2 Semana Internacional

de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

BIOLOGA Y MANEJO INTEGRADO DE ANTRACNOSIS DE LOS

CTRICOS EN MXICO
Mario Orozco-Santos1, Marciano Manuel Robles-Gonzlez1, Jos Luis
Vzquez-Jimnez1 y L.W. Timmer2. 1Instituto Nacional de Investigaciones
Forestales, Agrcolas y Pecuarias. Campo Experimental Tecomn. Tecomn,
Colima, Mxico 28100. 2Ex Investigador en Enfermedades de los Ctricos. CREC,
University
of
Florida.
Lake
Alfred,
FL,
USA.
Correspondencia:
[email protected]
Introduccin
Las enfermedades conocidas como antracnosis de los ctricos son causadas por
hongos del gnero Colletotrichum spp, consideradas un serio problema en
regiones con caractersticas de clima tropical y subtropical (Jeffries et al, 1990;
Bailey y Jeger, 1992; Dodd et al., 1992). Este grupo lo constituyen las
enfermedades que causan la cada de fruto pequeo, antracnosis del limn
mexicano y antracnosis en postcosecha (Timmer et al., 1994; Timmer 2000a), de
las cuales las dos primeras ocasionan daos importantes en la produccin de fruta
en varias especies de ctricos en Mxico (Orozco-Santos, 2001). Aunque existe
tecnologa sobre alternativas para el manejo de antracnosis en ctricos, la mayor
parte de la informacin se encuentra dispersa. Esta situacin, aunada a la
diversidad de condiciones climticas, diferentes tipos de manejo en los huertos y
muchas ocasiones la baja disponibilidad de recursos por parte del productor
propician que estas enfermedades cause un impacto econmico muy importante.
Este documento tiene por objetivo compilar la informacin disponible sobre
antracnosis en los ctricos con la finalidad de dar a conocer aspectos sobre
importancia, sintomatologa, etiologa, epidemiologa y diversidad gentica del
hongo. Estos tpicos contribuirn a incrementar la eficiencia en el manejo
integrado de antracnosis de los ctricos en Mxico. Las recomendaciones de
manejo comprenden el uso adecuado de prcticas para reducir fuentes de inculo
y condiciones favorables para la enfermedad de cultivo apoyadas con el uso de
productos qumicos (control qumico).
Importancia de antracnosis
Las enfermedades conocidas como antracnosis de los ctricos son causadas por
hongos del gnero Colletotrichum spp, consideradas un serio problema en
regiones con caractersticas de clima tropical y subtropical (Jeffries et al, 1990;
Dodd et al., 1992). Este grupo lo constituyen las enfermedades que causan la
cada de fruto pequeo, antracnosis del limn mexicano y antracnosis en
postcosecha (Timmer et al., 1994; Timmer 2000a), de las cuales las dos primeras

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

ocasionan daos importantes en la produccin de fruta en varias especies de

ctricos (Timmer et al., 1994).
Cada de fruto pequeo. La cada de fruto pequeo afecta principalmente las
siguientes especies de ctricos: naranja, toronja y limn Persa. Se report por
primera vez en Belice en el ao de 1959 (Fagan, 1979) y posteriormente se
detect en 1968 en Mxico. Actualmente, ocurre en la mayora de las zonas
productoras del estado de Veracruz, Tamaulipas y Tabasco en la Repblica
Mexicana. Asimismo, se reporta en Florida, E.U.A. (McMillan y Timmer, 1989;
Timmer et al., 1994); Cuba, Repblica Dominicana, Trinidad y Jamaica en el
Caribe (Timmer et al., 1994); Panam, Guatemala, El Salvador y Costa Rica en
Amrica Central; Argentina, Brasil, Colombia, Per, Ecuador y Venezuela en
Sudamrica (McMillan, 1993). La enfermedad se presenta en regiones citrcolas
que registran lluvias durante los perodos de floracin-fructificacin. En ataques
severos puede reducir el rendimiento en un 49% en huertos de naranja Valencia.
En Mxico, en los ltimos aos ha cobrado una gran importancia, llegando a
ocasionar prdidas hasta de un 70%. En Florida, se estima que alrededor de cinco
a seis frutos se pierden por cada 100 botones florales a causa de la enfermedad.
Considerando que los porcentajes de amarre de fruto para naranja Navel son de
1.5 a 2.0% y para naranja Valencia de 4 a 5%, las prdidas ocasionadas por la
enfermedad pueden llegar a ms de 100 frutos por rbol (Timmer y Zitko, 1995).
Durante 1993, la cada de fruto pequeo fue un serio problema en Florida. En
algunas localidades se registraron prdidas en rendimiento hasta de un 100% en
naranja Navel, mientras que en naranja Valencia fueron de un 20 a 50% (Timmer y
Zitko, 1993b).
Antracnosis del limn mexicano. La antracnosis es el principal problema
fitosanitario que afecta los tejidos jvenes de rboles de limn mexicano. La
enfermedad es un factor importante que limita la produccin de esta especie
citrcola en regiones donde coinciden las lluvias frecuentes con la ocurrencia de
brotes vegetativos y flores, as como con los estados iniciales de desarrollo de los
frutos (Timmer, 2000b). En Mxico, la enfermedad se presenta en los estados de
Colima, Jalisco, Michoacn, Guerrero, Oaxaca y Tamaulipas (Garza y Medina,
1984). Tambin se ha reportado en algunas Islas del Caribe y Zanzbar (Timmer,
2000b). En ataques severos, ocasiona la muerte de tejidos jvenes (brotes, hojas
y flores) y cada de flores y frutos pequeos. Adems, produce lesiones en frutos
en desarrollo, mismas que se manifiestan al momento de la cosecha, lo cual
demerita su calidad externa. En rboles adultos reduce el rendimiento y la calidad
de la fruta, mientras que en rboles jvenes retrasa su desarrollo (Timmer, 2000b;
Timmer y Brown, 2000). Los daos de antracnosis (muerte de tejidos) en rboles
de limn mexicano se presentan principalmente durante la poca de lluvias y su
efecto en rendimiento est muy relacionado con la produccin de los meses de
invierno (Diciembre a Marzo). En esta poca, el precio de la fruta alcanza los
valores ms altos en el mercado. La enfermedad puede ocasionar prdidas de 40

