovascular: digoxina, bunitrolol, carvedilol, celiprolol, talinolol, diltiazem, mibefradil,
verapamilo, digitoxina, quinidina, atorvastatina, lovastatina, losartan.
Otros: ciclosporina A, sirolimus, tacrolimus, fexofenadina, terfenadina, amitriptilina, colchicina,
morfina, vecuronio, acepromacina, butorfanol, fenitoina.
Fármacos inhibidores de glicoproteína P

Fluoxetina, paroxetina, hierba de San Juan, metadona, pentazocina, verapamilo, amiodarona,
carvedilol, quinidina, nicardipino, eritromicina, itraconazol, ketoconazol, ciclosporina, tacrolimus,
bromocriptina, clorpromacina, tamoxifen, jugo de toronja.
72
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75
Como citar este artículo: Osorio JH, Vinasco J, Suárez YJ. Hormonas tiroideas en bovinos: artículo de revisión. Revista Biosalud 2014;
13 (1): 76-84.
HORMONAS TIROIDEAS EN BOVINOS: ARTÍCULO DE REVISIÓN
José Henry Osorio1*

Jazmín Vinasco Rodríguez2
Yirly Johanna Suárez2
RESUMEN THYROID HORMONES IN CATTLE:

REVIEW ARTICLE
Objetivo: actualizar los conceptos sobre el
funcionamiento de las hormonas tiroideas en
los bovinos. Materiales y Métodos: mediante ABSTRACT
la revisión de la literatura disponible en los
últimos 25 años en las bases de datos: BBCS- Objective: To update concepts on thyroid
LILACS, Fuente Académica, IB-PsycINFO, IBS- hormones functioning in cattle. Materials and
SCI, IB-SciELO, SCOPUS y SCIRUS, al igual que Methods: Through review of available literature
artículos históricos, textos y referencias citadas from the last 25 years included in the BBCS-
en trabajos. Resultados: la información obtenida LILACS, Fuente Académica, IB-PsycINFO,
relacionada con los objetivos propuestos en la IB-SCI, IB-SciELO, Scopus and Scirus data
presente revisión, permite clasificar en cinco bases as well as in historical articles, texts and
secciones, a saber: síntesis, metabolismo y references cited in work published. Results:
transporte; función tiroidea en el crecimiento; The information obtained concerning the
hormonas tiroideas y nutrición; acción de las objectives proposed in the present review allows
hormonas tiroideas sobre la reproducción y classifying five sections as follows: synthesis,
producción láctea; y alteraciones de la glándula metabolism and transport; thyroid function in
tiroidea en rumiantes. Conclusión: el estado growth; thyroid hormones and nutrition; action
nutricional es un factor fundamental en la of thyroid hormones on reproduction and milk
producción de las hormonas tiroideas, que production; and disorders of the thyroid gland
cumplen un papel crucial en el desarrollo, in ruminants. Conclusion: nutritional status is a
crecimiento, reproducción y producción del key factor in the production of thyroid hormones
ganado bovino. which play a crucial role in the development,
growth, reproduction and production of cattle.
Key words: thyroid gland, triiodothyronine,

Palabras clave: glándula tiroidea, triyodotironina, thyroxine, ruminants.
tiroxina, rumiantes.
1
Ph.D. Laboratorio de Bioquímica Clínica y Patología Molecular, Departamento de Ciencias Básicas de la Salud,
Universidad de Caldas, Manizales, Colombia.
2
DVM. Programa Jóvenes Investigadores de COLCIENCIAS. Grupo de investigación: BIOSALUD. Universidad de Caldas.
Manizales, Colombia.
* Autor para correspondencia, José Henry Osorio. Correo electrónico: [email protected].
Recibido: enero 31 de 2014 - Aceptado: abril 25 de 2014

Hormonas tiroideas en bovinos: artículo de revisión
INTRODUCCIÓN los procesos fisiológicos en rumiantes requieren

una actividad normal de la glándula tiroides
La glándula tiroidea juega un papel importante (2), una deficiencia en la producción de las
como productora de hormonas tiroideas (HT), mismas induce una reducción en el intercambio
las cuales son necesarias para la diferenciación de energía y en la liberación de calor corporal.
celular y el crecimiento del organismo. El Por ello, se produce una disminución en el
buen funcionamiento de las vías metabólicas metabolismo basal del animal (7).
depende de estas hormonas, ya que tienen
efectos específicos sobre diferentes órganos, Las concentraciones de las HT se ven afectadas
manteniendo la homeostasis entre todos por factores como el sexo, la edad, enfermedades,
los tejidos (1, 2, 3), cumpliendo funciones balance energético, yodo, selenio (Se), nivel de
fundamentales en la biología del crecimiento producción láctea y etapa de la lactancia, estrés,
y desarrollo del sistema nervioso central (4), fármacos y raza (2, 14, 15, 16). Todos estos
la termorregulación, la hematopoyesis y la factores son de gran importancia en el momento
circulación, el funcionamiento neuromuscular, de realizar diagnósticos clínicos, igualmente,
la reproducción y el metabolismo de los la tasa de secreción de la T4 por la tiroides es
carbohidratos, proteínas y lípidos. Asimismo, un indicador directo de la actividad de esta
provocan estados catabólicos y oxidativos glándula (3, 5).
propiciando la aparición de enzimas claves del
metabolismo y modificando la secreción de La presente revisión tiene como objetivo otorgar
hormonas como la insulina o las catecolaminas información actualizada sobre la importancia
(5, 6, 7). de las HT en la fisiología bovina. Asimismo,
resaltar su rol en los procesos reproductivos y
En el bovino, la tiroides está constituida por dos productivos, los cuales son de gran importancia
lóbulos conectados por un istmo que cruza por dada su utilidad en la producción pecuaria.
delante de la tráquea (8). Su unidad estructural
y funcional es el folículo, el cual está constituido
por células cuboidales que producen y rodean SÍNTESIS, METABOLISMO Y
el coloide, cuyo componente fundamental es la TRANSPORTE
tiroglobulina (Tg), molécula precursora de las
HT (8, 9). La síntesis de estas hormonas depende El yodo que ingresa al organismo es atrapado
en gran medida de un oligoelemento esencial, el por la glándula tiroides y se almacena ligado a
yodo, que se obtiene en la dieta (8). La capacidad la Tg. Este yodo es oxidado por medio de una
que presenta la glándula tiroides para captar el peroxidasa tiroidea y peróxido de hidrógeno,
yodo se debe a un proceso de absorción activo posteriormente, se une a la tirosina de la
que está controlado por la hormona tirotrópica tiroglobulina, primero, en la posición 3 para
(TSH), la que a su vez es sintetizada por Ia formar 3-monoyodotirosina (MIT) y luego en
adenohipófisis (5, 10). la posición 5 para formar diyodotirosina (DIT).
Finalmente, por condensación oxidativa, dos
Las HT también son importantes para el moléculas de DIT dan origen a la molécula de
metabolismo, el desarrollo y la regulación de la tiroxina o tetrayodotironina (T4) y cuando una
producción de calor (11). Cuando hay exposición molécula de MIT se junta con una molécula de
al frío, se elevan las concentraciones plasmáticas DIT se forma la triyodotironina (T3) (1, 2, 5, 13).
de T4, T3 y cortisol (12, 13). Por tanto, los La síntesis y secreción de la T3 y T4 está regulada
rumiantes muestran respuestas fisiológicas por un sistema de retroalimentación negativa
adaptativas cuando son expuestos al frío y a la que involucra al hipotálamo, la pituitaria y la
restricción alimentaria (13). Dado que muchos de glándula tiroidea (1, 4, 17, 18). Este proceso
77
es dado bajo la influencia de una hormona forma, las HT juegan un papel importante en la
liberada por la glándula pituitaria, denominada proliferación neuronal que se da en diferentes
hormona estimulante de la tiroides (TSH), la áreas del cerebro y en diferentes momentos
cual está influenciada por los niveles de las (19), ya que parecen controlar el destino y la
HT y un tripéptido sintetizado en el núcleo migración de los primeros neuroblastos en la
paraventricular del hipotálamo conocido como corteza cerebral, sin embargo, no parece influir
hormona liberadora de tirotropina (TRH) (1, en su proliferación. No obstante, controlan
18, 19, 20). Por tanto, las HT interactúan con claramente la proliferación, migración y
los receptores en la glándula pituitaria para apoptosis de las células granulares del cerebelo
inhibir la TSH y en el hipotálamo para inhibir (19, 28).
la secreción de TRH (18).
Se ha demostrado en fetos bovinos que la
Las HT tienen baja solubilidad en soluciones actividad funcional de la glándula tiroidea
acuosas, es por ello que circulan por la sangre aumenta a medida que avanza la gestación,
en una pequeña fracción en forma libre y alcanzando elevadas concentraciones
la mayor parte de ellas lo hacen unidas a plasmáticas de T3 en el último trimestre de la
proteínas transportadoras que son sintetizadas misma (29, 30, 31), estando implicadas en la
por el hígado (21). Luego de llegar al torrente diferenciación de los músculos esqueléticos
sanguíneo, más del 99 % de dichas hormonas, oxidativos (30).
se combinan principalmente con la globulina
fijadora de tiroxina (TBG) que tiene una alta En algunas especies como conejos, ratas,
afinidad por la T4, de igual forma, se ligan mininos, humanos, cobayas, lechones, corderos
en forma secundaria y en menor grado a la y potros, la actividad de la HT en los recién
albúmina (TBA) que presenta poca afinidad nacidos aumenta. Los bebés humanos, corderos
para T4 y T3, pero se encuentra en mayor y terneros, presentan un aumento prenatal en
concentración y a la transtirretina o prealbúmina las concentraciones de T3, el cual se produce
fijadora de tiroxina (TT/TBPA), la cual muestra durante la última semana de gestación, y un
una especificidad y una capacidad intermedia rápido aumento postnatal de T3 se produce
entre la TBG y la albumina (13, 22, 23, 24, 25). durante las primeras horas después del
nacimiento, alcanzando su pico máximo en
aproximadamente 24-36 h y posteriormente
FUNCIÓN TIROIDEA EN EL van disminuyendo estabilizándose a medida
CRECIMIENTO de que la edad aumenta (16, 32, 33). Por tanto,
la secreción de las HT en las novillas se ha
El desarrollo de la función tiroidea fetal depende caracterizado por cambios complejos entre el
de la embriogénesis, la diferenciación y la tiempo del nacimiento y la pubertad (34).
maduración de la glándula tiroides, la evolución
del eje hipotálamo-pituitaria-tiroides y el Es de vital importancia tener en cuenta los
metabolismo tiroideo; logrando la regulación cambios en las concentraciones de T3 y T4
de la producción, secreción y acción de la durante el crecimiento para realizar diagnósticos
HT. Durante la gestación hay un suministro de hipotiroidismo e hipertiroidismo, ya que
constante de T4 materna, que se ha observado se pueden presentar interpretaciones erróneas
en la circulación embrionaria 4 semanas después puesto que los niveles de HT son más altos en
de la implantación, siendo dicho proceso jóvenes si se comparan con animales más viejos
fundamental para el desarrollo normal de la (15, 32).
neurogénesis fetal temprana (26, 27). De igual
78
HORMONAS TIROIDEAS Y alrededor del 80 % de T3 en plasma se produce

NUTRICIÓN en el hígado, el riñón y el músculo, y todos estos
tejidos contienen la enzima Se- dependiente de
La alimentación del hato con pastos de baja tipo IDI (37). Estudios realizados en bovinos
calidad y con una suplementación inadecuada reportan que la concentración de T3 en plasma
durante largos periodos puede producir son significativamente menores en vacas que no
alteraciones en el funcionamiento de la glándula son suplementadas con Se, siendo 14 % más baja
tiroides (13), encontrando que la restricción en vacas alimentadas con dietas deficientes en
de alimento reduce los niveles plasmáticos de este oligoelemento, mientras que los valores de
T3 y T4, aunque estas reducciones solo son T4 no se ven afectados por esta suplementación
significativas para T3 (12). (11, 38, 39). Este mismo comportamiento se
describe en modelos murinos, en los cuales
En la nutrición animal, el yodo es un elemento una deficiencia nutricional de Se causa una
esencial que se encuentra en los alimentos y disminución del 23 % en las concentraciones de
forrajes especialmente en la forma inorgánica. En T3 en el plasma de las ratas y la proporción de
los bovinos dicho elemento se absorbe en forma T3:T4 se reduce en un 35 % (40). Por otra parte,
de yoduro entre un 70 y 80 % en el rumen y un la deficiencia de Se no presenta ningún efecto
10 % en el abomaso. De igual forma, se absorbe importante sobre la TSH plasmática a pesar
en el intestino delgado, intestino grueso y ciego de las variaciones en los niveles de T4 y T3. La
(5). Finalmente, es transportado a la glándula deficiencia de yodo produce un aumento del 100
tiroides que absorbe 1/3 y el resto es excretado % en las concentraciones de TSH y los animales
en heces, orina y leche (5, 10, 35). con deficiencias de yodo y Se muestran que las
concentraciones de TSH aumentan un 250 % (41).
La cantidad de yodo que se une a las HT es
variable y depende de la cantidad consumida Por otro lado, existe una correlación positiva
en la ración; por tanto, al presentarse una entre el peso corporal y las concentraciones de
disminución en el consumo, la glándula tiroides T3 y T4, que es probablemente un resultado del
capta hasta un 30 % del yodo ingerido para aumento de la ingesta de alimento durante el
destinarlo a la síntesis hormonal; de este modo, crecimiento (42), razón por la cual la actividad
cuando las concentraciones de yodo son altas tiroidea puede afectar la ganancia de peso
se forma más T4 y cuando es más baja se forma corporal a través de la alteración de la tasa
más T3 (8). En el bovino adulto la glándula metabólica basal en bovinos (23, 43), encontrando
tiroidea solo pesa 30 g y contiene una cantidad que el estado de hipotiroidismo aumenta la
considerable de yodo (±100 mg, que corresponde ganancia de peso (44).
al 55 % de la cantidad total presente en el
organismo). Asimismo, la proteína de unión
de yodo (PBI) es un importante indicador del ACCIÓN DE LAS HORMONAS
contenido de yodo nutricional, ya que el 90 % TIROIDEAS SOBRE LA
de yodo presente en la PBI corresponde a T4 y REPRODUCCIÓN Y PRODUCCIÓN
el otro 10 % a T3 (5). LÁCTEA
El Se también es un oligoelemento esencial para En el ganado lechero las HT resultan de

el funcionamiento de la hormona tiroidea (36), particular importancia en la fisiología de la
ya que la conversión de T4 a T3 es controlada reproducción y la lactancia (13), presentando
por tres isoenzimas: yodotironina deiodinasa efectos estimulantes directos sobre la función
tipo I (IDI); yodotironina deiodinasa tipo II ovárica en el ganado puesto que se ha afirmado
(IDII); y yodotironina deiodinasa tipo III (IDIII); que la T4 actúa a nivel de las células de la
79
granulosa, ejerciendo un impacto positivo leve mamaria, la cual afecta el flujo sanguíneo
sobre la producción de progesterona inducida mamario, la partición de nutrientes y la tasa
por la hormona folículo estimulante (FSH) y en de secreción mamaria (50). En vacas lecheras
las células de la teca, la T3 y T4 pueden ejercer un las concentraciones plasmáticas de T3 y T4 se
mayor impacto positivo sobre la producción de correlacionan negativamente con la producción
androstenediona, participando en la regulación diaria de leche (51), reportándose valores de r=
de la esteroidigenesis de folículos bovinos -0,32 y -0,51 para T3 y T4, respectivamente (52),
(20, 45, 46). Por tanto, el estado fisiológico de siendo estas concentraciones significativamente
los folículos antrales bovinos puede afectar la menores (p<0,001) en el principio y el pico
acumulación de T4 tanto libre como total en el de la lactancia (50). Se ha reportado que la
líquido folicular (47), asimismo, las diferencias administración de T4 aumenta la producción
en los niveles de T4 entre los grupos de folículos láctea en un 27 %, la producción de lactosa en
pueden estar relacionadas con el crecimiento y la un 25 % y el porcentaje de grasa en un 42 %
maduración de los mismos en el ganado vacuno. (13), posiblemente, por el aumento del flujo
Es probable que estas diferencias puedan reflejar de sangre y la disponibilidad de nutrientes
una mayor conversión de T4 a T3 en los folículos a la ubre (44). Asimismo, la infusión de la
medianos y grandes (48). hormona liberadora de tirotropina aumenta
moderadamente la producción láctea (50).
Un estudio realizado en bovinos expone que No obstante, las concentraciones de las HT
existen correlaciones significativas entre los aumentan a medida que la etapa de lactancia
niveles de las HT y parámetros reproductivos avanza, siendo significativamente mayores en
como son el índice de fecundidad (IF), intervalo la etapa tardía de la lactancia en comparación
parto-concepción (IPC) e intervalo interpartos con la fase temprana de la misma (52).
(IIP), indicando niveles de T3 y T4 inferiores
en vacas con baja eficiencia reproductiva, En machos, la T3 actúa sobre las células de
siendo T4 la hormona que presenta una sertoli, estimulando varias de las funciones de
correlación negativa significativa con todos las células maduras, tales como la secreción
estos parámetros (r= -0,54; -0,73; y -0,65 para de proteína fijadora de andrógeno; lo cual,
IF; IPC; y IIP, respectivamente). Por tanto, las puede indicar una relación fundamental entre
bajas concentraciones de T4 podrían dificultar la el control del inicio de la pubertad y la función
recuperación de la actividad ovárica normal que de la glándula tiroides sobre el desarrollo de la
se genera después del parto y como consecuencia espermatogénesis (13).
alteraciones de la función reproductiva (49).
Es importante resaltar la función del yodo
Igualmente, las HT son importantes reguladores como principal compuesto de las HT y sus
de la función de la glándula mamaria, reduciendo implicaciones sobre la producción y reproducción
el crecimiento y la diferenciación del epitelio bovina, ya que los rendimientos productivos
mamario cuando hay ausencia de las mismas (13). dependen en gran medida de una buena o
El efecto galactopoyetico de dichas hormonas deficiente suplementación en la dieta (2, 5, 7,
se debe a su influencia tanto directa como 35, 46) (Figura 1).
indirecta sobre el metabolismo de la glándula
80
Figura 1. Efectos del yodo en la reproducción bovina.
ALTERACIONES DE LA GLÁNDULA Existen tres causas comunes de hipotiroidismo

TIROIDEA EN RUMIANTES en rumiantes: el pastoreo de forrajes con
bajas concentraciones de yodo, junto con la
La secreción insuficiente de T3 y T4 puede provisión de cantidades mínimas de alimento
provocar un estado de hipotiroidismo, el cual suplementario; deficiencia de Se; e ingestión de
es el trastorno tiroideo más común encontrado plantas bociogénicas, sobre todo los miembros
en los rumiantes (53) y puede ser consecuencia de la familia Brassica (2, 3). Los signos clínicos
de un déficit de yodo en la dieta, y/o bajo de dicha patología varían de acuerdo con los
consumo de Se, con consecuencias negativas diversos efectos de las hormonas tiroideas sobre
para la salud y la producción animal, pérdida del el metabolismo celular, llevando a una menor
apetito, disminución del peso corporal, anemia, resistencia a las infecciones, aumento de la
depresión de la tasa de crecimiento (10, 54), en susceptibilidad a la cetosis, disminución de la
especial, de tejido neural (16) y baja producción susceptibilidad a la hipomagnesemia y a bocio
láctea (43, 44), observándose una disminución congénito en los rumiantes (53).
del 50 al 55 % en la producción de leche durante
la primera lactancia de vacas lecheras con El hipotiroidismo se acompaña de una
hipotiroidismo (44). Por otro lado, durante la disminución de las concentraciones de HT en
mitad del periodo seco la vaca puede presentar la sangre y una posterior activación de secreción
un estado de hipotiroidismo, el cual puede ser de TSH de la adenohipófisis, que provoca un
un factor de riesgo y un indicador temprano de aumento compensatorio de tamaño tiroídeo
hígado graso postparto provocando un aumento (el bocio) (2, 3, 13). Sin embargo, a diferencia
de la relación T3:T4 (55). de lo que ocurre en los animales de compañía,
81
en rumiantes parece no existir una incidencia y, en casos graves, una disminución en las
significativa de bocio causada por auto- concentraciones de T4 y TSH (20).
inmunidad (2). En potros, se puede presentar
el hipotiroidismo congénito (cretinismo), en
el cual los animales nacen con alteraciones CONCLUSIÓN
musculoesqueléticas (51).
El estado nutricional es un factor fundamental en
Otra patología importante es el síndrome la producción de las HT, ya que el suministro de
eutiroideo enfermo que se observa durante la yodo determina en gran medida la producción
enfermedad sistémica no tiroidea y consiste en de dichas hormonas, las cuales cumplen un
una disminución en la concentración plasmática papel crucial en el desarrollo, crecimiento,
de T3, un aumento en el nivel de T3 reversa reproducción y producción del bovino.
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Como citar este artículo: Osorio JH, Suárez YJ, Uribe LF. Hormonas tiroideas en pequeños rumiantes: artículo de revisión y actualización
de la literatura. Revista Biosalud 2014; 13 (1): 85-95.
HORMONAS TIROIDEAS EN PEQUEÑOS RUMIANTES: ARTÍCULO DE

REVISIÓN Y ACTUALIZACIÓN DE LA LITERATURA
José Henry Osorio1

Yirly Johanna Suarez2
Luis Fernando Uribe-Velázquez3
RESUMEN THYROID HORMONES IN SMALL

RUMINANTS: REVIEW ARTICLE AND
Objetivo: actualizar conceptos sobre el LITERATURE UPDATE
funcionamiento de las hormonas tiroideas en
pequeños rumiantes. Materiales y Métodos: ABSTRACT
mediante la revisión de la literatura disponible
de los últimos 50 años en las bases de datos BBCS- Objective: To update concepts on thyroid
LILACS, Fuente Académica, IB-PsycINFO, IB- hormones functioning in small ruminants.
SSCI, IB-SciELO, SCOPUS y SCIRUS, al igual que Materials and methods: Through available
artículos históricos, textos y referencias citadas literature review from the last 50 years in the
en trabajos. Resultados: la información obtenida BBCS-LILACS, Fuente Académica, IB-PsycINFO,
relacionada con los objetivos propuestos en la IB-SSCI, IB-SciELO, SCOPUS, and SCIRUS data
presente revisión, permite clasificar en cinco bases as well as historical articles, texts and
secciones a saber: funciones de las hormonas references cited in published work. Results:
tiroideas; hormonas tiroideas y la reproducción Information obtained related to the objectives
de pequeños rumiantes; las hormonas tiroideas proposed in the present review allows to classify
y el desarrollo fetal; hormonas tiroideas, preñez into five sections as follows: thyroid hormones
y lactancia; y factores que alteran los niveles functioning; thyroid hormones and reproduction
de hormonas tiroideas. Conclusión: el buen of small ruminants; thyroid hormones and fetal
funcionamiento de las vías metabólicas depende development; thyroid hormones, pregnancy and
en gran parte de las hormonas tiroideas, por lactation; and factors that alter thyroid hormones
sus efectos específicos sobre diferentes órganos, levels. Conclusion: The proper functioning
manteniendo la homeostasis entre todos los of metabolic pathways depends largely of
tejidos. thyroid hormones due to their specific effects on
different organs, maintaining the homeostasis
among all tissues.
Palabras clave: glándula tiroides, pequeños Key words: thyroid gland, small ruminants, animal
rumiantes, producción animal, salud animal. production, animal health.
1
Laboratorio de Bioquímica Clínica y Patología Molecular, Departamento de Ciencias Básicas de la Salud, Universidad
de Caldas, Manizales, Colombia. Correo electrónico: [email protected].
2
Programa Jóvenes Investigadores e Innovadores COLCIENCIAS. Grupo de Investigación: Biosalud. Universidad de
Caldas. Manizales, Colombia.
3
Departamento de Salud Animal, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia.
Recibido: enero 31 de 2014 - Aceptado: abril 21 de 2014

INTRODUCCIÓN producto principal (77 %, aproximadamente) (2).