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

a 60% de la produccin invernal en huertos sin control qumico (Medina et al.,

2001).
Sntomas
La enfermedad caracterizada por la cada del fruto pequeo afecta principalmente
a naranjas de los cultivares Valencia y Navel, as como al limn Persa y toronja.
Se presenta durante el perodo de floracin principal que ocurre en los meses de
febrero-marzo y es ms severa en naranja dulce que en toronja y limn Persa
(Timmer et al., 1994). Los primeros sntomas de la enfermedad se manifiestan en
los ptalos como una necrosis acuosa de color naranja a caf; los ptalos
necrosados quedan adheridos a la parte basal del disco floral con apariencia dura,
seca y de color caf rojizo. En ataques severos, el patgeno afecta racimos
florales enteros cuando las condiciones para su desarrollo son favorables.
Posteriormente, los frutos en desarrollo toman una coloracin amarillenta en la
base, que avanza hasta cubrirlos por completo y ocasiona su cada cuando tienen
aproximadamente un centmetro de dimetro. El sntoma caracterstico de esta
enfermedad es que al caer el fruto, tanto el pednculo como el receptculo y cliz
permanecen adheridos a la rama (McMillan, 1993; Timmer et al., 1994; Timmer,
2000a). Estas estructuras se conocen como "tachuelas" en los estados citrcolas
del Golfo de Mxico. Las tachuelas estn rodeadas por hojas levemente
distorsionadas y con nervaduras prominentes (Timmer et al., 1994). Las tachuelas
crecen ms que lo normal y pueden permanecer adheridas a las ramas por un ao
o ms y no afectan la intensidad de floracin ni la produccin de fruta de los aos
siguientes (Futch et al., 1989). Las flores y frutos jvenes que se encuentran cerca
de flores afectadas tambin estn propensas a caer antes del amarre de fruta y
formar tachuelas pesistentes. Estas observaciones sugieren que algunas
fitohormonas podran estar involucradas en el desarrollo de estos sntomas
(Timmer y Brown, 2000). Estudios recientes han demostrado la habilidad de C.
acutatum para producir cido indol actico y compuestos relacionados, lo cual
puede contribuir parcialmente a incrementar los niveles de esta fitohormona en las
flores de ctricos infectadas (Chung et al., 2003). La abscisin del fruto ocasionada
por la enfermedad ocurre en la base del ovario, lo que contrasta con la abscisin
provocada por los procesos fisiolgicos normales del rbol, la cual ocurre en la
base del pednculo.
La antracnosis del limn mexicano afecta a brotes, flores y frutos jvenes, cuando
la emergencia y desarrollo de stos coincide con perodos lluviosos, provocando
que en las partes afectadas se observe una abundante esporulacin con aspecto
de polvillo color salmn, que corresponde a las masas conidiales del hongo. Los
brotes afectados se pueden marchitar y eventualmente morir a partir de las
puntas, en porciones que varan de uno a varios centmetros, dependiendo de la
severidad. En ataques fuertes, las hojas y brotes pueden ser daados en su
totalidad. Cuando sto ocurre, se observan brotes con sntomas de muerte

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

descendente. Bajo condiciones de dao medio, en las hojas jvenes aparecen

deformaciones y zonas muertas en el borde o el pice. Cuando la infeccin es
poco severa o si las hojas estn totalmente expandidas al momento de la
infeccin, slo stas llegan a ser afectadas en forma parcial, o bien ocasionar
lesiones clorticas y deformacin. Asimismo, en las hojas se observan pequeas
lesiones redondas de tamao pequeo, las cuales con el tiempo se llegan a
necrosar. Estas lesiones en las hojas, con el tiempo pueden caer produciendo un
pequeo orificio ocasionando el sntoma tpico de tiro de municin. Los racimos
florales pueden ser daados en su totalidad por la enfermedad. Los botones
afectados pueden desprenderse sin haber abierto, mientras que las flores
presentan una necrosis de color caf rojizo en los ptalos, los cuales permanecen
adheridos al cliz por algn tiempo junto con los frutos pequeos. Al desprenderse
los frutos infectados, algunas estructuras florales como el receptculo, cliz y
pednculo quedan adheridas a la rama y son conocidas como tachuelas. Este
sntoma es caracterstico del dao de antracnosis en limn mexicano. Los frutos
pueden ser atacados por la enfermedad hasta un determinado estado de
desarrollo, siendo la susceptibilidad directamente proporcional a la edad. Entre
ms joven es el fruto, ste es ms susceptible a antracnosis y la resistencia se
incrementa con la edad. Los frutos pequeos pueden caer o quedar momificados y
adheridos a la rama. Asimismo, los frutos afectados pueden permanecer en el
rbol hasta su madurez y las lesiones forman costras corchosas levantadas que
pueden abarcar hasta la mitad de su superficie. Tambin es frecuente que el fruto
se agriete al nivel de la lesin corchosa y deje al descubierto las vesculas de jugo
(Garza y Medina, 1984; Timmer, 2000b; Medina et al., 2001).