Después de la síntesis de HT estas permanecen
Muchos procesos fisiológicos en rumiantes en la luz acinar hasta su liberación, siendo una
requieren de la actividad normal de la glándula particularidad de la glándula tiroides que le
tiroides y las hormonas tiroideas (HT), los cuales permite a los mamíferos soportar periodos
son cruciales para sostener la producción y el de carencia de yodo sin efectos inmediatos
rendimiento de los animales domésticos tales derivados de la disminución de las HT (6, 11). Sin
como: el crecimiento; la función reproductiva; embargo, la deficiencia de la función tiroidea se
el crecimiento de pelo; la leche; y la lana (1, manifiesta con la aparición de bocio, trastornos
2, 3). Las HT juegan un papel importante en del desarrollo y de la función reproductiva,
varias reacciones bioquímicas y tienen acción afectando la productividad, estas alteraciones
sobre varios tejidos (el músculo esquelético, endocrinas pueden ser diagnosticadas mediante
el cardíaco, el hígado y el riñón), igualmente la detección de bajas concentraciones sanguíneas
pueden ser consideradas como un indicador del de T3 y T4, así como una menor respuesta
estado metabólico y nutricional de los animales glandular de T4 al estímulo del factor liberador
(1, 2, 4). de tirotrofina (TRH) (13).
El tejido tiroideo consiste en folículos (acinos La T4 se considera como una prohormona que
glandulares) formados por células epiteliales requiere una deiodación en tejidos periféricos
los cuales rodean un lumen lleno de coloide, para producir T3, que es el metabolito más
en la mayoría de vertebrados estos folículos activo (1, 7, 9, 14, 15, 16). En los ovinos adultos
se agrupan en una glándula llamada glándula más del 99,9 % de la T4 y el 99, 5 % de la T3
tiroides, mientras que en otros están distribuidos circulan en la sangre unida a las proteínas
difusamente en la región anterior del cuerpo. Las plasmáticas, sin embargo, solo la hormona
células epiteliales de la tiroides absorben yoduro libre está biológicamente activa; pequeñas
y secretan la proteína tiroglobulina en el lumen cantidades de la T3 activa provienen de la
central del folículo (5), la formación de las HT tiroides en los ovinos adultos, al menos el 50
está bajo el control de la hormona estimulante de % de la T3 sérica y el 97 % de la rT3, provienen
la tiroides (TSH) o Tirotropina, que se produce de la monodeiodacion de T4 a nivel periférico
en la adenohipófisis (1, 6, 7). (2, 7, 17).
Las principales hormonas secretadas por la Una batería de enzimas deiodantes, selenio
tiroides son la 3’,5’,3,5-L- tetraiodothyronine dependientes, catalizan la T4 (1, 7, 16, 18, 19). La
(T4) también llamada tiroxina, siendo la más deiodinasa tipo I (D1): es la principal enzima que
abundante la 3’,5,3-L-triyodotironina (T3) la interviene en la conversión de T4 a T3 (1, 7, 9, 19);
más potente y activa 3’,5’,3-L-triyodotironina es una selenoenzima sensible a las deficiencias
(1, 5, 8, 9) llamada triyodotironina Inversa (rT3) nutricionales de Selenio (Se), que se evidencia
la cual tiende a incrementarse cuando ocurren por una disminución de este a nivel hepático y,
enfermedades e insuficiente ingestión de por tanto, por niveles de T3 disminuidos y de T4
alimento (7, 10) y la Calcitonina (1, 11), esta última aumentados (1, 7, 20); se encuentra en hígado,
es secretada por las células parafolaiculares de la riñón y tiroides, en la membrana plasmática,
glándula tiroides de los mamíferos, participando la cual suministra una fracción significativa
en la homeostasis esquelética al normalizar las de T3 al plasma (21, 22). La deiodinasa tipo II
concentraciones de calcio en el plasma (12). La (D2), está presente en cerebro, tejido adiposo
glándula tiroides de los ovinos adultos contiene pardo, hipófisis anterior del cerebro humano y
aproximadamente un 90,4 %, 8,8 % y 0,7 % de la tiroides, su función es crítica para producir
T4, T3 y rT3, respectivamente; siendo la T4 el T3 a partir de T4 a nivel intracelular, también
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Hormonas tiroideas en pequeños rumiantes: artículo de revisión y actualización de la literatura
está presente en la glándula mamaria (7, 21, 23) En el sistema nervioso central la T4 y T3 son
y en la piel, principalmente la epidermis (17); necesarias para el desarrollo y maduración
y, por último, la deiodinasa tipo III (D3), que se normal del cerebro, por lo que las concentraciones
encuentra en cerebro, placenta y tejidos fetales de HT deben ser exactas (7, 14, 31, 34, 35). En
(1, 7, 16, 18, 21, 24). el sistema nervioso autónomo, los efectos del
sistema nervioso simpático se ven aumentados
La digestibilidad y absorción del Se en los por la presencia de HT debido posiblemente a
rumiantes es muy baja, alrededor del 19 % en una estimulación tiroidea de los receptores beta
ovejas, atribuible a que en el rumen el selenio adrenérgicos presentes en los tejidos y que son
se transforma a formas poco asimilables, los blancos de las catecolaminas (adrenalina
aunque la deficiencia ha sido señalada en todas y noradrenalina), lo que puede llevar a un
las especies, los rumiantes parecen ser más aumento de la frecuencia cardiaca y la fuerza de
sensibles, especialmente los pequeños rumiantes contracción cuando las HT estén altas; debido
como ovinos y caprinos, los cuales presentan a lo anterior las HT son importantes para el
cuadros clínicos y subclínicos de enfermedad mantenimiento de la actividad contráctil normal
del músculo blanco (25, 26, 27). Asimismo, esta del músculo cardiaco, incluyendo la trasmisión
deficiencia deteriora la conversión de los tejidos de los impulsos nerviosos (2, 6, 7, 15).
periféricos de T4 a T3 a través de la D1 y la
D2, igualmente causan pérdida de la actividad En el sistema inmune las HT son importantes
de la glutatión peroxidasa y supresión de la para el funcionamiento y mantenimiento de la
inmunidad (28). inmunidad pasiva (36). La T4 juega un papel
importante en la activación y proliferación de los
FUNCIONES DE LAS HORMONAS órganos linfoides (timomimética). Los timocitos
TIROIDEAS y linfocitos poseen receptores nucleares de
HT, pero su papel en la glándula tiroides y sus
Las HT aumentan la actividad metabólica de hormonas para mantener el estado inmunitario
casi todos los tejidos del cuerpo implicadas se mantiene en controversia. Se dice que en un
principalmente en el metabolismo basal, la estado hipotiroideo la respuesta humoral se
producción de calor (29, 30, 31) y la regulación suprime y la inmunidad mediada por células
de los procesos de oxidación celular (13). Las HT (IMC) se mantiene sin cambios; en cabras con
intervienen en el metabolismo de los hidratos de bocio pueden ocurrir alteraciones similares, ya
carbono aumentando la absorción intestinal de que la capacidad fagocítica de los leucocitos
glucosa y, por tanto, su incremento en el plasma disminuye al igual que las concentraciones de
sanguíneo facilitan su movimiento hacia el tejido globulinas séricas totales (33).
adiposo y el músculo, igualmente aumentan la
gluconeogénesis y glicogenólisis por medio de E n l a t e r m o g é n e s i s , l a s H T, l a G H y
la captación de glucosa celular y de la insulina, los glucocorticoides están estrechamente
(1, 2, 6, 7, 32); asimismo, facilitan la β-oxidación relacionados con la producción de calor, donde
de ácidos grasos disminuyendo el colesterol y la T3 y la T4 están involucradas en los procesos
los triglicéridos (TAG), ayudando a la síntesis de óxido-reducción mitocondrial y de la
del receptor hepático a lipoproteínas de baja disipación de calor en el tejido adiposo pardo
densidad (LDL) para la remoción del colesterol mediante las proteína desacoplante Tipo 1 (UCP
circulante; también aumentan la sensibilidad 1), que se inserta en la membrana mitocondrial,
de la lipasa hormona-sensible, en respuesta a provocando que la energía no se almacene
las catecolaminas (epinefrina) y disminuyen como ATP y se disipe (2, 7, 29, 37, 38, 39). En
la sensibilidad de esta enzima a la acción neonatos los niveles máximos de HT se dan en
antilipolítica de la insulina (1, 2, 7, 33). los primeros días de vida, para luego declinar
87
posiblemente por un cambio brusco en la largo periodo, demostrando que las HT juegan
temperatura (36, 37); en los ovinos estos cambios un papel activo en la expresión de los patrones
son muy importantes, ya que la exposición estacionales de la actividad reproductiva (47, 48).
al frío, reduce las temperaturas rectales de
corderos e incrementa los niveles plasmáticos de También hay que tener en cuenta que los ovinos
cortisol, aumenta la tasa metabólica, la insulina y caprinos, dependiendo de su actividad sexual,
y la T3 (7), esta última es baja en el, feto pero son especies catalogadas “de días cortos”,
al momento del nacimiento alcanza los niveles siendo sensibles al fotoperiodo, por lo cual las
maternos debido a un aumento en la deiodacion hembras presentan variaciones importantes del
periférica de T4 (7, 37). estro y de la ovulación, así como los machos
muestran importantes cambios cuantitativos
en la producción de semen. La percepción de
HORMONAS TIROIDEAS Y los impulsos luminosos tiene su sede en la
REPRODUCCIÓN DE PEQUEÑOS retina donde esta información es conducida
RUMIANTES por el tracto retino-hipotalámico hasta los
núcleos supraquiasmáticos y paraventriculares
En ovinos las HT juegan un papel importante del hipotálamo, antes de pasar por el ganglio
en la reproducción estacional debido a cambios cervical superior y llegar finalmente a la
en la función neuroendocrina principalmente a glándula pineal. Esta última sintetiza y secreta
la disminución en la secreción de la hormona en la sangre la melatonina (MT), únicamente,
liberadora gonadotropina (GnRH) (1, 40). durante la noche (49) así de esta manera detecta
La primera evidencia de la implicación de las variaciones anuales en la duración del
estas hormonas en la reproducción ovina fue fotoperiodo (50). La MT modifica la retroacción
proporcionada por Nicholls et al. (41) quienes negativa de los esteroides sobre la actividad
encontraron que las ovejas tiroidectomizada neuroendocrina, además parece tener una
a finales de temporada de anestro entran influencia sobre las HT debido a que puede
normalmente en temporada de cría presentado aumentar o inhibir la secreción de TSH y la
ciclos regulares a lo largo de la siguiente concentración de HT en sangre (51), sus efectos
temporada de anestro y manteniéndose en son estacionalmente dependientes, pues la T3
esta condición durante más de un año; la aumenta en los días largos (16 h luz) y la T4
tiroidectomía produce este efecto al prevenir el disminuye ligeramente en los días cortos (8 h
aumento estacional de la capacidad de respuesta luz) (30, 52, 53). La MT inhibe la secreción de
a la acción de retroalimentación negativa del TRH, TSH y HT, posiblemente, porque la D2
estradiol sobre la secreción de GnRH, lo que puede ser modificada durante el fotoperiodo al
interfiere con el proceso neuroendocrino clave ser suprimida en los días largos (54).
necesario para el desarrollo del anestro (40,
42, 43, 44). En ausencia de hormonas tiroídeas,
la estación reproductiva no se elimina y las HORMONAS TIROIDEAS Y
ovejas se mantienen fértiles durante todo el DESARROLLO FETAL
año. Efectos similares se han evidenciado
en ovejas con hipotiroidismo, donde el final En el desarrollo fetal y crecimiento, las HT son
de la temporada reproductiva tarda más en esenciales en las etapas finales de la gestación
comparación con ovejas eutiroideas (45, 46). para la diferenciación cerebral, sinaptogénesis,
En carneros tiroidectomizados se evidenció mielinización, crecimiento de axones y dendritas.
que las concentraciones de FSH en plasma y la Además, en animales jóvenes, está relacionado
circunferencia escrotal se mantuvieron en los con Hormona del Crecimiento o GH (1, 2, 18).
valores típicos de la época de cría durante un En muchas especies, la actividad de las enzimas
88
claves en la gluconeogénesis tales como la de yodo aumenta sobre todo en el último