Etiologa
Durante mucho tiempo, el causante de la cada de fruto pequeo fue atribuido a
una raza del hongo Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. in Penz.
que produce en medio de cultivo una colonia de color anaranjado de lento
crecimiento (Agostini et al., 1992; Sonoda y Pelosi, 1988). Por otra parte, La
antracnosis del limn mexicano fue descrita originalmente por Clausen en 1912,
su agente causal fue atribuido al hongo Gloeosporium limetticola Clausen y
posteriormente se consider como una forma de C. gloeosporioides (Sutton,
1980). Agostini et al., (1992) caracterizaron dos razas involucradas en las
enfermedades conocidas como cada de fruto pequeo y antracnosis del limn
mexicano. La primera se atribuy a la raza SGO (colonias de color naranja y lento
crecimiento) de C. gloeosporioides y la segunda a la raza KLA (raza del limn
mexicano) del mismo hongo. Estudios posteriores con tcnicas moleculares
demostraron que ambas razas corresponden a Colletotrichum acutatum
Simmonds (Brown et al., 1996). C. acutatum produce conidios hialinos,
unicelulares que miden de 12 a 20 m de largo por 4 a 6 m de ancho y una
elevada proporcin con un lado redondeado y otro fusiforme con relacin a

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

conidios con ambos lados redondeados. Estas esporas se producen en

estructuras llamadas acrvulos (Timmer 2000b). Asimismo, forma apresorios
redondeados y pequeos (Agostini et al., 1992).
Con relacin a su patogenicidad, la raza que produce la antracnosis del limn
mexicano inicialmente se report que afectaba slo al limn mexicano y que otras
especies de ctricos eran inmunes (Timmer, 2000b). Sin embargo, nicamente
tejido vegetativo se haba inoculado en los estudios previos. Investigaciones
posteriores han demostrado que la raza KLA produce todos los sntomas de la
cada de fruto pequeo al inocular flores de naranjo dulce y limn Persa.
Contrariamente, la raza SGO de color anaranjado de lento crecimiento procedente
de ptalos de naranjo dulce afectados por la cada de fruto pequeo slo causan
un ligero manchado clortico en hojas de limn mexicano (Agostini et al., 1992;
Orozco-Santos, 2006). De acuerdo a estos resultados, se pens que la raza SGO
pudo haberse originado de la raza KLA y que la enfermedad caracterizada por la
cada de fruto pequeo pudo ser el resultado de la invasin a plantaciones de
otras especies de ctricos por la raza KLA. El cultivo del limn mexicano se
encuentra distribuido en las regiones tropicales; sin embargo, en climas hmedos
est comnmente confinado a plantaciones de traspatio debido a la severidad de
la antracnosis del limn mexicano en este tipo de clima. Una vez introducida la
raza antracnosis del limn mexicano en huertos de naranjo dulce puede causar la
cada de fruto pequeo y posteriormente perder su patogenicidad al limn
mexicano (Agostini et al., 1992; Timmer et al., 1994). Actualmente se conoce que
ambas razas pueden tener un origen independiente segn resultados con
marcadores moleculares (Peres et al., 2003; Orozco-Santos, 2006).
Variabilidad Morfolgica y Gentica
En Mxico, se han identificado tres grupos del hongo Colletotrichum spp
colectados en diferentes hospederos citrcolas: 1) aislamientos de antracnosis del
limn mexicano colectados en esta especie citrcola, 2) aislamientos que causan
cada de fruto pequeo en naranja dulce y limn persa, y 3) aislamiento saprofito
que causa antracnosis de frutos en postcosecha (Orozco-Santos, 2006). Los
aislamientos de C. acutatum colectados en limn mexicano en los estados de
Colima, Jalisco, Nayarit, Michoacn, Guerrero, Oaxaca, Tamaulipas y Veracruz
presentan caractersticas morfolgicas similares en medio de cultivo papadextrosa-agar. Las colonias del hongo registran micelio algodonoso, compacto, de
aspecto polvoriento y color blanco grisceo. Su aspecto general es de color
naranja ligero y en el centro se observan masas conidiales dispersas de color
naranja a salmn (Orozco-Santos et al., 2004b). Los conidios son hialinos,
unicelulares y una elevada proporcin con un lado redondeado y otro fusiforme
con relacin a conidios con ambos lados redondeados. Los apresorios son de
forma redonda (Orozco-Santos, 2006). Estas caractersticas corresponden a la
raza KLA de C. acutatum que causa antracnosis del limn mexicano (Agostini et