glucosa-6-fosfatasa (G6P) y la fosfoenolpiruvato tercio de la gestación, cuando 87 % del yodo
carboxiquinasa (PEPCK) aumentan hacia finales de la circulación materna se transfiere al feto
de la gestación en el hígado y riñón fetal, en coincidiendo con el período más alto crecimiento
fetos de ovejas los incrementos de estas enzimas fetal, sin embargo, al final de la gestación, el eje
son dependientes del cortisol pre-parto, el cual hipotálamo-hipófisis-tiroides del feto ovino es
estimula la desyodación de T4 a T3 antes del completamente independiente de la madre, por
nacimiento y, por tanto, el aumento de cortisol lo que hay poca transferencia de T3 y T4 de la
preparto se acompaña de un aumento en la madre al feto (58).
circulación de la concentración de T3 y de este
modo influye en el crecimiento y desarrollo En el periodo neonatal, la insulina es el mediador
del hígado y el músculo esquelético del feto de las HT para la secreción de IGF-I y de GH
(55); hacia el final de la preñez disminuye en el periodo adulto (14). La administración
las concentraciones séricas de HT maternas, de T4 puede tener un aumento en la excreción
por competencia en la afinidad de yodo y de GH (32) y juntas, las HT y la GH, aumentan
el metabolismo materno (36). Se conoce que la captación de aminoácidos por los tejidos
alteraciones de la función tiroidea durante el y la síntesis de enzimas que participan en
desarrollo puede producir grandes daños en la síntesis proteica (7), fundamentales en
el sistema nervioso central (SNC), incluyendo la producción láctea, donde aumentan la
retraso mental grave en los seres humanos (56). grasa y la lactosa que utiliza la glándula
mamaria (59). En ovinos y caprinos durante la
Estudios realizados en ovejas indican que las HT segunda mitad del embarazo, los niveles de HT
son reguladores importantes en la maduración maternas (principalmente la T4) disminuyen
y la proliferación de los cardiomiocitos en progresivamente debido al balance energético
el corazón fetal durante el último tercio de negativo (BEN), sin embargo, la T4 y T3 libre
la gestación en los estados fisiológicos y en plasma neonatal se elevan seguido de las
fisiopatológicos y se requiere para el crecimiento concentraciones de TSH, con una duración de 24
cardiaco adaptativo en respuesta a la sobrecarga horas después del nacimiento, pero los niveles
de presión en el útero, es por eso que el de T4 se restringen antes (después de dos horas
hipotiroidismo es asociado con una disminución de vida), cuando los niveles de TSH están aún
del crecimiento cardíaco en fetos (57), igualmente elevados. Por tanto, la glándula tiroides parece
en el primer tercio de la gestación la única fuente incapaz de responder, en términos de secreción
de T3 y T4 proviene de la madre, hasta que el de T4, a una estimulación prolongada de TSH,
tejido tiroideo se vuelva activo y juegue un papel probablemente, debido a un agotamiento de
importante en la organogénesis embrionaria y las reservas hormonales en la glándula que se
el desarrollo de la placenta (58). producen en las primeras horas de vida (2, 36).
La vida media de las hormonas tiroideas en
ovinos es de 1-1.7 días y 5-6 horas, para T4 y T3,
HORMONAS TIROIDEAS, PREÑEZ respectivamente (1).
Y LACTANCIA
En la lactancia la disminución en la secreción
Estudios han demostrado que las ovejas de las HT es un mecanismo de protección del
preñadas disminuyen las concentraciones organismo cuando se produce un insuficiente
séricas de T3 y T4 a medida que avanza la suministro de energía en los tejidos extra-
gestación debido posiblemente a la actividad mamarios debido al intenso consumo de
enzimática de la D2 y a la captación de yodo por nutrientes por la glándula mamaria durante este
el feto a través de la placenta; el requerimiento período, cuando se produce leche y aumenta la
89
actividad de la glándula mamaria, se da una que los corderos de raza Black Face (BF) tienen
movilización de la grasa corporal, una pérdida mayor temperatura rectal y concentraciones de
de peso y un BEN producto de la demanda de T4 y T3 en los primeros días de vida, esto se
glucosa, aminoácidos y ácidos grasos por la puede atribuir a que la raza BF posee más grasa
glándula mamaria (58). La severidad del déficit se en el calostro, mientras que Doubek et al. (62)
correlaciona con la intensidad de la disminución demuestran que los corderos de raza Merino de
de T4, es por esto que el pastoreo en áreas donde dos y tres días de nacidos, sometidos a estrés por
el forraje tiene poco yodo disponible, provoca frío, muestran un aumento de los niveles de HT
disminución de las concentraciones de T4, al en comparación con los corderos Romney Marsh,
igual que forrajes deficientes en Se provocan la probablemente, debido a una diferencia de peso
disminución en las concentraciones de T3 (1). al nacer, a la cantidad de pelaje al nacimiento y
a las altas concentraciones de HT.
FACTORES QUE ALTERAN LAS Por lo anterior hay que tener en cuenta que
HORMONAS TIROIDEAS en el estrés térmico, las concentraciones de T3
y T4 en sangre, así como la tasa metabólica,
Sexo, edad y estado reproductivo el consumo de alimento, el crecimiento y la
producción de leche disminuyen (2, 38, 63). Por
Estudios realizados en ovinos y caprinos otro lado, el patrón estacional de los niveles de
demuestran que los corderos neonatales tienen HT en sangre con frecuencia muestran valores
mayores niveles de T3 y T4 (especialmente la máximos durante el invierno (meses de frío) y
T4) en comparación con corderos en crecimiento mínimos durante el verano (meses de calor),
y ovejas, lo mismo ocurre en cabritos jóvenes además las concentraciones de HT se encuentran
(60). Igualmente, se ha evidenciado que las más altas en horas de la tarde y más bajas en
hembras y hembras castradas presentan la madrugada, posiblemente, debido a las
mayores concentraciones de T4 que los machos y variaciones en el fotoperiodo (2, 30). En sitios
machos castrados (1). Las hembras en periodo de donde hay temporadas húmedas y cálidas, los
lactancia presentan niveles de T3 menores si se niveles de T3 y T4 aumentan, probablemente,
compara con hembras preñadas y no preñadas, debido a una mayor disponibilidad de alimentos
estos hallazgos podrían deberse a la deficiencia (cantidad y calidad) (2).
de nutrientes de las ovejas al final del embarazo
y al inicio de la lactancia (60, 61). Alimentación
Raza y temperatura Los niveles séricos de T4 se ven disminuidos

por una restricción en la alimentación (2, 36)
Para sobrevivir, el cordero recién nacido debe ser y el consumo de sustancias que interfieren en
capaz de mantener la temperatura corporal para el metabolismo de las HT como el goitrín, los
ponerse de pie y poder tomar calostro generando glucosinolatos y sus derivados (los tiocinatos)
así la producción de calor, sin embargo, los (1, 6, 64, 65), así como la mimosina (66). Los
corderos nacen a menudo en condiciones frías ácidos grasos pueden regular la generación
o húmedas, con bajo contenido de grasan, por extratiroidea de T3 a través de influencias
lo que el comportamiento y la capacidad de directas en la actividad de la D1 hepática. Los
termorregulación puede ser relacionada con la resultados experimentales en tres especies de
madurez relativa al nacer, es por esto que el peso animales (rata, oveja, mono), indican que la
al nacer puede estar relacionado con la raza, grave falta de yodo en la dieta provoca retraso
ya que Dwyer & Morgan (39) han demostrado en el cerebro fetal y el desarrollo fetal (67).
90
Deficiencia de yodo y de selenio fenilbutazona, la clorpromazina, los salicilatos y

compuestos antitiroídeos como el propiltiouracilo
Cuando los niveles de yodo ingeridos son (PTU) inhiben la producción de T4 y la conversión
inadecuados la glándula tiroides puede resultar periférica de T4 a T3 (71) y el metimasol (1, 72),
sobre estimulada por la hipófisis para una también los residuos de insecticidas como el
mayor producción de HT, dando resultado una clorpirifos (7) y antihelmintico como el levamisol
hiperplasia/hipertrofia llamada clínicamente (73) han sido asociado con una disminución en
bocio o hipotiroidismo (68, 69). los niveles de T4.
La deficiencia de hormonas tiroideas en animales

jóvenes provoca un retraso en el crecimiento e CONCLUSIÓN
inmadurez ósea, consecuencia de que la T3
actúa sobre el crecimiento lineal, desarrollo y Las hormonas tiroideas son importantes para
maduración ósea debido a la acción que ejerce la regulación y mantenimiento de muchos
sobre los condrocitos en la lámina epifisaria del procesos fisiológicos como el metabolismo
hueso, este efecto es potenciado por la hormona basal y energético, el desarrollo y maduración
de crecimiento, además el músculo esquelético del sistema nervioso, la reproducción, entre
también está influido por las hormonas tiroideas, otros, donde su secreción y metabolismo están
por lo que descensos de sus niveles disminuyen establecidos por factores ambientales como el
el vigor muscular, afectando consecuentemente fotoperiodo y la nutrición e intrínsecos como la
el desarrollo óseo; en cabritos esta patología edad, el sexo, la especie y la raza. En los pequeños
está relacionada con la disminución de valores rumiantes la estacionalidad es muy relevante y
de las variables zoométricas relacionadas al las hormonas tiroideas (T4 y T3) y sus factores
desarrollo longitudinal del hueso y cartílago, estimuladores y liberadores (TSH y TRH) se ven
provocando una menor talla del animal, afectadas por los ciclos circadianos y circanuales.
implicando consecuencias adversas en el sistema La producción ovina y caprina en los países
productivo caprino (69). tropicales y subtropicales ofrece condiciones
de fotoperiodo muy constante frente a lo visto
Por otra parte los requerimientos de selenio para en todos los países de las zonas templadas del
los ovinos dependen de la cantidad de vitamina planeta, pero una gran limitante que tienen es la
E en la dieta, donde una deficiencia de estos oferta de alimento en cantidad y calidad lo cual
puede tener como consecuencia alteraciones en permite un desarrollo y desempeño adecuado
la conversión de T4 a T3, ya que se ve afectada de las funciones endocrinas.
la D1 que es seleno dependiente (70).
Debido al aumento en los últimos años de la
Enfermedades y fármacos producción pecuaria de pequeños rumiantes al
ser considerada en el futuro una fuente segura
Varias enfermedades sistémicas crónicas o agudas y sustentable de proteína de origen animal, es
tales como las enfermedades renales, hepáticas, necesario tener en cuenta el diagnostico y el
e infecciosas, disminuyen las concentraciones tratamiento de enfermedades que alteran la
basales de T4 y T3 (1), igualmente algunos glándula tiroidea, ya que esta es esencial no
fármacos como los glucocorticoides, las sulfas, solo en la salud y bienestar de los ovinos, sino
los anticonvulsivantes, la furosemida, la también en su reproducción como producción.
91
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95
AUTORES
Manuela Agudelo Vásquez Vladimir Ortega Botero

Bacterióloga. Colegio Mayor de Antioquia. Medellín, Zootecnista. Universidad de Antioquia. Medellín,
Colombia. Correo electrónico: manuelaj123@hotmail. Colombia. Correo electrónico: animatrix88@hotmail.
com. com.
Jaiberth Antonio Cardona Arias José Henry Osorio Orozco

Microbiólogo. Universidad de Antioquia. Medellín, Ph.D. Bioquímica. Universidad de Caldas. Manizales,
Colombia. Correo electrónico: jaiberthcardona@ Colombia. Correo electrónico: jose.osorio_o@ucaldas.
gmail.com. edu.co.
Carlos Eduardo Castaño Molina Ginés Fernando Ramírez

Ph.D. Universidad de caldas. Manizales, Colombia. MVZ, DMV, MA. Universidad de Caldas. Manizales,
Correo electrónico: [email protected]. Colombia. Correo electrónico: gines.ramirez@
ucaldas.edu.co.
Isabel Cristina Chanci Echeverri.
Bacterióloga. Universidad de Antioquia. Medellín, Marlyn Romero Peñuela
Colombia. Correo electrónico: isabel.cristina23@ Ph.D. Epidemiología. Universidad de Caldas.
hotmail.com. Manizales, Colombia. Correo electrónico: marlyn.
[email protected].
Ricardo Andrés Correa S. MVZ
Universidad de Caldas. Manizales, Colombia. Correo Jorge Sánchez Valencia
electrónico: [email protected]. MVZ, MsC, Ph.D. Universidad de Caldas. Manizales,
Colombia. Correo electrónico: jorge.sanchez@
Kelly Johana Fernández Villa ucaldas.edu.co.
Microbióloga. Universidad de Antioquia. Medellín,
Colombia. Correo electrónico: kellyjohana18@yahoo. Yirly Johanna Suarez
es. Veterinaria y Zootecnista. Universidad de
Caldas. Manizales, Colombia. Correo electrónico:
Paul Medina González [email protected].
Licenciado en Kinesiología. Universidad Católica De
Maule. Talca, Chile. Correo electrónico: pmedina@ Luis Fernando Uribe Velásquez
ucm.cl. Ph.D. Universidad de Caldas. Manizales, Colombia.
Correo electrónico: [email protected].
Jairo Moncayo Mora
MVZ. Dirección Territorial de Salud de Caldas. Jazmín Vinasco Rodríguez
Manizales, Colombia. Correo electrónico: jfmmvet@ Veterinaria y Zootecnista. Universidad de Caldas.
hotmail.com. Manizales, Colombia. Correo electrónico: jazvin86@
hotmail.com.
Martha Olivera-Ángel
DMV Ph.D. Sci. agrarias. Universidad de Antioquia. Lisett Wilches López
Medellín, Colombia. Correo electrónico: martha. Bacterióloga. Universidad de Antioquia. Medellín,
[email protected]. Colombia. Correo electrónico: wilches.lis@gmail.
com.
96
NORMAS EDITORIALES
La revista BIOSALUD es una publicación de periodicidad anual editada en la Universidad

de Caldas cuya vocación es la publicación de artículos originales, de revisión, de
reflexión y de reportes de caso asociados con diferentes temas de la salud humana; esta
publicación ha sido concebida también como una tribuna de opinión sobre diferentes
temas relacionados con las políticas y la problemática de la salud y de la investigación
en salud en Colombia.
La revista ha sido catalogada en la categoría B por el Sistema Nacional de Indexación

y homologación de revistas especializadas de CT+I (Publindex), desde el año 2008,
con una vigencia de dos años.
DEFINICIÓN DE CADA UNO DE LOS TIPOS DE ARTÍCULOS QUE SE PUBLICAN

EN LA REVISTA
1. Artículo de investigación científica y tecnológica: es un documento que presenta

de manera detallada los resultados obtenidos a partir de un proyecto de investigación.
Este artículo debe contener: el título, el resumen en español e inglés, una introducción,
los materiales y métodos, los resultados obtenidos y la discusión.
2. Artículo de reflexión: es un documento que presenta un análisis personal y
crítico de los resultados de una investigación sobre la base de fuentes originales
3. Artículo de revisión: documento en el cual se hace un análisis y presentación
del estado del arte relacionado con un tópico de investigación específico; en este
documento se deben resaltar los aportes de los autores en la ampliación de la frontera
del conocimiento sobre el tema específico; este documento debe contener al menos
50 referencias provenientes de artículos originales.
4. Artículo corto: es un documento en el que se hace un avance de los resultados
obtenidos en el desarrollo de una investigación y que por el impacto de dichos resultados
es importante hacer una publicación de los mismos antes de finalizado el proceso
investigativo.
5. Reporte de caso: es aquel escrito en el que se presentan los resultados de una
situación particular en la cual se dan a conocer hallazgos nuevos, metodologías nuevas
o terapias nuevas, asociado con una revisión corta y crítica del estado del arte a nivel
mundial de casos similares presentados.
6. Revisión de tema: es el documento en el cual se hace una actualización sobre
un tema específico, acompañado además de un análisis de los datos obtenidos para
la realización de dicha revisión.
7. Editorial: documento escrito por el editor o cualquier miembro del comité
editorial o por una persona invitada por el editor. El editorial puede estar relacionado
con problemas actuales en el campo de la salud, en la educación en salud o también
un análisis de nuevos hallazgos en el campo de la investigación biomédica.
8. Carta al editor: es un documento enviado al editor por los lectores de la revista
en el cual se hacen críticas, se refutan resultados o se hacen reseñas relacionados
con artículos publicados en números anteriores de la revista y que a juicio del comité
editorial es importante su conocimiento por la comunidad científica.
97
9. Reseñas bibliográficas: sección de la revista en la que se hacen comentarios
sobre publicaciones recientes realizadas por la comunidad científica de la Facultad de
Ciencias para la Salud en particular y por publicaciones realizadas a nivel nacional o
mundial.
Para la presentación de los diferentes artículos se debe tener en cuenta los requisitos de
uniformidad para manuscritos presentados a revistas biomédicas (normas Vancouver),
extraídas de: International Commitee of Medical Journal Editors. Uniform Requirement
for Manuscript Submitted to Biomedical Journal: Writing and editing for Biomedical
Publications, updated February, 2006, IN: http://www.icmje.org/
ASPECTOS A TENER EN CUENTA ANTES DE LA REMISIÓN DE MANUSCRITOS:
Originalidad
Cualquier artículo enviado a la revista para su publicación debe ser inédito y los autores
de dicho artículo deben remitir al director de la revista un documento escrito en el
cual dan su consentimiento para la publicación del mismo en caso de que éste haya
sido evaluado satisfactoriamente; en dicho consentimiento los autores también darán
fe de que dicho artículo no ha sido publicado total o parcialmente en otra publicación
escrita o electrónica, esto con el fin de no infringir las leyes relacionadas con derechos
de autor.
Sin embargo, es posible hacer una segunda publicación en el mismo idioma de la

primera publicación o en un segundo idioma cuando: hay consentimiento de los
directores de ambas revistas; la prioridad de la primera publicación se respete por al
menos una semana; el grupo de lectores sea diferente; la segunda publicación refleje
fielmente la información e interpretaciones de la primera.
En la segunda versión a pie de página, se informará a los lectores que dicho artículo ya
ha sido publicado parcial o totalmente en otra publicación, citándose dicha publicación;
el permiso para la segunda publicación debe ser gratuito.
Protección de identidad de sujetos sometidos a estudio
Cuando en una investigación se hayan hecho estudios en humanos, se debe evitar al

máximo la descripción de detalles que sirvan para identificar una persona o personas
sujetos de estudio; está prohibido hacer la publicación de nombres de pacientes,
iniciales, números de historias clínicas, fotografías, genealogías o datos personales que
puedan lesionar su derecho a la intimidad; si dichos datos es necesario publicarlos, se
requiere el consentimiento escrito de dichas personas; en dicho consentimiento debe
constar que se conoce y entiende el manuscrito a publicar y están de acuerdo con la
publicaciones de las descripciones o imágenes que se hagan allí relacionadas con las
personas en cuestión, incluso si el material sujeto de posible identificación va a estar
disponible por Internet luego de su publicación. Este consentimiento informado debe
ser remitido junto con el manuscrito para su revisión.
98
Asimismo cuando en los experimentos se utilizan animales y humanos se debe
indicar si los procedimientos seguidos están en concordancia con las normas de los
comités de ética médica y animal de la institución patrocinadora de la investigación
y con la declaración de Helsinki de 1975, actualizada en el año 2000; para el caso
de los animales de experimentación se debe indicar si se siguieron los lineamientos
relacionados con el uso y cuidado de los animales de laboratorio.
REQUISITOS PARA LA PREPARACIÓN Y REMISIÓN DE MANUSCRITOS
Principios generales
El texto de los artículos producto de la observación y la experimentación usualmente

está dividido en secciones como: introducción, materiales y métodos, resultados y
discusión; los artículos extensos necesitan ser divididos en subsecciones especialmente
en los resultados y la discusión con el fin de hacer más comprensible su contenido.
Otros artículos como por ejemplo: reportes de caso, revisiones, artículos de reflexión
y editoriales, probablemente requieren de otros formatos.
El uso del doble espacio en todas las porciones del manuscrito y de márgenes
adecuadas, hacen posible que editor y revisores editen el texto línea a línea, agregando
comentarios o dudas directamente en el manuscrito. Si los manuscritos son remitidos
por vía electrónica, dicho artículo también debe ser escrito a doble espacio ya que
también debe ser impreso para su revisión y edición.
La numeración de las páginas también es otro aspecto importante para que los
evaluadores y el editor puedan referenciar porciones específicas de los manuscritos.
Cada sección del manuscrito debe ir en páginas separadas de la siguiente manera:
Página del título
Debe incluir la siguiente información:

· Título del artículo: debe ser conciso y fácil de entender.
· Nombres de los autores y afiliación institucional.
· Nombre de la sección de la institución a la cual los autores están inscritos, con el
correspondiente nombre de dicha institución.
· Correspondencia para los autores: debe contener: dirección, número telefónico,
fax y dirección de correo electrónico del autor responsable del manuscrito; también
el autor debe colocar si desea que su dirección electrónica sea publicada.
· Nombre y dirección de los autores a quienes se les puede solicitar
reimpresiones.
· Fuente o fuentes de los recursos que sirvieron para financiar la investigación.
Resumen y palabras clave
Debe estar en la página siguiente a la página del título. Debe incluirse el resumen en
español e inglés. Debe contener un resumen corto de la introducción, los materiales
y métodos, los resultados y la discusión, enunciando cada uno de estos apartados
antes del contenido de los mismos. Se deben enfatizar aspectos nuevos e importantes
99
del estudio u observaciones, los procedimientos básicos, hallazgos principales, en lo
posible con sus significancias estadísticas y las principales conclusiones. La extensión
no debe ser mayor de 300 palabras.
No debe incluir información o aspectos que no son contemplados en el texto,
abreviaturas, referencias al texto o citas bibliográficas. Debe redactarse en tercera
persona.
Ya que los resúmenes son las partes citadas en muchas bases de datos, se requiere
especial cuidado en la redacción de los mismos de modo que el resumen refleje
fielmente el contenido de los artículos.
Pueden incluirse entre 3 a 10 palabras clave en español e inglés; estás pueden ser
también frases cortas que capturen los tópicos principales del artículo. Las palabras
clave son importantes para la indexación del artículo en las bases de datos. Deben
usarse las palabras clave listadas en el Medical Subject Headings (MeSH) del Index
medicus: http://www.nlm.nih.gov/mesh/MBrowser.html, para las palabras en inglés.
Para las palabras clave en español utilizar la página electrónica de la biblioteca virtual
en salud; descriptores en ciencias de la salud:
http://decs.bvs.br/cgi-bin/wxis1660.exe/decsserver/?IsisScript=../cgi-bin/decsserver/
decsserver.xis&interface_language=e&previous_page=homepage&previous_
task=NULL&task=start
Si no hay palabras disponibles para términos recientemente introducidos, ellos pueden

ser usados.
Introducción
La introducción contiene un contexto del estudio en el cual se justifica el problema a

estudiar, cual es el propósito u objetivos de la investigación; el estado del arte sobre
el asunto a investigar apropiadamente referenciado, pero no se deben incluir datos o
conclusiones de la investigación a publicar.
Materiales y métodos
Se deben describir aquí las alternativas metodológicas utilizadas para llegar a los
resultados obtenidos, no se deben incluir datos producto de la aplicación de dichos
métodos; se deben describir claramente los mecanismos de selección de las personas
sujetas a observación o de los animales de experimentación, incluyendo los criterios
de inclusión. Algunas de las variables utilizadas deben explicarse, por ejemplo la razón
por la cual se prefieren individuos de ciertas edades o sexo; en el caso de que se usen
variables como etnicidad o raza, se deben enumerar los criterios de clasificación y
justificar su relevancia.
Se deben identificar los métodos de medición, los equipos utilizados dando el nombre
del fabricante y dirección entre paréntesis. Los procedimientos deben ser enunciados
de manera que permitan la reproducción de los mismos por otros investigadores; estos
métodos deben ser adecuadamente referenciados y en caso de que ellos hayan sufrido
100
modificaciones explicar la razón por la cual se han hecho estas modificaciones y además
evaluar sus limitaciones. Se deben identificar drogas o sustancias químicas usadas; en el
caso de las drogas se debe incluir su nombre genérico, dosis y ruta de administración.
Los autores que someten manuscritos de revisión deben incluir una sección describiendo
los métodos usados para localizar, seleccionar, extraer y sintetizar datos. Estos métodos
deben también ser presentados de manera concisa en el resumen.
Los métodos estadísticos utilizados en el análisis de la información deben ser descritos

con suficiente detalle, cuando sea posible cuantificar los hallazgos y presentar ellos
con indicadores apropiados de mediciones de error o incertidumbre (intervalos de
confianza); se deben definir los términos estadísticos, las abreviaciones y muchos de
los símbolos utilizados; se debe especificar el programa estadístico de computación
utilizado.
Resultados
Se deben presentar en una secuencia lógica, enunciando los hallazgos principales y

más importantes primero. No se deben repetir en el texto todos los datos de las tablas
o ilustraciones. Material suplementario o adicional y los detalles técnicos deben ser
colocados en un apéndice que no interrumpa el flujo del texto; estos apéndices solo
se publicarán en la versión electrónica de la revista.
Los resultados numéricos no solo se deben expresar en porcentaje sino también en

números absolutos y se deben explicar los métodos estadísticos usados para analizar
los mismos. Se deben restringir las tablas y figuras a aquellas necesarias para la
argumentación y valoración de la discusión. No se deben duplicar datos en tablas y
gráficas.
Discusión
Enfatizar los aspectos nuevos e importantes del estudio y las conclusiones que surgen
de ellos. No repetir datos dados en la introducción o en los resultados. En los estudios
experimentales es útil comenzar la discusión resumiendo brevemente los principales
hallazgos, posteriormente explicando el porqué de estos resultados; se debe hacer una
comparación y contrastación de los resultados con otras investigaciones relevantes;
enumerar las limitaciones de la investigación y explorar las implicaciones de los
hallazgos para futuras investigaciones y para la práctica clínica si es posible.
Relacionar las conclusiones con los hallazgos del estudio pero evitar afirmaciones y
conclusiones que no se puedan confirmar con los datos suministrados; en particular
no se deben hacer afirmaciones sobre los beneficios económicos a menos que los
manuscritos incluyan datos económicos apropiados y análisis; enunciar hipótesis nuevas
si ellas están adecuadamente sustentadas, pero es necesario indicar claramente que
estas son hipótesis.
Bibliografía
En los artículos de revisión, se deben utilizar principalmente artículos originales como

referencias; evitar el uso de resúmenes como referencias; en caso de que una referencia
101
no haya sido publicada aún se debe indicar que está “en prensa”; los autores deben
obtener un permiso escrito para citar tales artículos así como también verificar que
ellos han sido aceptados para su publicación, en caso de que una referencia no haya
sido publicada se debe citar en el texto como “observaciones no publicadas” con el
consentimiento escrito de la fuente.
Evitar las citaciones de “comunicaciones personales” a menos que ellas sean una
fuente de información esencial no disponible a partir de una publicación, en este caso
el nombre de la persona y la fecha de comunicación deben ser citadas en paréntesis
en el texto. Para un artículo científico, los autores deben obtener permiso escrito y
confirmación de la veracidad de la fuente de una comunicación personal.
Las referencias deben ser numeradas consecutivamente en el orden en el cual ellas

son mencionadas en el texto. Se deben identificar las referencias en el texto, tablas
y leyendas con números arábigos entre paréntesis. Las leyendas citadas en tablas
o figuras deben ser numeradas de acuerdo a la secuencia establecida en el texto.
Los títulos de las revistas deben ser abreviados de acuerdo al estilo usado en Index
medicus, para lo cual se debe consultar la lista de revistas indexadas por MEDLINE
o SCIELO:
http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=journals
La citación de los autores de una publicación referenciada se debe hacer de la siguiente

forma: apellidos en minúsculas, iniciales de los nombres; cada autor debe ir separado
por una coma; se deben citar todos los autores de dicha referencia.
Con el fin de tener una presentación uniforme de las referencias, se seguirán las
normas del comité internacional de editores de publicaciones periódicas médicas, las
cuales pueden ser consultadas en:
http://www.nlm.nih.gov/bsd/uniform_requirements.html
Artículos de Revistas:
Proporcionar primer apellido e iniciales de los nombres de cada uno de los autores,
título, revista, año de publicación, volumen, número entre paréntesis (si es necesario)
y páginas. Incluya sólo seis autores y si hay más de seis colocar después del sexto
autor la abreviatura “et al.”.
Soberón GA, Naro J. Equidad y atención de salud en América Latina. Principios y

dilemas. Bol Of Sanit Panam 1985; 99(1):1-9.
March F, Coll P, Guerrero RA, Busquets E, Cayla JA, Prats G, et al. Predictors of
tuberculosis transmission in prisions: an analysis using conventional and molecular
methods. AIDS 2000; 14:525-535.
Si el autor es una institución colocar el nombre de esta en vez de los nombres

individuales.
Cuando no hay autor: Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J 1994; 84:15.
102
Libros:
Proporcionar primer apellido e iniciales de los nombres de cada uno de los autores o
editores, título del libro, número de edición, lugar, editorial, fecha y, si es necesario
las páginas después de la abreviatura p.
Monson RR. Occupational epidemiology. 2nd Edition. Boca Ratón, Fl: CRC Press;
1990.
White Kl., Henderson MH, eds. La epidemiología como una ciencia fundamental. New
York: Oxford University Press; 1976. p. 35-37.
Capítulo de libro:
Allison RF, Dowling Wl, Munson FC. The role of the health services administrator and
implications for education. In: Commission on Education for Health Administration,
eds.
Education for health administration. Vol. 2. Ann Arbor, MI: Health Administration
Press; 1975.
Antó JM. Los métodos cuantitativos y cualitativos en la salud pública. En: Martínez
FN,
Antó JM, Castellanos PL, Gili M, Marset P, Navarro V. Salud Pública. Madrid: McGraw-
Hill, Interamericana; 1998.
Sitios en Internet:
American Center Society [Internet]. Disponible en: http://www.cancernet.nci. nih.

gov/dictionary.html . Consultado Febrero de 2000.
Las comunicaciones personales deben ser indicadas en el cuerpo del texto, entre
paréntesis, no en notas de pie de página, indicando fecha e institución de quien da
la comunicación.
No deben incluirse como referencias: documentos no publicados, incluso si han sido
presentados en conferencias o congresos; artículos enviados para publicación que
no han sido aceptados y resúmenes. Si es absolutamente necesario citar fuentes no
publicadas, estas deben ser mencionadas en el texto entre paréntesis o en una nota
de pie de página.
La manera apropiada de citar como referencia otro tipo de material no considerado
arriba, debe ser consultada en los sitios de Internet ya indicados.
Las tablas
Las tablas deben ser concisas con el nivel adecuado de detalle y precisión, para ello es
deseable incluir datos más que texto. Cada tabla debe ir en una hoja separada, debe
estar adecuadamente identificada y en el orden de su primera citación en el texto;
cada tabla debe tener un título corto; no utilizar líneas horizontales o verticales; cada
columna debe tener un encabezado corto o abreviación; cuando sea necesario se
deben colocar notas aclaratorias al pie de la tabla; se deben explicar todas aquellas
103
abreviaturas no comunes; se pueden utilizar los siguientes símbolos secuencialmente
para dichas explicaciones: *,†,‡,§,||,¶,**,††,‡‡. Identificar medidas estadísticas de
variación como desviación estándar y el error estándar de la media. Asegurarse de
que todas las tablas se han citado en el texto.
Ilustraciones o figuras
Las figuras todas ellas de muy buena calidad deben ser fotografiadas y escaneadas o
remitidas como fotografías digitales, también es necesario enviarlas en formato JPEG
o GIF, de modo que puedan ser publicadas en la versión electrónica de la revista. Las
placas de rayos X, las escanografías, ecografías u otras imágenes diagnósticas, así
como también microfotografías deben ser enviadas en blanco y negro, y también en
formato digital.
Cada figura debe ir en una página aparte y debe tener un título con una numeración
consecutiva de acuerdo con el orden en el que se citó en el texto; debe tener además
una leyenda que haga énfasis en los que se quiere mostrar. Si en las figuras o fotografías
hay símbolos, flechas, números o letras para identificar partes de la misma, estos
símbolos deben referenciarse y explicarse claramente en la leyenda de la figura. Si se
incluyen fotografías de personas estas no deben permitir la identificación de la misma
o en caso contrario deben ir acompañadas del consentimiento escrito de la persona
que aparece en dicho documento.
Unidades de medida
Se prefiere las unidades métricas (metros, kilogramos o litros) o sus múltiples