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

al., 1992). En cambio, los aislamientos de C. acutatum que causan cada de fruto
pequeo y colectados en naranja Valencia y limn Persa en Tamaulipas, Veracruz
y Tabasco presentan micelio escaso, ligeramente algodonoso, distribuido de
manera uniforme, en ocasiones de aspecto polvoriento y de color blanco. El
aspecto general de la colonia es de color naranja ligero, acentundose ms en la
parte central. Estos aislamientos presentan mayor porcentaje de conidios con un
lado fusiforme y el otro redondeado en comparacin a conidios redondeados y los
apresorios son de forma clavada (Orozco-Santos, 2006). Estas caractersticas
corresponden a las descritas para la raza PFD que causa la cada de fruto
pequeo (Agostini et al., 1992). Finalmente, el aislamiento saprofito del hongo C.
gloeosporioides presenta colonias con micelio areo, abundante y algodonoso, de
color gris a blanco grisceo. Su aspecto general es de color gris a gris obscuro.
Este aislamiento presenta un mayor crecimiento en medio de cultivo con relacin a
C. acutatum. El hongo C. gloeosporioides produce una alta proporcin de conidios
con ambos lados redondeados, mientras que los apresorios son forma lobulada
(Orozco-Santos, 2006). Estas caractersticas son similares a las reportadas para
C. gloeosporioides, saprofito o causante de antracnosis en frutos de ctricos en
postcosecha (Agostini et al., 1992).
Por otra parte, estudios con marcadores moleculares RAPDs (ADN Polimrfico
Amplificado al Azar) en poblaciones de Colletotrichum de diferentes reas
citrcolas en Mxico present un perfil de bandas de DNA muy similar entre los
aislamientos de la raza KLA y diferentes al de los aislamientos de la raza PFD de
naranja Valencia y limn Persa. El aislamiento de C. gloeosporioides present un
patrn de bandas muy diferente a los registrados por KLA y PFD. El anlisis de
agrupamiento gener dos grupos: uno formado por C. gloeosporioides y otro por
C. acutatum. El grupo de C. acutatum se integr por dos subgrupos; uno
correspondiente a los aislamientos de la raza KLA y el otro a la raza PFD. El
anlisis filogentico de los aislamientos de la raza KLA colectados en diferentes
entidades citrcolas de Mxico registraron una reducida variabilidad gentica
(Orozco-Santos, 2006).
La raza KLA present una reducida variabilidad gentica y en muchos casos
ausencia de polimorfismo entre aislamientos de diferente origen geogrfico,
formando un grupo homogneo con un probable origen comn y reducida
capacidad evolutiva (Orozco-Santos et al., 2007a). Asimismo, no se registr efecto
de manejo entre huertos sobre la variabilidad gentica del hongo (Orozco-Santos
et al., 2003; 2004a). En el caso de Colletotrichum en ctricos, al parecer la
ocurrencia de recombinacin sexual es nula o muy limitada. Tambin, Agostini et
al., (1992) reportaron que no observaron la forma sexual con ninguno de los
aislamientos de las razas SGO y KLA en medio de cultivo y en los tejidos
enfermos colectados en campo. Solo fue posible producir algunos peritecios
frtiles de cada raza en hojas esterilizadas de limn mexicano. Asimismo, en
Belice se han encontrado ascosporas de Glomerella cingulata (Stoneman) Spauld.

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

& H. Schrenk en trampas de esporas y hojas muertas (Fagan, 1984). Sin embargo,
se considera que el estado sexual tiene poca importancia en el ciclo de la
enfermedad (Timmer et al., 1994).
La raza KLA en limn mexicano tiene una actividad cclica en el trpico seco de
Mxico y un bajo nmero de generaciones por ao. La antracnosis de esta
especie ctrica se presenta de manera epidmica durante la poca de lluvias (Julio
a Octubre) y el resto del ao el patgeno sobrevive como apresorios en hojas de
limn mexicano. Esta baja actividad del hongo a travs del ao puede conducir a
que se tengan probabilidades reducidas de mutacin, lo cual se expresa en el bajo
polimorfismo encontrado en las poblaciones de la raza KLA (Orozco-Santos et al.,
2004a; Orozco-Santos et al., 2006; Orozco-Santos et al., 2007a). A mayor nmero
de generaciones por ao existen probabilidades de ms variabilidad gentica. El
manejo agronmico de huertos es otra situacin que influye en la posibilidad de
encontrar poblaciones de hongos altamente variables. El cultivo de limn
mexicano se desarrolla con niveles tecnolgicos de bajos a moderados
(determinados por el uso de plaguicidas y fertilizantes), lo cual reduce la presin
de evolucin de la raza KLA. En cultivos altamente tecnificados, existe la
tendencia a una mayor presin evolutiva de los patgenos (McDonald, 1997).
En Mxico, la antracnosis se presenta en la regin productora de limn mexicano
en las reas costeras del Ocano Pacfico (desde el estado de Jalisco hasta
Oaxaca), en donde predomina un clima tropical seco (Orozco-Santos y Timmer,
2005). En estas entidades, dicha especie citrcola se ha desarrollado como
actividad comercial desde el ao de 1920 (Oseguera-Velzquez, 1973) y la
enfermedad ha coexistido desde entonces con su hospedero. El 90% de la
superficie citrcola de sta regin corresponde a limn mexicano y el resto est
dedicado a toronja (C. paradisi Macf.), limn Persa (C. latifolia Tan) y naranja
Valencia (C. sinensis (L) Osbeck). Los ctricos diferentes al limn mexicano se han
establecido en los ltimos 20 aos, de tal manera que la antracnosis ha coexistido
en presencia con su hospedero principal por ms de 80 aos. Los huertos de
limn mexicano se establecieron por medio de semilla hasta principios de la
dcada de los aos 80s y despus de este tiempo se han ido sustituyendo con
huertos con plantas injertadas sobre portainjertos. Aun cuando, la reproduccin
fue por semilla, los ctricos poseen un elevado nmero de embriones nucelares
que dan origen a una nueva planta. En este tipo de reproduccin no existe fusin
de gametos, de tal forma que se considera un tipo de reproduccin asexual. Con
estos antecedentes, se asume que las poblaciones de limn mexicano en la regin
son genticamente uniformes o presentan poca variabilidad gentica generada por
mutaciones espontaneas. Esta caracterstica del hospedero principal de la raza
KLA, hace que el hongo no tenga presin evolutiva para poder adaptarse a
diferentes genotipos.

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

Por otra parte, en el estado de Colima las primeras introducciones de limn

mexicano datan de principios del siglo XX. A partir de 1920, su cultivo se expandi
significativamente (Oseguera-Velzquez, 1973), ubicndolo como uno de los
primeros productores de fruta. Tambin, Colima ha sido productor y distribuidor de
planta de este ctrico para toda la regin del trpico seco de Mxico. As, es
factible encontrar huertos de limn mexicano en los diferentes estados
productores con material vegetativo procedente de esta entidad. Con estos
antecedentes, es posible que con las plantas tambin viajaran propgulos de C.
acutatum, por lo que Colima fue un centro de distribucin de la raza KLA en
Mxico. El hongo Colletotrichum no presenta las caractersticas de patgenos que
se dispersan naturalmente a largas distancias por va area para colonizar nuevos
territorios que son descritos en el trabajo de Brown y Hovmller (2002). En el
estudio de Orozco et al., (2004a), se encontraron poblaciones de la raza KLA con
baja variabilidad gentica distribuidas en diferentes ambientes: clima trpico seco,
trpico hmedo y semirido. Esta escasa variabilidad gentica es factible atribuirla
a que el hongo se reproduce en su totalidad de manera asexual, ya que el estado
perfecto (G. acuatata) no es importante en el ciclo de la enfermedad (Timmer et
al., 1994). Otro aspecto que puede influir en la reducida variabilidad gentica, es la
poca presin de evolucin que tiene el patgeno, debido a que su principal
hospedero es genticamente uniforme o con escasa heterogeneidad. En cada
entidad productora el hongo se ha mantenido estable con baja capacidad
evolutiva.
Epidemiologa
La cada de fruto pequeo se presenta en regiones con lluvias durante el perodo
de floracin. De acuerdo a Agostini y Timmer (1994), el ciclo de la enfermedad
ocurre de la siguiente manera: los conidios del hongo se producen de manera
abundante en los acrvulos formados sobre los ptalos de flores infectadas
durante la primavera. Estos conidios son lavados por las gotas de agua de lluvia o
roco y depositados en los tejidos vegetativos del rbol, en donde pueden germinar
para formar apresorios o permanecer sin germinar y ocasionar infecciones
latentes. En ausencia de floracin, estos propgulos pierden viabilidad con el
tiempo. Sin embargo, cuando se inicia la floracin, los ptalos que caen sobre la
superficie de las hojas proporcionan algunas sustancias que estimulan la
germinacin del apresorio para formar conidios, los cuales son diseminados hacia
las flores nuevas por el salpique de las gotas de agua de lluvia, reiniciando de esta
manera el ciclo de la enfermedad. Su dao es ms severo y puede manifestarse
de manera epidmica cuando se presentan lluvias, perodos prolongados con alta
humedad relativa y temperaturas bajas durante la floracin y "amarre" del fruto
(Fagan, 1984; Agostini et al., 1993). La temperatura ptima para la germinacin de
la espora es de 23 C y el tiempo mnimo para la infeccin y germinacin es de 12
a 18 horas. Si las condiciones hmedas prevalecen, alrededor del 90 % de las
flores pueden mostrar sntomas a los 3-4 das despus de la infeccin. Sobre las

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

flores afectadas se producen numerosos acrvulos, lo cual incrementa

drsticamente el nmero de esporas patognicas dentro del rbol (Timmer,
2000a). Las flores son resistentes al patgeno cuando los botones presentan de
un estado de cabeza de alfiler a botn en estado redondo y son susceptibles
cuando se empiezan a elongar y son altamente susceptibles una vez que se abren
(Fagan, 1979). La enfermedad empieza a aparecer cuando el botn floral tiene un
centmetro de largo. El hongo C. acutatum sobrevive entre perodos de floracin
como apresorios y/o infecciones latentes sobre las tachuelas adheridas, hojas y
ramas (Agostini y Timmer, 1994). Estudios recientes han demostrado que el
nmero de tachuelas adheridas en ramas de los aos previos es el mejor
indicador del potencial de la enfermedad en la prxima floracin. La evaluacin de
las tachuelas adheridas se realiza durante el mes de Enero en 12 ramas
distribuidas alrededor de los rboles, en las cuales es factible registrar hasta 338
tachuelas (Timmer y Zitko, 1995).
La antracnosis del limn mexicano se presenta con mayor severidad durante el
perodo de lluvias, temperaturas mximas de 31C y mnimas de 24C y con
valores de humedad relativa superior al 90 %. En condiciones del trpico seco, la
lluvia es el factor ms importante que se relaciona con la incidencia y severidad de
la enfermedad, sobre todo cuando ocurren precipitaciones de dos a cinco das
consecutivos (Garza y Medina, 1984; Medina et al., 2001). Los conidios de la raza
KLA de C. acutatum son liberados solamente cuando el acrvulo o la masa de
conidios est en contacto con el agua, ya que tanto las gotas de lluvia como del
roco los salpica y dispersa (Garza y Medina, 1984). Tambin pueden ser
diseminados por insectos o herramientas de cultivo; sin embargo, esta forma de
dispersin tiene poca importancia en la epidemiologa de la enfermedad. La
infeccin del hongo se lleva a cabo mediante la penetracin directa en hojas,
brotes, frutos y flores, en donde el micelio crece intercelularmente y produce
colapso y muerte de los tejidos. La raza KLA tiene un perodo de incubacin muy
corto; despus de la infeccin, los primeros sntomas pueden observarse en 3 a 5
das. En las reas afectadas se pueden observar masas de conidios de color rosa.
Los tejidos son ms susceptibles cuando son jvenes y la resistencia se
incrementa con la edad. Las hojas llegan a ser inmunes al ataque de la raza
antracnosis del limn mexicano cuando completan su expansin. El fruto es
susceptible a la infeccin por C. acutatum desde su formacin hasta que alcanza
un tamao de 20 mm de dimetro (Timmer, 2000b).
Con frecuencia, la infeccin por Colletotrichum es la causa directa de
enfermedades de las plantas; sin embargo, el hongo se presenta tambin como un
saprofito o invasor secundario de tejidos en decadencia. Las prdidas causadas
por antracnosis ocurren principalmente como una reduccin directa de la cantidad
y calidad del producto cosechado. El hongo ataca frecuentemente ms de una
parte de la misma planta, lo que ocasiona enfermedades separadas que pueden
interactuar durante el ciclo del cultivo (Waller, 1992). As el limn mexicano, es un