decimales; la temperatura debe estar en grados Celsius, la presión sanguínea en
milímetros de mercurio; en los resultados de parámetros sanguíneos no utilizar
unidades SI exclusivamente sino las unidades alternativas de medida (ejemplo: mg/
dl., mm/h. mm3, etc).
Símbolos y abreviaciones
Usar solamente las abreviaciones más comunes; evitar abreviaciones en el título; el

término completo de una abreviación debe preceder dicha abreviación la primera vez
que se utiliza en el texto con la abreviación entre paréntesis.
Envío del manuscrito
El manuscrito puede ser enviado en formato físico y electrónico al director de la

revista, al Departamento de Ciencias Básicas, Facultad de Ciencias para la Salud,
Universidad de Caldas A.A. 275, Manizales-Caldas-Colombia; se debe incluir el
nombre de la persona responsable del contenido del artículo, con la dirección para
la recepción de correspondencia y para el envío de los manuscritos que requieren
correcciones. El manuscrito también puede ser enviado al E-mail: labmicro@ucaldas.
edu.co, [email protected]
104
Proceso de evaluación
El comité editorial en cabeza de su director, realiza una selección de los artículos que
se considera pueden hacer parte de la revista. Posteriormente, se somete el artículo
a un grupo de evaluadores (mínimo 2) idóneos en el tema para su respectivo análisis.
Dichos pares determinan la pertinencia de la publicación del material.
Reserva de derechos
Si el manuscrito es aceptado para publicación los derechos de reproducción serán de la Universidad

de Caldas. El manuscrito debe ir acompañado de la carta o comunicación original en la cual se otorga
permiso para reproducir texto, figuras o cualquier otro material que tenga reserva de derechos. Los
autores son responsables de los contenidos, juicios y opiniones de cada uno de los artículos.
105
AUTHOR GUIDELINES
The BIOSALUD Journal is an annual publication of Universidad de Caldas, whose

objective is the publication of original, revision, and reflection articles, as well as case
reports associated with different subjects related to human health. This publication
has also been conceived as a tribune of opinion on different subjects related to the
policies and the health problems and the health researched carried out in Colombia. 
The journal has been catalogued in the B category by the National System of Indexing
and homologation of specialized journals of CT+I (Publindex), since 2008, for a two—
year period. 
DEFINITION OF EACH TYPE OF ARTICLE PUBLISHED IN THE JOURNAL
1. Scientific and technological research article: it is a document that presents in detail

the results obtained from a research project. This article must contain: title, summary
in English and Spanish, introduction, materials and methods, results and discussion.
2. Reflection article: it is a document that presents a personal and critical analysis of
the research results, based on original sources.
3. Revision article: a document in which the state of the art of a specific research
topic is analyzed and presented. This document must highlight the contributions of
the authors in the extension of the knowledge on the specific topic. It must contain
at least 50 references from original articles.
4. Short article: it is a document in which an advance of the results obtained in the
development of a research project are presented, must be to their impacts, making
their publication essential before the investigative process is finalized.
5. Case report: it is a writing in which the results of a particular situation appear, since
they are considered to be new findings, methodologies, or therapies, associated with
a short and critical revision of the state of the art at a worldwide level of similar cases
that have been presented.
6. Subject revision: it is the document in which a specific subject is updated,
accompanied by an analysis of the data collected for said revision.
7. Editorial: a document written by the editor or any member of the Editorial Committee
or by guest invited by the publisher. The editorial can be related to present problems
in the health field, health education, as well as an analysis of new findings in the
biomedical research.
8. Letter to the editor: it is a document sent to the editor by the readers of the journal
in which critics are made, results are refuted or reviews related to articles published
in previous numbers of the journal, that according to the Editorial Committee, their
knowledge by the scientific community is considered important.
9. Bibliographical reviews: a section of the journal in which commentaries on recent
publications are made by the scientific community of the Faculty of Health Sciences
in particular, and by publications made at national or worldwide level.
For the submission of different articles, the following requirements for the uniformity
of the manuscripts presented to biomedical journals (Vancouver norms) should be
followed. These have been extracted from: International Committee of Medical Journal
Editors. Uniform Requirement for Manuscript Submitted to Biomedical Journal: Writing
106
and editing for Biomedical Publications, updated February, 2006, IN: http://www.
icmje.org/
ASPECTS TO CONSIDER BEFORE THE SUBMISSION OF MANUSCRIPTS:
Originality
Any article sent to the journal for its publication must be unpublished and the authors
must send to the director of the journal a written document in which they give their
consent for its publication, in case that it was satisfactorily evaluated; in this consent the
authors will also give faith that said article has not been published totally or partially in
another written or electronic publication, in order to avoid infringing copyright laws.
Nevertheless, it is possible to make a second publication in the same language of the

first publication or in a second language when: there is consent on part of the directors
of both journals; the priority of the first publication is respected by a week; the group
of readers is different; the second publication faithfully reflects the information and
interpretations of the first.
In the second version, as a footnote, the readers will be informed that this article has
already been published partially or totally in another journal, mentioning said journal;
the permission for the second publication must be gratuitous.
Protection of the identity of the subjects of study
When a research study involves humans, the description of details should be avoided as
much as possible, that might lead to the identification of a person or persons subjects
of study. The use of patients’ names, initials, clinical history numbers, photographs,
genealogies or personal data that might injure their right to privacy are prohibited; if
it is necessary to publish said data, the written consent of these people is required.
Said consent must guarantee that the manuscript is known and understood, and that
they agree with the publications of the descriptions or images made with the related
people, even if the material subject to possible identification is going to be available
on the Internet after its publication. This informed consent must be sent along with
the manuscript for its revision.
In addition, when the experiments require the use of animals and humans, it should be
indicated if the procedures are in agreement with the norms of the medical ethics and
animal committees of the sponsoring institution and with the Declaration of Helsinki
of 1975, updated in 2000. For the specific case of animal experimentation, it should
be indicated if the norms related to the use and care of the laboratory animals were
followed.
107
REQUIREMENTS FOR THE PREPARATION AND SUBMISSION OF
MANUSCRIPTS
General principles
The text of articles product of the observation and experimentation are usually divided
in sections such as: introduction, materials and methods, results and discussion. The
extensive articles specially need to be divided in subsections in the results and the
discussion with the purpose of being more comprehensible. Other articles such as: case
reports, revisions, reflection articles and editorials, probably require other formats.
The use of double space throughout the manuscript, as well as suitable margins, allow
the editor and reviewers to edit the text directly line by line, adding commentaries or
doubts in the manuscript. If the manuscripts are sent via e-mail, this article also must
be doubled space, since it must also be printed for its revision and edition.
The page numbers is another important aspect, so that the reviewers and the editor
can reference specific portions of the manuscripts. Each section of the manuscript
must be separated in the following way:
Title page
It must include the following information:

· Title of the article: it must be concise and easy to understand.
· Names of the authors and institutional affiliation.
· Name of the section of the institution to which the authors are enrolled, with
the corresponding institutional name.
· Correspondence for authors: it must contain: address, telephone number, fax
and electronic mail address of the author responsible for the manuscript. In
addition, the author must state if he/she wishes their electronic address to be
published.
· Name and address of the authors to whom reimpressions can be solicited.
· Source or sources of the resources that served to finance the investigation.
Abstract and key words
It must be on the following page after the title page. The abstract must be in English and
in Spanish. It must contain a short summary of the introduction, materials and methods,
results and discussion, enunciating each of these sections before their contents. New
and important aspects of the study or observations must be emphasized, as well as the
basic procedures, main findings, wherever possible with their statistical significances
and the main conclusions. The extension should not exceed 300 words.
It should not include information or aspects that are not contemplated in the text,
bibliographical abbreviations, references to the text or citations. It must be written in
third person.
108
Since the abstracts are the parts mentioned in many databases, special care is required
in their writing, so that it faithfully reflects the content of the articles.
3 to 10 key words in English and Spanish should be included. They can also be short
phrases that capture the main topics of the article. Key words are important for the
indexation of the article in databases. The key words used should be listed in the
Medical Subject Headings (MeSH) of the Medicus Index: http://www.nlm.nih.gov/
mesh/MBrowser.html, for the key words in English. For the key words in Spanish, use
the electronic page of the virtual health library; descriptores en ciencias de la salud:
http://decs.bvs.br/cgi-bin/wxis1660.exe/decsserver/?IsisScript=../cgi-bin/decsserver/
decsserver.xis&interface_language=e&previous_page=homepage&previous_
task=NULL&task=start
If there are no words available for recently introduced terms, they can be used.
Introduction
The introduction contains a context of the study in which the problem is justified, what
is the intention or objectives of the research; the state of the art on the subject being
studied should be appropriately referenced, but data or conclusions of the research
being published should not must be be included.
Materials and methods
The methodological alternatives used are should be described here to reach the
obtained results. Data product of the application of these methods should not be
included. The mechanisms of selection of the subjects of study observed or of the
animals experimented on should be clearly described, including the inclusion criteria.
Some of the variables used must be explained, for example, the reason why individuals
of certain ages or sex were preferred; in case variables such as ethnicity or race are
used, their classification criteria must be enumerated, and their relevance should be
justified.
The measurement methods, the equipment implemented should be identified, including