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

ejemplo donde varios rganos (brotes, hojas, flores y frutos) pueden ser infectados
por la enfermedad y en donde el inoculo de una fuente es capaz de infectar a otro
(Garza y Medina, 1984; Timmer, 2000b). El ciclo de vida de la raza KLA en limn
mexicano es muy similar al de la raza SGO en naranja propuesto por Agostini et
al., (1992), Timmer et al., (1994); Timmer et al., (2000a) y Peres et al., (2005).
Manejo integrado de la enfermedad
El manejo integrado de enfermedades se define como una herramienta
sustentable para el combate de patgenos, mediante la combinacin de mtodos
biolgicos, culturales, fsicos y biolgicos que minimice los riesgos econmicos, de
salud y ambientales (Hollier, 2004). El manejo integrado de antracnosis contempla
el uso de los diferentes mtodos de control apoyado por el conocimiento del
cultivo (susceptibilidad a la enfermedad, interaccin con el portainjerto, fenologa,
rganos afectados y edad del huerto), de la enfermedad (especie del hongo, ciclo
de la enfermedad, reproduccin, diseminacin, perodo de incubacin, fuente de
inoculo y sobrevivencia) y del clima (precipitacin, temperatura, roco, radiacin
solar y humedad relativa).
El control de la cada de fruto pequeo se basa principalmente en la aplicacin de
fungicidas durante los perodos de lluvias frecuentes en la poca de floracin. Los
fungicidas benomyl y captafol han resultado efectivos para el control de la
enfermedad (Timmer et al., 1994; Timmer y Zitko, 1992). En condiciones
favorables para el desarrollo del patgeno (lluvias, alta humedad relativa y
temperaturas bajas) durante la floracin y cuando se espere un ataque fuerte de la
enfermedad se requiere un mayor nmero de aplicaciones de estos productos.
Algunos estudios realizados en Florida, indican que cuando la incidencia de la
enfermedad es baja se requiere una aplicacin de fungicidas a media floracin, o
dos aplicaciones, una al inicio de la floracin y otra a media floracin. En
localidades o aos con ataques severos son necesarias aplicaciones semanales o
cada 10 das. En todos los casos, los fungicidas utilizados fueron el benomyl y
captafol. Estos resultados indican que el nmero de aplicaciones de fungicidas
ms que el momento de aplicacin durante todo el perodo de floracin parece ser
el factor determinante para lograr un control adecuado de la enfermedad (Timmer
y Zitko, 1992). En caso de que los productores no dispongan suficiente equipo
terrestre para asperjar plantaciones extensas en un perodo de tiempo corto, una
alternativa viable son las aplicaciones areas. Se ha demostrado que las
aspersiones con avin son iguales de efectivas en el control de la cada de fruto
pequeo que las aplicaciones con equipo terrestre (Timmer y Zitko, 1991).
Con relacin a la antracnosis en el cultivo del limn mexicano, el control qumico
es la alternativa ms comn y eficaz para reducir los daos ocasionados; sin
embargo, para obtener mejores resultados, el uso de fungicidas debe ser apoyado
con algunas prcticas culturales como son: poda, adelanto de brotes vegetativos e

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

induccin de floracin, manejo de riego, fertilizacin y cosecha oportuna de la fruta

(Medina et al., 2001). Las prcticas de cultivo estn orientadas a reducir las
condiciones favorables para el establecimiento y desarrollo del patgeno, inducir el
vigor de los rboles, establecer barreras fsicas y/o eliminar fuentes de inoculo
dentro de la plantacin. En el caso del limn mexicano, algunas de estas labores
estn dirigidas a la induccin de brotes y flores, los cuales sern protegidos contra
antracnosis con aspersiones de fungicidas y de esta manera tener posibilidades
de produccin en invierno. Adems, es importante realizar una supervisin
peridica del huerto para identificar flujos vegetativos y florales, sobre todo durante
los meses de Julio a Octubre, poca en la que se presenta la enfermedad con
mayor intensidad (Medina et al., 2001). La raza KLA tiene un perodo de
incubacin muy corto (hasta 3 a 5 das), lo que dificulta su control en campo;
aunado al habito de crecimiento inherente del limn mexicano, el cual emite brotes
y flores la mayor parte del ao que hace necesario realizar numerosas
aplicaciones de fungicidas para su combate, incrementando los costos de
produccin (Timmer, 2000b). Actualmente, el control de la enfermedad se realiza
mediante la aspersin de los fungicidas protectantes (mancozeb y captafol) y
sistmicos (benomyl, azoxystrobin y trifloxistrobin) (Orozco-Santos et al., 2006;
Orozco-Santos et al., 2007b)
Se han realizado algunos intentos de control biolgico de la raza SGO del hongo
C. acutatum, agente causal de la cada de fruto pequeo en ctricos. El control
biolgico consiste en el uso de organismos naturales o modificados, genes o
productos de genes que reducen los efectos de organismos indeseables tales
como patgenos de plantas y para favorecer organismos deseables como los
cultivos agrcolas. Las enfermedades de las plantas pueden ser controladas con
microorganismos vivos que son antagnicos a hongos fitopatgenos. Los
mecanismos de control biolgico de patgenos de plantas incluyen antibiosis,
parasitismo, competencia, resistencia sistmica adquirida, proteccin cruzada e
hipovirulencia (Ownley y Windham, 2004). Al respecto, Kupper et al., (2003)
evalu el efecto de diferentes aislamientos de los antagonistas Bacillus subtilis y
Trichoderma spp. bajo condiciones de laboratorio y campo. Los resultados en
rboles de naranja dulce Cv. Natal, demostraron la efectividad de algunos
tratamientos de B. subtilis y T. aureoviridae en reducir el porcentaje de flores con
sntomas de la enfermedad en comparacin al tratamiento testigo. Sin embargo, el
corto perodo de incubacin del patgeno desde la llegada del conidio hasta el
establecimiento de la infeccin limita la efectividad de los antagonistas por el
tiempo reducido en que C. acutatum permanece vulnerable.
Literatura consultada
Agostini, J.P., and Timmer, L.W. 1994. Population dynamics and survival of strains
of Colletotrichum gloeosporioides on citrus in Florida. Phytopathology 82: 13771382.

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

Agostini, J.P., Gottwald, T.R., and Timmer, L.W. 1993. Temporal and spatial
dynamics of postbloom fruit drop in Florida. Phytopathology 82: 1377-1382.
Agostini, J.P., Timmer, L.W. and Mitchell, D. J. 1992. Morphological and
pathological characteristics of strains of Colletotrichum gloeosporioides from citrus.
Phytopathology 82: 1377-1382.
Bailey, J.A., and Jeger, M.J. 1992. Colletotrichum: biology, pathology and control.
CAB International. Wallingford, U.K. 388 p.
Brown, J.K.M. and Hovmller, M.S. 2002. Aerial dispersal of pathogens on the
global and continental scales and its impact on plant disease. Science 297:537541.
Brown, A.E., Sreenivasaprasad, S., and Timmer, L.W. 1996. Molecular
characterization of slow-growing orange and key lime anthracnose strains of
Colletotrichum from citrus as C. acutatum. Phytopathology 86:523-527.
Chung, K.-R., Shilts, T., Ertrk, ., Timmer, L.W., and Ueng, P.P. 2003. Indole
derivatives produced by the fungus Colletotrichum acutatum, causing lime
anthracnose and postbloom fruit drop of citrus. FEMS Microbiology Letters 226:2330.
Dodd, J.C., Estrada, A., and Jeger, M.J. 1992. Epidemiology of Colletotrichum
gloeosporioides in the tropics. In: Colletotrichum: biology, pathology and control.
Bailey, J.A. and Jeger, M.J. (Eds.). p. 308-325. CAB International. Wallingford,
U.K.
Fagan, H.J. 1979. Postbloom fruit drop, a new disease associated with a form of
Colletotrichum gloeosporioides. Annals of Applied Biology 91:13-20.
Fagan, H.J. 1984. Postbloom fruit drop of citrus in Belize: I. Disease epidemiology.
Turrialba 34(2):179-186.
Futch, S.H., Herb, J.W., and Sonoda, R.M. 1989. Effect of removal of persistent
calyxes from navel orange trees affected by postbloom fruit drop. Proc. Fla. State
Hort. Soc. 102:4-5.
Garza, L.J.G. and Medina-U., V.M. 1984. Diseases of mexican lime Citrus
aurantifolia [(Christm) Swingle] in Mexico. Proc. Int. Soc. Citriculture 1:311-315.

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

Hollier, C.A. 2004. Integrated pest management. Pages 337-344. In: Plant
Pathology. Concepts, and laboratory excercises. Trigiano, R.N., Windham, M.T.,
and Windham, A.S. (Eds.). CRC Press. Boca Raton, Florida, USA. 413 p.
Jeffries, P., Dodd, J.C., Jeger, M.J., and Plumbley, R.A. 1990. The biology of
Colletotrichum species on tropical fruit crops. Plant Pathology 39:343-366.
Kupper, K.C., Gimenes-Fernandes, N., and de Goes, A. 2003. Controle biolgico
de Colletotrichum acutatum, agente causal da queda premature dos frutos ctricos.
Fitopatologia Brasileira 28:251-257.
McDonald, B.A. 1997. The population genetic of fungi: tools and techniques.
Phytopathology 87:448-453.
McMillan, R.T., Jr. 1993. An update on the incidence of postbloom fruit drop on
'Tahiti' limes in south Florida. Proc. Fla. State Hort. Soc. 106:108-110.
McMillan, R.T. Jr. and Timmer, L.W. 1989. Outbreak of citrus postbloom fruit drop
caused by Colletotrichum gloeosporioides in Florida. Plant Disease 73:81.
Medina, U.V.M., Robles, G.M.M., Becerra, R.S., Orozco, R.J., Orozco, S.M.,
Garza, L.J.G., Ovando, C.M.E., Chvez, C.X. y Flix, C.F.A. 2001. El cultivo del
limn mexicano. INIFAP. Libro Tcnico Num. 1. Mxico. 188 p.
Orozco-Santos, M. 2001. Enfermedades presentes y potenciales de los ctricos en
Mxico. Universidad Autnoma Chapingo. Primera Reimpresin. Mxico. 150 p.
Orozco-Santos, M. 2006. Patogenicidad, variabilidad morfolgica y gentica de
Colletotrichum acutatum Simmonds de ctricos en Mxico. Tesis Doctorado en
Biotecnologa Microbiana. Universidad de Colima, Facultad de Ciencias Biolgicas
y Agropecuarias. 98 p.
Orozco-Santos, M. y Timmer, L.W. 2005. Antracnosis del limn mexicano:
situacin actual y manejo integrado en el trpico seco de Mxico. Memorias del V
Congreso Argentino de Citricultura 2005. Concordia, Entre Ros, Argentina. p. 27.
Orozco-Santos, M., Flores-Virgen, M.A., Guzmn-Gonzlez, S. y Timmer, L.W.
2003. Variabilidad gentica de aislamientos de Colletotrichum spp, causante de la
antracnosis de los ctricos. Simposium Internacional de Limn Mexicano. Colima,
Colima, Mxico. Memoria en Disco compacto.
Orozco-Santos, M., Flores-Virgen, M.A., Guzmn-Gonzlez, S. y Timmer, L.W.
2004a. Uso de marcadores RAPDs para diferenciar genticamente aislamientos
del hongo Colletotrichum spp en ctricos. Memorias del XXXI Congreso Nacional y