the name of the manufacturer and its address in parentheses. The procedures must
be enunciated so that they can be reproduced by other researchers. These methods
must be adequately referenced, and in case they have undergone modifications, the
reason why these modifications were made must be explained, in addition to evaluating
their limitations. The drugs or chemical substances should be identified; in the case
of drugs, their generic name, dosage and administration route must be included.
The authors who submit their manuscripts must include a section describing the
methods implemented to locate, select, extract and synthesize data. These methods
must also be presented in a concise way in the abstract.
The statistical methods used in the analysis of the information must be described with
sufficient detail, whenever possible the findings must be quantified and presented
with the appropriate indicators of measurements of error or uncertainty (confidence
109
intervals); the statistical terms, abbreviations and many of the symbols used should
be defined. The statistical computerized program implemented should be specified.
Results
They must be presented in a logical sequence, enunciating the main and most important
findings first. All the data in the charts or illustrations should not be repeated in the
text. Additional material and the technical details must be placed in an appendix that
does not interrupt the flow of the text; these appendices will only be published in the
electronic version of the journal.
The numerical results not only are must be to express in percentage but also in
absolute numbers and the statistical methods used are must be to explain to analyze
such. The charts and figures to those necessary for the argumentation and valuation
of the discussion are must be to restrict. To charts data in and graph are not must be
to duplicate.
Discussion
Emphasizing the new and important aspects of the study, as well as the conclusions
derived from them. Information should not be repeated in the introduction or the results.
In the experimental studies, it is useful to begin the discussion briefly summarizing
the main findings, and later explaining the reason for these results. A comparison and
contrast of the results with those of other relevant researches must be carried out. The
limitation of the research must be enumerated, as well as exploring the implications
of the findings for future researches, and for the clinical practice whenever possible.
It is important to relate the conclusions with the findings of the study, but avoiding
affirmations and conclusions that cannot be confirmed with the enclosed data;
particularly, affirmations regarding economical benefits should not be expressed,
unless the manuscript includes appropriate economical information and analysis. New
hypotheses should be enunciated if they are adequately backed up, but it is necessary
to clearly indicate that they constitute hypotheses.
Bibliography
Revision articles must implement original articles as references, avoiding the use of abstracts
as references. In case that a reference hasn´t been published yet, it must be indicated
that it is “in process”; the authors must obtain a written permit to reference such articles,
as well as verifying that the articles have been accepted for its publication. And in case a
reference has not been published, it should be identified as “unpublished observations”
with the written consent of the source.
Avoid the references of “personal communication”, unless they are a source of essential
information unavailable from a publication, in this case, the name of the person and the date
of the mail should be referenced in parentheses in the text. For a scientific article, the authors
must obtain written permission and confirmation of the source of said communication.
110
The references must be consecutively numbered in the order in which they are
mentioned in the text. The references, charts and legends in the text must be identified
with Arabic numbers in parentheses. The legends mentioned in charts or figures must
be numbered according to the sequence established in the text. The titles of journals
must be abbreviated according to the style used in the Medicus Index, consulting the
list of the journals indexed by MEDLINE or SCIELO:
http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=journals
The citation of the authors of a referenced publication must be done in the following
manner: last names in lower case letters, initials of the first names. Each name must
be separated by a comma; all the authors of said reference must be mentioned.
With the purpose of having a uniform presentation of the references, the norms of
the international committee of medical periodic publication publishers will be followed,
which can be consulted in:
http://www.nlm.nih.gov/bsd/uniform_requirements.html
Journal Articles:
Provide last name and initials of the first names of each of the authors, title, journal,
year of publication, volume, number in parentheses (if necessary) and pages. Include
only six authors and if there are more than six, after the last one place the abbreviation
“et al.”.
Soberón GA, Naro J. Fairness and health attention in Latin America. Principles and
dilemmas. Bol of Sanit Panam 1985; 99 (1): 1-9.
March F, Coll P, Guerrero RA, Busquets and, Cayla JA, Prats G, et al. Predictors of
tuberculosis transmission in prisons: an analysis using conventional and molecular
methods. AIDS 2000; 14:525 - 535.
If the author is an institution, place its name instead of the individual names.
When there is no author: Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J 1994;
84:15.
Books:
Provide last name and initials of the names of each of the authors or publishers, book
title, edition number, place, editorial, date and, if necessary, the pages after the
abbreviation p.
Monson RR. Occupational epidemiology. 2nd Edition. Boca Ratón, Fl: CRC Press;
1990.
White Kl., Henderson MH, eds. Epidemiology as a fundamental science. New York:
Oxford University Press; 1976. p. 35-37.
111
Book chapter:
Allison RF, Dowling Wl, Munson FC. The role of the health services administrator and
implications for education. In: Commission on Education for Health Administration,
eds. Education for health administration. Vol. 2. Ann Arbor, MI: Health Administration
Press; 1975.
Antó JM. The quantitative and qualitative methods in public health. In: Martinez FN,
Antó JM, Castellanos PL, Gili M, Marset P, Navarrese V. Public health. Madrid: McGraw-
Hill, Inter-American; 1998.
Internet Sites:
American Center Society [Internet]. Available at: http://www.cancernet.nci. nih.gov/

dictionary.html . Consulted February 2000.
Personal communications must be indicated in the body of the text, in parentheses,

not as footnotes, indicating date and institution of whom communicates.
The following do not have to be included as references: unpublished documents, even
if they have been presented in conferences or congresses; articles sent for publication
that have not yet been accepted and abstracts. If it is absolutely necessary to mention
unpublished sources, these must be mentioned in the text in parentheses or in a
footnote.
The appropriate way to mention other types of material not considered above, must
be consulted on the internet sites already indicated.
Charts
The charts must be concise with the suitable level of detail and precision, for said
purpose, it is desirable to include data instead of text. Each table must go on a separated
page, adequately identified and in the order of its first reference in the text. Each table
must have a short title; horizontal nor vertical lines should be used; each column must
have a short heading or an abbreviation. When necessary, explanatory notes must be
placed at the end of the table; all the uncommon abbreviations must be explained;
sequentially use the following symbols for these explanations: *, †, ‡, §,||, ¶, **,
††, ‡‡. Identify statistical measures of variation as standard deviation and the mean
standard error. Make sure that all the charts have been mentioned in the text.
Illustrations or figures
All the figures must be of an excellent quality, and they must be photographed and
scanned or sent as digital photographs, it is also necessary to send them in JPEG or
GIF format, so that they can be published in the electronic version of the journal. The
x-rays plates, the scanographs, ultra sounds, or other diagnostic images, as well as
microphotographs must be sent in black and white, and in digital format.
112
Each figure must be placed on a separate page and must have a title with a consecutive
numeration in agreement with the order in which it was mentioned in the text; they
must also have a legend that emphasizes what they are showing. If in the figures or
photographs there are symbols, arrows, numbers or letters to identify their parts,
these symbols must be referenced and explained clearly in the legend of the figure.
If photographs of people are included, these cannot allow the identification of the
people, or in the other case, they must be accompanied by the written consent of the
person who appears in said document.
Units of measurement
Metric units are preferred (meters, kilograms or liters) or their multiple decimals; the
temperature must be in degrees Celsius, the blood pressure in millimeters of mercury;
in the results of sanguineous parameters SI units should not be used exclusively, but
instead, the alternative units of measurement (example: mg/dl., mm/h. mm3, etc).
Symbols and abbreviations
The most common abbreviations should only be use. Avoid abbreviations in the title;
the complete term of an abbreviation must precede it the first time that it is used in
the text with the abbreviation in parentheses.
Shipment of the manuscript
The manuscript can be sent in physical and electronic format to the director of the
journal, at Departamento de Ciencias Básicas, Facultad de Ciencias para la Salud,
Universidad de Caldas A.A. 275, Manizales-Caldas-Colombia. The name of the person
responsible for the content of the article must be included, with the address for the
reception of correspondence and the shipment of manuscripts that require corrections.
The manuscript can also be sent to the following e—mails: [email protected],
[email protected]
Process of evaluation
The Editorial Committee led by its director, selects the articles that are considered to be
included in the journal. Afterwards, the article is evaluated by at least 2 professionals
with experience in the subject for its respective analysis. These pairs determine the
pertinence regarding the publication of the manuscript.
Reserved rights
If the manuscript is accepted for publication the reproduction rights will belong to
Universidad de Caldas. The manuscript must be accompanied of the letter or original
communication in which permission is granted to reproduce text, figures or any
other material that has reserved rights. The authors are responsible for the contents,
judgments and opinions of their articles.
113
FORMATO DE SUSCRIPCIÓN
Nombre / Name
Cédula / Identification number
Dirección / Address
Ciudad / City
Departamento / State Código Postal / Zip Code
País / Country
Teléfono / Phone Number
Profesión / Profession
Institución / Employer
Correo Electrónico / E-mail
Dirección de envío / Mailing Address
Suscriptores Nacionales por un año. (1) Ejemplar

Se debe consignar en Bancafé, cuenta de ahorros No. 255050114 código 00HD005
Promoción e indexación de publicaciones científicas.
Mayores informes:
Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados
Universidad de Caldas. Calle 65 N° 26 - 10
A.A. 275 Manizales - Colombia
Tel: 8781500 ext. 11222
Fax: 8781500 ext. 11622
E-mail: [email protected]
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Año/Year Volumen/Volume Número/Number Fecha / Date

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en el mes de junio de 2014
en Capital Graphic
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biosalud Manizales (Colombia) Vol. 13 No. 1 118 p.

enero - junio 2014 ISSN 1657-9550

Juan David Giraldo Márquez

Efecto de la hemólisis de la muestra de sangre canina en el resultado de algunos analítos enzimáticos 21

Evaluación de la mortalidad y de las lesiones traumáticas en pollo de engorde bajo condiciones 30

Identificación de helmintos en zarigüeyas (Didelphis marsupialis) en el suroccidente colombiano 37

Evaluación de la mutación ABCB1-1Δ en perros y sus implicaciones terapéuticas y toxicológicas 65

Hormonas tiroideas en bovinos: artículo de revisión 76

Hormonas tiroideas en pequeños rumiantes: artículo de revisión y actualización de la literatura 85

Identification of helminthes in opossums (Didelphys marsupialis) in the colombian southwest region 37

Characterization of metabolites of lactic acid bacteria and inhibitory effect of bacteriocins on 45

Thyroid hormones in cattle: review article 76

Thyroid hormones in small ruminants: review article and literature update 85

AUTHOR GUIDELINES 106

LOS EFECTOS ADVERSOS SISTÉMICOS DE LAS VACUNAS CONTRA EL VIRUS DEL

Colombia no ha sido ajena a la aparición de efectos adversos posiblemente asociados con la

En conclusión, Colombia, al promover la vacunación contra el VPH, se encontrará con problemas

JORGE ENRIQUE PÉREZ CÁRDENAS

CONFIABILIDAD DE UNA METODOLOGÍA APLICABLE PARA LA

RESUMEN Conclusiones: se recomienda este protocolo

Recibido: febrero 25 de 2014 - Aceptado: mayo 6 de 2014 9

INTRODUCCIÓN independiente y efectiva, dado que la salud y

Tabla 1. Características demográficas y antropométricas de los participantes (NTOTAL=72).

Los valores se expresan en promedios ± desviación estándar para cada variable.

Tabla 2. Características funcionales, cognitivas y emocionales de los participantes (NTOTAL=72).

EFAM A MMSE EDG TUG EUP D° EUP I°

Los valores se expresan en promedios ± desviación estándar para cada variable.

Figura 1. Esquema de la organización para el desarrollo de marcha confortable.

Tabla 3. Protocolo para la medición de cinemática simple de pie.

Etapa Descripción de la metodología

2. Importar videos o imágenes para determinación de fotogramas, en este sentido,

3. Establecer la BARRA DE CALIBRACIÓN (flecha bidireccional de color azul, en

5. (A). Se identifica la etapa de la marcha correspondiente al MDP (balanceo terminal)

7. (A): Seleccionar el ícono MOSTRAR/OCULTAR POSICIONES y se hace “click”

8. Repetir el procedimiento 5 veces para cada MARCAJE, y trabajar con el promedio

9. B): Seleccionar sucesivamente los íconos: TRAYECTORIA/NUEVO/

Operacionalización de las variables cinemáticas RESULTADOS

o acuerdo absoluto. Finamente, la LZ presenta la magnitud del resultado tiende a representar

DISCUSIÓN para representar este punto en el marcador.

Tabla 4. Confiabilidad Inter-evaluador del atributo mecánico de marcha confortable (k=5).

Implicaciones profesionales movimiento humano como objeto de estudio,

1. Chackiel J. La dinámica demográfica de América Latina. Serie población y desarrollo – Comisión

EFECTO DE LA HEMÓLISIS DE LA MUESTRA DE SANGRE CANINA EN

Manuela J. Agudelo Vásquez2

RESUMEN A15 BioSystems Química Clínica. La hemólisis

Recibido: febrero 10 - Aceptado: marzo 25 de 2014

INTRODUCCIÓN Actualmente, está aumentando cada vez

Gráfica 1. Concentraciones de hemoglobina en los diferentes tratamientos.

Se midieron los siguientes analitos: la Urea si la concentración de hemoglobina es

MATERIALES Y MÉTODOS Veterinario procedió tomar una prueba de

Los caninos muestreados para este trabajo Mediciones bioquímicas

Ecuación (C/C0) x100 - (p I). RESULTADOS

Trat Variable2 min max Prom3 DE4

Tabla 2. Interferencia causada por Hemólisis.

TTT Analíto Interferencia r1

Creatinina Positiva 0.558

Urea Positiva 0.597

Gráfica 2. Concentraciones de ALT en los diferentes tratamientos.

Gráfica 3. Concentraciones de Creatinina en los diferentes tratamientos.