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

VI Congreso Internacional de Fitopatologa. Veracruz, Veracruz, Mxico. Resumen

C-25.
Orozco-Santos, M., Manzo-Snchez, G., Guzmn-Gonzlez, S., Faras-Larios, J. y
Timmer, L.W. 2004b. Crecimiento y Cambios Morfolgicos de Colletotrichum
acutatum Simmonds, Agente Causal de la Antracnosis del Limn Mexicano (Citrus
aurantifolia Christm. Swingle) Incubado en Diferentes Medios de Cultivo Slido y
Lquido. Revista Mexicana de Fitopatologa 22:423-428.
Orozco-Santos, M., Medina-Urrutia, V.M., Robles-Gonzlez, M., Orozco-Romero,
J., Prez-Zamora, O., Velzquez-Monreal, J.J., Timmer, L.W. y GuzmnGonzlez, S. 2006. Biologa y manejo integrado de antracnosis del limn
mexicano en el trpico seco de Mxico. SAGARPA, INIFAP, CIRPAC. Campo
Experimental Tecomn. Folleto Tcnico Nm. 2. 73 p.
Orozco-Santos, M., Timmer, L.W., Guzmn-Gonzlez, S. and Velzquez-Monreal,
J. 2007a. Colletotrichum acutatum Mexican lime (Citrus aurantifolia): An
interaction of low evolutive ability under dry tropic conditions in Mexico. XIII
International Congress on Molecular Plant-Microbe Interactions. Sorrento (Napoli),
Italy. Abstract.
Orozco-Santos, M., Medina-Urrutia, V.M., Velzquez-Monreal, J.J., OrozcoRomero, J., Tapia-Ramos, E. y Toledo-Martnez, J.A. 2007b. Control qumico de
antracnosis (Colletotrichum acutatum) con aspersiones del fungicida Trifloxistrobin
en limn mexicano. 53th Annual Meeting Interamerican Society for Tropical
Horticulture. Morelia, Michoacn, Mxico. Book of Abstracts. p. 125.
Oseguera-Velzquez, S. 1973. Tecomn, ejemplo de desarrollo regional. Mxico.
Editora y Distribuidora, S.A. p. 152-153.
Ownley, B.H., and Windham, M.T. 2004. Biological control of plant pathogens.
Pages 327-336. In: Plant Pathology. Concepts, and laboratory excercises.
Trigiano, R.N., Windham, M.T., and Windham, A.S. (Eds.). CRC Press. Boca
Raton, Florida, USA. 413 p.
Peres, N.A.R., Pever, T.L., Chung, K.R., and Timmer, L.W. 2003. Molecular
characterization of isolates of Colletotrichum acutatum causing postbloom fruit
drop of citrus and key lime anthracnose in the Americas. Proc. 8th Int. Cong. Plant
Pathol. p. 346. Christchurch, New Zealand.
Peres, N.A., Timmer, L.W., Adaskaveg, J.E., and Correll, J.C. 2005. Lifestyles of
Colletotrichum acutatum. Plant Disease 89:784-796.

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

Perfect, S.E., Hughes, H.B., OConnell, R.J., and Green, J.R. 1999. Colletotrichum:
a model genus for studies on pathology and fungal-plant interactions. Fungal
Genetics and Biology 27:186-198.
Sonoda, R.M., and Pelosi, R.R. 1988. Characteristics of Colletotrichum
gloeosporioides from lessions on citrus blossoms in the Indian River of Florida.
Proc. Fla. State Hort. Soc. 101:36-38.
Sutton, B.C. 1980. The Coelomycetes. Commonwealth Mycological Institute. Kew,
London.
Timmer, L.W. 2000a. Postbloom fruit drop. In: Compendium of citrus diseases.
Second edition. Timmer, L.W., Garnsey, S.M., and Graham, J.H. (Eds.). p. 21-22.
APS Press. The American Phytopathological Society. St. Paul, Minnesota, USA.
St. Paul, Minnesota, USA.
Timmer, L.W. 2000b. Lime anthracnose. In: Compendium of citrus diseases.
Second edition. Timmer, L.W., Garnsey, S.M., and Graham, J.H. (Eds.). p. 22-23.
APS Press. The American Phytopathological Society. St. Paul, Minnesota, USA.
St. Paul, Minnesota, USA.
Timmer, J.W., and Brown, G.E. 2000. Biology and control of anthracnose diseases
of citrus. In: Colletotrichum: Host specificity, pathogenicity, and host-pathogen
interactions. Prusky, D., Freeman, S., and Dickman, M.B. (Eds.). p. 300-316. APS
Press. The American Phytopathological Society. St. Paul, Minnesota, USA. St.
Paul, Minnesota, USA.
Timmer, L.W., and Zitko, S.E. 1991. Aerial applications of fungicide for control of
postblooom fruit drop. Citrus Industry 72:26-27.
Timmer, L.W. and Zitko, S.E. 1992. Timing of fungicide applications for control of
postbloom fruit drop of citrus in Florida. Plant Disease 76:820-823.
Timmer, L.W. and Zitko, S.E. 1993b. Use of environmental factors and inoculum
levels to predict postbloom fruit drop incidence. Citrus Industry 74:4,5,7.
Timmer, L.W. and Zitko, S.E. 1995. Early season indicators of postbloom fruit drop
of citrus and the relationship of disease incidence and fruit production. Plant
Disease 79: 1071-1020.
Timmer, L.W., Agostini, J.P., Zitko, S.E., and Zulfiqar, M. 1994. Postbloom fruit
drop, an increasingly prevalent disease of citrus in the Americas. Plant Disease
78:329-334.

2 Semana Internacional
de la Citricultura
24 al 28 de Noviembre 2008

Waller, J.M. 1992. Colletotrichum diseases of perennial and other cash crops. In:
Colletotrichum: biology, pathology and control. Bailey, J.A. and Jeger, M.J. (Eds.).
p. 167-185. CAB International. Wallingford, U.K.